РОССИЙСКАЯ АКАДЕМИЯ НАУК

МОРФОЛОГИЯ,
СИСТЕМАТИКА
И ЭКОЛОГИЯ
ПАРАЗИТОВ

НАУКА


УДК 576.8

ББК 28.083

Т65

Ответственный редактор

доктор биологических наук С.А. Беэр

Составитель

доктор биологических наук С. В. Зиновьева

Редколлегия:

доктор биологических наук С.А. Беэр,

доктор биологических наук С.В. Зиновьева (зам. ответственного редактора),
доктор биологических наук А.Н. Пельгунов,
доктор биологических наук С.О. Мовсесян,

доктор биологических наук С.Э. Спиридонов,
кандидат биологических наук М.В. Воронин (ответственный секретарь)

Рецензенты:

академик РАМН В.П. Сергиев,
член-корреспондент РАСХН А.В. Успенский

Труды Центра паразитологии / Центр паразитологии Ин-та проблем экологии и
эволюции им. А.Н. Северцова РАН. - М.: Наука, 1948. - . - ISSN 0568-5524.

T.XLVII: Морфология, систематика и экология паразитов / [отв. ред.: С. А. Беэр]. -
2012. - 308 с.: ил. - ISBN 978-5-02-037969-5

В 47-м томе трудов Центра паразитологии ИПЭЭ РАН рассматриваются современные аспекты мор-
фологии, систематики, биологии, экологии и прикладной роли паразитических (зоо- и фито-) организмов.
Представлены публикации известных специалистов по паразитофауне различных филогенетических и
экологических групп промежуточных и окончательных хозяев паразитов, статьи по видовой и популяци-
онной дифференциации гельминтов, биологии и систематике паразитов. В ряде публикаций дается анализ
структур паразитарных систем, затрагиваются теоретические аспекты паразитологии.

Для паразитологов, фито- и энтомонематологов, агробиологов.

ISBN 978-5-02-037969-5	© Центр паразитологии Института проблем

экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН,
2012

© Российская академия наук и издательство «Наука»,
серия «Труды Центра паразитологии» (разработка,
оформление), 1948 (год основания), 2012

© С.В. Зиновьева, составление, 2012

© Редакционно-издательское оформление.

Издательство «Наука», 2012
ПРЕДИСЛОВИЕ

47-й том включает работы по проблемам зоо- и фитопаразитологии. В нем
представлены статьи сотрудников Центра паразитологии ИПЭЭ РАН и спе-
циалистов других институтов России и зарубежных стран.

В сборнике рассматриваются современные аспекты морфологии, систе-
матики и экологии, разнообразия и прикладной роли паразитических орга-
низмов (гельминтов, простейших). Представлены публикации известных
специалистов по указанным направлениям различных филогенетических и
экологических групп промежуточных, дополнительных и окончательных хо-
зяев паразитов, статьи по видовой и популяционной дифференциации гель-
минтов, морфологии и систематике паразитов. Ряд статей посвящен общим и
прикладным проблемам фитогельминтологии.

В статье С.В. Зиновьевой подробно анализируются иммунобиологические
аспекты взаимоотношений растений и паразитических нематод. В устойчи-
вых к нематодам растениях выявлены гены, связанные со стрессом и защи-
той, в том числе кодирующих гомологи ферментов, которые приводят к по-
вышению уровня активных форм кислорода и белков, связанных с защитным
ответом. Имеющиеся результаты показывают, что гены, которое связаны с
защитой, преимущественно вовлечены в апоптоз клетки и сверхчувствитель-
ный ответ. Медиатором для возбуждения защитного ответа в клетки служит
салициловая кислота.

В статье Н.Д. Романенко с соавторами описывается разработка научных
основ экологически безопасных способов и средств защиты растений от
комплекса наиболее опасных групп вредных организмов при выращивании
различных сельскохозяйственных культур (картофеля, овощных, зерновых и
зернобобовых, плодовых, ягодных, винограда и других культур). В другой
статье того же автора приводятся морфометрические особенности и распро-
странение на территории бывш. СССР новых для науки видов нематод семей-
ства Longidoridae (Nematoda: Dorylaimida) - крупных по размерам, медленно
развивающихся эктопаразитов многих видов как культурных, так и дикора-
стущих растений.

В статье (аналитическом обзоре) Т.А. Малютиной содержится анализ
результатов экспериментальных исследований, связанных с определением
физиологической функции гамма-аминомасляной кислоты (ГАМК) у па-
разитических червей, которые были получены зарубежными и отечествен-
ными исследователями. ГАМК является простым по химической структуре
биогенным аминосоединением, которое впервые было выявлено в головном
мозге млекопитающих. ГАМК оказывает тормозящее действие на передачу
возбуждения в синапсах центральной нервной системы позвоночных, вы-
зывая эффект торможения. Установлено, что ГАМК является самым распро-
страненным тормозным медиатором в центральной нервной системе млеко-
питающих. В последующие годы было установлено, что ГАМК встречается в
центральной нервной системе млекопитающих повсеместно и играет важную
роль не только в передаче нервного возбуждения.

Различным аспектам морфологии трематод посвящены статьи К.К. Ахме-
това, О.П. Зазорновой, А.А. Кириллова и соавторов, Е.А. Сербиной и соавто-
ров, Н.Б. Терениной и М.О. Густафссон.

Проблемам биологии нематод посвящены статьи К.В. Акопяна, А.П. Ак-
сёнова и соавторов, О.А. Кулинич и соавторов, М.В. Приданникова и X. Ток-
сай, Ж.В. Удаловой, В.Н. Чижова и С.А. Субботина, Н.Ю. Кирилловой и со-
авторов, М.С. Панайотовой и соавторов.

Исследованию цестод посвящены работы А.Н. Пельгунова, Н.А. Поспе-
ховой.

История научных связей в области экологической паразитологии между
российскими и украинскими гельминтологическими школами рассматрива-
ется в статье Л.В. Чесновой.

Разработке методов прогнозирования и профилактики наиболее патоген-
ных гельминтов диких копытных в биоценозах Подмосковья посвящена со-
держательная работа Л.П. Маклаковой.

История и современное состояние исследований энтомопаразитиче-
ских грибов малоизвестного анаморфного рода Evlachovaea (Ascomycota:
Cordycipitaceae) подробно освещены в работе Б.А. Борисова с соавторами.

Все работы, включенные в сборник выполнены на современном научном
уровне. Они непременно привлекут внимание специалистов - общих биоло-
гов, паразитологов, зоологов, ботаников, фитопатологов, экологов, работни-
ков прикладных направлений паразитологии.

Профессор С.А. Беэр
СЕЗОННАЯ ДИНАМИКА ЧИСЛЕННОСТИ
ПОПУЛЯЦИИ ЭКТОПАРАЗИТИЧЕСКОЙ НЕМАТОДЫ
XIPHINEMA INDEX THORNE ЕТ ALLEN,
1950 НА ВИНОГРАДЕ В АРМЕНИИ

К.В. АКОПЯН1

Представители рода Xiphinema (сем. Longidoridae) являются эктопарази-
тами многих ценных сельскохозяйственных культур. Они наносят растению
непосредственный вред, паразитируя на корнях и питаясь за счет клеточно-
го содержимого. Кроме того, мощный стилет ксифинем повреждает кончики
корней, открывая ворота для проникновения гнилостной, грибковой и бак-
териальной микрофлоры. Больные растения отстают в росте, понижается их
морозостойкость и засухоустойчивость.

Ксифинемы известны также как инокуляторы фитопатогенных вирусов. В
настоящее время зарегистрировано около десятка вирусных болезней, кото-
рые передаются этими нематодами.

Из более чем 20 видов рода Xiphinema, обнаруженных на винограде, наи-
более опасной является Xiphinema index. Она широко распространена во всех
районах промышленного виноградарства. При паразитировании X. index про-
калывает своим длинным копьем ткани корня и выделяет в процессе питания
пищеварительные ферменты, разрушающие эпидермальные и субэпидер-
мальные клетки. На месте повреждения образуются многоядерные гигант-
ские клетки, что приводит к разбуханию корней и образованию клювовид-
ных галлов. Галлообразование, в свою очередь, затрудняет движение соков,
так что растение страдает от недостатка воды. Нарушается также его мине-
ральное питание, развитие корней задерживается, в частности, формируется
недостаточно всасывающих корней. В результате блокируется рост надзем-
ных частей растений. Зараженные растения отстают в росте, иногда оста-
ются карликовыми, увядают в жаркую погоду, жизнеспособность растений
уменьшается и они хуже переносят атаки вредителей и болезни. Длительное
паразитирование этой нематоды может привести к гибели растения (Кралль,
1965; Стегареску, 1980; Романенко, 1993; Акопян, 1991; Hewitt, Raski, Goheen,
1958; Rumpenhorst, Weischer, 1978).

В проведенном нами обследовании виноградников в 44 хозяйствах Арме-
нии на площади более 2000 га установлено широкое распространение %, index
на данной культуре. В ризосфере старых виноградников (25-30 лет) X. index
была обнаружена во всех обследованных почвенных пробах (100%-ная
зараженность). Плотность популяции X. index в очагах зараженности

1 Научный центр зоологии и гидроэкологии НАН Республики Армения, ул. П.Севака, 7, 0014,
Ереван, Армения, e-mail: cara_akopian@mail.ru, +37410281510.
(Шаумянский, Армавирский районы и др.) достигала 160 и более особей в
100 г почвы. Пораженные растения имели угнетенный вид, хлорозные ли-
стья. При обследовании корней этих растений были отмечены характерные
клювовидные галлы и некрозы (рис. 1, 2).

В связи с широким распространением эктопаразитической нематоды
X. index в Армении и большим практическим значением ее для культуры ви-
нограда, изучали некоторые вопросы биоэкологии этой нематоды (сезонную
динамику численности, вертикальное распределение в почве и др.).

Круглогодичным стационарным методом исследовали виноградники
сорта «Арарати» в хозяйстве Малатия Шаумянского района. Так как X. index
является эктопаразитом корней и встречается по всему профилю проникно-

Рис. 1. Характерные клювовидные расширения на корнях винограда,
пораженных Xiphinema index
Рис. 2. Галлы на корнях винограда, пораженных Xiphinema index

вения корневой системы, почвенные пробы ежемесячно отбирали в ризосфе-
ре растений по вертикали в следующих слоях почвенного горизонта: 10-20;
21-40 и 41-60 см. Нематод выделяли методом промывки почвы через сито
из мельничного газа с диаметром ячей 64 мкм. Ежемесячно анализировали
по 48 средних проб по каждому горизонту почвы.Численность паразита на
протяжении годичного цикла развития виноградной лозы колебалась в значи-
тельных пределах как по отдельным почвенным горизонтам, так и по основ-
ным фазам вегетативного развития винограда (рис. 3).

Вегетация винограда в Армении длится с апреля по ноябрь и проходит
следующие фазы: сокодвижение (март-апрель), распускание почек (середина
апреля-конец мая), цветение (июнь), рост ягод (июль), созревание ягод (ко-
нец июля-середина августа), физиологическая зрелость (сентябрь-октябрь),
листопад (конец октября - ноябрь), покой, т.е. зимний период жизни лозы,
который тянется с конца ноября (листопад) до весеннего пробуждения лозы.

Максимальное число особей X. index обнаружено в апреле, в фазе сокод-
вижения виноградной лозы. На глубине 10-20 см численость нематод состав-
ляла 135 особей, а на глубине 21^40 см - 154 особи в 100 г почвы.
ф 10-20 см

—— 21-40 см
 А-1 41-60 см

Рис. 3. Сезонная динамика численности X. index в ризосфере винограда
на различной глубине

90 <7^

| самки

□ личинки

Рис. 4. Соотношение численности самок и личинок X. index в ризосфере
винограда на глубине 10-20 см

В последующие фазы вегетации винограда происходило заметное умень-
шение численности нематод до минимума в фазе роста ягод в июле. На глуби-
не 10-20 см обнаружены всего 24 особи, на глубине 21—40 см - 41 особь, на
глубине 41-60 см - 8 особей на 100 г почвы. Численность нематод оставалась
невысокой на протяжении всех летних месяцев (июль-август).

Осенью наблюдалось некоторое повышение численности нематод с вы-
раженным пиком в фазе полной физиологической зрелости ягод в октябре.
В этот период в почвенном горизонте 21—40 см в 100 г почвы в среднем на-
считывается 105 особей. В почвенных горизонтах 10-20 и 41-60 см числен-
ность X. index составляла соответственно только 60 и 32 особей.
Рис. 5. Соотношение численности самок и личинок X. index в ризосфере
винограда на глубине 21-40 см

Рис. 6. Соотношение численности самок и личинок X. index в ризосфере
винограда на глубине 41-60 см

В начале зимнего периода покоя виноградной лозы (ноябрь-декабрь) чис-
ленность популяции паразита была низкой и колебалась в пределах 35-38,
52-57 и 19-24 особей/100 г почвы в горизонтах 10-20, 21—40 и 41-60 см со-
ответственно. Незначительное повышение количества особей X. index в верх-
них горизонтах (10-20 и 21—40 см) в январе, возможно, связано с кратковре-
менным потеплением, которое часто наблюдается в это время в Араратской
равнине. В самый холодный месяц февраль численность нематод оставалась
на низком уровне (55, 59 и 24 особи в горизонтах 10-20, 21—40 и 41-60 см со-
ответственно). В самом начале вегетации винограда (начало фазы сокодвиже-
ния), в марте, численность X. index скачкообразно повышалась и достигала
101-118 особей в верхних (10—40 см) слоях почвы, тогда как еще глубже (41-
60 см) количественных изменений популяции паразита не происходило.

Самок X. index с яйцами в половой трубке отмечали в апреле, мае и июне.
За исключением горизонта 10-20 см, в эти же месяцы численность самок
преобладала над численностью личинок. На глубине 21—40 см количество са-
мок составляло в апреле 51%, в мае 66%, в июне 65% от общей численности
популяции X, index; на глубине 41-60 см - 67, 76 и 85% соответственно.

В летние месяцы в почве преобладали личинки преимущественно П-Ш
возрастов. На глубине 10-20 см численность личинок в июле составляла 87%,
в августе 83% от общей численности популяции, а на глубине 21—40 см - 52
и 53% соответственно.

Зимой в верхних (10-20 и 21—40 см) почвенных горизонтах самки и ли-
чинки разных возрастов встречались почти в равном соотношении, а в гори-
зонте 41-60 см самки преобладали над личинками.

Во все сезоны года более 50% личинок находились на глубине 10-20 см и
21-40 см, а более 50% самок в слое 21—40 см, однако с увеличением глубины
возрастало процентное соотношение взрослых особей в популяции. Очевид-
но в результате возрастной миграции взрослые особи перемещаются в более
глубокие слои почвы (рис. 4, 5, 6).

Анализ количественных изменений популяции X. index по основным фа-
зам развития виноградной лозы и сезонам года выявил два пика численности:
весенний, ярко выраженный (март-апрель), и менее выраженный осенний
(октябрь). Эти пики совпадают с фазами сокодвижения и полной физиологи-
ческой зрелости ягод. Нематоды обнаружены во всех обследованных горизон-
тах почвы, однако в максимальном количестве они накапливаются на глубине
21—40 см, очевидно за счет более благоприятных для ксифинем условий пита-
ния и развития (оптимальная влажность, обилие мелких корешков и пр.).

Абсолютная численность ксифинем понижается с увеличением глубины
почвенного горизонта, однако возрастает процентное отношение взрослых
особей в популяции.

Согласно нашим наблюдениям, яйцекладка ксифинем в основном прихо-
дится на апрель-июнь; она имеет место также осенью, но в незначительном
количестве. Следовательно, в течение вегетационного периода винограда ос-
новная масса паразитов развивается только в одной генерации.

Максимальная численность ксифинем исследованного вида обнаружена
на глубине 21—40 см весной и осенью. Отсюда следует, что обследование
виноградников на наличие нематод целесообразно проводить именно в эти
периоды и отбирать почвенные пробы на глубину не менее 40 см.

Полученные в настоящей работе сведения о биологических особенностях
X. index могут быть использованы для организации контроля и мер борьбы с
этим опасным паразитом винограда.

ЛИТЕРАТУРА

Акопян К.В. Биоэкология и вредоносность паразитических нематод винограда в Армении и тео-
ретическое обонование мер борьбы с ними: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. 1991. 133 с.
Вайшер Б., Браун Д. Дж. Ф. Знакомство с нематодами: Общая нематология. С.: М. Пенсофт,
2001.206 с.
Краллъ Э.Л. Фитогельминты как инокуляторы вирусных болезней растений и их распростра-
нение в СССР // Изв. АН ЭССР. Сер. биол. наук. 1965. № 1. Ц. 28-35.

Романенко Н.Д. Фитогельминты - вирусоносители семейства Longidoridae. М.: Наука, 1993.
284 с.

Стегареску О.П. Нематоды - вирусоносители семейства Longidoridae. Род Xiphinema. Киши-
нев, Штиинца, 1980. 237 с.

Hewitt W.B., Raski D.J., Goheen А.С. Nematode vector of soil - borne fanleaf virus grapevines //
Phytopathology, 1958. V. 48. P. 586-595.

Rumpenhorst N., Weischer B. Histopathological and histochemical studies on grapevine roots
damaged by Xiphinema index // Rev. de Nematologie, 1978. V. 1. P. 217-225.
ФИЛОГЕНЕТИЧЕСКИЕ ОТНОШЕНИЯ НЕМАТОД
ПОДСЕМЕЙСТВА OSTERTAGIINAE
(RHABDITIDA, STRONGYLOIDEA)
ПО РЕЗУЛЬТАТАМ АНАЛИЗА ITS-УЧАСТКА
РИБОСОМАЛЬНОЙ ДНК (ITS1+5.8S+ITS2 rDNA)

А.П. АКСЁНОВ, Д.Н. КУЗНЕЦОВ, С.Э. СПИРИДОНОВ1

Стронгилиды представляют собой одну из наиболее успешных в эволю-
ционном отношении групп паразитических нематод. Значительное их раз-
нообразие побудило исследователей XX в. к выделению этих нематод в от-
дельный отряд Strongylida Railliet et Henry, 1913, хотя черты значительного
морфологического сходства со свободноживущими нематодами-рабдитидами
были очевидны уже давно. Широкое внедрение в практику систематики не-
матод молекулярных методов вновь поставило вопрос о статусе стронгилид
как единой группы, поскольку было обнаружено, что по данным анализа ри-
босомальных последовательностей стронгилиды представляют собой одну
из ветвей рабдитид (Aleshin et al., 1998; Blaxter et al., 1998; Sudhaus, Fitch,
2001). Были выявлены определенные филогенетические связи стронгилид
с почвенными энтомопатогенными нематодами семейства Heterorhabditidae
Poiner, 1975.

Эти представления о родственных связях стронгилид нашли отражение в
системе класса нематод предложенной П. Де Леем и М. Блакстером (De Ley,
Blaxter, 2002). В этой системе ранг стронгилид был понижен до надсемейства
Strongyloidea Weinland, 1858 в составе отряда Rhabditida Chitwood, 1933. Вы-
делявшиеся в составе стронгилид надсемейства были понижены до семейств:
Strongylidae Baird, 1853; Trichostrongylidae Leiper, 1912; Metastrongylidae
Leiper, 1908 и Ancylostomatidae Looss, 1905. При этом в это же надсемейство
этими авторами включено и семейство Heterorhabditidae Poinar, 1975. Такие
изменения ранга для стронгилид стали компромиссом между кладистическим
и традиционным подходом, и не затронули «внутреннюю» таксономическую
структуру семейства Trichostrongylidae. Объектом нашего исследования были
в основном нематоды подсемейства Ostertagiinae Lopez-Neyra, 1947 - широко
распространенные паразиты сычуга и тонкого кишечника жвачных.

Стронгилиды в целом и трихостронгилиды в частности стали объектом
приложения молекулярных методов уже в самом начале их появления в не-
матодологии. Филогенетическим отношениям стронгилид было посвящено
немало публикаций ведущих специалистов (Gasser, Newton, 2000; Gasser,
2001; Chilton et al., 2001), но наиболее масштабным исследованием нам
представляется исследование Чилтона с соавторами, охватившее все основ-
ные группы стронгилид (Chilton et al., 2006). Ими были получены полные

1 Центр паразитологии ИПЭЭ РАН.
12
последовательности большой субъединицы рибосомы (28S или LSU rDNA)
для более чем 30 видов стронгилид. Несмотря на значительный вклад этого
исследования в понимание эволюции стронгилид, его авторы отмечают высо-
кую степень консервативности последовательности 28S у трихостронгилид.
Ранее такой же вывод был сделан и о филогенетической информативности
последовательности малой субъединицы - 18S или SSU rDNA (Blaxter et al.,
1998). Завершая обзор филогении стронгилид, Чилтон с соавторами предпо-
ложили, что менее консервативные последовательности, такие как ITS-участ-
ки рибосомальной ДНК, могут оказаться более информативным источником
филогенетического сигнала (Chilton et al., 2006). В нашем исследовании мы
использовали ITS-последовательности нематод подсемейства Ostertagiinae и
некоторых родственных им форм для реконструкции их эволюционного раз-
вития и выяснения филогенетических связей.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Материал для исследования был собран при гельминтологических вскры-
тиях жвачных животных в различных регионах России, а также в Монголии
и во Вьетнаме. Нематоды были извлечены из сычуга и законсервированы
в 96% этаноле. Для определения таксономической принадлежности приго-
тавливали тотальные препараты нематод с применением 20% глицерина. В
данном исследовании использованы самцы нематод, так как дифференциа-
ция самок большинства видов трихостронгилид жвачных затруднена из-за
их большой морфологической схожести. Таксономическую принадлежность
нематод определяли по морфологическим особенностям половой системы с
использованием собственной методики и данных, представленных в лите-
ратуре (Ивашкин и др., 1971, Кузнецов, 2006). Нематоды рода Graphidium
от кроликов были любезно предоставлены профессором М.-К. Дюре-Дессе
(Marie-Claude Durette-Desset, лаборатория биологии паразитов, Националь-
ный музей естественной истории, Франция) (табл. 1).

Выделение ДНК из нематод производилось несколькими методами. ДНК
выделяли из нескольких нематод (5-20 особей в зависимости от размера) с
помощью набора фирмы «Promega» (Wizard® SV Genomic DNA Purification
System) по протоколу производителя, а также из индивидуальных особей с
использованием протеиназы К по методу Холтермана и др. (Holterman et al.,
2006) и по методу Далласа и др. (Dallas et al., 2000).

Последовательность ITS-участка рибосомальной ДНК (ITS1+5.8S+ITS2)
получали с использованием праймеров АВ 28 (5'-ATA-TGC-TTA-AGT-TCA-
GCG-GGT-3') и TW 81 (5'-GTT-TCC-GTA-GGT-GAA-CCT-GC-3'). ПЦР прово-
дили по следующей схеме: первичная денатурация ДНК при 94 °C в течение
3 мин, после чего 9 циклов, состоящих из денатурации при 94 °C 1 мин, от-
жига при 55 °C 1 мин 30 с и элонгации цепи при 72 °C 1 мин 30 с. После этого
следующие 24 цикла, состоящие из денатурации при 94 °C в течение 45 с,
отжига при 57 °C 1 мин и элонгации цепи при 72 °C 1 мин 20 с. Реакция за-
вершалась финальной элонгацией при 72 °C в течение 5 мин. Очистку ДНК
проводили с помощью набора фирмы «Promega» (Wizard® SV Gel and PCR
Clean-Up System) по протоколу фирмы-производителя. После этого образцы
Таблица 1

Исследованные виды нематод

Вид нематоды	Вид живот- ного-хозяина	Место сбора	Дата сбора
Ostertagia ostertagi Stiles, 1892	Бизон	Приокско-Террасный заповедник (Россия)	Март 2005 г.
Ostertagia lyrata Sjoberg, 1926	Бизон	Приокско-Террасный заповедник (Россия)	Март 2005 г.
Ostertagia gruehneri Skrjabin, 1929	Северный олень	Алданский р-н, Яку- тия (Россия)	Июль 2009 г.
Ostertagia antipini Matschulsky, 1950	Лось	Завидово, Тверская обл. (Россия)	Октябрь 2006 г.
Mazamastrongylus dagestanica Altaev, 1953	Лось	Завидово, Тверская обл. (Россия)	Октябрь 2006 г.
Teladorsagia circumcincta Stadelman,	Северный	Момский р-н, Якутия	Май
1984	олень	(Россия)	2008 г.
Teladorsagia circumcincta Stadelman,	Домашняя	Кировская обл. (Рос-	Декабрь
1984	коза	сия)	2007 г.
Teladorsagia trifurcata Ransom, 1907	Северный олень	Момский р-н, Якутия (Россия)	Май 2008 г.
Orloffia bisonis Chapin, 1925	Домашняя коза	Восточная Монголия	Июль 2006 г.
Orloffia kasakhstanica Dikov et Nekipelo- va, 1963	Домашняя коза	Восточная Монголия	Июль 2006 г.
Marshallagia mongolica Shumakovitsch, 1938	Домашняя коза	Восточная Монголия	Июль 2006 г.
Marshallagia marshalli Ransom, 1907	Овца	Московская обл. (Рос- сия)	Октябрь 2004 г.
Marshallagia occidentalis Ransom, 1907	Овца	Московская обл. (Рос- сия)	Октябрь 2004г.
Haemonchus contortus Rudolphi, 1802	Коза	Центральная Монго- лия	Сентябрь 2009 г.
Mecistocirrus digitatus Linstow, 1906	Корова	Северный Вьетнам	Июль 2007 г.
Trichostrongylus probolurus Railliet, 1898	Коза	Восточная Монголия	Июль 2006 г.
Trichostrongilus colubriformis Giles, 1892	Овца	Московская обл. (Рос- сия)	Сентябрь 2004 г.
Trichostrongylus axei Cobbold, 1879	Овца	Московская обл. (Рос- сия)	Сентябрь 2004 г.
Nematodirus helvetianus May, 1920	Корова	г. Сочи, Краснодар- ский Край (Россия)	Июль 2006 г.
Graphidium strigosum Dujardin, 1845	Кролик	Франция	Сентябрь 2011 г.

ДНК переосаждали этанолом в присутствии ацетата аммония и отправляли
для секвенирования в ЦКП «Геном».

Выравнивания нуклеотидных последовательностей получали в програм-
ме Clustal X (Thompson et al., 1997). Анализ выравниваний проводили при
различных алгоритмах в программе PAUP 4.0b 10 (Swofford, 2002). Филоге-
нетические деревья рассматривали с помощью программы Tree View 1.6.6
(Page, 1996).
Таблица 2

Использованные при проведении анализа последовательности стронгилид
из Генбанка (NCBI GenBank)

Виды нематод	Номер депонированной последова- тельности
Ancylostoma duodenale Dubini, 1843	EU 344797
Ashwortius sidemi Schulz, 1931	EF 467325
Chabertia ovina Fabricius, 1788	JF 680981
Cooperia oncophora, Railliet, 1898	AB 534601
Cooperia punctata Linstow, 1906	AB 534602
Necator americanus Stiles, 1902	AF 217891
Ostertagia ostertagi Stiles, 1892	AF 304561
Skrjabinagia sp.	AB 367797

В табл. 2 приведен список видов остертагиин и других стронгилид, для
которых из Генбанка (NCBI GenBank) были получены нуклеотидные после-
довательности ITS-участка.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Результаты филогенетического анализа методом максимальной экономии
(^максимальной парсимонии) представлены на рис. 1. При проведении дан-
ного анализа нами были сделаны попытки использования в качестве внеш-
ней группы сравнения разных нематод, а именно нематод из родов Chabertia
Railliet et Henry, 1909; Necator Stiles, 1903; Ancylostoma (Dubini, 1843) Creplin,
1845. Сравнение полученных деревьев показало, что выбор внешней группы
сравнения среди трех упомянутых форм не оказывает существенного влия-
ния на форму кладограммы. В дальнейшем в качестве группы сравнения ис-
пользовалась последовательность для нематод Chabertia. Значительная часть
узлов данной кладограммы имеет высокие показатели bootstrap- поддержки,
так что можно говорить, что определённые филогенетические связи на ба-
зальном уровне филогении трихостронгилид оказываются разрешенными.
Значительная часть изученных нами остертагиин объединяется в единую
группу, к которой относятся роды Ostertagia Ransom, 1907; Marshallagia
Orloff, 1933; Orloffia Drozdz, 1965; Teladorsagia Andreeva et Satubaldin, 1954.
Все эти 4 рода объединяются в нашей кладограмме с достаточно высоким
уровнем bootstrap-поддержки (91%), а каждый из этих родов по отдельности
обычно имеет максимальное значение bootstrap-поддержки (100%). Данная
группа из четырех родов остертагиин объединяется с другой эволюционной
линией, состоящей из представителей двух подсемейств: Trichostrongylinae
Leiper, 1908 и Haemonchinae Skrjabin et Schulz, 1952. Однако представители
этих двух подсемейств объединяются между собой с достаточно невысоким
уровнем bootstrap-поддержки, а узел, объединяющий трихостронгилин, ге-
монхин и остертагиин, всегда характеризуется низким уровнем поддержки
(58%). Часть нуклеотидных последовательностей, относящихся к подсе-
мейству Ostertagiinae (а именно, полученные нами из Генбанка данные для
Spiculopteragia Orloff, 1933, Skrjabinagia (Kassimov, 1942), а также полученные
100

100

58

100

84

69

91

100

100

100

Ancylostoma duodenale EU 344797

Necator americanus AF 217891

Nematodirus helvetianus

Cooperia oncophora AB 534601

Cooperia punctata AB 534602

Graphidium strigosum

Mazamastrongylus dagestanica

100	— Spiculopteragia asymmetrica comb

— Skrjabinagia sp. AB 367797

----Trichtrongylus axei

----Trichostrongylus probolurus

---Haemoncus contortus

— Mecistocirrus digitatus

100 — Asworthius sidemi EF 467325

----Ostertagia ostertagi AF 304561

Ostertagia gruehneri

Ostertagia antipini

----------Marshallagia mongolica
89

Marshallagia marshalli

Marshallagia occidentalis

Orloffia bisonis

Orloffia kasakhstanica

Teladorsagia circumcincta К

Teladorsagia circumcincta M

Teladorsagia trifurcata

Рис. 1. Филогенетическое дерево построенное по алгоритму максимальной экономии (50%
majority rule). (1000 bootstrap-повторов; из 1058 признаков: 326 постоянных, 455 - информа-
тивных; «отсутствие нуклеотида как пятый нуклеотид»). Значения bootstrap-поддержки указа-
ны у соответствующих узлов

К - Кировская область; М - Момский район; comb-нуклеотидная последовательность получена пу-
тем комбинирования данных по Spiculopteragia asymmetrica из ГенБанка (номер AF 480617 и AF 480615)
нами самостоятельно данные для Mazamastrongylus dagestanica), не объеди-
няются в нашей кладограмме с основным стволом остертагиин, а образуют
единую независимую эволюционную линию с высоким уровнем bootstrap-
поддержки. К этой же эволюционной линии тяготеет и последовательность,
полученная нами для нематод рода Graphidium Railliet et Henry, 1909 от кро-
ликов. Представители рода Cooperia Ransom, 1907 образуют отдельную хо-
рошо поддерживаемую группу в пределах нашего анализа и объединяются
со всеми упомянутыми выше остертагиинами, трихостронгилинами и гемон-
хинами в единую группу с максимальным уровнем bootstrap-поддержки. С
базальным узлом для этой большой группы связаны и нематоды Nematodirus
helvetianus.

Результаты филогенетического анализа методом связывания ближайшего
соседа представлены на рис. 2. В данном филогенетическом дереве, в отличие
от дерева, построенного методом максимальной экономии, разрешенными
оказываются почти все внутренние узлы. При этом общая структура данного
филогенетического дерева в значительной степени напоминает результаты,
полученные с помощью предыдущего метода анализа. Также можно видеть,
что нематоды родов Ostertagia, Marshallagia, Orloffia, Teladorsagia объединя-
ются воедино с достаточно высоким уровнем bootstrap-поддержки. Следую-
щий уровень филогенетических узлов оказывается не разрешенным, и отдель-
ные ветви эволюции стронгилид «коллапсируют». На образовавшемся уровне
имеются отдельные ветви, ведущие к упоминавшейся ранее группе из трех
родов остертагиин (Spiculopteragia, Skrjabinagia, Mazamastrongylus), а также
Graphidium', отдельной ветвью представлено подсемейство Trichostrongylinae
и отдельной же ветвью представлено подсемейство Haemonchinae. В этом
смысле «коллапс ветвей» на данном уровне соответствует результатам ана-
лиза методом максимальной экономии, где также узлы данного уровня от-
личались невысоким уровнем bootstrap-поддержки. Единую группу со 100%
bootstrap-поддержкой образуют упомянутые формы, а также Cooperia, а с ба-
зальным для всех упомянутых таксонов узлом связаны при 100% поддержке
нематоды N. helvetianus.

Результаты филогенетического анализа методом максимального правдо-
подобия представлены на рис. 3. В отличие от двух предыдущих методов ана-
лиза, большая часть внутренних узлов данной кладограммы характеризуется
невысоким уровнем bootstrap-поддержки. В этом смысле можно говорить,
что метод максимального правдоподобия не разрешает внутренних филоге-
нетических узлов. Тем не менее можно видеть, что данный метод филогене-
тического анализа выявляет в пределах нашей выборки все те же основные
эволюционные линии. Так с высоким уровнем bootstrap-поддержки обособ-
ляются роды Ostertagia, Teladorsagia, Orloffia и Marshallagia. Последние два
рода объединяются между собой с высоким уровнем поддержки. Узел, объ-
единяющий все эти четыре рода, отличается очень низкой bootstrap-поддерж-
кой. Следует также отметить, что внутрь данной филогенетической линии
остертагиин попадают и трихостронгилины. Представители подсемейства
Haemonchinae оказываются сестринской группой всем упомянутым выше
остертагиинам и трихостронгилинам, однако объединение Haemonchinae с
ними также поддерживается невысоким уровнем bootstrap-поддержки. Как и
в предыдущих методах анализа, отдельную эволюционную линию составляют
Ancylostoma duodenale EU 344797

Necator americanus AF 217891

Nematodirus helvetianus

Cooperia oncophora AB 534601
Cooperia punctata AB 534602
Graphidium strigosum
Mazamastrongylus dagestanica
Spiculopteragia asymmetrica comb
Skrjabinagia sp. AB 367797
Trichostrongylus axei

Trichostrongylus probolurus

Ostertagia ostertagi AF 304561

Ostertagia gruehneri

Ostertagia antipini
Marshallagia mongolica

Marshallagia marshalli
Marshallagia occidentalis
Orloffia bisonis
Orloffia kasakhstanica
Teladorsagia circumcincta К
Teladorsagia circumcincta M
Teladorsagia trifurcata
Haemonchus contortus
Mecistocirrus digitatus
Ashworthius sidemi EF 467325

Рис. 2. Филогенетическое дерево, построенное по алгоритму присоединения ближайшего
соседа. (1000 boostrap-повторов; из 1058 признаков: 518 постоянных, 377 - информативных;
«отсутствие нуклеотида - отсутствие данных»). Значения bootstrap-поддержки указаны у со-
ответствующих узлов

К - Кировская область; М - Момский район; comb-ну клеотидная последовательность получена пу-
тем комбинирования данных по Spiculopteragia asymmetrica из ГенБанка (номер AF 480617 и AF 480615)
Рис. 3. Филогенетическое дерево, построенное по алгоритму максимального правдоподобия.
(Модель эволюции - GTR+G+I, доля инвариантных сайтов 0.233, 100 bootstrap-повторов). Зна-
чения bootstrap-поддержки указаны у соответствующих узлов

К - Кировская область; М - Момский район; comb-нуклеотидная последовательность получена пу-
тем комбинирования данных по Spiculopteragia asymmetrica из ГенБанка (номер AF 480617 и AF 480615)
Necator americanus AF 217891

Ancylostoma duodenale EU 344797

Nematodirus helvetianus

Graphidium strigosum

Cooperia oncophora AB 534601

Cooperia punctata AB 534602

Trichostrongylus axei

Trichostrongylus probolurus

Marshallagia mongolica

Marshallagia marshalli

Marshallagia occidentalis

Orloffia bisonis

Orloffia kasakhstanica

Telasorsagia circumcincta К

Teladorsagia circumcincta M

Teladorsagia trifurcata

Ostertagia ostertagi AF 304561

Ostertagia gruehneri

Ostertagia antipini

Haemonchus contortus

Mecistocirrus digitatus

Ashworthius sidemi EF 467325

Spiculopteragia asymmetrica comb

Skrjabinagia sp. AB 367797

Mazamastrongylus dagestanica

Рис. 4. Филогенетическое дерево, построенное методом Байесова анализа. (Модель эволю-
ции - GTR+G+I; 4 Марковские цепи, 2 000 000 генераций, подбор деревьев после каждых 1000
генераций, удаление первых 20000 деревьев). Значения апостериорной вероятности указаны
у соответствующих узлов

К - Кировская область; М - Момский район; comb-нуклеотидная последовательность получена пу-
тем комбинирования данных по Spiculopteragia asymmetrica из ГенБанка (номер AF 480617 и AF 480615)
представители следующих родов остертагиин: Spiculopteragia, Skrjabinagia,
Mazamastrongylus. В кладограмме, построенной методом максимального
правдоподобия, не выявляется какого-то ни было объединения Graphidium
с этими тремя родами остертагиин. Все названные представители семейства
Trichostrongylidae, а также Cooperia составляют единую эволюционную груп-
пу со средним уровнем bootstrap-поддержки (78%).

Результаты изучения имеющихся у нас последовательностей трихострон-
гилид с помощью Байесова анализа представлены на рис. 4. Цифровые зна-
чения, указанные у каждой из ветвей, соответствуют так называемой обрат-
ной вероятности (posterior probability). Именно таким образом оценивается
статистическая поддержка ветвей в Байесовом анализе. Можно видеть, что в
отличие от предыдущего метода максимального правдоподобия, также осно-
ванного на использовании моделей эволюции, уровень статистической под-
держки ветвей в кладограмме, построенной на основании Байесова анализа,
значительно выше. Мы находим все те же основные эволюционные линии
остертагиин, что и в предыдущих методах анализа. Отдельные эволюцион-
ные ветви ведут к родам Ostertagia с поддержкой 99% обратной вероятности,
Teladorsagia (100%), Orloffia (100%), Marshallagia (99%). Как и в предыду-
щих методах анализа, Orloffia и Marshallagia объединяются воедино, и к ним,
правда с очень низким уровнем поддержки, тяготеет Teladorsagia. Как и в
предыдущем методе анализа, представители рода Trichostrongylus подсемей-
ства Trichostrongylinae оказываются внутри единой группы из остертагиин,
причем такая эволюционная линия, состоящая из трихостронгилин и остер-
тагиин, имеет достаточно высокий уровень обратной вероятности - 95%. Так
же, в соответствии с результатами анализа всеми предыдущими методами,
гемонхины объединены с трихостронгилинами и остертагиинами. Сестрин-
ской группой для этих трех подсемейств оказывается Cooperia.

ОБСУЖДЕНИЕ

Нуклеотидные последовательности ITS rDNA не являются кодирующи-
ми, а лишь способствуют формированию правильной вторичной структуры
РНК при построении рибосомы. Элиминирующий отбор для этих спейсер-
ных последовательностей оказывается не столь жестким как для осталь-
ных, значащих, участков rDNA и именно это определяет высокую изменчи-
вость этого участка. Поскольку такие участки rDNA, как SSU (18S) и LSU
(28S), оказались непригодными для построения филогении трихостронги-
лид на уровне подсемейств, было предпринято изучение полных ITS-no-
следовательностей. При выборе внешних групп сравнения (outgroups) была
сделана попытка использования нескольких представителей двух других
надсемейств стронгилид, что на наш взгляд позволяет минимизировать воз-
можные искажения, связанные с неподходящим представителем внешней
группы. Филогенетические деревья, полученные с использованием четырех
различных методов анализа, оказались достаточно сходными между собой.
Лишь в некоторых видах анализа разрешенными оказывалось большинство
внутренних узлов дерева. В то же время топология этих деревьев была
почти идентична.
16 18

10

13

Chabertia

Ancylostoma

Necator

Nematodirus

Cooperia

16 y Graphidium

Spiculopteragia

7 / Mazamtrongylus

Skrjabinagia

Haemonchus

Mecistocirrus

Ashworthius

Trichostrongylus

Ostertagia

Marshallagia

Orloffia

Teladorsagia

& Я
it

<D
X

PQ

Рис. 5. Наложение морфологических признаков стронгилид на консенсусное филогенетиче-
ское дерево, построенное по результатам филогенетического анализа последовательностей
ITS1+5.8S+ITS2 rDNA

1 - если тип бурсы 2-2-1; 2- пузыревидное кутикулярное покрытие на головном конце (cephalic
bulb); 3- слияние спикул в «ланцет»; 4- луч бурсы 2 меньше луча 3; 5 - миниатюризация стомы;
6 - концы лучей бурсы 2 и 3 сближены; 7 - раздвоение преклоакальной папиллы (половой конус); 8 -
веерообразная мембрана на спикулах; 9 - тип бурсы 2-1-2; 10 - лучи бурсы 5 и 6 слиты или параллельны;
11 - укрупнение стомы; 12 - тип бурсы 1-2-2; 13 - тип бурсы 1-3-1; 14 - дистанция м/у лучами бурсы 2
и 3 больше, чем между 3 и 4; 15 - отсутствие проконуса; 16 - имеется рулек; 17 - расщепление дисталь-
ного конца спикул (от 2 до 3 отдельных отростков, но не гребни и не «веер»); 18- нерасщепленность
дистального конца спикул
На рис. 5 представлено консенсусное филогенетическое дерево, постро-
енное по результатам сравнения деревьев полученных всеми четырьмя ме-
тодами. Именно на него нами были «наложены» морфологические признаки
собранные как в процессе собственной работы по данной группе, так и по-
черпнутые из литературных данных. В качестве морфологических характе-
ристик были использованы как признаки с бинарными состояниями, так и
имеющие несколько состояний (например, особенности организации поло-
вой бурсы представленные в виде краткой формулы, отражающей располо-
жение лучей бурсы со 2-го по 6-й). Использованные для совместного анализа
морфологических и молекулярных данных признаки были нанесены на фи-
лограмму как в качестве синапоморфий (признаков, объединяющих между
собой несколько таксонов), так и аутапоморфий - признаков, характеризую-
щих уникальность какого-то терминального таксона (Павлинов, Любарский,
2011). В базальной части этого филогенетического древа представлены пред-
ковые состояния признаков, как о них можно судить по строению ближайших
свободноживущих и почвенных родственных форм. На рис. 5. можно видеть,
что для некоторых из групп, характеризующихся высоким уровнем bootstrap-
поддержки в большинстве или во всех методах анализа, обнаруживаются на-
дежные синапоморфии. Так, для поддержки единой группы из трех родов
подсемейства Haemonchinae имеется по крайней мере три синапоморфии
(бурса с формулой 2-1-2, слияние лучей 5 и 6, увеличенная стома). Нема-
лым оказывается и число синапоморфий для трех видов рода Trichostrongylus
Looss, 1905 (представлен на нашей схеме одинарной ветвью, как и осталь-
ные роды, для которых исследовано несколько видов). Синапоморфией для
всех Trichostrongylidae может стать лишь признак миниатюризации стомы.
Более сложным представляется вопрос о синапоморфиях, характеризующих
срединные узлы нашего филогенетического дерева. Нематоды подсемейства
Ostertagiinae характеризуются расщеплением дистальной части спикулы с
образованием нескольких отростков сложной формы и в разной степени изо-
гнутых.

Нематоды рода Nematodirus Ransom, 1907, которые в соответствии с
современными таксономическими представлениями относятся к семейству
Molineidae Durette-Desset et Chabaud, 1977, занимают в наших филограммах
базальное положение по отношению к Trichostrongylidae. Спикулы этих не-
матод дистально объединяются, образуя общий нерасщепленный ланцето-
видный конец. Отдельные спикулы с одинарной оконечностью характерны
и для энтомопатогенных Heterorhabditidae, а также почвенных Rhabditidae
Oerley, 1880, которых рассматривают в качестве формы, близкой к предковой
для всех Strongyloidea (Blaxter et al., 1998). В таком случае правильным было
бы считать именно такое состояние предковым, а усложнение строения спи-
кулы (расщепления, изгибы) рассматривать как вторичное изменение. При
этом оказывается, однако, что наложение признака «расщепление дистальной
части спикулы» на полученное нами филогенетическое древо выявляет неза-
висимое его появление в рамках изучаемой группы. Другим примечательным
случаем параллельного развития является восстановление рулька в двух ли-
ниях трихостронгилид, а именно у Ostertagiinae и Graphidium.

Привлеченные нами для анализа морфологические данные не позволя-
ют выявить синапоморфии для всегда имеющей высокую поддержку группы
Spiculopteragia + Skrjabinagia + Mazamastongylus. Для единой группы, объ-
единяющей эти три рода с родом Graphidium, единственной синапоморфией
служит признак явного сближения (наклона друг к другу) оконечностей бур-
сальных лучей 2 и 3. Дюрре-Дессе с соавторами (Durette-Desset et al., 1999)
рассматривают этот признак, как несомненно важный и использовали его при
проведении филогенетического анализа этой группы по морфологическим
признакам.

Наиболее ярким противоречием между полученными нами молекуляр-
ными данными и устоявшимися представлениями о составе подсемейства
Ostertagiinae стало разделение исследованных родов, номинально относя-
щихся к этому подсемейству, на две линии. Одна из них представляла фор-
мы, близкие типовому роду, другая (в составе Spiculopteragia, Skrjabinagia,
Mazamastongylus) никогда не показывала связи с этой основной группой.
Нанесение на полученные филогенетические деревья морфологических при-
знаков (mapping) выявило лишь несколько особенностей строения упомяну-
тых нематод, которые могли бы поддержать такое неожиданное разделение.
Безусловно, к таким признакам можно отнести синапоморфию наличия раз-
двоенного полового конуса (непарной преклоакльной папиллы) у Ostertagia,
Marschallagia, Orloffia и Teladorsagia, а также признак «сближение оконеч-
ностей бурсальных лучей г2 и гЗ» для Spiculopteragia, Mazamastrongylus и
Skrjabinagia. Неплохой синапоморфией для первой группы было бы восста-
новление (реституция) рулька, но он отмечен и для Graphidium. Другим яр-
ким параллелизмом между двумя сравниваемыми группами оказывается рас-
щепление дистальной оконечности спикулы на несколько отростков.

Анализ данных лишь одного домена ДНК не может дать окончательный
ответ - представляют ли эти две группы родов две группы с параллельным
формированием сходных признаков (и тогда эти признаки представляют со-
бой гомоплазии), или же это артефакт, связанный с высокой изменчивостью
и скоростью эволюции ITS-участка ДНК. Мы склоняемся к первому вариан-
ту. Объединение всех этих родов в единую группу было связано, вероятно,
с независимым формированием в пределах каждой из этих эволюционных
линий сходных морфологических признаков. В то же время, лишь получе-
ние дополнительных данных по другим информативным доменам, а также
существенное расширения круга видов с известными последовательностями
может внести ясность в этот вопрос.

Работа выполнена при поддержке гранта РФФИ 11-04-00590а и гранта
НШ-2706.2012.4 (Ведущие научные школы Президента РФ).

ЛИТЕРАТУРА

Ивашкин В.М., Контримавичус В.Н., Назарова Н.С. Методы сбора и изучения гельминтов на-
земных млекопитающих. М.: Наука, 1971. 124 с.

Кузнецов Д.Н. Методика дифференциации нематод подсемейства Ostertagiinae // Тр. Всерос.
ин-та гельминтологии. 2006. Т. 43. С. 271-278.

Павлинов И.Я., Любарский Г.Ю. Биологическая систематика: эволюция идей. М.: Товарищест-
во научных изданий КМК, 2011. 667 с.

Aleshin V.V., Kedrova O.S., Milyutina LA. et al. Secondary structure of some elements of 18S rRNA
suggests that strongylid and a part of rhabditid nematodes are monophyletic // FEBSLetters.
1998. Vol. 429, Nl.P. 4-8.

Blaxter M.L., De Ley P, Garey J.R. et al. A molecular evolutionary framework for the phylum
Nematoda // Nature. 1998. Vol. 392. P. 71-75.
ChiltonN. В., Huby-Chilton F, Gasser R.B., Beveridge I. The evolutionary origins of nematodes within
the order Strongylida are related to predilection sites within hosts // Molecular Phylogenetics and
Evolution. 2006. Vol. 40. P.118-128.

Chilton N.B., Newton L.A., Beveridge I., Gasser R.B. Evolutionary Relationships of Trichostrongyloid
Nematodes (Strongylida) Inferred from Ribosomal DNASequence Data //Molecular Phylogenetics
and Evolution. 2001. Vol. 19, N 3. P. 367-386.

Gasser R.B. Molecular taxonomic, diagnostic and genetic studies of parasitic helminthes // Int. J.
Parasitol. 2001. Vol. 31. P. 860-864.

Dallas J.F., Irvine R.J., Halvorsen O. DNA evidence that Ostertagia gruehneri and Ostertagia
arctica (Nematoda: Ostertagiinae) in reindeer from Norway and Svalbard are conspecific // Int. J.
Parasitol. 2000. Vol. 30. P. 665-668.

Durette-Desset M.C., Hugot J.P, Darlu P, Chabaud A.G. A cladistic analysis of the Trichostrongy-
loidea (Nematoda) // Int. J. Parasitol. 1999. Vol. 29. P. 1065-1086.

Gasser R.B., Newton S.E. Genomic and genetic research on bursate nematodes: significance,
implications and prospects // Int. J. Parasitol. 2000. Vol. 30. P. 509-534.

Holterman M. ,Wurff A., Eisen S. et al. Phylum-Wide Analysis of SSU rDNA Reveals Deep
Phylogenetic Relationships among Nematodes and Accelerated Evolution towards Crown
Clades // Mol. Biol. Evol. 2006. Vol. 23, N 9. P. 1792-1800.

Hoste H, Chilton, N.B., Gasser R.B., Beveridge I. Differences in the second internal transcribed
spacer (ribosomal DNA) between five species of Trichostrongylus // Int. J. Parasitol. 1995.
Vol. 25. P.75-80.

Page R.D.M. TREEVIEW: an application to view phylogenetic trees on personal computer // Cabios.
1996. Vol. 12. P. 357-358.

Sudhaus W., Fitch D. Comparative studies on the phylogeny and systematics of the Rhabditidae //
J. Nematol. 2001. Vol. 3, N 1. P. 1-70.

SwoffordD.L. Phylogenetic analysis using parsimony. Version 4. Sunderland. Massachusetts. Sinauer
Associates. 1998. 128 p.

Thompson J.D., Gibson T.J., PlewniakF. etal. The CLUSTALX windows interface: Flexible strategies
for multiple sequence alignment aided by quality analysis tools // Nucleic Acids Research. 1998.
Vol. 25. P. 4876-4882.

Zarlenga D.S., Stringfellow F, Nobary M., Lichtenfels J.R. Cloning and sequence analysis of the small
subunit ribosomal RNAgene from three species of Haemonchus (Nematoda: TRichostrongyloidea)
and identification of PCR primers for rapid differentiation// Experimental Parasitology. 1994.
Vol. 78, N l.P. 28-36.

Zarlenga D.S., Hoberg E.P., Stringfellow F, Lichtenfels J.R. Comparisons of two polymorphic
species of Ostertagia and phylogenetic relationships within the Ostertagiinae (Nematoda,
Trichostrongyloidea) inferred from ribosomal DNA repeat and mitochondrial DNA sequences //
J. Parasitol. 1998. Vol. 84, N 4. P. 806-812.
ФУНКЦИОНАЛЬНАЯ МОРФОЛОГИЯ И УЛЬТРАСТРУКТУРА
СПЕРМАТОЗОИДОВ ДВУХ РОДСТВЕННЫХ ВИДОВ
ТРЕМАТОД СЕМЕЙСТВА ECHINOSTOMATIDAE

К.К. АХМЕТОВ1

При электронномикроскопических исследованиях сперматозоидов двух
родственных видов трематод изучены особенности ультраструктурной орга-
низации всех отделов мужских гамет. Установлено, что сперматозоиды отно-
сятся к модифицированному типу гамет. На основании исследования предло-
жены схемы организации гамет изученных трематод.

Ключевые слова: сперматозоиды гамет трематод, осевые структуры спер-
матозоидов, ядро, митохондрии.

Традиционно морфологические исследования проводятся на свободно-
живущих организмах. Функциональная морфология паразитических орга-
низмов изучена в меньшей степени. Так, например, в составе современной
фауны класса Trematoda, типа Plathelminthes насчитывается сегодня около
4000 видов, а исследования морфологических и ультраструктурных особен-
ностей органов, тканей и их отдельных структур коснулись не более чем,
40 - 50 видов. Настоящая работа посвящена электронно-микроскопическому
изучению мужских гамет двух родственных видов сосальщиков.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЙ

Для исследования ультраструктуры и морфофункциональных особенно-
стей сперматозоидов были взяты два вида трематод Hypoderaeum conoideum
[Bloch, 1782] из кишечника утки кряквы (Anas platyrhynchos) и Echinostoma
revolution [Frohlich, 1802] из кишечника домашней утки (Anas platyrynchos
domesticus), оба гельминта относятся к семейству Echinostomatidae [Dietz,
1909] подотряда Fasciolata.

Изучение ультраструктуры проводили методом трансмиссионной элек-
тронной микроскопии (Welsch, Storch, 1976). Ультратонкие срезы готовили
по методике Б. Уикли (Уикли, 1975). Для этого взятую ткань фиксировали в
забуференном 0,1 М какодилатным буфером (pH 7,4) 1,5-2,5% растворе глю-
тарового альдегида в течение двух часов при температуре 4 °C. Далее два-
жды промывали какодилатным буфером (pH 7,4) по 10-15 мин, после чего
постфиксировали в 1% растворе четырехокиси осмия (на 0,1 М какодилат-
ном буфере) в течение двух часов с последующим двукратным отмыванием

1 Павлодарский государственный университет (Ломова 64, 14000, Павлодар, Республика
Казахстан, e-mail: kanakam61@mail.ru).
какодилатным буфером (по 10-15 мин). Затем материал дегидратировали в
этиловых спиртах восходящей концентрации: в 50% спирте - 15-20 мин, в
70% - оставляли на ночь, затем в 80%, 90%, 96% - по 15-20 мин в каждом, в
абсолютном спирте или ацетоне - по 20-30 мин дважды.

Дегидратированные препараты заключали в смесь смол эпон-аралдит.
Для этого готовилась смесь смол в следующих пропорциях (Undeen, Varva,
1997).

Эпон 812- 4 г., Аралдит 502- 2 г., Эпон DDSA- 9 г. Катализатор
DMP-30 - 8 капель. Пропитка препаратов проводилась по следующей схеме:
смесь смол: абсолютный ацетон 1:3-4 ч; смесь смол: абсолютный ацетон
1:1 -4 ч; смесь смол : абсолютный ацетон 3:1 - 4 ч; смесь смол - от 12 до
24 ч; новая смесь смол в другой посуде - от 12 до 24 ч. Затем препараты пе-
реносились в свежую смесь смол для полимеризации. Полимеризацию про-
водили в течение 1,5-2 сут. при 60 °C.

Ультратонкие срезы толщиной 60-100 нм готовили на ультратоме
«Ultrotome III» («LKB», Швеция). Полученные срезы наносили на сетки-под-
ложки с формваровой пленкой-подложкой и контрастировали 2% раствором
уранилацетата на 50% этаноле (10-20 мин при 37 °C) и цитратом свинца (от
3 до 10 мин. при комнатной температуре) по Е. Reynolds (1963). Получен-
ные препараты просматривали в электронном микроскопе «JEM-100 СХП»
(«JEOL», Япония) с апертурной диафрагмой 25-30 мкм при ускоряющем на-
пряжении 80 кВ.

РЕЗУЛЬТАТЫ СОБСТВЕННЫХ ИССЛЕДОВАНИЙ

В результате ультраморфологических наблюдений сперматозоидов двух
родственных видов трематод получены следующие результаты по тонкой ор-
ганизации гамет.

Ультраструктура сперматозоидов трематоды
Hypoderaeum conoideum

Головной отдел (рис. 1, А). Ультраструктура головного отдела гаметы
включает в себя ядро, одну апикально расположенную осевую структуру, ко-
торая в дальнейшем по длине гаметы переходит в две раздельные осевые
структуры жгутика, здесь же расположен передний конец митохондрии.
Неравномерное распределение осевых структур, возможно, связано с осо-
бенностями сперматогенеза. Ядро локализуется за апексом головной части
сперматозоида. Ядро вытянутое, передний конец его тупо закруглен, задний
несколько заострен и вытянут. Размер поперечного сечения ядра 0,5 х 0,45
мт, ядро имеет в общем уплощенную форму, повторяя форму всего спер-
матозоида. Диаметр ядра в задней части составляет 0,28 х 0,33 мт. Хро-
матин, находящийся в ядре, представлен плотно упакованными нитчатыми
структурами, которые в литературе носят название - ламелл. Чаще всего на
электроннограммах хроматин спирально закручен вдоль длинной оси ядра.
В некоторых ядрах ядерное вещество имеет меньшую электронную плот-
ность, к тому же он не закручен в спираль, вероятно, это вещество является
Рис. 1. Ультраструктура сперматозоидов трематоды Н. conoideum в различных отделах

А - головной отдел сперматозоида трематоды (*24000), Б-Г - головная часть, Д- хвостовая часть
в районе осевых структур сперматозоида, Е - зона дифференциации осевой структуры дуплета сперма-
тозоида, Ж - аксиальная структура сперматозоида, ас - акросома, ах - осевая структура сперматозоида,
Cmt - светлая микротубула дуплета, fn - ламеллы ядра сперматозоида, gl - гликоген, gr - терминальные
точки дуплетов аксиальных структур, met - микротубулы, mt - митохондрия, п - ядро, PMt - электронно-
темная микротубула дуплета, zd - зона дифференцировки дуплетов, dmt - дуплеты аксиальных структур,
ЛАФ - связующие центральный стержень и дуплеты тяжи аксиальных структур сперматозоида, СЦ - цен-
тральный стержень
остаточным белком, ранее это предполагалось Silvera, Porter (1968) для дру-
гих представителей плоских червей из класса турбеллярий. Ядерная мембра-
на на электроннограммах обычно отделена от уплотненного хроматина узкой
электронно-светлой зоной (рис. 1, Б). Одна из осевых жгутиковых структур
начинается в конечной зоне головного отдела, рядом с местом расположения
ядра, и здесь диаметр его несколько уменьшается (рис. 1, В). На дистальном
участке головного отдела осевые жгутиковые структуры локализуются ла-
терально, близко к плазматической мембране, а ядро занимает центральную
часть (рис. 1, Г). Каждая осевая жгутиковая структура имеет диаметр около
0,18-0,20 мт. В составе осевой структуры находится девять двойных мик-
ротрубочек (дуплетов), расположенных по окружности вокруг центрального
комплекса микротрубочек (рис. 1, Д), радиальные комплексы и центральные
микротрубочки описываются формулой (9+1). Девять дуплетов соединя-
ются с центральной структурой посредством девяти тяжей, которые имеют
большую электронную плотность, чем остальная часть полости цилиндра
(рис. 1, Д). Вероятно, трубочки в каждом дуплете морфологически не рав-
нозначны. Одна из них имеет вокруг себя более электронно-плотную зону,
другая трубочка в составе дуплета светлая по морфологии и на продольных
срезах удлиненная (рис. 1, Д).

Комплекс, расположенный в центре жгутика имеет размер около 0,07-0,06
мт, он состоит из плотных центральных фибрилл и окружен по периферии
кольцеобразными структурами. При этом электронная плотность внешней
кольцеобразной структуры соответствует плотности фибрилл, находящихся
в центральной части. Внутренняя кольцевая структура более или менее го-
могенная и электронно-прозрачная. От центра центральной структуры отхо-
дят девять тяжей и присоединяются к внешней, радиально расположенной
трубочке, имеющей большую электронную плотность, как представлено на
схеме сделанной по итогам наблюдении серийных срезов (рис. 3, А). Длина
тяжей, соединяющих центральную структуру с трубчатыми микротубуляр-
ными комплексами (дуплетами), которые расположены по периферии, равна
около 0,04 мт. Дифференцировка дуплетов начинается с терминальных точек
в основании головной части гаметы (см. рис. 1, Е). По мнению Rees (1979),
тяжи, соединяющие центральные и периферические микротубулярные струк-
туры, располагаются по спирали, по крайней мере, у трематоды Cryptocotyle
lingua (сем. Heterophydae). По нашему мнению, это обстоятельство объ-
ясняет то, что на противоположной стороне иногда в поперечном сечении
тяжи выпуклые.

При изучении радиальных и центральных микротубулярных структур
жгутиков установлено, что они не имеют четких границ и для них характерна
зернистость (рис. 1, Ж).

Следующая субклеточная структура головной части сперматозоида тре-
матоды -митохондрия (см. рис. 1, А). Митохондрия локализуется рядом с яд-
ром, его верхний конец начинается несколько ниже от переднего конца ядра и
располагается рядом с единственным в этой зоне жгутиком. В зоне, где появ-
ляется второй жгутик, митохондрия расположена рядом с ядром посередине
жгутиков. Sato, Sakoda (1967), изучая трематоду Paragonimus myazakii (сем.
Paragonimidae), пришли к мнению, что митохондрия расположена вентраль-
нее к ядру, параллельно длинной оси сперматозоида. У изучаемого нами вида
Рис. 2. Схема строения сперматозоида трематоды
Н. conoideum

А - схема строения осевых структур трематоды, Б -
схема строения сперматозоида трематоды в различных его
зонах (А - схема в зоне одной осевой структуры, В - схема
зоны выше окончания жгутика, С - схема в зоне ядра, D -
схема в зоне ядра и митохондрии, Е - в зоне двух осевых
структур, F - в зоне осевых структур и митохондрии, G - в
зоне двух осевых структур, Н - в средней части жгутика, J -
схема жгутика ближе к окончанию, К - схема концевой части
жгутика), В - схема строения сперматозоида трематоды на
границе головного и среднего отделов, пш - мембрана ядра,
pm - плауматическая мембрана сперматозоида, az- зона
сближения осевых структур хвостовой части сперматозои-
да. Остальные обозн.: см. рис. 1
митохондрия расположена непосредственно под плазматической мембраной
на дорсальной и вентральной частях, в общем, она занимает центральную
часть в отделе с двумя осевыми структурами.

На переднем конце, где диаметр ядра наибольший и присутствует одна
осевая структура, имеются микротрубочки, собранные в две группы. По-ви-
димому, они выполняют функцию цитоскелета. Такая скелетная функция
вполне оправдана для тонкой, длинной и изящной клетки, каким явля-
ются сперматозоиды трематод. Rees (1979) отмечает присутствие связей
между микротрубочками и плазматической мембраной в развивающихся
сперматидах.

В описываемом отделе рибосомы, равно как и полирибосомы, а также
аппарат Гольджи отсутствуют. В этой части гаметы обнаружены зерна глико-
гена (см. рис. 1, Ж), согласно исследований Anderson, Personne (1970), Silvera
(1968), зерна представлены b-гликогеном. Зерна b-гликогена в головном от-
деле гаметы многочисленны и встречаются вблизи ядра и митохондрии. На
нижней стороне головного отдела присутствуют конические структуры, ко-
торые окружают апикальные части жгутиков, микротрубочек, их около 20-ти
(см. рис. 1, Д). По мере увеличения диаметра окружности головного выроста,
по-видимому, формируется полукруг из микротрубочек вокруг прилегающей
цитоплазмы, передняя часть головного выроста расширяется и полностью
сливается с апексом головного отдела. Верхняя граница ядра лежит непо-
средственно близко к плазматической мембране. На уровне верхнего конца
ядра микротрубочки разделены на дорзальные и вентральные группы при-
мерно 5-6 в каждой, которые потом становятся в дорсальный и вентральные
ряды. Подобное отмечалось ранее Rees (1979) для трематоды С. lingua.

Ультраморфология среднего отдела сперматозоида. Условно средний
отдел гаметы можно определить границами, где ориентирами являются зад-
ний конец ядра и дистальный конец митохондрии. Вероятно, этот отдел име-
ет достаточно заметную длину, судить сложно, хотя Rees (1979) у С. lingua
отмечает его большую протяженность и считает его самой длинной частью
гаметы. Диаметр этого отдела несколько меньше, чем диаметр головного от-
дела. В этом отделе осевых структур - два и они располагаются латерально,
центральную часть занимает митохондрия, в цитоплазме присутствуют зерна
гликогена.

Задний отдел сперматозоида. Задний отдел включает в свой состав уча-
сток от заднего конца митохондрии до конца тела сперматозоида. Так как
задний конец гаметы заострен, то по мере приближения к нему происходит
сближение двух осевых структур жгутиков, поперечное сечение уменьшает-
ся до отметок 0,35-0,30 мт, на дорсальной и вентральных сторонах появ-
ляются едва заметные углубления, но в основной массе это углубление на
электроннограммах не просматривается. В очень тонком слое цитоплазмы
присутствуют зерна гликогена, которые мы склонны определять как зерна
6-гликогена (рис. 1, Е). Микротрубочки, расположенные на спинной и вен-
тральной сторонах, постепенно уменьшаются в количестве, в конце концов,
остается одна дорсальная или вентральная микротрубочка, потом и она уже в
самом конце тела гаметы исчезает. На внутренней поверхности со спинной и
противоположной стороны отмечаются электоронноплотные структуры, при-
уроченные к участкам между осевыми структурами жгутиков. По-видимому,
эти уплотнения появляются на поздних стадиях развития сперматозоида. На
участке самого концевого отдела гаметы присутствуют только задние осе-
вые структуры жгутиков. Здесь осевые структуры резко расширяются. Этот
участок отличается от переднего участка головного отдела отсутствием пе-
риферических микротрубочек. Неравномерность отмечается и в дуплетных
структурах, формирующих жгутики. Осевые структуры сближаются на зад-
нем конце гаметы не симметрично, а ближе к одной из сторон (дорсальной
или вентральной).

По результатам изучения электроннограмм всех отделов сперматозоидов
трематоды Н. conoideum мы схематизировали его общее строение на рисунке-
схеме (рис. 2, Б). Поскольку особый интерес представляет зона на границе го-
ловного и среднего отделов сперматозоида трематоды, где встречаются почти
все основные ультраструктурные элементы гаметы (ядро, митохондрия, нача-
ло осевых структур жгутика), то по результатам электронно-микроскопиче-
ских наблюдений составлена схема этого участка (рис. 2, В).

Таким образом, по результатам ультраструктурных исследований уста-
новлено, что сперматозоиды трематоды Н. conoideum, относятся к группе
модифицированных мужских гамет. В структурной организации мужских га-
мет исследованного паразита выявлены характерные особенности, связанные
либо с функциональным назначением, либо с таксономическим положением
гельминта.

Ультраструктура сперматозоидов трематоды
Echinostoma revolutum

В сперматозоидах Е. revolutum как и других представителей плоских
червей выделяются головной, средний и задний отделы. Проксимальная
часть головного отдела характеризуется присутствием более развитой, чем у
Н. conoideum акросомой, на электронномикроскопических снимках в попе-
речном сечении описываемый отдел имеет несколько вытянутую гантелевид-
ную форму (рис. 3, А). На периферии проксимальной части сперматозоида,
по периметру, расположены микротубулярные структуры, их количество
варьирует от 34 до 46 микротубул.

Все микротубулы располагаются на равном расстоянии от внешней плаз-
матической мембраны. По-видимому, микротубулы выполняют функцию
цитоскелета увеличенной головной, акросомной зоны гаметы. Плазматиче-
ская мембрана в головной части гаметы выглядит хорошо структурирован-
ной. На электроннограммах мембрана однослойная, ее внешняя граница до-
статочно резко по электронной плотности контрастирует от окружающего
пространства.

Электронная плотность проксимальной части мужской гаметы в основном
средняя, но в ней имеются участки с электронносветлыми характеристиками,
что говорит о неоднородности материала, сосредоточенного в этом отделе.

Несколько ниже от проксимальной части сперматозоида появляются при-
знаки, характерные для гаметы - только одна из осевых структур, которая
уже здесь имеет присущее для жгутикообразных образований строение, и
состоит из 9 парных периферических и одной пары центральных микротубул
32

Рис. 3. Ультраструк-
тура сперматозои-
дов трематоды Е.
revolution

А, В, Г - головной
отдел сперматозоидов
трематоды, Б - аксиаль-
ные структуры сперма-
тозоида. aks - осевые
структуры, dmt - мик-
ротрубочки дуплетов,
п! - ламеллы ядра спер-
матозоида, pm - пе-
риферическая	часть

микротрубочки, sp -
сперматозоиды, tm - со-
единяющие тяжи цен-
тральной и дуплетной
микротрубочек. Осталь-
ные обозначения те же,
что и на рис. 1
(рис. 3, Б). Рядом с осевой структурой гаметы, располагается верхний конец
ядра, который отделен от плазматической мембраны тонким слоем плазмы,
характеризующейся в основном электронносветлыми свойствами (рис. 3, В).
Возможно, это нижняя часть акросомного комплекса. Неравномерное появ-
ление осевых структур в головной части сперматозоида, вероятно, объясня-
ется особенностями сперматогенеза Е. revolutum и может быть характерной
для этого вида и родственных ему трематод. Ядро на электроннограммах по-
перечного разреза, которое прошло через тело сперматозоида, имеет округ-
лую или близкую к ней форму с приблизительным диаметром 0,55-0,6 мт
(рис. 3, Г). На электронно-микроскопических снимках продольного разреза
сперматозоида ядро имеет вытянутую форму. В составе ядра структурирова-
ны и выделяются нитчатые образования. Возможно, это ламеллы, ранее они
устанавливались и у других плоских червей. Нитчатые структуры равномер-
но выделяются по всей длине ядра. Отмечаем, что степень закрученности
ламелл в ядрах может быть различной у разных сперматозоидов исследуе-
мого вида. Иногда ламеллы закручены резко, иногда закручены слабее, как,
например, у изученного нами вида.

Район гаметы, где появляется одна из осевых структур, отличается тем,
что размер головного отдела несколько уменьшается по сравнению с про-
ксимальной частью, содержащей акросомальную структуру. Диаметр осевой
структуры, лежащей в зоне появления ядра, не отличается от диаметра осе-
вых образований в средней и хвостовой части сперматозоида трематоды.

Ядерная мембрана на электронно-микроскопических снимках в отличие
от Н. conoideum не отделена от хроматина содержащегося в ядре. В конце
головного отдела, ближе к средней части сперматозоида, осевых структур
становится два и они занимают латеральные области, а ядро располагается
в выпячивании плазмы с одной стороны, образуя с осями осевых структур
треугольник, на равном удалении от обоих (рис. 3, В) осевых образований.
Диаметр ядра существенно отличается на самом конце в сторону уменьшения
и становится равным около 0,33 мт. В этой же части появляется проксималь-
ная вершина митохондрии. Митохондрия локализуется на противоположной
ядру области плазмы. Диаметр осевых структур - около 20-24 мт, каждая
структура состоит из девяти дуплетов по периферии и одного дуплета в цент-
ре. Каждый дуплет на периферии соединен с центральным дуплетом посред-
ством цитоплазматических тяжей, длина которых варьирует от 0,04-0,05 мт,
они отличаются несколько большей, чем умеренная электронная плотность
остальной части полости осевых структур.

Митохондрия в составе сперматозоида локализуется рядом с ядром, их
верхние концы могут располагаться на одном уровне, либо верхний конец
митохондрии начинается несколько ниже. В зоне совместного расположения
верхнего конца митохондрии и ядра осевые структуры гаметы отсутствуют
(рис. 3, Г).

На участках, где появляются осевые структуры гаметы, митохондрия
вплотную прилегает к ядру (рис. 3, Б) или уже отсутствует, поэтому можно
говорить о том, что митохондрия, скорее всего, имеет небольшую длину и
более или менее округлая.

Все пространство головного отдела сперматозоида между ядром, мито-
хондрией и осевыми структурами заполнено зернами гликогена. Гликоген,
34
согласно более ранних исследований с использованием гистохимических те-
стов, относят к b-гликогену. На участках, где, начинаются осевые структуры,
присутствуют конические или угловатые образования, количество их посчи-
тать не удается. Микротрубочки в зоне присутствия ядра встречаются еди-
нично, а в месте, где только появляется вторая осевая структура, микротубу-
лы формируют дорсальные и вентральные группы (рис. 3, Б). По-видимому,
эти зоны активно участвуют в выполнении двигательных функций.

ОБСУЖДЕНИЕ ПОЛУЧЕННЫХ РЕЗУЛЬТАТОВ

Проанализировав полученные нами результаты электронно-микроскопи-
ческих исследований сперматозоидов двух родственных видов трематод, отно-
сящихся к семейству Echinostomatidae и сравнив их с более ранними данными,
полученными при изучении мужских гамет представителей различных клас-
сов плоских червей мы пришли к следующим рассуждениям и заключениям.

Функциональная морфология мужских
половых гамет

Общеизвестно, что все представители Plathelminthes размножаются по-
средством внутреннего оплодотворения, появление такого типа оплодотво-
рения, несомненно, большое эволюционное приобретение. В эволюционном
плане внутреннее оплодотворение, согласно Bacetti (1984) прошло несколько
этапов, начиная от прямого и косвенного внутреннего оплодотворения в жид-
кой среде, оплодотворения посредством сперматофоров и, наконец, копуля-
ция. Считается, что наиболее примитивный вид внутреннего оплодотворения
среди плоских червей характерен для бескишечных турбеллярий, у которых
оно происходит в виде подкожной импрегнации сперматозоидов (Дроздов,
Иванков, 2000). Но уже у них сперматозоиды представлены веретеновидны-
ми и нитевидными клетками, структура жгутика гамет, по данным Cifrian et
al. (1988) соответствует формуле 9+1. Ультраструктурные особенности спер-
матозоидов среди плоских червей более изучены у турбеллярий (Иванков,
Мамкаев, 1973; Wittrock, 1976; Рузен-Ранге,1980; Hendelberg, 1983; Cifrian
et.al, 1988; Дроздов, Иванков, 2000) и менее изучены у представителей дру-
гих классов (Monogenea, Trematoda, Cestoda). Среди трематод на сегодняш-
ний день ультраструктурные особенности изучены не более чем у десятка
видов, и эта скудность фактического материала не дает возможностей де-
лать, сколько-нибудь крупные обобщения. Вообще нужно отметить, что все
виды внутреннего оплодотворения проходят в жидкой среде, и даже такая
среда имеет определенную плотность. Согласно общепринятых положений, у
представителей трематод и других плоских червей сперматозоиды двигают-
ся сначала в составе жидкости в семяприемник женских половых органов, а
затем оттуда по мере необходимости оплодотворения яйцеклеток вследствие
расходования мужских гамет - в специальный орган «оотип», где происходит
процесс оплодотворения.

Современные исследования говорят о том, что у трематод оплодотворе-
ние происходит не только в оотипе, но и в проксимальных отделах матки.
2*	35
По нашему мнению, особенности строения семяизвергательного канала (его
диаметр, извитость, длина), плотность сменной жидкости в семенном пу-
зырьке, и в семяизвергательном канале, а так же структура оболочек яйце-
клетки определяют структурно-морфологические особенности мужских га-
мет. Нужно отметить, что фактически нет ни одного вида живых организмов
сперматозоиды, которых могут пережить сухие условия. Поэтому мужские
половые гаметы имеют те или иные морфологические приспособления для
проявления активности в условиях присутствия жидкой среды. По мнению
Реунова (2005), особой причиной метаморфозов, связанных с морфологией
сперматозоидов, являются функциональные приспособления к преодолению
плотности и механического сопротивления биологической жидкости в поло-
сти различных частей женских половых органов.

Тело сперматозоида покрыто плазматической мембраной, которая прояв-
ляет явные признаки ассиметрии, выражающиеся в том, что наружная по-
верхность содержит рыхлый слой - гликокаликс, который, по данным Хьюз
(1980), образует единый гликопротеиновый комплекс с белками плазматиче-
ской мембраны.

В общей структуре сперматозоидов, исследованных в нашей работе, ви-
дов, как и у большинства животных можно выделить головной, средний и
задние отделы. Похожие результаты были получены в исследованиях Gresson
(1958), Gresson, Perry (1961), которые изучали трематоду Fasciola hepatica,
Burton (1972) изучавший трематоду Haemotoloxus medioplexus, Kitajima,
Paraense, Correa (1976) исследовавшие трематоду Schistosoma mansoni и Rees
(1979), изучивший ультраструктуру гамет трематоды Cryptocotyle lingua.
Ультраструктура головной части сперматозоидов, изученных нами трематод
Н. conoideum и Е. revolutum проявили ряд общих особенностей. В общем,
головной отдел сперматозоида имеет типичную для плоских червей форму
головной части. Но есть особенности, это, прежде всего, расширенность
головной части, которая не совпадает с данными Hendelberg (1969), Burton
(1972) по другим видам трематод.

Акросомная часть у обоих изученных нами видов Н. conoideum и
Е, revolutum развита слабо, недостаточное развитие акросомы вполне укла-
дывается в характерные для плоских червей признаки мужской гаметы. На
такую особенность сперматозоидов сосальщиков указывали Silvera, Porter
(1964), Morseth (1964), Burton (1972). Burton (1972) считает, что незначи-
тельные морфологические размеры акросомной части сперматозоидов харак-
терны для многих плоских червей, в том числе турбеллярий, моногеней и
дигенетических сосальщиков (трематод). Этот же автор, но в работе 1967 г.
(Burton, 1967) отмечает, что в случае, если яйцеклетка имеет очень тонкий
защитный слой, то процесс оплодотворения проходит посредством простого
слияния цитоплазмы мужской и женской гаметы.

По мнению Рузен-Ранге (1977), первая наиболее примитивно устроенная
акросома появляется только у некоторых, отдельных таксономических групп
морских кишечнополостных, плоских червей и нематод. Поэтому акросомы
сперматозоидов выше указанных типов животных, эволюционно молодые
структуры и присутствие его в головной части мужских гамет есть признак
становления, формирования морфологии и функций. Ввиду вышесказанно-
го, вполне объяснимо отсутствие акросомы в мужских гаметах у отдельных
систематических таксонов внутри класса трематод. Отсутствие акросомы у
36
представителей отдельных таксономических групп плоских червей, в том
числе трематод отмечали еще Silvera, Porter (1964), у других групп живот-
ных авторы описывают наличие отдельных пузырьков, и, в таком случае в
головном отделе сперматозоидов обнаруживались малочисленные диктиосо-
мы аппарата Гольджи. Обнаружение аппарата Гольджи вполне уместно, если
проследить по литературным данным становление обсуждаемой структуры.
Как утверждают Fawcett (1975), акросома- это видоизмененная лизосома.
Такое умозаключение сделано им на основе того, что прослеживается сход-
ство происхождения и ферментного состава. Обе указанные органеллы берут
начало от аппарата Гольджи и содержат ряд одинаковых ферментов: кислую
фосфатазу, гиалорунидазу, неспецифическую эстеразу, арилсульфатазу и дру-
гие. Кроме этого, акросома, согласно данных Anderson (1967), Zaneveld et al.
(1975), содержит протеолитический фермент акрозин, возможно, это самый
важный компонент комплекса акросомальных энзимов.

Способ образования акросом в процессе сперматогенеза примерно оди-
наков у представителей разных систематических групп, и, по Даниловой
(1978), сначала происходит образование пузырька или гранулы в аппарате
Гольджи, затем устанавливается контакт с ядром, результатом чего является
образование субакросомного пространства между акросомным пузырьком и
поверхностью ядра на переднем полюсе клетки.

Говоря о функциональных «способностях» акросомы, необходимо отме-
тить его способность к клеящим функциям, и эта его способность появляется
еще на стадии сперматиды.

Основываясь на вышеуказанных фактах о морфофункциональных осо-
бенностях акросомы, как особой структуры головной части мужской гаметы,
мы приходим к мысли о том, что присутствие пусть даже не развитой акро-
сомы у исследованных нами в настоящей работе видов облегчает процесс
оплодотворения и способствует более эффективному его протеканию за счет
комплекса веществ, содержащихся в акросоме. Но неразвитость акросомы,
отмеченная нами у Н. conoideum и Е. revolutum, стала причиной того, что се-
менные пузырьки содержат большое количество сперматозоидов. По нашему
мнению вышесказанное является одним из многочисленных приспособлений
паразитических гельминтов для интенсификации производства половых про-
дуктов, по крайней мере, у представителей семейства Echinostomatidae.

Упомянутые исследователями (Данилова, 1978; Рузен-Ранге, 1977) и
названные ими «пушистым» слоем, прилегающие к акросоме, у изученных
нами трематод не установлен. «Пушистый» слой в головной части мужской
гаметы был обнаружен у представителей различных типов животных, таких
как моллюски, хордовые (рыбы, млекопитающие). Возможно, что «пуши-
стые» структуры у трематод отсутствуют.

Функциональная морфология митохондрий
мужских гамет

Вероятно, одна из самых заметных структур головной части мужских га-
мет исследованных видов - это присутствие митохондральной массы, почти
всегда она располагается в тыловой части ядра и не входит в зону непосред-
ственно осевых структур жгутиков. Митохондрии доходят своим нижним
концом до начала единственного в этой зоне осевой структуры жгутика. Ми-
тохондрии иногда (в некоторых мужских гаметах изученных нами видов) зад-
ним концом вместе с ядром доходят до начала второй осевой структуры жгу-
тика. Таким образом, ясно, что основное тело митохондрий лежит в головной
части. Верхний конец митохондрий начинается несколько ниже переднего
конца ядра. В литературе имеются данные о том, что митохондрии у трематод
Paragonimus myazakii из семейства Paragonimidae (Sato, Sakoda, 1967) распо-
лагаются вентральнее к ядру, параллельно длинной оси сперматозоида. Эти
же авторы указывают и на то, что митохондрии локализуется непосредствен-
но под плазматической мембраной на дорсальной и вентральной частях и до-
ходят до зоны двух жгутиков, занимая пространство между ними. По мнению
Rees (1979), ситуация с особенностями локализации митохондрий в мужских
гаметах может варьировать у разных сперматозоидов, даже в пределах одной
особи. Но автор замечает такое важное обстоятельство, что митохондрии не
заходят глубоко в зону расположения жгутиков, основных структур, обеспе-
чивающих движение и потребляющих энергетические вещества.

Вышеупомянутая локализация митохондрий в сперматозоидах ранее была
отмечена у трематод S. mansoni в работах Kitajima, Paraense, Correa (1976),
Yasuzumi (1974). Такую ситуацию митохондрий в составе сперматозоидов
Billard (1970) комментирует следующим образом: отдаленность митохон-
дрии от жгутиковых структур мужской гаметы может быть свидетельством
подвижности всех систем, кроме митохондрий, АТФ, основное вещество,
синтезируемое митохондриями, обеспечивает подвижность и других орга-
ноидов головной части и процессы, связанные с ними. Мы поддерживаем эту
мысль и склонны думать об участии макроэргического вещества АТФ свя-
занного происхождением с митохондриями во многих внутриклеточных про-
цессах, происходящих в головной части сперматозоида и возможном участии
в снабжении энергетическими веществами протекания процесса проникно-
вения мужской гаметы в яйцеклетку и оплодотворения женской гаметы (Ах-
метов, Жаксыбаев, Сарбасов, 2008). В то же время в литературе есть и дру-
гое мнение, например, Burton (1972) предполагает, что митохондрии могут
проникать в средний отдел сперматозоида из переднего благодаря тому, что
совершают определенные движения, но у исследователя вызывает сомнение
способность митохондрий использовать синтезируемые им же макроэргиче-
ские соединения. Бартон (1972) также не смог объяснить источники, обес-
печивающие движение митохондрий, и поэтому предположил их пассивный
перенос в зону жгутиков за счет существования перетекания цитоплазмы из
головной в среднюю часть мужской половой гаметы.

По нашему мнению, нет прямых доказательств движения цитоплазмы и
пассивного перемещения митохондрий с плазмой в разные участки сперма-
тозоида. Нами было изучено большое количество электроннограмм по двум
видам трематод, и мы не обнаружили ни одну мужскую гамету с признаками
нахождения митохондрий в других частях, кроме их локализации в головной
части с различными не значительными вариациями.

Анализ литературных источников относительно морфофункциональных
особенностей митохондрий сперматозоидов у плоских червей позволяет го-
ворить, что есть группы плоских червей, у которых они отсутствуют в муж-
ских гаметах. Такая ситуация была описана Gresson, Perry (1961) у трематоды
38
F. hepatica, Bonsdorff, Telkka (1965) у ленточного червя Diphyllobotrium
latum и Hendelberg (1983) у поликладных турбеллярий. Совершенно инте-
ресный случай локализации митохондрии обнаружен у трематоды легких
человека Р. miyazakii, когда обсуждаемые субклеточные структуры и ядра
лежат параллельно с осевыми комплексами сперматозоидов на протяжении
всей длины гаметы (Sato, Sakoda 1967). Что касается присутствия только
одной удлиненной митохондрии в головной части сперматозоида, то Дани-
ловой (1978) этот случай объясняется слиянием нескольких более мелких
митохондрий в одну. Согласно данных этого автора, слияние митохондрий
наблюдали при изучении сперматогенеза у других типов животных, напри-
мер ракообразных. По нашему мнению, возможно, такой же процесс имеет
место в мужском гаметогенезе и у некоторых таксономических групп пло-
ских червей, в том числе и трематод. Но для констатации слияния митохон-
дрий в одну единую и объяснения метаморфозов сперматозоидов, по край-
ней мере, в головном отделе гаметы, и связанных с этим особенностями
функционирования гамет необходимо большое количество фактического
материала, полученного при электронномикроскопических исследованиях
как можно большего количества видов трематод и представителей других
классов плоских червей.

Функциональная морфология ядра
сперматозоидов

В нашем исследовании установлено, что ядра мужских гамет обоих из-
ученных в настоящей работе видов трематод локализуются за апексом го-
ловной части сперматозоидов и имеют в общем плане уплощенную форму,
которая повторяет форму головной части сперматозоида. Хроматин, находя-
щийся в ядре, представлен плотно упакованными нитчатыми структурами.
При изучении большого количества электронно-микроскопических снимков
обнаружено, что хроматин в основном находится в закрученном состоянии,
закрученность ориентирована вдоль длинной оси ядра. Но при этом установ-
лен факт присутствия отдельных сперматозоидов с незакрученными ядрами,
и тогда ядерное вещество имеет меньшую электронную плотность. Эту си-
туацию мы склонны интерпретировать, основываясь на исследованиях муж-
ской гаметы родственных трематодам представителей плоских червей турбел-
лярий, которые были изучены Silvera, Porter (1964). Исследователи считают,
что электронносветлый материал это ни что иное, как остаточный белок, по-
являющийся в некоторых гаметах в процессе сперматогенеза. Подобная си-
туация была обнаружена и у трематоды С. lingua, исследованной Rees (1979).

Исследователи, изучавшие морфологические особенности сперматозои-
дов плоских червей (Yasusumi, 1974) отметили, что в ядре отчетливо выде-
ляются два компонента, различающиеся плотностью и структурой. Один из
компонентов занимает больший объем ядра и более плотен и сформирован из
ветвящихся ламмелярных пучков, и чаще всего расположен спирально. Эта
специфическая картина была установлена у Dugesia tigrina, представителя
класса турбеллярий. Второй компонент представлен четырьмя тяжами, тя-
нущимися вдоль ядра. Этот компонент также спирально закручен. Подобные
закрученные ламмелярные структуры были обнаружены у обоих изученных
нами видов трематод. Анализируя вышесказанное можно говорить, что за-
крученность сперматозоидов это характерная черта для представителей как
минимум для двух классов плоских червей. Это дает возможность допус-
кать мысль о распространении этого признака на морфологическую струк-
туру ядра представителей всего типа Plathelminthes. Но утверждать это бо-
лее достоверно можно будет только при накоплении большого количества
фактического материала, полученного путем электронно-микроскопических
исследований представителей классов Turbellaria, Monogenea, Trematoda и
Cestoda.

Swiderski (1968) описал интересный случай локализации ядра в сперма-
тозоиде у цестоды Moniezia expansa, где ядро обвивается вокруг единствен-
ной осевой структуры гаметы гельминта.

На сегодняшний день установлен факт того, что конденсированный хро-
матин сперматозоидов высших позвоночных животных обладает химической
резистентностью. По данным Anderson, Ellis (1967) она обусловлена наличи-
ем S-S дисульфидных связей, содержащихся в белковых компонентах ядер
зрелых сперматозоидов. По мнению Даниловой (1978), такая же ситуация
характерна и для остаточного белка в ядрах сперматозоидов ракообразных,
моллюсков и членистоногих. Согласно исследованиям Ахметова (1989), По-
номарева (2006), проведенных на уровне световой микроскопии с использо-
ванием гистохимических тестов по Адамсу и Слоперу на наличие дисуль-
фидных связей в белках, S-S группы были установлены в мужских гаметах
содержащихся в полости семенного пузырька в составе мужской половой си-
стемы у некоторых видов трематод, в том числе и у трематоды Н. conoideum.
Но исследователями эти данные не обсуждались. Интерпретируя полученные
результаты в работах Ахметова (1989) и Пономарева (2006) можно судить о
том, что реагирующие на дисульфидные группы субстанции в сператозои-
дах находящихся в полости семенного пузырька связаны с ядрами мужских
половых гамет. Общеизвестно, в семенном пузырьке сосредоточены вполне
зрелые сперматозоиды готовые к участию в процессе оплодотворения. Вы-
шесказанное наводит на мысль о возможности обеспечения резистентности
ядерного материала, а именно, конденсированного хроматина в составе ядра
мужской гаметы трематод посредством дисульфидных связей в имеющихся
белковых компонентах.

Таким образом, защитный механизм ядерного материала мужских гамет
формировался еще на уровне эволюционно низко организованных и поэто-
му стоящих на низших ступенях развитиях организмов, одним из которых
вполне могли быть представители различных таксономических групп пло-
ских червей, в том числе и трематод. По-видимому, объяснением отсутствия
дисульфидных групп в белках сперматозоидов некоторых видов исследован-
ных Пономаревым (2006) трематод может быть то, что система обеспечения
сохранность ядерного материала гамет еще не совсем совершенна, и могут
иметь место другие механизмы защиты. Но вещества белковой природы в
этом механизме принимают обязательное участие. Последние в виде остаточ-
ного белка установлены нами в сперматозоидах Н. conoideum и Е. revolutum,
исследованных на уровне электронной микроскопии.
ЛИТЕРАТУРА

Ахметов К.К. Функциональная морфология кожно-мускульного мешка и пищеварительной
системы трематод различных таксономических и экологических групп: Автореф. дис. ...
канд. биол. наук. Алма-Ата. 1989. 25 с.

Данилова Л.В. Ультраструктурное исследование сперматогенеза. М.: 1978. 206 с.

Дроздов А.Л., Иванков В.Н. Морфология гамет животных: значение для систематики и фило-
гении. М.: 2000. 258 с.

Жаксыбаев М.Б., Ахметов К.К., Сарбасов Н.С. Ультраструктура сперматозоидов трематоды
Hypoderaeum conoideum (трематода Echinosnomatidae). Материалы международной научно-
практической конференции «Биоразнообразие и устойчивое развитие природы и общест-
ва». Алматы. 2008. Ч. 2. 65-68.

Иванов А.В, Мамкаев Ю.В. Ресничные черви (Турбеллярия): Их происхождение и эволюция.
Л.: 1973. 221 с.

Карупу В.Я. Электронная микроскопия. Киев: 1984. 208 с.

Пономарев Д.В. Сравнительная и функциональная характеристика репродуктивной системы
трематод различных таксономических групп: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. Алматы:
2006. 25 с.

Реунов А.А. Сперматогенез многоклеточных животных. М.: 2005. 123 с.

Рузен-Ранге Э. Сперматогенез у животных. М.: 1980. 255 с.

Уикли Б. Электронная микроскопия для начинающих. Под. ред. Ю.В. Полякова. М.: 1975.
326 с.

Хьюз Р. Гликопротеины. М.: 1985. 115 с.

Anderson W. A., Ellis R.A. Cytodifferentation of the crayfich some spermatozoon acrosome formation,
transformation of mitochondria and development of microtubules // Z. Zellforcsh. 77. 1967.
P. 80-94.

Anderson W. A., Personne P The localization on glycogen in the spermatozoa of various invertebrate
species // Journal of Cell Biology. 44. 1970. 29-51.

Baccetti B. Evolution of the spermatozoon. Biolzool. 51(1). 1984. P. 25-33.

Billard R. La spermatogenese de Poecilla reticulate. IV. La spermatogenese etude ultrastructure //
Ann. Biochim. Biophys. 10. 1970. P. 493-510.

Bonsdorff C.H., Telkka A. The spermatozoon flagella in Diphillobotrium latum // Z. Zelforsch. 66.
1965. P. 643-648.

Burton PR. Fine structure of the reproductive system of a frog lung fliike III Spermatozoon and its
differentiation // Joum. Parasitol. 58. 1972. P. 994-999.

Burton PR. Fine structure of the unique central region of the axial unit lung fluke spermatozoa /
Joum. Ultrastruc. 19. 1967. P. 166-172.

Cifrian B., Martines-Alos S., Garsia-Carrales P. Ultrastructural studies spermatogenesis and nature
spermatozoa of Bothriomesostoma personatum (Rhabdocoela, Typhloplanoida) // Progr. Zool. 36.
1988. P. 310-314.

Fawcett D. W. Morphogenesis of the mammalian sperm acrosome in new perspective // In Funct Anat.
Spermatozoon. Oxford: 1975. 199-210.

Gresson R.A. The gametogenesis of the digenetic trematode Sphaerostoma bramae // Joum. Parasitol.
48. 1958. 293-302.

Gresson R.A., Perry M.M. Electron microscope studies spermateliosis in Fasciola hepatica // Exper.
Cell Res. 22. 1961. 1-8.

Hendelberg J. On the development of different types of spermatozoa from spermatids on the
ultrastructure of flagella in the Turbellaria with remarks. Zoologiska bidrag fran. Upsala. 38.
1969. 1-50.

Hendelberg J. Plathyhelminthes - Turbellaria // Reproductive biology of invertebrates. 2. 1983. 75-
104.

Kitajima E.W., Paraense W.L., Correa L.R. The fine structure of Schistosoma mansony sperm
(Trematoda, Digenea) // Joum. Parasitol. 62. 1976. 215-221.

Morseth D.J. Spermtail finrstructure Echinococcus granulosus and Dicrocoelum dendriticum // Exp.
Parasitol. 24. 1964. 47-53.

Rees F.G. The ultrastructure, development and mode operation of the ventrogenital complex
Cryptocotyle lingua. Processing of the Royal Society. London. 1979. 245-267.
Reynolds E.S. The use of lead citrate at high pH as an electronopague stain in electron microscopy //
Joum. Cell. Biology. 17. 1963. 208-212.

Roosen-Runge E.C. Germinal-cell loss in normal metazoan spermatogenesis // Joum. Reprod. and
Fertil. 35(2). 1977. 339-349.

Sato M., Oh M., Sakoda K. Electron microscope study of spermatogenesis in the lung fluke
(Paragonimus miyazakii) II Z. fur Zelforscyung und mikroskopische Anatomie. 77. 1967. 323-
243.

Silvera M. //Action de la pepsine sur un flagella du type 9+1. Expertrientia. 24. 1968. 1243-1245.

Silvera M. Characterization of an unusual nucleus by electronmekroscopy // Joum. Submicrosc. 2.
1970. 13-24.

Silvera M., Porter K.R. The spermatozoids of flatworms and their microtubular systems // Protoplasma.
59. 1964. 240-265.

Swiderski Z. The fine structure spermatozoon of sheep tapeworm, Moinesia expansa 11 Zoologica
Poloniae. 18. 1968. 475-486.

Undeen A.H., Vavra J.I. Research methods for entomopathogenic Protozoa // Lacey LA ed. Manual
of techniques in insect pathology. San Diego, Academic Press. 1997. 117-151.

Welsch.U., Storch V. Comtarative animal cytology and histology. L. Sidwic an Jacson. 1976. 321.

Wittrock D.D. Germ cells cycle on the spermatogenesis of Fasciola hepatica // Parasitil. 43(1). 1976.
88-94.

Yasusumi G. Electron microscope studies on spermatogenesis in various animal species // I. Rev.
Cytol. 37. 1974. 53-119.

Zaneveld L.J., Poljakovski K.L. The proneolytic enzyme systems of mammalian genital tract
secretions and spermatozoa. Proteases and Boil. Contr. Cold Spring Harbor. 1975. 683-706.
ЭНТОМОПАРАЗИТИЧЕСКИЕ ГРИБЫ МАЛОИЗВЕСТНОГО
АНАМОРФНОГО РОДА EVLACHOVAEA
(ASCOMYCOTA: HYPOCREALES: CORDYCIPITACEAE)

Б.А. БОРИСОВ', А.В. АЛЕКСАНДРОВА1 2, К.Л. ТАРАСОВ2

Ключевые слова: анаморфный род Evlachovaea, Cordyceps, Cordycipitaceae,
таксономия грибов, энтомопаразитические, энтомопатогенные грибы.

ПРЕДИСЛОВИЕ

Прежде чем перейти непосредственно к теме этой работы, посвященной
энтомопаразитическим (энтомопатогенным) грибам рода Evlachovaea, авторы
считают своим долгом сказать, что при описании (Borisov, Tarasov, 1999) он
был назван так в дань памяти о российском ученом-микологе из Всероссий-
ского (в прошлом - Всесоюзного) института защиты растений РАСХН (Ле-
нинград- С.-Петербург) - Ариадне Александровне Евлаховой (1909-1992),
внесшей огромный вклад в изучение микопаразитов насекомых. К большо-
му сожалению, ее многочисленные работы, опубликованные в период между
1937-1985 гг. (разумеется, в подавляющем большинстве они были напечата-
ны на русском языке), актуальность которых сохраняется и поныне, почти
неизвестны современному поколению зарубежных ученых.

По удивительному стечению событий именно в Аджарии (Западная Грузия),
где в середине 1930-х гг. А.А. Евлахова провела свои первые блестящие иссле-
дования популяционных взаимоотношений возбудителей микозов и их хозяев -
насекомых-кокцид ((Insecta: Homoptera: Coccinea), являющихся серьезными
вредителями цитрусовых и многих других субтропических культур, спустя поч-
ти полвека был найден своеобразный микромицет, который затем и был описан
как типовой вид нового анаморфного рода Evlachovaea. Позже появились и дру-
гие сведения о находках в различных уголках мира подобных грибов, и в связи
с этим назрела необходимость обобщения данных (Борисов и др., 2008).

1.	КРАТКИЕ СВЕДЕНИЯ О ТИПОВОМ ВИДЕ РОДА EVLACHOVAEA

Типовой вид анаморфного рода Evlachovaea - Е. kintrischica В. Borisov et
Tarasov - был описан (Borisov, Tarasov, 1999) по единственному образцу на
мертвом жуке Agelastica alni (Coleoptera: Chrysomelidae) (рис. 1), найденному

1 Центр паразитологии ИПЭЭ РАН, e-mail: borborisov@mail.ru

2 Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова, биологический факультет,
кафедра микологии и альгологии.
Рис. 1. Нежно-розовые синнемы гриба Evlachovaea kintrischica на насекомом-хозяине

Масштаб - 0,5 ст; фото Б. Борисова

Рис. 2. Характерный облик конидиальных цепочек у Е. kintrischica

Масштаб - 10 pm; по: Borisov, Tarasov, 1999

Рис. 3. Хорошим сравнением при характеристике строения конидиальных цепочек

Е. kintrischica могут служить бусы из мелких ракушек

Фото Б. Борисова

Рис. 4. «Правильные» цепочки конидий у типового вида рода Paecilomyces - Р variotii

Масштаб - 10 цт; фото Б. Борисова
Рис. 5. «Правильные» цепочки конидий у Isaria farinosa (прежде - Paecilomyces farinosus,
типовой вид секции Isarioidea)

Масштаб - 10 цт; по: Борисов, 2004

Рис. 6. Черепицеобразное наложение конидий в цепочках у типового вида рода Mariannaea -
М. elegans - характерный признак этого рода

Масштаб - 10 pm; по: Borisov, Tarasov, 1999

среди листового опада в горном реликтовом лесу третичного типа в долине
реки Кинтриши (отсюда видовой эпитет) недалеко от горной дороги между
селами Варжанаули и Зерабосели на территории Кинтришского заповедника;
41°45'30"N, 41°58' 49"Е, ~420 м над уровнем моря; 21 сентября 1991 г. От-
метим, что позже в 9-м и 10-м изданиях «Dictionary of the Fungi» (Kirk et al.,
2001, p. 187; Kirk et al., 2008, p. 250) в сведениях об этом роде была допущена
ошибка: местом находки указана не Грузия, как должно быть, а Россия.

При микроскопическом изучении как исходного «гербарного» образца на
насекомом-хозяине, так и культуры типового штамма СМРРВ-150 (—> VKM
F-3428 во Всероссийской коллекции микроорганизмов Института биохимии
и физиологии микроорганизмов РАН см.: http://www.sevin.ru/collections/
microcoll/vkm_coll/fiingi2.html) было обращено внимание, что на фиалидах
конидии формируются в сухих цепочках, имеющих необычное строение,
сравнимое с бусами из мелких, беспорядочно направленных в разные сторо-
ны ракушек (рис. 2, 3). При поверхностном культивировании на различных
авизированных, жидких и сыпучих зерновых питательных средах этот при-
знак не зависел от их состава - источников углерода, азота и др., т.е. оказал-
ся очень консервативным, что и явилось главным основанием для описания
нового рода (в противоположность этому, например, окраска колоний гриба
может меняться от слегка розоватой до интенсивной розово-оранжевой при
использовании разных углеводов и даже при разных концентрациях в среде
одного источника). На важное значение в таксономии гифомицетов особен-
ностей строения конидиальных цепочек уже давно обращал внимание один
из ведущих мировых микологов Ч. Субраманиан (Subramanian, 1972). У гри-
бов близкого по морфологии рода Paecilomyces (в прежнем широком понима-
нии - см.: Samson, 1974; более подробно о современных изменениях в систе-
матике этих грибов будет сказано ниже в разделе 3.3) цепочки конидий имеют
достаточно упорядоченный «правильный» вид (рис. 4, 5), а у видов другого
схожего внешне р. Mariannaea (Samson, 1974) конидии накладываются друг
на друга в цепочках внахлест подобно черепичной кровле (в англоязычной
литературе используется термин «imbricate chains») (рис. 6).

2.	ЛИТЕРАТУРНЫЕ ДАННЫЕ О ДРУГИХ ГРИБАХ
РОДА EVLACHOVAEA

2.1.	Спустя три года после выхода работы с описанием этого рода в тези-
сах 8-го Международного коллоквиума по патологии беспозвоночных и мик-
робиологическому контролю, проходившего в 2002 г. в Бразилии, была опуб-
ликована краткая информация о том, что в довольно удаленных друг от друга
регионах этой страны на Chiromyza sp. (Diptera: Stratiomyidae), Spodoptera
frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae) и Brassolis sophorae (Lepidoptera:
Brassolidae) был найден похожий гриб Evlachovaea sp., имеющий, однако, ряд
отличий от типового вида (Humber et al., 2002). Авторы образно сравнили его
конидиальные цепочки со строением застежки-«молнии» (zipper-like).

2.2.	Затем одна за другой появились две статьи (Luz et al., 2003, 2004) о
находке в центре Бразилии (штат Гояс) на клопе Triatoma sordida (Hemiptera:
Reduviidae: Triatominae) микромицета co сходной конструкцией конидиаль-
ных цепочек, но также отличающегося микроморфологией от Е. kintrischica.
Описания вида гриба авторы не привели, в обеих работах он фигурирует как
Evlachovaea sp. Культура его была протестирована на патогенность (что важ-
но, с положительными результатами!) в отношении другого вида клопа из
этого же рода - Triatoma infestans, являющегося в Латинской Америке основ-
ным переносчиком смертельно опасной для человека болезни Чагаса / Chagas
disease; ее возбудитель - Trypanosoma crusi (Protozoa: Zoomastigophora).

2.3.	Интересными являются сведения, которые можно почерпнуть из ка-
талога Американской коллекции энтомопатогенных грибов ARSEF (куратор
д-р Р.А. Хамбер / R.A. Humber) на официальном, постоянно обновляемом,
сайте этой коллекции (http://www.ars.usda.gov/SP2UserFiles/Place/19070510/
ARSEFpdfs/Catalog.July2011.pdf; последняя версия от 28 июля 2011г.).
Ныне в списке поддерживаемых там культур фигурирует около 70 штаммов
Evlachovaea spp., выделенных из насекомых разных отрядов и из почвы в
Азии, Европе, Африке, Южной и Северной Америке (см. в оригинале с. 115—
116; эти данные нами для удобства изложения материала сведены в таблицу).
И хотя эта информация не позволяет сказать, сколько же подлинных видов
скрывается под расплывчатыми названиями «Evlachovaea sp.» (вероятно, не
менее 4-6), однако очевидным является то, что еу/асЛогаеа-подобные грибы
встречаются в мире весьма широко.

2.4.	В августе 2003 г. в Центр. Америке, в Панаме, на заповедном острове
Барро-Колорадо была найдена кладка пораженных яиц какого-то неустанов-
46
ленного вида двукрылых (Diptera) со стромой сумчатого гриба, описанно-
го позже как Cordyceps spegazzinii M.S. Torres, J.F. Bischoff et J.F. White Jr.
В культуре на агаровых средах гриб развивался только в бесполой (анаморф-
ной) стадии, для которой авторы указали диагностические признаки (строе-
ние конидиогенного аппарата, форму и размеры конидий и др.) и привели
иллюстративный материал, но от описания нового анаморфного вида воздер-
жались, просто назвав его Evlachovaea sp. (Torres et al., 2005; в настоящей
работе авторская иллюстрация воспроизведена на рис. 7). Штамм этого гри-
ба хранится в Американской коллекции культур энтомопатогенных грибов
(ARSEF-7850 - http://ars..., см. табл.).

2.5.	В марте 2004 г. в США, штат Миссисипи, при изучении больных ли-
чинок мухи Plecia sp. (Diptera: Bibionidae), собранных под дерном газонного
злака Eremochloa ophiuroides, был выделен в культуру возбудитель, иденти-
фицированный авторами как Evlachovaea sp. (Held, Gelhaus, 2006). Штамм
этого гриба хранится в Американской коллекции культур энтомопатогенных
грибов (ARSEF-7372) (см. табл.).

2.6.	Несколько лет назад немецкие исследователи осуществили гранди-
озную работу по обобщению накопленных за многие десятилетия данных о
встречаемости на территории Германии возбудителей болезней насекомых.
Среди них в сводной таблице без всяких комментариев фигурирует и наход-
ка гриба Evlachovaea sp. на личинке жука-щелкуна Agriotes sp. (Coleoptera:
Elateridae) (Kleespies et al., 2008, p. 445). В списке ARSEF штамм этого гриба
приведен под номером 7403 (см. табл.).

2.7.	В 2006-2007 гг. в северо-восточной причерноморской части Турции
из почвенных образцов с использованием в качестве приманок гусениц боль-
шой вощинной огневки Galleria mellonella (Lepidoptera: Pyralidae) были вы-
делены в числе прочих энтомопаразитических грибов и 4 пзоляхл Evlachovaea
sp. (Sevim et 2010a). Один из них (KTU-36 —> ARSEF-8442 - см. табл.)
в проведенных авторами испытаниях вызвал высокую гибель личинок май-
ского жука Melolontha melolontha (Coleoptera: Scarabaeidae), которые в этом
регионе Турции сильно вредят на плантациях фундука, выедая корни; в то
же время результаты оценки активности этого гриба против большого ело-
вого лубоеда Dendroctonus micans (Coleoptera: Scolytidae), представляющего
в Турции большую угрозу для восточной ели (Picea orientalist, оказались не
столь обнадеживающими (Sevim et al., 2010b).

2.8.	Еще летом 1985 г. одним из авторов настоящей статьи (Б. Борисов)
в Одесской обл. Украины вблизи лимана Куяльник в подстилке было най-
дено старое семя лоха серебристого (Elaeagnus commutata), покрытое бе-
лыми порошистыми синнемами какого-то гриба; вскрытие показало, что в
действительности внутри находилась пораженная маленькая куколка бабоч-
ки. Выделенный штамм гриба в рабочей коллекции фигурировал сперва как
IPaecilomyces farinosus (современное название - Isaria farinosa (Holmsk.) Fr.;
подробнее см. ниже в разделе 3.3). А в октябре 1990 г. два образца гриба
с идентичными микроморфологическими признаками вновь удалось найти
в подстилке на куколках неидентифицированного вида бабочки в соседней
Херсонской обл. в старой лесополосе. Э.З. Коваль (Институт микробиоло-
гии и вирусологии им. Д.К. Заболотного НАН Украины, Киев), являющаяся
в бывш. СССР наиболее опытным специалистом по систематике энтомопа-
Рис. 7. Строение конидиального аппарата у Evlachovaea sp. - анаморфы Cordyceps spegazzinii
Масштаб - 10 pm; по: Torres et al., 2005

Рис. 8. Конидиальные цепочки Evlachovaea sp. из Херсонской области, штамм SRCAMB F-228
(=ARSEF 7599)

Масштаб - 10 цт; фото Б. Борисова

тогенных грибов, после просмотра этих культур в персональном сообщении
высказала мнение, что это, без сомнения, какой-то иной paecilomyces-подоб-
ный вид, за многие годы полевых исследований не встречавшийся ей и не
известный по литературе. В настоящее время оба штамма поддерживаются
как Evlachovaea sp. в Коллекции культур микроорганизмов Государственно-
го научного центра прикладной микробиологии и биотехнологии (ГНЦПМБ;
Московская обл., пос. Оболенск; акроним коллекции - SRCAMB) под номе-
рами, соответственно, F-2265 и F-228 (—► ARSEF 7599) (Борисов и др., 2009;
также см. рис. 8 и табл.).

В июле 2002 г. при изучении энтомопатогенных грибов на острове Ку-
нашир вблизи Андреевского кордона Курильского заповедника в лесной
подстилке на погибших куколках чешуекрылых были найдены два экзем-
пляра гриба с очень сходными микроморфологическими признаками. Бо-
лее того, при молекулярно-генетическом исследовании двумя методами
(RFLP: с использованием для гидролиза ITS-ампликонов сайт-специфиче-
ских эндонуклеаз Taq I, Mbo I, Ava II; RAPD-PCR: с использованием слу-
чайных праймеров 1247, Wil 2, HLWL 84, ОРА 11) выделенные кунашир-
ские штаммы (SRCAMB F-226 ARSEF 7600, SRCAMB F-227 ARSEF
7601 - см. табл.) показали очень тесное родство не только между со-
бой, но и с указанным выше штаммом из окрестностей Херсона (Борисов
и др., 2009).
Рис. 9. Ег/асЛогаеа-подобный облик кониди-
альных цепочек у Simplicillium obclavatum

Масштаб - 10 pm; по: Zare, Gams, 2001; фраг-
мент

2.9.	В 2002 г. один экземпляр
гриба с признаками р. Evlachovaea
был также обнаружен Г.Р. Ледневым
(ВИЗР) на уховертке (Dermaptera) в
дельте Волги на одном из островов
в Астраханском заповеднике (штамм
F-229 —>ARSEF 7602- см. табл.).
Но по своим молекулярно-генетиче-
ским профилям он имеет отличия от
образцов и с юга Украины, и с о. Ку-
нашир (Борисов и др., 2009).

2.10.	В 2007 г. на юго-востоке
Московской обл. (Воскресенский
район) в лесу под корой старой сос-
ны была найдена мертвая личинка
жука Pytho depressus (Coleoptera:
Pythidae) с пушистым светлым се-
ро-розоватым мицелием. Призна-
ки выделенного штамма (SRCAMB
F-2233 - Борисов и др., 2009) впол-
не укладываются в диагноз вида
Simplicillium obclavatum (W. Gams)
Zare et W. Gams (Zare, Gams, 2001),
однако принадлежность данного
вида к указанному роду представ-
ляется сомнительной, так как в от-
личие от других представителей Simplicillium для этого гриба характерно
образование своеобразных конидиальных цепочек (у других видов они фор-
мируются в головках), имеющих определенное сходство со строением тако-
вых у Evlachovaea (рис. 9; см. также обсуждение таксономических проблем
в разделе 3.3.7).

Факты обнаружения в последнее десятилетие в очень отдаленных гео-
графических точках образцов ev/асЛоудеа-подобных грибов на погибших
насекомых навели на мысль, что их и раньше наверняка должны были на-
ходить другие исследователи, но отнесли к другим анаморфным родам, не
придав значения при идентификации отличительной особенности строения
конидиальных цепочек. Так, например, 9 штаммов Evlachovaea из списка
культур, представленного на сайте ARSEF (см. табл.), были найдены в раз-
ных регионах планеты уже довольно давно, но первоначально поддержива-
лись в этой коллекции под иными названиями: 959, 1017, 2297, 2545 - как
Beauveria bassiana (Bals.-Criv.) Vuill.; 1576 - как Paecilomyces fumosoroseus
(Wize) Brown et Smith; 2613, 2614, 2615 и 2620- как Paecilomyces sp.
(Humber, 1992).

Анализ мировой литературы в самом деле позволил обнаружить еще ряд
любопытных данных с описаниями £у/асЛоуаея-подобных грибов как пред-
ставителей иных родов.
Список поддерживаемых штаммов анаморфных грибов рода Evlachovaea в коллекции ARSEF

Виды	Насекомые-хозяева или иные субстраты	Регионы; годы	№ ARSEF	Информация о движении штаммов	Источники, в которых упоминаются штаммы
1	2	3	4	5	6
Evlachovaea	Имаго жука сине-	Грузия (Аджария);	Азия  7218,	<- SRCAMB F-183 (=VLI/B-184),	Борисов, Гончарова,
kintrischica	го ольхового ли-	1991	8058	VKM F-3428 <- СМРРВ 150 (типовой	1994;
(Типовой вид)  Evlachovaea sp.	стоеда Agelastica alni (Coleoptera: Chrysomelidae)  Куколка бабоч-	Россия (остров Ку-	7600,	штамм) <— Б. Борисов, как Paecilotnyces sp. AAi-KR91  <- SRCAMB F-226 (=VLI-767);	Borisov, Tarasov, 1999;  http://www.sevm.  ru/...**; http://www.ars.	;  Luz et al., 2007.  Борисов и др., 2009;
	ки (Lepidoptera:	нашир, Сахалинская	7601	<- SRCAMB F-227 (=VLI-768)	http://ars. ...
Evlachovaea sp.	?Noctuidae)  Гусеница бабочки	обл.); 2002  Турция (Kesap,	8439	<- Z. Demirbag (KTU-33)	Sevim et al., 2010a;
Evlachovaea sp.	Galleria mellonella  (Lepidoptera: Pyralidae) как приман- ка в почве  Гусеница бабочки	Giresun); 2007  Турция (Ikizce, Ordu);	8441,	Z. Demirbag (KTU-35);	http://ars. ...  Sevim et al., 2010a;
	Galleria mellonella	2007	8442,	<- Z. Demirbag (KTU-36);	http://ars. ...
	(Lepidoptera: Pyralidae) как приман- ка в почве		8449	<- Z. Demirbag (KTU-43)	
		Европа		
Evlachovaea sp.	Личинка пилиль- щика Monophadnus elongatulus (Hymenoptera: Tenthredinidae)	Италия (Bologna,	1576  Emilia-Romagna); 1984  \	<- K.V. DeseO (93)	http://ars. ...
Evlachovaea sp.	Личинка жука-щел- куна Agriotes sp. (Coleoptera: Elateridae)	Германия (Neustadt	7403  an der Weinstrasse, Rheinhessen-Pfalz);  2001	<— G. Zimmermann (El622/01) <— U. Heinbach	Kleespies et al., 2008, p.445; http://ars. ...
Evlachovaea sp.	Куколка бабоч- ки (Lepidoptera: ?Noctuidae)	Украина (Херсонская 7599 обл.); 1990	<- SRCAMB F-228 (=B-411) <- Б. Бори- сов, как ?Paecilomyces sp.	Борисов и др., 2009; http://ars. ...
Evlachovaea sp.	Имаго уховертки (Dermaptera)	Россия (Астраханская 7602 обл.); 2002  Африка	<- SRCAMB F-229 (=VLI-922)	Борисов и др., 2009; http://ars. ...
Evlachovaea sp.	Гусеница бабочки  Sitotroga cerealella (Lepidoptera: Gelechiidae)	Южная Африка	5703	<— J.L. Hatting (1)  (Bethlechem, Orange  Free State); 1997  Южная Америка		http://ars. ...
Evlachovaea sp.	Бабочка* Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae)	Бразилия (Londrina,	959  Parand); 1983	<- [CNPAF 83-01-06B (CB15), CP 105] R.A. Daoust <— S.M. de Carvalho	Humber et al., 2002; http://ars. ...
Evlachovaea sp.	Бабочка* Brassolis sophorae (Lepidoptera: Brassolidae)	Бразилия (Moju, Pard); 2613 1988	<-S.B. Alves (715)	Humber et al., 2002; http://ars. ...
1	2	3	4	5	6
Evlachovaea sp.	Бабочка* Brassolis	Бразилия (Aracaju,	2620	<- S.B. Alves (758)	Humber et al., 2002;
	sophorae (Lepidoptera: Brassolidae)	Sergipe); 1988			http://ars. ...
Evlachovaea sp.	Бабочка* Antaeotricha	Бразилия (Moju, Para);	2614,	<-S.B. Alves (716);	http://ars. ...
	sp. (Lepidoptera: Oecophoridae)	1988	2615	<-S.B. Alves (717)	
Evlachovaea sp.	Муха* Chiromyza	Бразилия (Lavras,	6146	«— A. Moino Junior	Humber et al., 2002;
	sp. (Diptera: Stratiomyidae)	Minas Gerais); 1999			http://ars. ...
Evlachovaea sp.	Клоп* Leptopharsa	Бразилия (Itiquira,	6635,	«—S.B. Alves (ESALQ 1225);	http://ars. ...
	heveae (Hemiptera:	Mato Grosso); 1998	6639,	«-S.B. Alves (ESALQ 1229);	
	Tingidae)		6640	«-S.B. Alves (ESALQ 1230)	
Evlachovaea sp.	Клоп* Leptopharsa	Бразилия (Manaus,	6638	«- S.B. Alves (ESALQ 1228)	http://ars. ...
	heveae (Hemiptera:  Tingidae)	Amazonas); 2000			
Evlachovaea sp.	Клоп* Leptopharsa	Бразилия (Brasilia,	6641	«- S.B. Alves (ESALQ 1235)	http://ars. ...
	heveae (Hemiptera:  Tingidae)	Distrito Federal); 1998			
Evlachovaea sp.	Гусеница ба-	Колумбия (Cumaral,	2297	<— D.A. Rodriguez Sierra (103Bb)	http://ars. ...
	бочки Brassolis sp. (Lepidoptera: Brassolidae)	Meta); 1985			
Evlachovaea sp.	Жук* Phyllophaga	Колумбия (Caldono,	7551	<—[CIAT 301] A. Gaigl	http.7/ars. ...
	menetriesi (Coleoptera: Scarabaeidae)	Cauca); 2004			
		Северная Америка			
Evlachovaea sp.	Роющая	Мексика (San Pedro	2545	<— S.R. Sanchez Pefta	http://ars. ...
	oca*(Hymenoptera:	(Chipinque), Nuevo			
	Sphecidae)	Leon); 1987			
Evlachovaea sp.	Личинка мухи Plecia sp. (Diptera: Bibionidae)	США (Pearl River County, Mississippi);  2004	7372	<- A.E. Hajek	Held, Gelhaus, 2006; http://ars. ...
Evlachovaea sp.	Муравей* Pogonomyrmex occidentalis (Hymenoptera: Formicidae)	США (Mesa County, Colorado); 2004	7543	<- B.J. Cole (C6)	http://ars. ...
Evlachovaea sp.	Имаго жука  Dendroctonus rufipennis (Coleoptera: Scolytidae)	Канада (Hixon, British Columbia); 1975	1017	<- H.S. Whitney (R599)	http://ars. ...
Evlachovaea sp.	Из почвы	США (California); 2002	9164- 9174, 9185-  9192, 9237	<— M. Brownbridge and V. Gouli	http://ars. ...
Evlachovaea sp.	Насекомое	(Нет данных)	8479	<- V.C. Luz (eco 108)	http://ars. ...
Evlachovaea sp.	Насекомое	(Нет данных)	8491	<-V.C. Luz (IP 218)	http://ars. ...
Evlachovaea sp.	Из почвы	(Нет данных)	8469	4- V.C. Luz (eco 39)	http://ars. ...
Evlachovaea sp.	Из почвы	(Нет данных)	8474	<- V.C. Luz (eco 74)	http://ars. ...
Evlachovaea sp.	Из почвы	(Нет данных)	8485	<- V.C. Luz (IP 67)	http://ars. ...
Evlachovaea sp.	Из почвы	(Нет данных)	8486	<- V.C. Luz (IP 126)	http://ars. ...
Evlachovaea sp.	Из почвы	(Нет данных)	8487	<-V.C. Luz (IP 141)	http://ars. ...
Evlachovaea sp.	Из почвы	(Нет данных)	8488	<- V.C. Luz (IP 142)	http://ars. ...
Evlachovaea sp.	Из почвы	(Нет данных)	8489	<- V.C. Luz (IP 148)	http://ars. ...
Evlachovaea sp.	Из почвы	(Нет данных)	8490	<- V.C. Luz (IP 154)	http://ars. ...
Evlachovaea sp.	(Нет данных)	(Нет данных)	7990- 7993	(Нет данных)	http.7/ars. ...

* Стадия развития насекомого не указана.

** http://www.sevin.ru/... - см. полный адрес сайта Всероссийской коллекции микроорганизмов ИБФМ РАН:
http://www.sevin.ru/collections/microcoll/vkm_coll/ftmgi2.html

'** http://ars. ... - см. полный адрес сайта коллекции ARSEF (последняя версия от 28 июля 2011 г.):

http://www.ars.usda.gov/SP2UserFiles/Place/! 9070510/ARSEFpdfs/Catalog.July2011 .pdf (р. 115-116)
3.	ВИДЫ, ОПИСАННЫЕ КАК ПРЕДСТАВИТЕЛИ
ДРУГИХ АНАМОРФНЫХ РОДОВ, С ПРИЗНАКАМИ
ЕИЕАСНОК4ЕА-ПОДОБНЬ1Х ГРИБОВ

3.1.	Mariannaea и Clonostachys

3.1.1.	Из образца сумчатого гриба Cordyceps pruinosa Petch, найденного
на коконе Iragoides fasciata (Lepidoptera: Limacodidae) в провинции Гуйч-
жоу на юге Китая, была выделена в культуру анаморфа, которая описана как
Mariannaea pruinosa Z.Q. Liang (Liang, 1991). Однако представленный ил-
люстративный материал (plate 1: fig. 9, 11; эти изображения воспроизведе-
ны здесь на рис. 10) показывает гораздо большее сходство этой анаморфы
с р. Evlachovaea, чем с представителями р. Mariannaea, так как отчетливо
видно именно беспорядочное расположение конидий в цепочках. Но гораз-
до важнее другое: неправомочность отнесения этого анаморфного гриба к
Mariannaea вытекает из того факта, что для типового вида М. elegans (Corda)
Samson (Samson, 1974) твердо установлена телеоморфа Nectria mariannaea
Samuels et Seifert (Samuels, Seifert, 2001), принадлежащая к сем. Nectriaceae,
что подтверждено и молекулярно-генетическими анализами (Luangsa-ard et
al., 2004). В то же время рассматриваемый вид Cordyceps pruinosa относит-
ся, согласно современным данным, к иной филогенетическрй ветви - к сем.
Cordycipitaceae3 (Sung et al., 2007).

3.1.2.	Очень характерный ev/асЛоуаеа-подобный облик имеет и анамор-
фа гриба Cordyceps cardinalis G.-H. Sung et Spatafora, описанного по сборам
на гусеницах моли (Lepidoptera: Tineidae) в США (горы Южные Аппалачи)
и Японии (о. Сикоку на юго-востоке страны) (Sung, Spatafora, 2004; р. 661,
fig. 2; нами изображение воспроизведено на рис. 11). Авторы вида сочли, что
анаморфу следует отнести к р. Clonostachys или р. Mariannaea. Об ошибоч-
ности второй трактовки уже сказано выше, но и первая не менее уязвима,
ибо ко времени выхода этой работы было доказано (Schroers, 2001), что те-
леоморфы Clonostachys принадлежат к р. Bionectria в сем. Bionectriaceae (по-
рядок Hypocreales). У типового вида Cl. rosea (Link: Fr.) Schroers, Samuels,
Seifert et W. Gams телеоморфой является Bionectria ochroleuca (Schwein.)
Schroers et Samuels (Schroers et al., 1999). Вместе с тем бесспорно то, что

3 Для дальнейшего понимания места р. Evlachovaea в системе сумчатых грибов порядка
Hypocreales здесь необходимо сказать следующее. К концу XX в. из разных уголков мира
было описано уже порядка 400 видов рода Cordyceps, и назрела необходимость его реви-
зии. Использование современных молекулярно-генетических методов привело не только к
дроблению самого рода, но и к более существенным изменениям в понимании объема преж-
него семейства Clavicipitaceae, куда его долгое время относили. Часть видов в составе но-
вого рода Metacordyceps осталась в семействе Clavicipitaceae (сюда же относится еще около
20 других родов: Claviceps, Aciculosporium, Atkinsonella, Balansia, Conoideocrella, Epichloe,
Heteroepichloe, Hypocrella, Moelleriella, Myriogenospora, Neoclaviceps, Orbiocrella, Parepi-
chloe, Periglandula, Regiocrella, Samuelsia, Shimizuomyces и некоторые др. - Sung et al., 2007;
Chaverri et al., 2008; и др.). Значительная часть других видов прежнего р. Cordyceps «ушла»
в новое семейство Ophiocordycipitaceae с двумя родами - Ophiocordyceps и Elaphocordyceps
(Sung et al., 2007). Третья группа видов с сохраненным названием Cordyceps (еще раз напом-
ним, что типовым является С. militaris (L.: Fr.) Fr.; об этом виде более детально речь пойдет
ниже в разделе 3.3) и еще три других рода (Torrubiella, Ascopolyporus и Hyperdermium) были
включены в состав сем. Cordycipitaceae.
 «

Рис. 10. Беспорядочное расположение кони-
дий в цепочках у ’Mariannaea'pruinosa (теле-
оморфа Cordyceps pruinosa)

Масштаб - 10 pm; по: Liang, 1991

Рис. 11. Бесполая стадия развития Cordyceps
cardinalis

Масштаб - 10 pm; по: Sung, Spatafora, 2004

Рис. 12. Микроскопическое строение С1о-
nostachys compactiuscula

По: Carmichael et al., 1980

«классическое» (хотя и явно утрированное) изображение представителя это-
го рода - Cl. cylindrospora Sacc. [его современное название Cl. compactiuscula
(Sacc.) D. Hawksw. et W. Gams], приведенное в 1-м издании известной сводки
«Genera of Hyphomycetes» (Carmichael et al., 1980, p. 210, plate 6-B; в настоя-
щей работе см. рис. 12), в самом деле имеет некоторое сходство с обликом
Evlachovaea. Однако хорошо известно, что сходство далеко не всегда являет-
ся свидетельством родства, это могут быть всего лишь и формообразователь-
ные параллелизмы (гомологические ряды изменчивости, по акад. Н.И. Вави-
лову).

Интересно, что в целом грибы р. Clonostachys являются, как правило,
весьма агрессивными паразитами других грибов и по этой причине представ-
ляют большой интерес с практической точки зрения как потенциальные про-
дуценты биопрепаратов против грибных возбудителей фитоинфекций. Этому
вопросу посвящено множество публикаций, которые здесь не затрагивают-
ся. Но есть отдельные работы, где сообщается о патогенности этих грибов
и для насекомых и нематод (Андросов, 1992; Zhao et al., 2005; Toledo et al.,
2006; Sun, Liu, 2008; Zhang et al., 2008; и др.). В этой связи, думается, подоб-
ные «аномальные» штаммы нуждаются в более глубоком таксономическом
изучении с привлечением молекулярно-генетических и других современных
методов.

3.1.3.	В связи со сказанным о двух сомнительных видах Mariannaea стоит
обратить внимание на еще один гриб - возможный кандидат для включения
в р. Evlachovaea. В лесной почве на северо-западе США были найдены ли-
чинки трипса Taeniothrips inconsequens (Thysanoptera), пораженные неиден-
тифицированным грибом Mariannaea sp. (Parker et al., 1997). Первые его на-
ходки были сделаны более 20 лет назад, но пока он подробно не описан и
не иллюстрирован. В последней версии каталога культур ARSEF (http://ars.
..., р. 166-167) приведено уже 35 штаммов ’‘Mariannaea' sp., выделенных из
этого вида трипсов в 6 штатах (Пенсильвания, Нью-Йорк, Нью-Гэмпшир,
Массачусетс, Коннектикут, Вермонт). Разбирая проблему морфологического
конвергентного сходства у энтомопатогенных грибов и возникающего из-за
этого «перекрывания» в понимании объема родов, в качестве одного из при-
меров Р. Хамбер (Humber, 2000, р. 211) бегло упоминает этот гриб и указыва-
ет, что по молекулярным профилям он не является родственным «истинным»
представителям Mariannaea, а находится на одной филогенетической ветви с
Verticillium lecanii (в современном понимании Lecanicillium lecanii - см.: Zare,
Gams, 2001), т.е. с видом, телеоморфой которого является опять же предста-
витель рода Cordyceps (в новом смысле) - С. confragosa (Mains) G.H. Sung,
J.M. Sung, Hywel-Jones et Spatafora (Sung et al., 2007). Один из штаммов
’’Mariannaea' sp. из штата Пенсильвания (ARSEF-3252 —» SRCAMB F-905),
любезно предоставленный P. Хамбером, был также исследован конкретно не-
сколько иными молекулярно-генетическими методами (см. выше раздел 2.8)
в сравнении с типовым штаммом Evlachovaea kintrischica, Evlachovaea sp.
(два штамма с о. Кунашир), Evlachovaea sp. (штамм из Астраханской обл.),
Isaria farinosa (Holmsk.) Fr. (типовой вид рода; по современным данным,
представитель семейства Cordycipitaceae - Luangsa-ard et al., 2004,2005, Sung
et al., 2007; синоним Paecilomyces farinosus), Isaria fumosorosea Wize (син.
Paecilomyces fumosoroseus), Purpureocillium lilacinum (Thom) Luangsa-ard,
Houbraken, Hywel-Jones et Samson (син. Paecilomyces lilacinus-, представитель
сем. Ophiocordycipitaceae - Luangsa-ard et al., 2011) и Mariannaea elegans (на-
помним - этот вид относится к сем. Nectriaceae). В результате было показа-
но наиболее близкое родство этого штамма с тремя первыми (Борисов и др.,
2009).
Необходимо отметить, что виды, которые относятся, несомненно, к
р. Mariannaea, выделяют обычно из почвы, из разлагающейся древесины,
экскрементов животных и т.п., однако изредка их обнаруживают также и на
погибших насекомых. Так, в Вост. Сибири М. elegans был найден на личин-
ках и куколках нескольких видов лесных чешуекрылых (Lepidoptera) (Огар-
ков, Огаркова, 2000). В Московской обл. этот гриб неоднократно в разные
годы отмечался в марте-апреле (в период активизации диапаузирующих насе-
комых) под корой старых сосен на колониях погибших личинок неидентифи-
цированного вида хирономид (Diptera: Chironomidae) (Борисов, неопубликов.
данные; в коллекции ГНЦПМ хранится один подобный штамм - SRCAMB
F-939 (= В-450) —»ARSEF-9456). Кроме того, есть сведения (Lauer et al., 2007;
Banning et al., 2008), что в США M. elegans var. punicea выделяли из мертвых
яиц саламандры Hemidactylium scutatum (Amphibia: Caudata: Plethodontidae).
Таким образом, в этой группе можно увидеть не только морфологическое
сходство с видами р. Evlachovaea, но и наличие у некоторых видов зоопара-
зитических свойств, которые, впрочем, не носят закономерного характера.

3.2.	Septofusidium

В Швеции 30 лет назад на куколке бабочки-пяденицы (Lepidoptera:
Geometridae) был описан Cordyceps bifusispora О.Е. Erikss (Eriksson, 1982).
Позже выяснилось, что этот вид распространен достаточно широко (хотя
отмечается спорадически); в частности, он был найден и на юге Китая

в провинции Гуйчжоу (регионе, не-
обычайно богатом различными ви-
дами зоопаразитических грибов) и.
выделен в культуру (Liu et al., 1996).
Авторы описали анаморфу как
Septofusidium bifusisporum Z.Y. Liu,
Z.Q. Liang et A.Y. Liu. На представ-
ленном иллюстративном материа--
ле (р. 212, 213; в настоящей работе
часть авторских иллюстраций вос-
произведена на рис. 13) мы видим
именно беспорядочное расположе-
ние конидий в цепочках, что харак-
терно для Evlachovaea, а не черепи-
цеобразное, как указано в описании
S. bifusisporum. Обратим внимание,
что ни у одного вида Septofusidium
не отмечено нерегулярных кониди-
альных цепочек; напротив, в рабо-
тах В. Гамса (Gams, 1971, р. 147) и
К. Сейферта с соавт. (Seifert et al.,
2011, р. 521) они изображены как
достаточно ровные, «правильные».
Но важнее то, что типовой вид

Рис. 13. Конидиальные цепочки 'Septofusidium ‘
bifusisporum

Масштаб - 10 цш; по: Liu et al., 1996
S. elegantulum (Pidopl.) W. Gams (Gams, 1971) имеет телеоморфу Nectriopsis
septofusidiae Samuels, относящуюся к сем. Bionectriaceae4 (Samuels, 1988;
Rossman et al., 1999). На основе молекулярно-генетического изучения скан-
динавского образца С. bifusispora было показано, что он имеет непосред-
ственное родство с грибами сем. Cordycipitaceae (Stensrud et al., 2005).

3.3.	Paecilomyces, Isaria, Lecanicillium
и Simplicillium

3.3.1.	В монографической сводке по клавиципитальным грибам (в преж-
нем широком понимании таксона) в главе, касающейся вопросов их ис-
пользования как агентов биоконтроля вредных беспозвоночных, Г.И. Эванс
(Evans, 2003) приводит любопытную фотографию конидиального аппарата
гриба из Бразилии (в оригинале: р. 535, fig. 9; в настоящей работе она вос-
произведена на рис. 14) с подписью «Un-named Paecilomyces-iype anamorph
isolated from Cordyceps sp.», которая^свидетельствует о том, что автор (от-
метим - один из опытнейших мировых специалистов по систематике энто-
мопатогенных грибов!) испытывал немалые сомнения относительно родовой
принадлежности этого гриба. По микропризнакам он выглядит, бесспорно,
как вид р. Evlachovaea.

3.3.2.	В одном из патентов США (Wrigley et al., 2004) продуцентом веще-
ства фомалактона (phomalactone) указан депонированный штамм CBS 314.96
Paecilomyces sp., выделенный из куколки Lepidoptera в тропиках (более кон-
кретно о географическом происхождении не сказано). Однако в описании его
морфолого-культуральных признаков отмечено, что конидиальные цепочки
сухие, а конидии ложатся друг на друга внахлест («imbricate chains»). Также
указано, что этот гриб имеет филогенетическое родство с Cordyceps.

3.3.3.	В китайской провинции Гуйчжоу на мертвой личинке какого-то
жука был найден новый вид Cordyceps loushanensis Z.Q. Liang et A.Y. Liu. Ав-
торы сами обратили внимание на своеобразное строение «елочкой» кониди-
альных цепочек выделенной анаморфы (в оригинале: р. 63, fig. 3-2; здесь ил-
люстрация воспроизведена на рис. 15), но она была описана как Paecilomyces
loushanensis5 Z.Q. Liang et A.Y. Liu (Liang et al., 1997).

3.3.4.	В одной из последующих сводок по найденным в Китае грибам
р. Paecilomyces авторы (Liang et al., 2005) использовали эпитет «imbricate
chains» при описании конидиальных цепочек этого и еще четырех других гри-
бов из насекомых: Р. cateniannulatus Z.Q. Liang - провинции Аньхой, Гуйч-
жоу, из гусениц разных Lepidoptera, в экспериментах показана активность в
отношении тлей и нематод (Liang, 1981; Huang et al., 2002); P. cateniobliquus
Z.Q. Liang - провинции Аньхой, Гуйчжоу, из куколок Adoxophyes privatana
(Lepidoptera: Tortricidae) (Liang, 1981; Huang et al., 2002); P. atrovirensZ.Q. Liang

4 Обратим внимание, что в недавно переизданной фундаментальной сводке «The genera of
Hyphomycetes» (Seifert et al., 2011) род Septojusidium ошибочно указан как анаморфный пред-
ставитель семейства Clavicipitaceae (р. 401).

5 На сайте Index Fungorum (СABI: Oxfordshire, UK, 2011: http://www.mdexfimgorum.oig/names/
Names.asp) до сих пор приводится ошибочная информация, что гриб имеет половую стадию
Byssochlamys и относится, соответственно, к сем. Trichocomaceae в порядке Eurotiales.
Рис. 14. Анаморфа гриба Cordyceps sp. из Бразилии

По: Evans, 2003

Рис. 15. Конидиальные цепочки у Paecilomyces loushanensis (телеоморфа Cordyceps
loushanensis)

Масштаб - 10 pm; по: Liang et al., 1997

et A.Y. Liu - Гуйчжоу, из имаго Telligonis6 sp. (Liang et al., 1993) и P militaris
Z.Q. Liang - из личинок и куколок различных Lepidoptera во многих регионах
Китая (Liang, 2001). Имеющиеся авторские изображения, по крайней мере,
Р cateniannulatus и Р cateniobliquus (Liang et al., 2005, p. 87, fig. 1, 2), свидетель-
ствуют, по нашему мнению, что этот эпитет неадекватен реальной картине.
Позже Р cateniannulatus был найден в разных префектурах Японии на насеко-
мых из отрядов Lepidoptera, Diptera, Hymenoptera и Coleoptera; авторы статьи
обратили внимание на необычное строение конидиальных цепочек (Shimazu,
2001, р. 285, fig. 2 - см. здесь рис. 16, 17). £у/асйоуаеа-подобный тип строе-
ния конидиальных цепочек можно увидеть и на микрофотографии этого гриба,
представленной на японском сайте (National Institute of Fruit Tree Science: http://
www.fruit.affrc.go.jp/kajunoheya/epfdb/Deutte/Paecilo/catenian/micro/HF85701.
jpg; фрагмент этого изображения здесь воспроизведен на рис. 17).

Что касается вида Р militaris, то более подробно о нем будет сказано в
разделе 3.3.7.

А сейчас необходимо более подробно сказать о тех значительных пертур-
бациях в таксономии грибов р. Paecilomyces, которые произошли в первое
десятилетие текущего века.

6 Авторы явно допустили орфографические ошибки в латинском названии хозяина - рода с
таким названием не существует. Скорее всего, речь идет о виде насекомого из рода Tettigonia
(Orthoptera: Tettigoniidae).
Рис. 16. Isaria cateniannulata (синоним Paecilomyces cateniannulatus)

Масштаб - 10 цт; no: Shimazu, 2001

Рис. 17. Микрофотография Isaria cateniannulata

Масштаб- 10 pm; по: National Institute of Fruit Tree Science, Japan - http://www.fruit.affrc.go.jp/
kajunoheya/epfdb/Deutte/Paecilo/catenian/micro/HF85701.jpg; фото F. Ihara; фрагмент

3.3.5.	Уже давно при ревизии этого рода Р. Сэмсон (Samson, 1974) сгруп-
пировал виды в две секции. В первую (sect. Paecilomyces) были включены
9 термотолерантных видов (включая типовой вид Р. variotii Bainier), у ко-
торых были известны телеоморфы из родов Byssochlamys, Talaromyces и
Thermoascus, относящиеся к сумчатым грибам сем. Trichocomaceae в порядке
Eurotiales (аскоспоры у них образуются в клейстотециях). Позже эта группа
пополнилась еще многими другими видами, описанными из разных регионов
мира. Интересно отметить, что Р. variotii не является «закономерным» пара-
зитом насекомых, но иногда отмечается в качестве такового (см., например:
Коваль, 1974, с. 160-161).

Во вторую секцию (sect. Isarioidea) Сэмсон включил 22 вида, большин-
ство из них - мезофилы, трофически связанные с членистоногими и нема-
тодами. Для некоторых из них к тому времени было уже установлено (хотя
бы на уровне предположений) родство с соп/усерл-подобными половыми
стадиями (т. е. грибами-пиреномицетами, образующими перитеции). Но у
многих видов телеоморфы как в те годы, так и теперь остаются неизвест-
ными, и, возможно, они в жизненном цикле утрачены совсем. Эта группа
также существенно возросла за прошедшие годы благодаря находкам новых
видов. Например, в 1990 г. в дельте Днепра (юг Украины, Херсонская обл.)
на личинках Tipula sp. (Diptera: Tipulidae) был найден вид, описанный как
Р borysthenicus (Borisov, Tarasov, 1997); в 2008 г. его удалось вновь собрать
на Кавказе в Гуамском ущелье (Апшеронский р-н, Краснодарский край) (Бо-
рисов, неопубл, данные). На о. Аделаида (Антарктида) был обнаружен уни-
кальный психротолерантный вид Р. antarcticus, поражающий Cryptopygus
antarcticus (Entognatha: Collembola) (Bridge et al., 2005). Немало видов (как
указанных выше, так и других) было описано из Китая (см., например: Liang
et al., 2003, 2005).

С появлением молекулярно-генетических методов исследований насту-
пила новая эра в систематике грибов, в частности, появилась возможность,
во-первых, доказать, что Paecilomyces - сборная полифилетическая группа, в
которую прежде входили конвергентно внешне схожие, но далеко не во всех
случаях родственные анаморфные грибы (Obomik et al., 2001; Luangsa-ard et
al., 2004), во-вторых, понять, куда следует относить те многие виды, у кото-
рых половые стадии не найдены.

Среди грибов интересующей нас второй секции Isarioidea часть видов
вместе с типовым видом Р. farinosus (Holm ex Gray) A.H.S. Brown et G. Sm.,
описанным еще в 1830-х годах как Isaria farinosa, «вернулась» в этот вос-
становленный (лектотипифицированный) род (Luangsa-ard et al., 2005; Hodge
et al., 2005; Gams et al., 2005), имеющий четкую связь с сумчатыми гриба-
ми р. Cordyceps (сем. Cordycipitaceae) (Sung et al., 2007). Однако по моле-
кулярно-генетическим характеристикам у некоторых других видов этой сек-
ции родство оказалось более дальним. Так, например, Paecilomyces lilacinus
(Thom) Samson, часто отмечаемый в качестве паразита яиц и цист нематод,
реже - некоторых насекомых (клопов и др.), оказался в другой филогене-
тической ветви - сем. Ophiocordycipitaceae; его новое валидное название -
Purpureocillium lilacinum (Thom) Luangsa-ard, Houbraken, Hywel-Jones et
Samson7 (Luangsa-ard et al., 2011). Широко распространенные в почвах раз-
ных широт виды Paecilomyces cameus (Duchd et Heim) A.H.S. Brown et G. Sm.
и P marquandii (Massee) S. Hughes образуют другую ветвь в составе этого
же семейства, но пока они остались не переописанными по всем правилам8.
Paecilomyces viridis Segretain (этот вид паразитирует в тропиках на хамелео-
нах) оказался представителем сем. Clavicipitaceae; недавно он был отнесен к
новому роду Chamaeleomyces (Sigler et al., 2010). Наконец, весьма обычный
почвообитающий гифомицет Paecilomyces inflatus (Bumside) J.W. Carmich.,
ранее тоже относимый к секции Isarioidea, недавно «ушел еще дальше» - в
новый род Taifanglania в сем. Chaetomiaceae, порядок Sordariales (Liang et al.,
2009).

Указанные выше виды Paecilomyces cateniannulatus и Р cateniobliquus
вошли теперь в состав р. Isaria как I. cateniannulata и I. cateniobliqua. Сюда
также относятся на данный момент: типовой вид I. farinosa, I. amoenerosea,
I. cicadae, I. coleopterorum, I. fumosorosea, I. ghanensis, I. javanica и I. tenuipes
(Luangsa-ard et al., 2005), т.е. всего 10 видов. Секвенирование последователь-

7 Во втором издании широко известного труда «Compendium of soil fungi» (Domsch et al., 2007,
p. 322) приведено другое невалидное название этого вида - Paecillium lilacinum (Thom) Luangsa-ard,
Hywel-Jones et Samson.

8 Новые названия этих видов Paranomuraea сатеа (Duchd et Heim) Luangsa-ard et Samson и
Par. marquandii (Massee) Luangsa-ard et Samson, указанные в работе (Domsch et al., 2007, p. 328-329)
co ссылкой на статью «in press» (так и не опубликованную почему-то в последние 5 лет), пока не могут
считаться валидными.
ностей участка ядерной ДНК типового штамма Р. borysthenicus VKM F-3784 и
сравнение с базой нуклеотидных последовательностей тоже показало, что этот
вид должен быть переописан как Isaria (последовательность депонирована в
Генбанке под номером HQ888869.1; Morozov, Borisov, Chigineva, Vasilenko,
Aleksandrova - см.: http://www.ncbi.nlm.nih.gOv/nuccore/HQ888869.l). В ка-
талоге культур ARSEF (http://www.ars. ..., 28.07.2011; р. 137-154) приведено
еще 4 новых вида Isaria, однако пока статьи с их описанием не вышли. Виды
Р. atrovirens и Р. loushanensis (с половой стадией Cordyceps loushanensis)
остались не изученными молекулярно-генетическими методами и, соответ-
ственно, не перенесенными в Isaria или другие роды.

3.3.6.	Среди 10 «узаконенных» видов Isaria 7 видов, включая типовой,
имеют упорядоченный «правильные» конидиальные цепочки. О двух видах (с
прежними названиями Р. cateniannulatus и Р. cateniobliquus), отличающихся
от этой «нормы», мы уже говорили выше. Однако есть еще один вид, при
морфологическом описании которого не было обращено внимание на нере-
гулярное строение конидиальных цепочек, - I. amoenerosea Р. Henn. У него
конидии тоже чередуются аналогичным образом, как и у Е. kintrischica, одна-
ко отличаются формой (см.: Samson, 1974; Borisov, Tarasov, 1999). Микрофо-
тографию этого гриба можно найти на сайте (Nat. Inst, of Fruit Tree Science,
Japan: http://www.fruit.affrc.go.jp/kajunoheya/epfdb/Deutte/Paecilo/amoe/micro/
HF20304.jpg; фрагмент изображения воспроизведен на рис. 18).

3.3.7.	Особого обсуждения заслуживает типовой вид рода Cordyceps -
С. militaris (L.: Fr.) Fr. Еще в давней работе А. Браун и Г. Смита (Brown,
Smith, 1957) было указано, что анаморфа этого гриба имеет черты сходства
и с р. Paecilomyces, и с р. Cephalosporium (—► Verticillium —► Lecanicillium —
см. ниже). Согласно данным из этой работы и ряда других источников (на-
пример, Muller-Kogler, 1965; Коваль, 1984), первоначально у анаморфы на
фиалидах происходит образование конидий в небольших цепочках. Причем
даже на весьма мелком рисунке из работы Браун и Смита (р. 53, fig. 8; часть
иллюстрации воспроизведена нами на рис. 19) видно, что конидии могут аг-
регироваться в цепочки довольно беспорядочно, соприкасаясь друг с другом
под разными углами. Затем конидии могут сворачиваться в компактные го-
ловки, но у некоторых штаммов или в зависимости от состава питательных
сред иногда конидиальные головки формируются сразу. Подобное явление
создает немало проблем. Наблюдения в разные сроки развития культур могут
создать ошибочное впечатление, что речь идет вообще о разных анаморфах
и, соответственно, видах Cordyceps. Этим (в том числе), вероятно, можно
объяснить противоречивость данных в таксономических трактовках анаморф
этого гриба.

Еще 70 лет назад Й. Кобаяши (Kobayasi, 1941) описал анаморфу С. militaris
как Cephalosporium militare. Через 30 лет В. Гаме (Gams, 1971) при реви-
зии грибов этого анаморфного рода перенес вид в р. Verticillium, но оставил
его почему-то без видового эпитета. Спустя еще три десятилетия была пе-
ресмотрена таксономия Verticillium, но уже с использованием молекулярно-
генетических данных. В результате значительная часть анаморфных видов,
паразитирующих на беспозвоночных и других грибах, была выведена из
р. Verticillium (здесь остались виды из другой филогенетической ветви - сем.
Plectosphaerellaceae; см.: Seifert et al., 2011, р. 467—468) и включена в несколь-
62
Рис. 18. Микрофотография Isaria атоепе-
rosea

Масштаб- 10 pm; по: National Institute of
Fruit Tree Science, Japan - http://www.fruit.afire.
go.jp/kajunoheya/epfdb/Deutte/Paecilo/amoe/micro/
HF20304.jpg; фото F. Ihara; фрагмент

Рис. 19. Конидиальные структуры анаморф-
ной стадии развития Cordyceps militaris

Масштаб- 10 pm; по: Brown, Smith, 1957;
фрагменты

ко новых родов, филогенетически тяготеющих к клавиципитациевым грибам
(в прежнем широком понимании объема этого семейства). Одним из них явля-
ется р. Lecanicillium, куда и была отнесена анаморфа С. militaris (Zare, Gams,
2001; см. также: Bischoff, White Jr., 2004). Однако и в этом случае авторы
оставили вид без названия (случайно ли?) - просто как Lecanicillium sp., ука-
зав в ключах: «conidia subglobose to short-ellipsoidal, large numbers adhering
in heads or irregular chains...» (Zare, Gams, 2001, p. 8). Обращаем внимание:
ни у типового вида этого рода L. lecanii (Zimmerm.) Zare et W. Gams, ни у
других 15 описанных в этой работе видов конидиальные цепочки никогда не
образуются.
В другой более поздней работе этих же авторов (Zare, Gams, 2008), посвя-
щенной ревизии verric/Z/iww-подобных грибов из группы V. fungicola (они пе-
реописаны теперь как представители р. Lecanicillium), анаморфы С. militaris
вообще не оказалось почему-то (во избежание нарушения стройности кар-
тины?) ни в большом перечне грибов для молекулярно-генетического со-
поставления, ни, соответственно, на представленном филогенетическом
древе (р. 819. fig. 2). В то же время в обновленном общем ключе по грибам
Lecanicillium и Simplicillium анаморфа С. militaris фигурирует все же (но под
названием телеоморфы), однако здесь вообще невозможно понять, к какому
из этих родов ее следует относить. Сопоставляя факты, еще раз обратим вни-
мание, что из 4 видов, включенных в р. Simplicillium, лишь у S. obclavatum (по
нашему мнению, это представитель р. Evlachovaeae - см. выше раздел 2.10 и
рис. 9) конидии образуются в относительно коротких цепочках (Zare, Gams,
2001, р. 41-42).

В противоположность этому 3. Лян (Liang, 2001) при анализе сбо-
ров С. militaris из Китая пришел к выводу о вторичности verticillium-
(—> 1есатсИИит)-подобных конидиальных головок и описал анаморфу как
Paecilomyces militaris Z.Q. Liang. И в некоторых других современных рабо-
тах с использованием молекулярно-генетических методов также демонстри-
руется близкое филогенетическое родство гриба с paecilomyces- (—> isaria)-
подобными анаморфами других представителей р. Cordyceps (Luangsa-ard et
al., 2004; Bridge et al., 2005).

Как мы видим, даже в новых публикациях, базирующихся на молекуляр-
но-генетических исследованиях, нет единого мнения о родовом статусе (фи-
логенетической ветви) анаморфы С. militaris. Закономерен вопрос: не озна-
чает ли все это, что типовой и некоторые другие виды «современного» рода
Cordyceps Fr. emend. G.H. Sung, J.M. Sung, Hywel-Jones et Spatafora образуют
группу видов с переходным типом анаморф - Evlachovaea? Ю.В. Чайковский
(2008, с. 587) подобные группы называет интертаксонами.

3.3.8.	Исключительно важной в этой связи является краткая информация
(Rocha et al., 2007) о молекулярно-генетическом изучении типового вида
Evlachovaea kintrischica (ARSEF 7218 <— СМРРВ150) и 6 бразильских изо-
лятов Evlachovaea sp., выделенных из клопа Triatoma sordida (1 изолят) и из
почвы (5 изолятов). Оказалось, что у двух изолятов последнего вида ITS сик-
венсы рДНК оказались очень близкими к таковым Isaria fumosorosea (ARSEF
1576), у других четырех - идентичными с Beauveria bassiana (Genbank Z
54111), а у E. kintrischica - идентичными c Isaria amoenerosea CBS 738.73
(этот штамм выделен из личинки Coleoptera, Африка, Гана, Н.С. Evans, 1973 -
см. Samson, 1974, р. 38).

Обращаем внимание, что в работе, посвященной полифилетической при-
роде р. Paecilomyces (Luangsa-ard et al., 2004), авторы сами же поставили под
сомнение целесообразность отнесения Р. amoeneroseus и Р. cateniobliquus к
р. Isaria (см.: р. 777, fig. 2; здесь на филогенетическом древе авторы постави-
ли напротив этих видов многозначительный вопросительный знак), но годом
позже (Luangsa-ard et al., 2005) сделали именно так, совершив, по нашему мне-
нию, ошибку. Еще раньше по результатам использования RAPD-анализа было
показано (Huang et al., 2002), что степень подобия между Р cateniannulatus
64
и Р farinosus (напомним, что теперь это типовой вид р. Isaria) составляет
только 26-38%, а это - большая дистанция.

Попутно отметим, что в свете современных данных упомянутый выше
вид Р. antarcticus, который не только имеет доказанное филогенетиче-
ское родство с грибами р. Cordyceps, но и, более того, близок к С. militaris
(Bridge et al., 2005), должен быть, безусловно, отнесен к какому-то друго-
му роду (Isaria! Evlachovaea!), но пока этот вопрос остается открытым; в
авторском описании вида нет сведений о строении конидиальных цепочек.

Не лишним будет сказать, что и С.
sp. (см. выше раздел 2.4) по моле-
кулярно-генетическим профилям
тоже очень близок к С. militaris,
что нашло отражение даже в назва-
нии статьи с описанием этого вида
(Torres et al., 2005).

3.4.	Acremonium

На Тайване четверть века назад
был найден любопытный cordyceps-
подобный гриб, развивающийся не
на беспозвоночных животных, а на
семенах9 растения Beilschmiedia
erythrophloia (Plantae: Lauraceae);
этому виду было присвоено назва-
ние Phytocordyceps ninchukispora
(Su, Wang, 1986). Путем посева изо-
лированной аскоспоры на питатель-
ную среду в культуре была получена
анаморфа, которую авторы отнесли
к р. Acremonium. Представленное
изображение (в оригинале - fig. ЗЕ;
здесь воспроизведено на рис. 20)
характерного беспорядочного рас-

spegazzinii с анаморфой Evlachovaea

Рис. 20. Конидиальные цепочки у анаморф-
ного гриба 'Acremonium ‘ sp., выделенного из
плодового тела Phytocordyceps ninchukispora

Масштаб - 10 цш; по: Su, Wang, 1986

9 Сведения о столь необычном хозяине этого гриба выглядят сомнительными. По неопублико-
ванным данным одного из авторов настоящей работы (Б. Борисов), ему в разные годы не раз
попадались в Московской обл., в Приморском крае, на Кавказе, на юге Украины образцы эн-
томопаразитических анаморфных грибов Isaria farinosa, I. fumosorosea, I. tenuipes, Beauveria
bassiana и др., растущих из лежащих в подстилке семян различных растений и даже из ра-
ковин небольших сухопутных брюхоногих моллюсков, однако их вскрытие и внимательный
микроскопический анализ всякий раз показывали несостоятельность «сенсаций» - оказыва-
лось, что внутри имеются остатки каких-либо насекомых (семеедов или случайных мелких
личинок, заползших внутрь для окукливания). О подобной находке Evlachovaea sp. на семени
лоха в Одесской обл. уже говорилось выше в разделе 2.8. В связи с этим думается, что со-
бранные в природе образцы пораженных семян Beilschmiedia со стромами гриба тоже нужда-
ются в «эксгумации» и более тщательном изучении. Это же касается, возможно, еще одного
вида из сем. Clavicipitaceae - Shimizuomyces paradoxa (Kobayasi, 1981 —► Elaphocordyceps
paradoxa - Sung et al., 2007), который был найден в Японии и Корее на ягодах Smilax sieboldi
(Plantae: Smilacaceae) (Sung, 1996).
положения конидий в цепочках, весьма сходное с обликом ‘Septofusidium'’
bifusispora (см. рис. 13), а также более поздние сведения о том, что теле-
оморфа на основании молекулярно-генетического изучения переописана как
Cordyceps ninchukispora (С.Н. Su et Н.Н. Wang) G.H. Sung, J.M. Sung, Hywel-
Jones et Spatafora (Sung et al., 2007) убеждает в том, что, скорее всего, бес-
полая стадия развития гриба - еще один представитель Evlachovaea. Важно
отметить, что в указанном исследовании подчеркивается морфологическая
близость вида k С. bifusispora-, а на филогенетическом древе можно видеть,
что по молекулярным профилям С. ninchukispora исключительно близок к
типовому штамму 'Mariannaea' pruinosa (CGAC2281 —> ARSEF 5413) - вида,
речь о котором шла выше в разделе 3.1.1.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Не признаки задают род, но род задает признаки.

К. Линней

Подведем итоги всему сказанному выше. За годы, минувшие со времени
описания рода Evlachovaea, накоплен изрядный фактический материал. В раз-
ных регионах мира найдено немало новых видов анаморфных энтомофиль-
ных грибов, часть из которых уже отнесена к этому роду разными авторами,
хотя и без видовых эпитетов. Другие, описанные как представители иных
родов (Mariannaea, Clonostachys, Septofusidium, Paecilomyces и Acremonium),
либо перенесенные в роды Lecanicillium или Isaria, имеют не только явное
внешнее сходство с типовым видом Е. kintrischica и неплохо вписываются
в диагноз рода, но и, как выясняется, являются анаморфами видов именно
р. Cordyceps (сем. Cordycipitaceae), но не Metacordyceps, Elaphocordyceps или
Ophiocordyceps, оказавшихся теперь в других семействах.

В то же время, сопоставляя филогенетические деревья из различных
молекулярно-генетических работ (Sung et al., 2001; Huang et al., 2002; Sung,
Spatafora, 2004; Luangsa-ard et al., 2004, 2005; Stensrud et al., 2005; Bridge et
al., 2005; Sung et al., 2007; Zare, Gams, 2008; и мн. др.), в которых были ис-
пользованы для сравнения разные наборы видов и штаммов, можно обратить
внимание, что крупные ветви воспроизводятся в них относительно неплохо,
тогда как более мелкие, в частности, в пределах р. Cordyceps, порой распо-
лагаются в разных кластерах и последовательностях; имеются «вкрапления»
одних анаморфных родов и видов в другие. Странными и очень сомнитель-
ными представляются данные, когда, например, для анаморф одного рода
Lecanicillium приводятся половые стадии Cordyceps и Torrubiella или когда
одна телеоморфа описывается для нескольких анаморф (см.: Bischoff, White
Jr., 2004). Иначе говоря, те молекулярно-генетические маркеры, которые ис-
пользовались в различных исследованиях в последнее десятилетие, не по-
зволяют получить непротиворечивую картину, когда представители близких
анаморфных родов {Beauveria, Isaria, Lecanicillium, Evlachovaea и др.) были
бы строго приурочены к отдельным кластерам. Обращает на себя внимание
факт, что С. cardinalis оказался «где-то рядом», но не в границах «обнов-
66
ленного» р. Cordyceps (Sung et al., 2007), что наталкивает на скептические
размышления.

Уже более 10 лет назад А.С. Антонов (1999) отмечал, что для выяснения
связей и для таксономических построений необходимы данные по комплексу
генов, несущих максимальную филогенетическую информацию.

Тот факт, что тяготеющие к р. Evlachovaea виды не образуют на основе
имеющихся сведений в филогенетическом древе компактного единого кла-
стера, вовсе не означает, что этот род является надуманным, искусственным.
Напротив, уже сейчас появляются одна за другой работы, в которых освеща-
ются многочисленные ошибки в таксономии грибов, к которым приводит сле-
пая вера в адекватность используемых молекулярно-генетических маркеров
для выяснения филогенетических связей (см., например: Bridge et al., 2003).
Ю.В. Чайковский (2008) вообще подверг резкой критике господство кла-
дистики в современной таксономии. В качестве примера уместно привести
такой пример: недавно в результате продолжающейся ревизии verticillium-
подобных грибов (Zare, Gams, 2008) род Lecanicillium пополнился не толь-
ко несколькими видами за счет переописания «старых» таксонов из группы
И fungicola, но сюда был перемещен и Simplicillium wallacei, описанный как
новый всего лишь несколькими годами раньше уже с использованием и новых
методов (Zare, Gams, 2001). Возникает закономерный вопрос: не являются ли
столь скорые перемены следствием недостаточной «прочности» установлен-
ных надвидовых таксонов именно за счет того, что в молекулярно-генетиче-
ских анализах недооценивается иное что-то важное?

Все это свидетельствует о назревшей необходимости: 1) поиска иных
более чувствительных молекулярно-генетических маркеров (и не только их)
для определения объема близких родов и их родственных связей; 2) прове-
дения обобщающей ревизии рода Evlachovaea с описанием новых видов;
3) внесения некоторых коррективов в диагноз рода с учетом признаков дру-
гих видов, пока фигурирующих в литературе как Evlachovaea spp.

БЛАГОДАРНОСТИ

Авторы выражают глубокую признательность доктору биол. наук
В.А. Мельнику (Ботанический институт им. В.Л. Комарова РАН, С.-Петер-
бург), который внимательно прочитал рукопись статьи и внес много полезных
справедливых замечаний, а также предоставил некоторые труднодоступные
зарубежные литературные источники.

ЛИТЕРАТУРА

Андросов Г.К. Энтомофильные грибы таежных биогеоценозов. Санкт-Петербург: Изд-во
C.-Петерб. ун-та. 1992. 160 с.

Антонов А.С. Геномика и геносистематика // Природа. 1999. № 6. С. 19-26.

Борисов Б. А. Микробиологические средства // Вредители тепличных и оранжерейных растений
(морфология, образ жизни, вредоносность, борьба) / Под ред. А.К. Ахатова и С.С. Ижев-
ского. М.: Товарищество научных изданий КМК. 2004. Глава 5.5.1. С. 197-220.

Борисов Б.А., Гончарова Н.Г. Эффективность энтомопаразитических грибов против вредите-
лей черной смородины // Экологически безопасные и беспестицидные технологии получе-
ния растениеводческой продукции (Матер. Всеросс. научно-практич. конфер., Краснодар,
24-26 авг. 1994 г.). Пущино, 1994. Т. 2. С. 103-106.

Борисов Б.А., Тарасов К.Л., Александрова А.В. О проблемах таксономического статуса энтомо-
патогенных грибов малоизвестного анаморфного рода Evlachovaea (Deuteromycota) // Со-
временная микология в России. Том 2: Тез. докл. второго съезда микологов России. Москва.
2008. С. 314-315.

Борисов Б./., Володина Л.И., Лиховидов В.Е. и др. Энтомопатогенные грибы анаморфного рода
Evlachovaea: мировые данные и новые результаты оригинальных исследований // Иммуно-
патология, аллергология, инфектология. 2009. № 1. С. 51-52.

Коваль Э.З. Определитель энтомофильных грибов СССР. Киев: Наук. Думка, 1974. 260 с.

Коваль Э.З. Клавиципитальные грибы СССР. Киев: Наук. Думка, 1984. 287 с.

Огарков Б.Н., Огаркова ГР. Энтомопатогенные грибы Восточной Сибири. Иркутск: Изд-во
Иркут, гос. ун-та. 2000. 134 с.

Чайковский Ю.В. Активный связный мир. Опыт теории эволюции жизни. Москва: Товарище-
ство научных изданий КМК. 2008. 726 с.

Banning J.L., Weddle A.L., Wahl III G.W. et al. Antifungal skin bacteria, embryonic survival, and
communal nesting in four-toed salamanders, Hemidactylium scutatum // Oecologia. 2008. V. 156
(2). P. 423—429.

Bischoff J.F., White J.F.Jr. Torrubiella piperis sp. nov. (Clavicipitaceae, Hypocreales), a new
teleomorph of the Lecanicillium complex // Stud. Mycol. 2004. V. 50. P. 89-94.

Borisov B.A., Tarasov KL. Notes on ascomycetes and their anamorphs on invertebrates in Eastern
Europe. 1. Paecilomyces borysthenicus sp. n., a new entomogenous hyphomycete from the
Dnieper delta // Микол, и фитопатол. 1997. T. 31 (5). С. 16-21.

Borisov В.А., Tarasov K.L. Notes on biodiversity of causal agents of invertebrate mycoses in Adjaria
(South-Western Georgia). 1. Evlachovaea kintrischica gen. et sp. nov. (Hyphomycetes) from
Kintrishi Reservation // Микол, и фитопатол. 1999. T. 33 (4). С. 248-256.

Bridge P.D., Roberts P.J., Spooner B.M., Panchal G. On the unreliability of publisched DNA
sequences // New Phytologist. 2003. V. 160. P. 43-48.

Bridge P.D., Clark M.S., Pearce D.A. A new species of Paecilomyces isolated from the Antarctic
springtail Cryptopygus antarcticus // Mycotaxon. 2005. V. 92. P. 213-222.

Brown A.H.S., Smith G. The genus Paecilomyces Bainier and its perfect stage Byssochlamys
Westling // Trans. Brit. Mycol. Soc. 1957. V. 40 (1). P. 17-89.

Carmichael J.W., Kendrick B.W., Connors I.L., Sigler L. Genera of Hyphomycetes. Edmonton,
Alberta: University of Alberta Press. 1980. 386 p.

Chaverri P, Liu M., Hodge K.T. A monograph of the entomopathogenic genera Hypocrella,
Moelleriella, and Samuelsia gen. nov. (Ascomycota, Hypocreales, Clavicipitaceae), and their
aschersoniaAikt anamorphs in the Neotropics // Stud. Mycol. 2008. V. 60. P. 1-66.

Domsch K.H., Gams W., Anderson T.-H. Compendium of soil fungi. 2nd edit. Eching, IHW-Verlag.
2007. 672 p.

Eriksson O. Cordyceps bifusispora spec. nov. // Mycotaxon. 1982. V. 15. P. 185-188.

Evans H. C. Use of clavicipitalean fungi for the biological control of arthropod pests / In: Clavicipitalean
fungi: evolutionary biology, chemistry, biocontrol, and cultural impacts (Eds J.W. White, Jr,
C.W. Bacon, N.L. Hywel-Jones and J.W. Spatafora). NY: Marcel Dekker. 2003. P. 517-548.

Gams W. Cephalosporium-artige Schimmelpilze (Hyphomycetes). Stuttgart: G. Fischer Vertlag.
1971.262 S.

Gams W, Hodge K.T., Samson R.A. (1684) et al. Proposal to conserve the name Isaria (anamorphic
fungi) with a conserved type // Taxon. 2005. V. 54 (2). P. 537.

Held D. W., Gelhaus J.K. Damage in centipede sod associated with grane fly and march fly larvae
(Diptera: Tipulidae, Bibionidae) in Mississippi//Florida Entomologist. 2006. V. 89 (1). P. 89-
90.

Hodge K.T., Gams W., Samson R.A. et al. Lectotypification and status of Isaria Pers.: Fr. // Taxon.
2005. V. 54 (2). P. 485—489.

Huang B., Yu C.X., Chen X.L. et al. Classification and identification of species and strains in
Paecilomyces using RAPD //Mycosystema. 2002. V. 21. P. 33-38.

Humber R.A. 1992. Collection of entomopathogenic fungal cultures: Catalogue of strains / US
Departmen of Agriculture, Agriculture Research Service, ARS-110. 177 p.
Humber R.A. Fungal pathogens and parasites of insects / Applied microbial systematics (Eds.
F.G. Priest and M. Goodfellow). Netherlands: Kluwer Acad. Publ. Group, 2000. P. 203-230.

Humber R.A., Tanzini M.R., Alves S.B. Evlachovaea: First report of an unusual and little know
entomopathogenic fungal genus from the New World// VIII International Colloquium on
Invertebrate Pathology and Microbiol Control; XXXV Annual Meeting of the SIP; VI International
Conference on Bacillus thuringiensis, 2002, Foz do Iguassu. Program and Abstracts. Foz do
Iguassu: Embrapa, 2002. V. 1. P. 74-75.

KirkP.M., Cannon P.F., David J.C., Stalpers J.A. Ainsworth and Bisby’s dictionary of the fungi, 9th
ed. UK: CABI Bioscience. 2001. 655 p.

Kirk P.M., Cannon P.F., Minter D. W., Stalpers J.A. Ainsworth and Bisby’s dictionary of the fungi,
10th ed. UK: CABI-Europe. 2008. 784 p.

Kleespies R.G., Huger A.M., Zimmermann G. Diseases of insects and other arthropods: results of
diagnostic research over 55 years // Biocontrol Science and Technology. 2008. V. 18 (5). P. 439-
482.

Kobayasi Y. The genus Cordyceps and its allies // Sci. Repts Tokyo Bunrika Daigaku, B. 1941. N 84.
P. 53-260.

Kobayasi Y. Revision of the genus Cordyceps and its allies // Bull. Natn. Sci. Mus., Tokyo, Ser. B.
1981. V. 7(1). P. 1-13.

Lauer A., Simon M.A., Banning J.L. et al. Common cutaneous bacteria from the eastern red-backed
salamander can inhibit pathogenic fungi // Copeia. 2007. V. 3. P. 630-640.

Liang Z.Q. Two new species of Paecilomyces from insects //Acta Microbiol. Sinica. 1981. V. 21.
P. 31-34.

Liang Z. Q. Verification and identification of the anamorph of Cordyceps pruinosa Petch // Acta
Mycol. Sinica. 1991. V. 10. P. 104-107.

Liang Z.Q. A corroboration of the anamorph of Cordyceps militaris, Paecilomyces militaris Liang sp.
nov. //Acta Edulis Fungi. 2001. V. 8. P. 28-32.

Liang Z.Q., Liu A.Y. Some entomogenous fungi from Fanjing Mountain Preserve in China // Acta
Mycol. Sinica. 1993. V. 12. P. 110-117.

Liang Z.Q., Wang B., Kang J.C. Several rare entomopathogenic fungi from the Western Sichuan
mountains // Fungal Diversity. 2003. V. 12. P. 129-134.

Liang Z.Q., Han Y.F., Chu H.L., Liu A.Y. Studies on the genus Paecilomyces in China. I. // Fungal
Diversity. 2005. V. 20. P. 83-101.

Liang Z. Q., Han Y.F., Chu H.L., Fox R.T.V. Studies on the genus Paecilomyces in China. V. Taifanglania
gen. nov. for some monophialidic species // Fungal Diversity. 2009. V. 34. P. 69-77.

Liang Z.Q., Liu A., Huang J., Jiao Y. The genus Cordyceps and its allies from Kuankuoshui Reserve
in Guizhou. II. //Acta Mycol. Sinica. 1997. V. 16. P. 61-67.

Liu Z., Liang Z.Q., Liu A. Identification of anamorph of Cordyceps bifusispora //Acta Mycol. Sinica.
1996. V. 15. P. 210-214.

Luangsa-ard J.J., Hywel-Jones N.L., Samson R.A. The polyphyletic nature of Paecilomyces sensu
lato based on 18S-generated rDNA phylogeny // Mycologia. 2004. V. 96. P. 773-780.

Luangsa-ard J.J., Hywel-Jones N.L., Manoch L., Samson R.A. On the relationships of Paecilomyces
sect. Isarioidea species // Mycol. Res. 2005. V. 109 (5). P. 581-589.

Luangsa-ard J., Houbraken J., van Doorn T. et al. Purpureocillium, a new genus for the medically
important Paecilomyces lilacinus // FEMS Microbiol. Lett. 2011. V.321 (2). P. 141-149.

Luz C., Rocha L.F.N., Humber R.A. Record of Evlachovaea sp. (Hyphomycetes) on Triatoma sordida
in the state of Goids, Brazil and its activity against Triatoma infestans (Reduviidae, Triatominae) //
J. Med. Entomol. 2003. V. 40. P. 451^154.

Luz C, Rocha L.F.N., Silva LG. Pathogenicity of Evlachovaea sp. (Hyphomycetes), a new species
isolated from Triatoma sordida, in Chagas disease vectors // Revista da Sociedade Brasileira de
Medicina Tropical, Uberaba. 2004. V. 37 (2). P. 189-191.

Luz C., Tai M.H.H., Santos A.H. et al. Ovicidal activity of entomopathogenic hyphomycetes on
Aedes aegypti (Diptera: Culicidae) under laboratory conditions // J. Med. Entomol. >2007. V. 44
(5). P. 799-804.

Miiller-Kogler E. Cordyceps militaris (Fr.) Link: Beobachtungen und Versuche anl^Blich eines
Fundes auf Tipula paludosa Meig. (Dipt., Tipul.) // Sonderdruck aus Z. ang. Entomol. 1965. Bd.
55, N 4. S. 409—418.
Obornik M., Jirku M., Dolezel D. Phylogeny of mitosporic entomopathogenic fungi: is the genus
Paecilomyces polypheletic? // Canad. J. Microbiol. 2001. V. 47. P. 813-819.

Parker B.L., Skinner M., Gouli W., Brownbridge M. Impact of soil applications of Beauveria bassiana
and Mariannaea sp. on nontarget forest arthropods // Biol. Control. 1997. V. 8. P. 203-206.

Rocha L.F.N., Inglis P.W, Humber R.A., Luz C. Morphological and molecular characterization of
some new entomopathogenic fungi originating from soils in Central Brazil, and their activity
against Triatoma infestans // In: 40th Annual meeting of the Society for Invertebrate Pathology,
August 12-16, 2007, Quebec City - Univ. Laval. Program and Abstracts. 2007. P. 81.

Rossman A. Y., Samuels G.J., Rogerson C.T., Lowen R. Genera of Bionectriaceae, Hypocreaceae, and
Nectriaceae (Hypocreales, Ascomycetes) // Stud. Mycol. 1999. V. 42. 248 p.

Samson R.A. Paecilomyces and some allied Hyphomycetes // Stud. Mycol. 1974. V. 6. 119 p.

Samuels G.J. Fungicolous, lichenicolous, and myxomyceticolous species of Hypocreopsis,
Nectriopsis, Nectria, Peristomialis, and Trichonectria 11 Mem. New York Bot. Gard. 1988. V. 48.
P. 1-78.

Samuels G.J., Seifert K.A. Two new species of Nectria with Stilbella and Mariannaea anamorphs //
Sydowia. 1991. V. 43. P. 249-262.

Schroers H.-J. A monograph of Bionectria (Ascomycota, Hypocreales, Bionectriaceae) and its
Clonostachys anamorphs // Stud. Mycol. 2001. V. 46. 214 p.

Schroers H.-J., Samuels G.J., Seifert K.A., Gams IV. Classification of the mycoparasite Gliocladium
roseum in Clonostachys as G. rosea, its relationship to Bionectria ochroleuca, and notes on other
GliocladiumAike fungi // Mycologia. 1999. V. 91. P. 365-385.

Seifert K, Morgan-Jones G., Gams W., Kendrick B. The Genera of Hyphomycetes. Netherland,
Utrecht: CBS-KNAW Fungal Biodiversity Centre, 2011. 997 p.

Sevin A., Demir I., Hofte M. et al. Isolation and characterization of entomopathogenic fungi from
hazelnut-growing region of Turkey // BioControl. 2010a. V. 55 (2). P. 279-297.

Sevin A., Demir I., Tanyeli E., Demirbag Z. Screening of entomopathogenic fungi against the
European spruce bark beetle, Dendroctonus micans (Coleoptera: Scolytidae) // BioControl Sci
andTechnol. 2010b. V. 20 (1). P. 3-11.

Shimazu M. Paecilomyces cateniannulatus Liang, a commonly found, but an unrecorded entomogenous
fungus in Japan //Appl. Entomol. Zool. 2001. V. 36 (3). P. 283-288.

Sigler L., Gibas C, Kokotovic B., Bertelsen M.F. Disseminated mycosis in veiled chameleons
(Chamaeleo calyptratus) caused by Chamaeleomyces granulomatis, a new fungus related to
Paecilomyces viridis // J. Clin. Microbiol. 2010. V.48. P. 3182-3192.

Stensrud 0., Hywel-Jones N.L., Schumacher T. Towards a phylogenetic classification of Cordyceps:
ITS nrDNA sequence data confirm divergent lineages and paraphyly // Mycol. Res. 2005. V. 109
(1). P. 41-56.

Su С.-H., Wang H.-H. Phy to cordy ceps, a new genus of the Clavicipitaceae// Mycotaxon. 1986.
V. 26. P. 337-344.

Subramanian С. V. Conidial chains, their nature and significance in the taxonomy of Hyphomycetes //
Current Science. 1972. V. 41. P. 43-49.

Sun B.-D., Liu X.-Z. Occurrence and diversity of insect-associated fungi in natural soils in China //
Appl. Soil Ecol. 2008. V. 39. P. 100-108.

Sung G.-H, Spatafora J. W. Cordyceps cardinalis sp. nov., a new species of Cordyceps with an east
Asian-eastern North American distribution // Mycologia. 2004. V. 96. P. 658-666.

Sung G.-H., Spatafora J. W., Zare R. et al. A revision of Verticillium sect. Prostrata. II. Phylogenetic
analyses of SSU and LSU nuclear rDNA sequences from anamorphs and teleomorphs of the
Clavicipitaceae // Nova Hedwigia. 2001. V. 72 (3-4). P. 311-328.

Sung G.-H., Hywel-Jones N.L., Sung J.-M. et al. Phylogenetic classification of Cordyceps and the
clavicipitaceous fungi // Stud. Mycol. 2007. V. 57. P. 5-59.

Sung J.-M. The insect-bom fungus of Korea in color. Seoul: Kyo-Hak Publishing Co Ltd. 1996.
316 p.

Toledo A. V., VirlaE., Humber R.A. et al. First record of Clonostachys rosea (Ascomycota: Hypocreales)
as an entomopathogenic fungus of Oncometopia tucumana and Sonesimia grossa (Hemiptera:
Cicadellidae) in Argentina // J. Invertebr. Pathol. 2006. V. 92 (1). P. 7-10.

Torres M.S., White Jr.J.F., Bischoff J.F. Cordyceps spegazzinii sp. nov., a new species of the
C. militaris group // Mycotaxon. 2005. V. 94. P. 253-263.
Wrigley S.K., В ahi S., Guilani R.M.S. et al. Cytokine production inhibitors /United States Patent
6784203. Application Number: 09/284806. Filing Date: 06/07/2001; Publication Date:
08/31/2004.

Zare R., Gams W. A revision of Verticillium sect. Prostrata. IV. The genera Lecanicillium and
Simplicillium gen. nov. // Nova Hedwigia. 2001. V. 73 (1-2). P. 1-50.

Zare R., Gams W. A revision of the Verticillium fungicola species complex and its affinity with the
genus Lecanicillium // Mycol. Res. 2008. V. 112 (7). P. 811-824.

Zhang L., Yang J., Niu Q. et al. Investigation on the infection mechanism of the fungus Clonostachys
rosea against nematodes using the green fluorescent protein //Appl. Microbiol. Biotechnol. 2008.
V. 78 (6). P. 983-990.

Zhao M.L., Huang J.S., Mo M.H., Zhang K.Q. A potential virulence factor involved in fungal
pathogenicity: serine-like protease activity of nematophagous fungus Clonostachys rosea II
Fungal Diversity. 2005. V. 19. P. 217-234.
К ДИФФЕРЕНЦИАЦИИ APOTEMON GRACILIS
(RUDOLPHI, 1819) SZIDAT, 1828

ч ИА. MINOR YAMAGUTI, 1933

О.П. ЗАЗОРНОВА1

В монографии В.Е. Сударикова (1959, 1971) A. gracilis рассматривался в
составе двух основных форм, европейской и североамериканской, на европей-
ском континенте был изучен жизненный цикл A. cobitidis, рассматриваемый
как синонимА gracilis (Судариков, 1971) и его основные подвиды A. cobitidis
cobitidis (Linstow, 1890). Voitek, 1964 и A. cobitidis proterorhini (Voitek, 1964),
адаптированные к определенным видам рыб как дополнительных хозяев. Ос-
новные отличия между Cotylurus и Apatemon были определены эксперимен-
тальными работами Шидата (Szidat, 1929), вырастившего взрослые формы из
метацеркарий от пресноводных пиявок, на приведенном рисунке Apatemon
gracilis имеет небольшие различия в длине сегментов, небольшой гермаф-
родитный конус и общий канал половой системы. В монографии 1959 года
A. gracilis рассматривается в составе многочисленных подвидов, в том числе
A. gracilis gracilis и A. gracilis minor, на изображенном A. gracilis gracilis зад-
ний сегмент превосходит по длине передний, половая система расположена
ближе к середине сегмента, половой конус, больших чем в описании Шидата
(Szidat, 1929) размеров. На большом материале было доказано, что формы от
различных видов пиявок относятся к A. gracilis minor (Райшите, 1968), таким
образом. A. gracilis gracilis, описанный Рудольфи (Rudolphi, 1819) от ныр-
ковых уток и изображенный на рисунке (Dubois, 1968), отличается больши-
ми размерами 2,5-3, задний сегмент в три раза длиннее переднего, половая
система расположена ближе ко второй половине сегмента, гермафродитный
конус и канал больше чем в описании Шидата (Szidat, 1929), гостальностью
и локализацией.

При изучении трематод рода Apatemon, параллельно с Cotylurus доказано,
что церкарии от L. stagnalis, L. ovata, L. auricularia, L. peregra, P. planorbis,
P. corneus, P. fontinalis, развивающиеся через все виды пресноводных пия-
вок на взрослой стадии по соотношению сегментов, расположению вывод-
ных протоков половой системы, распространению желточников относятся
к A. gracilis minor. Столь широкий круг промежуточных хозяев естественно
предполагает широкий полиморфизм на всех стадиях развития, включая ме-
тацеркарную. Поэтому различающиеся морфологически формы внутри этого
вида может быть более целесообразным рассматривать в качестве экоформ,
не присваивая им видового статуса без дальнейших исследований. В изучен-

1 Центр паразитологии ИПЭЭ РАН.
ном материале из коллекции гельминтов ЦП ИПЭЭ РАН взрослые трематоды
от рыб Pungitius pungitius и Gasterosteus aculeatus отнесены нами к A. gracilis
разделялись на две формы, одна из них имела размеры: передний сегмент
0,41-0,55 в длину 0,47-0,55 в ширину, между ними располагаются многоуров-
невые псевдоприсоски, горизонтальная часть прилегает к брюшной присос-
ке, длиной 0,01 и равная ей по длине часть, но овальных очертаний достигает
ротовой присоски открывается в полость чаши и сообщается с краем чаши,
расположенным дорсальнее ротовой присоски, окружена железами, область
распространения их уменьшается до 0,04 х 0,023 в глубь чаши, ротовая при-
соска в 1,1 больше брюшной.

Взрослые формы. Задний сегмент широкий, плавно закругленный, в
три раза длиннее переднего 1,41-1,63, 0,46-0,48 в ширину. Размеры яичника
и семенников варьируют в широких пределах, яичник 0,1—0,014 х 0,010 х
х 0,117 на расстоянии четверти длины заднего сегмента (в описании 1/3),
семенники больших размеров, равнолопастные, по всей ширине сегмента и
в половину его длины, область распростравнения желточников впереди яич-
ника две трети ширины сегмента, половина сегмента в области гонад, до
заднего конца тела, имеют большие фолликулы 0,05 х 0,03-0,04. Длина яиц
0,1-0,11. Дорсальная лопасть органа Брандеса больше вентральной, железы
органа Брандеса расположены в основании заднего сегмента много больше
в ширину, чем в длину, 0,05-0,07 х 0,012-0,014. Половой атриум небольшой,
по краю имеет подвижные мышечные стенки, незначительно выдвигается
внутренняя часть полового атриума с небольшим конусом внутри, имеющим
с очень короткий общий канал. Вторая форма 1,46-2,2, передний сегмент
немного больше в длину 0,42-0,47, 1,1-1,3. задний 1,1-1,2, может быть в три
раза длиннее переднего, ротовая присоска 0,09-0,012 х 0,010-0,12, брюш-
ная в 1,3-1,4 раза больше, псевдоприсоски больше, чем у предыдущего
вида, горизонтальная часть длиной 0,09, вертикальная 0,12 в длину и 0,07
в ширину, вентральная лопасть органа Брандеса шире вентральной, про-
стая, латеральные края плавно завернуты к середине, железы в основании
округлой или овальной формы, семенники равнолопастные, половой атриум
0,09-0,01 х 0,12 принимает различную форму от уплощенной до овальной,
имеет утолщенные мышечные стенки 0,03-0,04, половой конус в полости
атриума 0,065-0,07. Возможно, описываемые подвиды, обнаруженные у
одного и того же хозяина Clangula hyemalis. относятся к разновозрастным
формам одного вида. Но по общему абрису, отношению сегментов, топогра-
фии половой системы они занимают промежуточное положение между раз-
новидностями в описании Рудольфи (Rudolphi, 1819) и на рисунке Дюбуа
(Dubois, 1968), отличаясь от последней меньшей длиной заднего сегмента,
соответственно, соотношением сегментов, расстоянием до яичника меньше
трети длины заднего сегмента. Материал по метацеркариям также можно
разделить на ряд форм, по хозяевам и локализации. Изученные метацеркарии
от Pungitius pungitius. отнесенные нами к A.gracilis, имели передний сегмент
0,37-0,40 х 0,30-0,32, четко выраженный задний сегмент 0,10-0,11 х 0,12-
ОД 3, ротовую присоску 0,6-0,7 в диаметре, слегка овальную брюшную в 1,3
раза больше, многоуровневую псевдоприсоску 0,05-0,06 с отверстиями на
вентральную сторону, железы псевдоприсоски 0,010-0,011, расправленные
лопасти органа Брандеса, вентральная расправленная по всей длине в преде-
лах 0,20, над свернутой дорсальной, не далее середины брюшной присоски,
в расправленном состоянии заходит за передний край брюшной присоски, пе-
редний край расположен между брюшной присоской и передним краем дор-
сальной лопасти, дорсальная лопасть по дистальному краю с ямковидными
выростами, свернутыми в межлопастное простраство и друг к другу, железы
органа Брандеса 0,05 х 0,04. Зачаток половой системы на различной стадии
развития общий 0,05 х 0,035 или дифференцированный на семенники и яич-
ник в пределах 0,05 х 0,06, 0,05 х 0,05. Передний край чаши на расстоянии
до четверти длины переднего сегмента, дорсальный край чаши с ротовой
присоской по краю дорсальной стороны чаши, наклоненный к вентральной
стороне. Несмотря на различие в локализации, форма от Gasterosteus oculatus
также имеет закрытую чашу, вентральный край чаши расположен от уровня
середины ротовой присоски до одной четверти ее длины от переднего края.
Псевдоприсоски и железы псевдоприсосок начинаются на уровне ротовой
присоски, многоуровневая псевдоприсоска имеет горизонтальную и верти-
кальную составляющие, открываются в полость чаши, поэтому ширина ее не
намного отличается от длины в 1,3 раза, длина псевдоприсоски меньше либо
равна ротовой, но больше брюшной. Лопасти органа Брандеса расположены
также по-разному, либо обе лопасти расправлены, вентральная немного захо-
дит за передний край брюшной присоски, реже с капюшонообразной дорсаль-
ной лопастью длиннее вентральной, либо у большинства дорсальная лопасть
свернута и передний край ее контура не далее середины брюшной присоски,
вентральная лопасть шире дорсальной, расправлена, ее латеральные края по
всей длине, переходя в межлопастное пространство, образуют по дистально-
му краю ямковидные выросты, так же как у предыдущей формы, но лопасти
отличаются по ширине. Железы образуют неправильно шаровидное скопле-
ние у основания органа Брандеса, больше по размеру с дорсальной стороны в
пределах 0,05 х 0,06. Дорсальная лопасть ярче окрашена, хорошо различимы
два канала, поднимающиеся от желез к краю лопасти. Передний сегмент 0,35-
0,4 х 0,33-0,35, задний 0,09-0,11 х 0,07-0,13, чаш переднего сегмента 0,265-
0,320 х 0,15-0,20, ротовая присоска 0,07-0,09 х 0,07-0,08, брюшная присоска
0,08-0,09 х 0,08-0,095, расположена чаще на расстоянии 2/3 длины сегмента,
псевдоприсоски немного позади или вплотную к ротовой присоске, в проти-
воположность общим размерам, увеличиваются в размерах у зрелых форм,
0,05-0,07, скопления желез псевдоприсосок расположены не у переднего края
тела, имеющего свои железистые клетки, размером 0,07-0,08 х 0,05-0,65,
по соотношению лопастей, свободно расположенных в чаше, размеры либо
0,10 х 0,13; 0,16 х 0,08, либо 0,09 х 0,12; 0,19 х 0,15, железы органа Брандеса
0,04-0,05 х 0,07-0,08, размеры зачатков семенников 0,03 х 0,06-0,075, яичник
на уровне переднего семенника 0,25-0,4 в диаметре. Явные отличия между
экоформами выявлены в размерах тела, присосок, псевдоприсосок, по разме-
ру, форме и расположению расправленной вентральной лопасти органа Бран-
деса. У формы с менее широкой вентральной лопастью она намного заходит
за брюшную присоску, имеет ямковидные выросты переднего края. У формы
с широкой вентральной лопастью выросты и латеральные края расположены в
направлении друг к другу, она незначительно заходит за брюшную присоску.

Отметим, что обе формы отличаются по локализации и могут быть отне-
сены, как минимум, к различным подвидам Apotemon gracilis.
Ранее исследованные нами на всех стадиях развития A. gracilis minor
имели взрослые формы в пределах 2 мм, задний сегмент по размерам прибли-
жался к переднему, соотношение сегментов - в пределах 1:2, толстостенный
передний сегмент с крупной ангулярно расположенной брюшной присос-
кой - с незначительно отличающимися по размеру лопастями органа Бранде-
са. Лопасти в чаше расправлены, дорсальная - языковидная, немного больше
в длину. Небольшие по размеру, снабженные мощной мускулатурой псевдо-
присоски и развитый железистый аппарат псевдоприсосок, а также развитая
мускулатура переднего сегмента позволяют червю удерживаться в дуоденуме
хозяина. Желточники расположены с дорсальной стороны и до середины ла-
теральной, позади не заходят в стенку полового атриума, семенники равноло-
пастные, намного больше в ширину, чем в длину, немного ориентированы к
дорсальной стороне сегмента. Гермафродитный канал - короткий, гениталь-
ный конус слабовыражен.

Метацеркарии без соединительнотканой капсулы, образованной хозяи-
ном, с очень развитыми псевдоприсосками, железами псевдоприсосок и
брюшной присоской, расположенной в центре сегмента. Вентральная ло-
пасть со свернутыми в направлении друг к другу и к основанию широкими
лопастями компонуется в пределах брюшной присоски, дорсальная - про-
стая, как правило, не заходит за уровень брюшной присоски. Железы органа
Брандеса уплощенные.

На стадии спороцисты и церкарии A. gracilis minor имеет широкий круг
хозяев-моллюсков семейств, включающих Planorbidae, Lymnaeidae, Physidae.

A. gracilis имеет альтернативные признаки в размерах тела - в пределах
2 мм, задний сегмент в длину более чем в 2 раза превышает передний. Ло-
пасти дифференцированы, дорсальная - простая, края немного завернуты к
центру или с небольшими передними отростками, расправлена или в согну-
том состоянии. Вентральная - широкая, образующая, помимо центральной,
боковые лопасти. Основные отличия марит - в способе образования псевдо-
присосок, - в выростах, складках дорсолатеральной стенки чаши. Псевдо-
присоски имеют “мышечную” и расположенную позади железистую часть,
окруженную развитым слоем железистых клеток.

Метацеркарии A. gracilis имели передний сегмент в пределах 0,4 мм, чет-
ко выраженный задний сегмент. Передний край чаши состоит из вентраль-
ного края чаши, немного дорсальнее расположены выросты стенки чаши с
псевдоприсосками, затем дорсальный край с вдающейся в полость чаши ро-
товой присоской. Ротовая присоска - в пределах 0,6 мм, брюшная - в преде-
лах 0,9 мм, расположена на расстоянии двух третей сегмента. Лопасти органа
Брандеса дифференцированы, вентральная - ярко окрашена, с хорошо разли-
чимой парой каналов, идущих от желез органа Брандеса.

Вентральная лопасть - всегда расправлена, достигает середины длины
сегмента, дорсальная - либо свернута позади брюшной присоски, либо мо-
жет заходить за передний край брюшной присоски. Комплекс желез органа
Брандеса - округлой формы. Для A. gracilis известен только один вид мол-
люска-хозяина - Lymnaea auricularia.

Подвиды, ранее входящие в состав видов A. gracilis и A. ful\gulae, теперь
рассматриваются как самостоятельные виды A. fuligulae и A, annuligerum
(Судариков, 1984). На взрослой стадии они, так же как A. gracilis, отличаются
от A. minor размером тела, соотношением сегментов и расположением поло-
вой системы.

Метоцеркария A. fiiligulae меньше 1 мм, небольшие лопасти расположе-
ны примернд на одном уровне. Лопасти не имеют видимых выростов.

Приведенные данные подтверждают точку зрения В.Е. Сударикова (1984),
что A. gracilis gracilis и A. gracilis minor следует отнести к самостоятельным
видам. Предполагаем также, что их, возможно, правильнее отнести к различ-
ным подродам. Для окончательного решения проблемы их таксономического
статуса необходимы данные по морфологии церкарий и последовательное
изучение стадий развития по унифицированной методике обработки мате-
риала.

ЛИТЕРАТУРА

Райшите Д.И. Развитие трематоды A. gracilis (Rudolphi. 1819) Szidat. 1928 (Strigeidae) в дефи-
нитивном хозяине // Труды Гельминтол. лаб. 1968. Т. 19. 1968. С. 154-162.

Судариков В.Е. Отряд Strigeidida (La Rue, 1926) Sudarikov. 1959 // Скрябин К.И. Трематоды
животных и человека. М.: Наука, 1921. Т. 24. С. 71-272.

Судариков В.Е. Трематоды фауны России. Стригеиды. М.: Наука, 1984. 143 с.

Dubois G. Sinopsis des Strigeidae (Trematoda) // Bull. Soc. Neuchatel. Sci. Nat. 1968. T. 19.
258 pp.

OdeningK. Distomum annuligerum v. Nordmann 1832 - die Metazercarie einer Apatemon // Biol.
Rundschau, 1970. B. 8 (H 3): 189-190.

Szidat L. Beitrage zur Entwicklingschichte der Holostomiden III // Zool. Anz. 1929. Bd. 86. H. 5-6,
S. 133-150.

Vojtek J. Zur Kenntnis de Entwicklungszyklus von Apatemon cobitidis (Linstow. 1890) // Zschr.
Parasitenk., 1964. Bd. 24, 1964. S. 6. 578-599.
ВЗАИМООТНОШЕНИЯ РАСТЕНИЙ
И ПАРАЗИТИЧЕСКИХ НЕМАТОД:
ИММУНОБИОЛОГИЧЕСКИЕ АСПЕКТЫ

С.В. ЗИНОВЬЕВА1

Основоположником исследования паразито-хозяинных отношений в си-
стеме растения-нематода следует считать проф. А.А. Парамонова, который
разработал понятие о фитогельминтологии как о самостоятельной научной
дисциплине, имеющей своеобразные объекты исследования, методологию,
задачи и пути развития (Парамонов, 1962). Работы А.А. Парамонова по эко-
логической классификация нематод, основанной на формах их отношений с
растениями, предложенная им классификация жизненных циклов фйтогель-
минтов, опирающаяся на древнейшие связи нематод с грибами и бактериями,
а также высказанные идеи о становлении паразитизма у фитонематод - все
это имеет непосредственное отношение к пониманию проблемы взаимоот-
ношений и коадаптации в системе растения-нематоды, хотя они написаны
гораздо раньше, чем начались планомерные исследования механизмов взаи-
моотношений растений с фитогельминтами.

Исследования механизмов взаимоотношений между нематодами и расте-
ниями стали проводиться в 70-х гг. прошлого столетия, и в настоящее время
роль иммунитета растений в формировании взаимоотношений в системах ра-
стения-нематоды продолжает активно изучаться.

Известно более 4 тыс. видов паразитических нематод, ассоциированных
с растениями, которые значительно отличаются друг от друга как по мор-
фологии и экологии, так и по уровню адаптации к паразитизму, но всех их
связывает одна общая черта - одинаковые источники питания - живые клет-
ки растений. Фитопаразитические нематоды поражают все органы растений,
включая семена, однако наиболее часто поражаются корни. Среди корневых
нематод растений многие виды являются мигрирующими экто- или эндопара-
зитами, однако наиболее изученными являются галловые и цистообразующие
нематоды, которые на определенных стадиях жизненного цикла становятся
неподвижными. Специфика их взаимоотношений с растениями, связанная с
созданием определенных структур для питания, и седентарность позволяют
отнести их к наиболее эволюционно продвинутым паразитам.

Все паразитические нематоды обладают определенными структурами,
способствующими их взаимодействию с растениями. Это стилет, приспо-
собленный для проникновения через клеточную стенку растения и изъятия
пищевых ресурсов, железы пищевода - дорсальная (ДЖ), и две по бокам
________ /

1 Центр паразитологии ИПЭЭ РАН.
его - субвентральные (СВЖ), а также амфиды и кутикулярные выделения.
Выделения пищеводных желез , поверхности кутикулы и амфид являются ос-
новными сигналами, исходящими от нематод, и они, как полагают, содержат
факторы патогенности последних (Hussey, 1989).

СЕКРЕЦИЯ И ЭЛИСИТОРЫ ФИТОНЕМАТОД

В прошлом десятилетии в организме фитопаразитических нематод были
идентифицированы многочисленные гены, которые отсутствуют у свободно
живущих нематод. Особое внимание было уделено характеристике генов,
которые кодируют ферменты, участвующие в установлении взаимоотноше-
ний в системе растения-нематоды (Rosso et al., 2009). Современные методы
позволили охарактеризовать ферменты, секретируемые нематодами, а также
выяснить их роль в патогенезе при фитогельминтозах (Baum, Hussey, Davis,
2007; Chen et al., 2005; Davis, Hussey, Mitchum et al., 2008; Patel et al., 2009;
Vanholme et al., 2004; и др.). Эта роль состоит в следующем: 1 - способство-
вании проникновению и миграции личинок второго возраста в тканях расте-
ний; 2 - модификации и поддержании клеток растений как источников пищи;
3 - переваривании содержащихся в клетках соединений, используемых для
питания; 4 - подавлении ответов хозяина (Curtis, 2007а).

Особенное внимание уделялось секреторным белкам пищеводных желез
(Davis et al., 2004, 2000, 2008; Vanholme et al., 2004). Гены, которые коди-
руют ферменты, секретируемые пищеводными железами нематод, получили
название «гены паразитизма», а сами секретируемые белки называют «пара-
зитомы» («parasitome») и рассматривают как составляющую часть всех про-
теинов, которые секретирует нематода за время паразитирования на растении
(терминология Гринбаума - Greenbaum et al., 2001) и в дальнейшем принятая
фитонематологами (Gao et al., 2001, 2003; Huang et al., 2003). В настоящее
время идентифицировано большое количество ферментов - продуктов генов
паразитизма, которые играют несомненную роль в установлении паразито-
хозяинных отношений и обеспечении питания фитонематод в тканях расте-
ний-хозяев.

Еще до проникновения в корень личинка второго возраста Meloidogyne
incognita продуцирует некий «секреторный фактор» NemF, сходный с факто-
ром нодуляции, вызываемый азотофиксирующими бактериями (Nod-фактор)
(Bird et al., 2008). Этот фактор представляет собой липохитолигосахарид, ко-
торый действует как дистанционный сигнал для запуска программы развития
корневых клубеньков (McCarter et al., 2003; Scholl et al., 2003). Мутантные
растения, которые не могли воспринимать этот сигнал, образовывали при
одинаковой инвазии меньшее количество галлов на корнях по сравнению
с контролем (Weerasinghe et al., 2005).

В последнее время установлено, что секреты СВЖ и ДЖ седентарных не-
матод могут выполнять различную функцию - секреты СВЖ имеют значение
при проникновении и передвижении нематод по клеткам растений, в то время
как секреты ДЖ при питании. При проникновении в корень личинки второго
возраста выделяют ферменты, способствующие деградации клеточной стен-
ки растений. Это они включают в-1,4-эндонуклеазы (целлюлазы) (Gao et al.,
78
2004; Smant и др., 1998), пектат лиазы (Doyle and Lambert, 2003; Popeijus и др.
2000), экспансии (Qin и др., 2004), и эндо-1,4-в-ксилазы (Mitreva-Dautova et
al., 2006). Гены, кодирующие целлюлазу, были обнаружены у Paratrichodorus
minor, Bursaphalenchus xylophilus, Rotylenchus reniformis, Ditylenchus
dipsaci, Pratylenchus agilis, Meloidogyne spp., Globodera rostochiensis,
Globodera tabacum. У H. glycines в субвентральных железах была обнаруже-
на экспрессия 6 различных генов, кодирующих целлюлазы (Baldwin, 2004;
Gao et al., 2003).

В пищеводных железах седентарных нематод обнаружено более 20 ге-
нов, которые могут играть роль в создании на корнях растений зон питания
(Vanholme et al., 2004; Davis et al., 2008; Gheysen, Mitchum, 2008). Очень ин-
тересный феномен молекулярной мимикрии выявлен при исследовании меха-
низмов образования зон питания - гигантских клеток и синцития. В дорсаль-
ной пищеводной железе паразитирующей личинки соевой цистообразующей
Heterodera glycines обнаружен ген Hg-SYV46, кодирующий секреторный бе-
лок, с функцией, подобной растительному белку CLAVA3, относящихся к
семейству CLE-белков. CLE-белки участвуют в регуляции деления и диффе-
ренциации клеток меристемы корней и листьев Arabidopsis. Функциональная
схожесть Hg-SYV46 гена паразита и CLE гена хозяина обусловлена схожестью
их консервативных концевых участков. Это делает возможным использовать
рецепторы растений для связывания с белком паразита и вызывать естест-
венный растительный сигнал для формировании питающих клеток, инду-
цируемых в корнях растений нематодами (Wang et al., 2005). Аналогичную
функцию может выполнять ген 16D10, обнаруженный в дорзальной железе
галловой нематоды М. incognita. Этот ген кодирует белок, функционально
схожий белку растения, участвующему в процессах роста корней растений
(Huang, Dong, Allen et al., 2006).

В пищеводных железах седентарных нематод {Meloidogyne javanica,
М. incognita) был обнаружен ген, кодирующий хоризматмутазу - фермента,
непосредственно связанного с биосинтезом аминокислоты фенилаланина
(Doyle, Lambert, 2003; Huang, Dong, Allen et al., 2005; Lambert K.N. et al.,
1999; Lambert K.N., Bekal S., Dornier L.L., 2005). Последняя, как известно,
является предшественником ауксинов - гормонов, которые участвуют в обра-
зовании синцития и гигантских клеток, что дало повод для обсуждения роли
этого фермента в паразито-хозяинных отношениях.

В пищеводных железах седентарных нематод обнаружены гены, кодирую-
щие липопротеины, в молекуле которых содержатся жирные кислоты и неко-
торые другие протеины (Robertson et al., 2000; Mahalingam et al., 1999; Lambert
et al., 2002; Gao et al., 2003; и др.). В секретах инвазионных Meloidogyne spp.
обнаружен кальретикулин (calreticulin) - кальций, связывающий белок, уча-
ствующий в большинстве регуляторных процессов в эукаритических клетках
(Jaubert et al., 2002). В гранулах субвентральных желез G. rostochiensis иден-
тифицирован тиоредоксин пероксидаза (thioredoxin peroxidase) (Robertson
et al., 2000). Предполагается, что присутствие этого фермента в выделениях
нематод вызывает подавление защитного ответа растения путем разрушения
перекисей, образующихся в растении в ответ на инвазию.

Следует отметить, что ферменты, обнаруженные в железах нематод, ко-
торые способствуют их жизнедеятельности в клетках растений, аналогичны
таковым у бактерий или грибов и не присутствуют у других эукариотических
организмов. Поэтому в настоящее время считается, что произошла горизон-
тальная передача генов у предковых форм нематод, питание которых было
связано с микробиотой (Mitreva et al., 2009; Scholl et al., 2003). Предполагае-
мыми кандидатами на горизонтальный перенос генов от микроорганизмов
могут быть в-1,4-эндонуклеазы (целлюлазы) пектиназы, хоризматмутаза,
глутамин, моноглутамат ситаза и факторы нодуляции (Bird et al., 2003; Davis
et al., 2000; Gao et al., 2003; Scholl et al., 2003; Veronico et al., 2001).

Амфиды, расположенные симметрично в головном отделе нематоды -
основные хеморецепторные органы, участвующие во взаимоотношениях
нематод с растением. С помощью их нематоды улавливают химические
сигналы, поступающие от диффузатов корней растений, и распознают
подходящего для развития хозяина, а также, возможно, и клеток корня для
формирования зон питания (Bird, 1992; Bird et al., 2002). Кроме этого, при
исследовании процессов питания цистообразующей нематоды Н. schachtii
было показано, что секреторные белки амфид участвуют в формировании
«питающей трубки», а секреты, выпущенные в межклеточное простран-
ство между головой нематоды и клеточной стенкой, фиксируют (приклеи-
вают) голову нематоды к стенке синцития (Endo et al., 1978, Semblat, Rosso,
Hussey et al., 2001).

Во взаимоотношениях нематод с растением заметную роль играет также
кутикула (Spiegel, McClure, 1995, Spiegel et al., 1997, Perry et al., 1999; и др.).
Кутикулярные экссудаты представляют из себя низкомолекулярные белки
(14 KDa), липопротеины, содержащие в своем составе ритинол или жирные
кислоты (Prior et al., 2001). Показано, что фитогормоны, такие как ауксин и
цитокинин, а также другие молекулы, присутствующие в диффузатах корня,
вызвали быстрое изменение поверхностного слоя кутикулы у седентарных
нематод (Lopez et al., 2000; Akhkha, 2001). Это изменения выражались в су-
щественном увеличении липофильности и проницаемостью кутикулы для
воды, ионов и липидов (Curtis 2007b). Кутикулярные выделения нематод мо-
гут также играть защитную роль в случаях реакций хозяина в ответ на внед-
рение паразита (Robertson et al., 2000).

В кишечнике питающихся самок цистообразующих нематод обнаружены
цистеиновые (катепсины), сериновые (трипсины) протеиназы (Urwin, Green,
Atkinson 2000, Lilley et al., 1997; и др.). Эти ферменты участвуют в перева-
ривании растительных белков и тем самым играют определенную роль во
взаимоотношениях с растением-хозяином.

В выделениях нематод кроме белков обнаружены в большом количестве
и другие соединения: углеводы, липидные компоненты, аммиак, аминокисло-
ты, амины, 1, 2 дикарбоновые кислоты, альдегиды и органические кислоты.
Эти продукты жизнедеятельности могут быть причиной гибели клеток хозяи-
на и тем самым являться токсинами.

Вещества, выделяемые нематодами, во многих случаях могут связываться
с рецепторами растительной клетки и далее через сигнальные системы расте-
ний воздействовать на экспрессию генов, определяющих ответную реакцию
растений. Вещества, способные вызывать у растений активную защитную
реакцию, вызванную «включением» сигнальных систем атакуемых клеток,
называют индукторами или элиситорами защитных реакций.
Элиситоры играют роль первичных сигналов, что приводит в действие
сложнейшую цепь процессов индукции и регуляции ответных реакций расте-
ний. Образующиеся в результате контакта растения и нематоды элиситоры
вызывают ответную реакцию клеток хозяина, которая возникает вследствие
«включения» сигнальных систем атакуемых клеток (Williamson, Hyssey, 1996),
которые определяют реакцию клеток на различные химические и физические
воздействия (Тарчевский, 2002). Наиболее известными медиаторами сигналь-
ных систем являются салициловая (СК) и жасмоновая (ЖК) кислоты. Эти
кислоты являются участниками системной сигнальной трансдукции, связан-
ной с транслокацией стрессовых сигналов от поверхности инвазированной
клетки до ядра, а также дистанционно по всем клеткам, усиливая экспрессию
защитных генов. В зависимости от типа инфицирования и характера стресса
растения активируют различные сигнальные системы с целью обеспечить оп-
тимальную защиту своих тканей. В настоящее время имеется много данных,
показывающих, что СК играет центральную роль в защите растений от био-
трофных патогенов, которые питаются живыми клетками хозяина. Участие
СК в создании иммунного статуса растения связывают с ее тремя функциями.
Во-первых, СК является мобильной молекулой, которая способна выступать
в роли клеточного сигнала, воспринимающего, умножающего и передающего
информацию из клетки, атакуемой патогеном, на ее генетический аппарат,
где и происходит экспрессия защитных генов. Во-вторых, СК является уча-
стником функционирования нескольких сигнальных систем, объединяя их в
комплексную сеть регуляторных взаимоотношений. В-третьих, СК способна
ингибировать активность каталазы - фермента, детоксицирующего перекись
водорода, что приводит к «окислительному взрыву» в месте атаки патогеном
или обработки элиситором, а также возникновению микровзрывов в местах,
удаленных от места первоначальной .инфекции, которые вызывают ИУ.

Количество СК в растительных тканях возрастает вслед за инфекцией
не только в месте проникновения патогена (локальная устойчивость), но и в
отдаленных участках растения (системная индуцированная устойчивость -
СИУ). СИУ продолжительно защищает растения от широкого спектра пато-
генов, включая вирусы, бактерии, грибы и оомицеты (Durrant, Dong, 2004).

СК-сигнализация осуществляется при участии регуляторного белка
NPR1, который является важным компонентом, играющим ключевую роль в
NPR1-зависимой СК-сигнализации и индукции СИУ.

Участие СК-сигнализации во взаимоотношениях фитонематод и расте-
ний исследовали на мутантах Arabidopsis thaliana при заражении цистооб-
разующей нематодой Heterodera schachtii. Было показано, что устойчивость
растений к нематодам связана с СК-сигнализацией, которая осуществляется
при участии белка NPR1. У мутантов арабидопсиса, дефицитных по содержа-
нию СК (sid2-l, pad4-l, и NahG), наблюдалась повышенная восприимчивость
к нематоде; обработка с помощью СК снижала восприимчивость растений.
Проведенные исследования показали также, что индуцирование экспрес-
сии PR-1 генов, наблюдаемое при инвазии растений нематодами, связано с
СК-сигнализацией, в то время как экспрессия PR-2 и PR-5 не зависит от СК
(Wubben et al., 2008).

Установлена роль СК как медиатора передачи сигнала в устойчивых расте-
ниях томатов с геном Mi при заражении их галловой нематодой Meloidogyne
incognita (Branch et al., 2004). Проведенные исследования на двух груп-
пах трансгенных мутантных растений томатов, как восприимчивых, так и
устойчивых (с генами устойчивости) к галловой нематоде, у которых была
нарушена передача сигнала с участием СК или ЖК, привели к заключению,
что в передаче сигнала на геном в устойчивом растении принимает участие
именно СК.

Нами были получены данные, которые показали увеличение количест-
ва СК в инвазированных галловой нематодой в тканях томатов, обработан-
ных биогенными элиситорами (Васюкова и др., 2003, Зиновьева и др., 2011).
На этой же паразито-хозяинной системе томаты - галловая нематода Моли-
нари с соавторами (Molinari et al., 2008) показали, что различные способы
обработки томатов СК (погружение корней в растворы СК, опрыскивание
растений, внесение под корень) снижает зараженность корней галловой не-
матодой, что указывает на то, что СК может выполнять роль элиситора устой-
чивости томатов к нематодам.

Сигнальные системы определяют раннее течение ответных реакций расте-
ний, приводящих либо к совместимому, либо к несовместимому взаимодей-
ствию с патогеном. Задачей сигнальных систем растений является передача и
умножение сигнала, исходящего от патогена или его элиситора. Сигнальные
системы, функционирующие внутри клетки, начинаются с контакта патогена
или его элиситора с рецептором растительной клетки и завершаются защит-
ным ответом либо локально, либо системно - в местах удаленных от места
проникновения паразита.

ИЗМЕНЕНИЕ ЭКСПРЕССИИ ГЕНОВ РАСТЕНИЙ
ПРИ НЕМАТОДНОЙ ИНВАЗИИ

Комплекс морфологических и физиологических изменений в местах ло-
кализации седентарных нематод, приводящий к созданию питающих струк-
тур, является результатом изменения экспрессии генов хозяина (Caillaud,
Dubreuil, Quentin et al., 2008).

Инвазия растений повышает экспрессию генов, которые кодируют фер-
менты деградации клеточных стенок - эндонуклеазы и полигалактуроназы
(Gheysen, Fenoll, 2002; Goverse, Rouppe van der Voort et al., 1999, Goverse,
Engler, Verhees et al., 2000; Goverse, Overmars, Engelbertink, 2000).

В ответ на нематодную инвазию в клетках, которые используются немато-
дами для питания, меняется экспрессия генов, кодирующие белки, включен-
ные в регуляцию клеточного цикла; реорганизации клеточных стенок; обмена
веществ; осморегуляции и гормонального ответа (Huang, Springer, Kaloshian,
2003, Huang, Dong, Allen et al., 2006, Goverse et al., 2000 (a, b), Wang, Mitchum,
Gao et al., 2005 et al. Gheyse et al., 2011).

Изменения в экспрессии генов растений, которые прослеживаются после
инвазии, могут быть связаны не только с образованием питающих клеток в
случаях поражения растений седентарными нематодами, но и со стрессом
или защитой.

Сравнения профилей экспрессии генов в зоне образования синцития у
двух изогенных линий сои (Glycine max), различающихся по устойчивости
82
(Rhgl) к соевой нематоде Heterodera glycines, показало различие в экспрессии
1447 генов, из них 241 (16,8%) были связаны со стрессом и защитой (Kandoth
et al., 2011).

Изменения экспрессии генов в листьях картофеля, после инвазии корней
цистообразующей нематодой G. rostochiensis, включали индукцию PR-бел-
ков. В корнях томатов, инвазированных галловыми нематодами, обнаружены
гены, гомологичные некоторым известным защитным генам (включая гены
пероксидазы, хитиназы, липоксигеназы и ингибиторов протеиназ).

Экспрессия генов, кодирующих каталазу, выявлена в местах локализа-
ции (в корнях) и в местах, удаленных от места инвазии (в листьях) после
заражения галловой (М. incognita) и цистообразующей (G. pallida) нематода-
ми. Известно, что каталаза участвует в защите растений от окислительного
стресса, вызванного паразитическими нематодами. В растениях, инвазиро-
ванных седентарными нематодами, обнаружены гены, кодирующие экстен-
сины, которые являются гидроксипролин-богатыми протеинами клеточных
стенок растений.

Экспрессия отдельных генов в гигантских клетках или развивающихся
галлов растений после нематодной инвазии понижается. Например, промо-
тор гена растительной фенилалланинаммиаклиазы 1, который высокоактив-
ный в неинфицированных клетках, «замолкает» через несколько дней после
инвазии.

ГЕНЕТИКА УСТОЙЧИВОСТИ

Специфика взаимоотношений нематод и растений в некоторых случаях
определяется прямым или косвенным взаимодействием единственного гена
устойчивости растения-хозяина с геном авирулентности паразита. При кло-
нировании оказалось, что гены нематодоустойчивости растений принадлежит
к классу NBS-LRR генов, который также включает гены устойчивости к виру-
сам, бактериям и грибам. Например, ген устойчивости томатов Mi близок к
генам устойчивости к грибам - Cf2 и Cf5 - и даже к гену Meul, связанному с
устойчивостью к тлям. Однако ген устойчивости картофеля к G. rostochiensis
имеет большее сходство с геном Rx, определяющим устойчивость к виру-
су, чем с другими генами, определяющими нематодоустойчивость растений
(Willamson, Gleason, 2003). На генетическом уровне отношения в системе
паразит-хозяин представляются как отношения ген на ген, т.е. гену устой-
чивости растений соответствует ген вирулентности паразита. Гены авиру-
лентности у паразитических нематод пока не идентифицированы, но име-
ются некоторые косвенные подтверждения о наличии такого гена (Dong К.
et al., 2005; Gheysen, Jones, 2006). В настоящее время обнаружены канди-
даты на роль гена авирулентности галловых нематод к гену Mi. Сравнение
растворимых белков вирулентных и авирулентных самок этих нематод в 2-Д
полиакриламидном геле показало наличие добавочного белка у авирулент-
ных самок. Клонирование и молекулярный анализ этого белка показал, что
он является однйм из белков, выделяемых амфидами. Ген, кодирующий этот
белок, может быть кандидатом для авирулентного гена галловой нематоды
(Semblat, Rosso, Hussey et al., 2001).
В природных условиях некоторые популяции галловых нематод проявля-
ют вирулентность, т.е. способность к размножению на растениях, несущих, к
примеру, какой-либо из генов устойчивости (ген Mi из томатов, МеЗ из пер-
ца или Rk из гороха). Имеются также косвенные доказательства присутствия
авирулентных генов у картофельной нематоды Globodera rostochiensis, кото-
рый соответствует гену устойчивости Н1. Генетический анализ близкород-
ственных штаммов соевой цистообразующей нематоды позволил идентифи-
цировать доминантный и рецессивный детерминанты паразита на различных
линиях сои.

РЕАКЦИЯ СВЕРХЧУВСТВИТЕЛЬНОСТИ

Устойчивость растений к нематодам часто связана с возникновением в
клетках инвазированных растений реакции сверхчувствительности (СВЧ)
(Зиновьева, 2004). Сложная цепь сигналов в клетках устойчивого растения,
первично поступающих от паразита, ведет к быстрой локальной гибели ра-
стительных клеток в местах проникновения нематод и сопровождается на-
коплением в погибших клетках токсических продуктов. Вместе с клетками
погибает внедрившийся в них патоген. Такая реакция клеток носит название
реакции СВЧ. Реакция СВЧ возникает в первые дни после инвазии растений
фитогельминтами, сопровождается окислительным взрывом, накоплением
перекиси, патогениндуцируемых белков (PR-белков), фитоалексинов (ФА),
ряда веществ вторичного обмена растений, а также увеличением активности
ряда ферментов: пероксидазы (ПО), полифенолоксидазы (ПФО) фенилалла-
нинаммиаклиазы (ФАЛ), липоксигеназы (ЛОГ) и некоторых других. Повы-
шение активности ПО в устойчивых сортах растений, возможно, связано с
возникновением новых изоформ этого фермента. Некоторые изоформы спо-
собны подавлять гидролитические ферменты нематод, окислять ее токсины
до уровня нейтральных веществ, способствующих образованию механиче-
ских преград, а также активизировать другие защитные процессы. ФА А Л
участвует в регуляции биосинтеза фенолов, контролирующих взаимоотно-
шения растений с нематодами.

В некоторых случаях проявление устойчивости в растениях с геном рези-
стентности не связано с возникновением реакции СВЧ. Такой тип устойчи-
вости развивается после проникновения нематод в растения и формирования
питающих клеток (синцития или гигантских клеток). Нематода может раз-
виваться до взрослой стадии, однако размножение не происходит, а питаю-
щие клетки спустя две-три недели деградируют (Bakker, Dees, Bakker et al.,
2006).

БИОХИМИЧЕСКИЕ ФАКТОРЫ УСТОЙЧИВОСТИ
РАСТЕНИЙ К ПАРАЗИТИЧЕСКИМ НЕМАТОДАМ

Химические соединения, с помощью которых растения защищают себя от
болезней, делят на фитоантиципины и фитоалексины. Первые - низкомолеку-
лярные антимикробные вещества, присутствующие в растении до заражения
или продуцируемые после заражения из ранее присутствующих предшест-
84
венников, вторые - низкомолекулярные антимикробные вещества, которые
синтезируются и аккумулируются в растении de novo (Зиновьева, 2004).

Фитоантиципины. К числу конституционных соединений, присут-
ствующих в тканях растений, с которыми связывают устойчивость растений
к нематодам, относят фенолы, терпеноиды, гликозиды и некоторые другие
вещества специализированного обмена растений (Зиновьева, Удалова, 2006).
Количество этих соединений, как правило, увеличивается при инвазии расте-
ний, особенно в устойчивых сортах.

Фитоалексины. Первые сведения о ФА были получены при изучении
взаимодействия растений с фитопатогенными грибами. В 1971 г. стало из-
вестно, что ФА могут образовываться и при инвазии растений нематода-
ми (Abawi et al., 1971). К настоящему времени только у представителей из
семейств: бобовые, мальвовые, пасленовые, банановые и злаковые - были
обнаружены и охарактеризованы ФА в ответ на инвазию фитогельминтами
(см. таблицу).

Фитоалексины, индуцированные фитогельминтами

Система	Фитоалексин	Автор
Томаты - Meloidogyne incognita	Ришитин	Зиновьева, 1989
Картофель - Ditylenchus dipsaci, D. destructor	Ришитин, любимин	Зиновьева, Чалова, 1986
Хлопчатник - Meloidogyne incognita	Госсипол и его про- изводные	Veech, McClure, 1977
Фасоль лима - Pratylenchus scribneri	Куместрол, псора- лидин	Rich et al., 1976
Фасоль обыкновенная - Pratylenchus penetrans	Фазеоллин	Abawi et al., 1971
Соя - Meloidogyne incognita	Глиоцеоллин	Kaplan, Keen, 1977
Банан - Radopholus similis	Фенилфеналенон	Luis, 2002
Овес - Pratylenchus neglectus, Heterodera avenae	Флованоиды (O-methylapigenin- C-deoxyhexoside- O-hexoside)	Soriano R.E. et al., 2004

В настоящее время помимо ФА в растениях обнаружены и другие актив-
ные соединения, с которыми связана устойчивость растений к паразитиче-
ским нематодам {PR-белки, ингибиторы протеиназ и др.).

Пищевые факторы. Устойчивость растений к нематодам может опреде-
ляться наличием свободных аминокислот в тканях растений-хозяев, особен-
но незаменимых, таких как лизин, лейцин, метионин, фенилаланин, гисти-
дин, триптофан, а также может быть связана с доступностью соединений,
жизненно необходимых для фитогельминтов, но не синтезируемых ими (Зи-
новьева, 2004). В частности, нематоды не способны самостоятельно синте-
зировать стероидные соединения и поэтому используют стерины своих ра-
стений-хозяев. На примере системы томаты - галловая нематода М. incognita
было показано, что инвазия корней томатов изменяет качественный и коли-
чественный состав стеринов в противоположных направлениях в устойчи-
вых и восприимчивых сортах растений. В устойчивых сортах наблюдалось
снижение как общей фракции стеринов, так и всех выявленных компонентов
по сравнению с незараженными растениями, а в восприимчивых сортах, как
правило, наблюдается противоположное явление. Возможно, качественный
и количественный состав стеринов является определяющим фактором суще-
ствования особей паразитов в растении и степени реализации их видового
биологического потенциала.

Таким образом, имеющиеся литературные данные показывают, что у се-
дентарных эндопаразитических нематод для обеспечения жизнедеятельно-
сти развились сложные стратегии, связанные с формированием мест пита-
ния в корнях растения-хозяина. Процесс образования мест питания связан
с трансформацией нормальных клеток и превращением их в метаболически
активные клетки, которые обеспечивают пищевые потребности нематоды.
Сигналы, которыми обмениваются нематоды и их хозяева, вызывают цепь
молекулярных событий, связанных с образованием питающих клеток, до сих
пор не ясны. Приведенные данные позволяют предположить, что сигналы
для индукции мест питания исходят от нематоды; секреты пищеводных же-
лез, которые поступают через стилет в ткани хозяина, могут выступать в ка-
честве ключевых сигналов. Наблюдаемые морфологические особенности зон
питания показывают, что эти сигналы, вероятно, влияют на фундаменталь-
ные аспекты биологии растений и дифференцировки клеток.

В устойчивых к нематодам растениях выявлены гены, связанные со стрес-
сом и защитой, в том числе кодирующих гомологи ферментов, которые при-
водят к повышению уровня активных форм кислорода и белков, связанных
с защитным ответом. Имеющиеся результаты показывают, что гены, которые
связаны с защитой, преимущественно вовлечены в апоптоз клетки и сверх-
чувствительный ответ. Медиатором для возбуждения защитного ответа в клет-
ки служит салициловая кислота. В устойчивых растениях в ответ на инвазию
возникает каскад биохимических процессов, приводящий к очень сложному
комплексу защиты, направленной против корневых седентарных нематод.

Для выяснения полной картины механизмов взаимоотношений растений
с паразитическими нематодами в будущем необходима интеграция знаний
о сигналах нематод и ответах клетки растения-хозяина, приводящие или к
образованию мест питания, или организации системы защиты растений, на-
правленной на подавление самого паразита или ингибирование его физиоло-
гических процессов.

Работа выполнена при поддержке гранта РФФИ № 10-04-00792а и гранта
НШ-2706.2012. 4 (Ведущие научные школы Президента РФ).

ЛИТЕРАТУРА

Васюкова Н.И., Зиновьева С.В., Удалова Ж.В. и др. Участие салициловой кислоты в системной
нематодоустойчивости томатов // Доклады АН. 2003. Т. 391, № 3. С. 419-421.

Зиновьева С.В. О механизме устойчивости томатов к галловой нематоде // Труды ГЕЛАН. 1989.
Т. 37. С. 28-33.

Зиновьева С.В., Удалова Ж.В., Герасимова Н.Г. и др. Участие салициловой кислоты в устойчи-
вости растений к паразитическим нематодам // Известия РАН, Сер. биол. 2011, № 5. С.532-
538.
Зиновьева С.В. Молекулярные механизмы взаимодействия растений и паразитических нема-
тод // Паразитические нематоды растений и насекомых. М.: Наука, 2004. С. 50-85.

Зиновьева С.В., Удалова Ж.В. Современные направления защиты растений от паразитических
нематод // Прикладная нематология. М.: Наука, 2006. С. 269-291.

Зиновьева С.В., Чалова Л.И. Образование фитоалексинов при инвазии картофеля стеблевыми
нематодами // Докл. АН СССР. 1986. Т. 288, № 5. С. 1277-1280.

Парамонов А.А. Основы фитогельминтологии. Т. 1. М.: Изд. АН СССР, 1962. 479 с.

Тарчевский И.А. Сигнальные системы клеток растений. М.: Наука, 2002. 294 с.

Abawi G.S., Ven Ellen H.D., Mai W.F. Phaseoilin production induced by Pratylenchus penetrans in
Phaseolus vulgaris II J. Nematol. 1971. Vol. 3. P. 301.

Akhkha A., Kusel J., Kennedy M. et al. Effects of phytohormones on the surfaces of plant parasitic
nematodes // Parasitology. 2002. Vol. 125. P. 165-175.

Baldwin J.G., Nadler S.A., Adams B.J. Evolution of Plant Parasitism among nematodes //Annu. Rev.
Phytopathol. 2004. Vol. 42. P. 83-105.

Baum T.J, Hussey R.S., Davis E.L. Root-knot and cyst nematode parasitism genes: the molecular
basis of plant parasitism // Genet Engineering 2007. Vol. 28. P. 17-43.

Bakker E., Dees R., Bakker J., Goverse A. Mechanisms Involved in Plant Resistance to Nematodes //
Multigenic and Induced Systemic Resistance in Plants. 2006. P. 314-334.

Bird D.M. Mechanisms of the Meloidogyne-host interaction // Nematology: from Molecule to
Ecosystem. Dundee, UK: European Society of Nematologists. 1992. P. 51-59.

Bird D. McK, Bird A.F. Plant parasitic nematodes. Chapter 8 in: Parasitic Nematodes: Molecular
Biology, Biochemistry and Immunology, M.W. Kennedy and W. Harnett (Eds). CABI Publishing,
Wallingford, UK. 2001. P. 139-166.

Bird D.M., Clifton S.W., Kepler T. et al. Genomic dissection of a nematode-plant interaction: a tool
to study plant biology // Plant Physiol. 2002. Vol. 129. P. 394-395.

BirdD.M., Opperman C.H., Davies KG. Interactions between bacteria and plant-parasitic nematodes:
now and then // Int. J. Parasitol. 2003.Vol. 33. P. 1269-1276.

BirdD.McK, Opperman C.H., Williamson V.M. Plant infection by root-knot nematode // Plant Cell
Monogr. 2008. doi: 10.1007/7089.2008.31.

Branch C., Hwang C.F., Navarre D.A., Williamson V.M. Salicylic acid is part of the Mi-1-mediated
defense response to root-knot nematode in tomato // Mol. Plant Microbe Int. 2004. Vol. 17.
P. 351-356.

CaillaudM.C., Dubreuil G., Quentin M. et al. Root-knot nematodes manipulate plant cell functions
during a compatible interaction // J. Plant Physiol. 2008. Vol.165. N 1. P. 104-113.

Chen Q. et al. Functional analysis of pathogenicity proteins of the potato cyst nematode Globodera
rostochiensis using RNAi // Mol. Plant Microbe Interact. 2005. Vol. 18. P. 621-625.

ChitwoodD.J. Research on plant-parasitic nematode biology conducted by the United States Depart-
ment of Agriculture // Agricultural Research Service. Pest Manage. Sci. 2003. Vol. 59. P. 748-
753.

Curtis R.-Plant parasitic nematode proteins and the host-parasite interaction // Briefings in Func-
tional Genomics and Proteomics. 2007. Vol. 6. N 1. P. 50-58.

Curtis R. Do phytohormones influence nematode invasion and feeding site establishment? // Nema-
tology. 2007. Vol. 9. P. 155-161.

Davis E.L., Hussey R.S., Baum T.J. et al. Nematode parasitism genes // Annu. Rev. Phytopathol.
2000. Vol. 38, N 1. P. 365-396.

Davis E.L., Hussey R.S., Baum T.J. Getting to the roots of parasitism by nematodes // Trends Parasitol.
2004. Vol. 20. P. 134-141.

Davis E.L., Hussey R.S., Mitchum M.G., Baum T.J. Parasitism proteins in nematode-plant interactions //
Curr Opin Plant Biol. 2008. Vol. 11, N 4. P. 360-366.

Dong K, Barker K.R., Opperman C.H. Virulence genes in Heterodera glycines', allele frequencies
and Ror gene groups among field isolates and inbred lines // Phytopathology. 2005. Vol. 95.
P. 186-191.

Doyle E.A., Lambert K.N. Cloning and characterization of an esophageal-gland-specific pectate lyase
from the root-knot nematode Meloidogyne javanica //Molec. Plant-Microbe Int. 2002. Vol. 15.
P. 549-556.

Doyle E.A., Lambert K.N. Meloidogyne javanica chorismate mutase 1 alters plant cell development //
Mol. Plant Microbe Int. 2003. Vol. 16. P. 123-131.
Endo B.Y. Feeding plug formation in soybean roots infected with the soybean cyst nematode //
Phytopathology. 1978. Vol. 68. P. 1022 - 1031.

Huang X., Springer P S., Kaloshian I. Expression of the Arabidopsis Л/СЛ/gene PROLIFERA during
root-knot and cyst nematode infection // Phytopathology .2003.Vol. 93, N 1. P. 35-41.

Huang G., Dong R., Allen E.L. et al. Two chorismate mutase genes from the root-knot nematode
Meloidogyne incognita // Mol. Plant Pathology. 2005. Vol. 6. P. 23-30.

Huang G., Dong R., Allen E.L. A Root-Knot Nematode Secretory Peptide Functions as a Ligand for
a Plant Transcription Factor// Mol. Plant-Microbe Int. 2006. Vol. 19, N 5. P. 463-470.

Hussey R.S. Disease-inducing secretions of plant-parasitic nematodes // Annu. Rev. Phytopathol.
1989. Vol. 27. P. 123-141.

Hussey R.S., Mims C. W. Ultrastructure of esophageal glands and their secretory granules in the root-
knot nematode Meloidogyne incognita // Protoplasma. 1990. Vol. 156. P. 9-18.

Hussey R.S., Davis E.L., Baum T.J. Secrets in secretions: genes that control nematode parasitism of
plants // Braz. J. Plant Physiol. 2002. Vol.14, N 3. P. 183-194.

Jaubert S, Ledger T.N., Laffaire J.B. et al. Direct identification of stylet secreted proteins from
root-knot nematodes by a proteomic approach // Mol. Biochem. Parasitol. 2002. Vol. 121. P. 205-
211.

Jaubert S, Milac A.L., Petrescu A.J et al. In planta secretion of a calreticulin by migratory and
sedentary stages of root-knot nematode // Mol. Plant Microbe Int. 2005. Vol. 12. P. 1277-1284.

Gao B., Allen R., Maier T et al. Identification of putative parasitism genes expressed in the esophageal
gland cells of the soybean cyst nematode, Heterodera glycines // Mol. Plant-Microbe Int. 2001.
Vol. 14. P. 1247-1254.

Gao B., Allen R., Maier T et al. The parasitome of the phytonematode Heterodera glycines //
Molecular Plant-Microbe Interactions. 2003. Vol. 16. P. 270-276.

Gao В , Allen R., Davis E.L. et al. Developmental expression and biochemical properties of a
beta-l,4-endoglycanase family in the soybean cyst nematode, Heterodera glycines //Mol. Plant
Path. 2004. Vol. 5. P. 93-104.

Gheysen G., Fenoll C. Gene expression in nematode feeding sites //Annu. Rev. Phytopathol. 2002.
Vol. 40, N l.P. 191-219.

Gheysen G., Jones LT. Molecular Aspects of Plant-Nematode Interaction // In: Plant Nematology.
Eds. Perry R.N., Mons M.M. Cabi. N-Y. 2006. P. 234-255.

Gheysen G., Mitchum M.G. How nematodes manipulate plant development pathways for infection//
Current Opinion in Plant Biology. 2011. Vol. 14. P. 415-421.

Goverse A., Engler J.D., Verhees J. et al. Cell cycle activation by plant parasitic nematodes // Plant
Mol. Bio. 2000. Vol. 43, N 5-6. P. 747-761.

Goverse A., Overmars H, Engelbertink J. et al. Both induction and morphogenesis of cyst nematode
feeding cells are mediated by auxin // Mol. Plant Microbe Int. 2000. Vol. 13, N 10. P. 1121—
1129.

Goverse A., Rouppe van der Voort J., Roppe van der Voort C. et al. Naturally-induced secretions of
the potato cyst nematode со-stimulate the proliferation of both tobacco leaf protoplasts and hu-
man peripheral blood mononuclear cells// Mol. Plant Microbe Int. 1999. Vol. 12. P. 872-881.

Greenbaum D., Luscombe N.M., Jansen R., Qian J. Gerstein M. Interrelating different types of
genomic data, from proteome to secretome: foming in on function // Genome Res. 2001. Vol. 11.
P. 1463-1468.

Jaubert S., Ledger T.N., Laffaire J.B. et al. Direct identification of stylet secreted proteins from root-
knot nematodes by a proteomic approach // Nematology. 2002. Vol. 4, N 2. P. 220.

Kandoth P.K., Ithal N., Recknor J. et al. The soybean Rhgl locus for resistance to the soybean cyst
nematode Heterodera glycines regulates expression of a large number of stress- and defense-
related genes in degenerating feeding cells // Plant Physiology. 2011. Vol. 55, N 4. P. 1960-1975.

Lambert K.N., Allen K.D., Sussex I.M. Cloning and characterization of an esophageal-gland-specific
chorismate mutase from the phytoparasitic nematode Meloidogyne javanica // Mol. Plant Microbe
Int. 1999. Vol. 12. P. 328-336.

Lambert K.N., Bekal S., Dornier L.L. et al. Selection of Heterodera glycines chorismate mutase-1 al-
leles on nematode-resistant soybean // Mol Plant-Microbe Int. 2005. Vol. 18. P. 593-601.

Lilley C.J., Urwin P.E., Atkinson H.J., McPherson M.J. Characterization of DNAs encoding serine
proteinases from the soybean cyst nematode Heterodera glycines // Mol. Biochem. Parasitol.
1997. Vol. 89. P. 195-207.
Lopez M., Modha J., Roberts C. et al. Observations of the changes of the surface cuticle of parasitic
nematode using fluorescent probes // Parasitology. 2000. Vol. 120. P. 203-209.

Luis J.G. Basic strategies for defensive response of plants against nematodes// Nematology. 2002.
Vol. 4, N 2. P. 157.

Mahalingam R., Wang G., Knap H.T Polygalacturonase and polygalacturonase inhibitor protein:
gene isolation and transcription in Glycine max - Heterodera glycines interactions //Mol Plant-
Microbe Int. 1999. Vol. 12. P. 490-498.

McCarter J., Dautova Mitreva M., Martin J. et al. Analysis and functional classification of transcripts
from the nematode Meloidogyne incognita //Genome Biol. 2003. Vol.26. P. 1-19.

Mitchum M.G., WangX., Davis E.L. Diverse and conserved roles of CLE peptides// Current Opinion
in Plant Biology. 2008. Vol. 11. P. 75-81.

Mitreva M., Smant G., Helder J. Role of horizontal gene transfer in the evolution of plant parasitism
among nematodes // Methods Mol. Biol. 2009. Vol. 532. P. 517-535.

Mitreva-Dautova M., Roze E., Overmars H. et al. A symbiont-independent endo-1,4-beta-xylanase
from the plant-parasitic nematode Meloidogyne incognita//Mol. Plant Microbe Int. 2006. Vol. 19.
P. 521-529.

Molinari S. Salicylic acid as elicitor of resistance to root-knot nematode in tomato // Acta Hort.
(ISHS). 2008. Vol. 789. P. 119-126.

Molinari S. Natural genetic and induced plant resistance, as a control strategy to plant-parasitic
nematodes alternative to pesticides // Plant Cell. 2011. Vol. 30, N 3. P. 311-323.

Patel N.N., Hamamouch C.Li., Hewezi R.S. et al. A nematode effector protein similar to annexins in
host plants // J. Exper. Bot. 2009. Vol. 60. P. 510-524.

Perry R.N., Moens M.M. (eds). Plant Nematology. Cabi. London U.K. 2006. 440 pp.

Perry R.N., Wright D.J., Blaxter M.L., Robertson W.M. The cuticle. // Perry R.N., Wright D.J.,
editors. Free-Living and Plant Parasitic Nematodes. Wallingford, UK: CAB International. 2009.
P. 25—48.

Popeijus H., Overmars H.A., Jones J.T. et al. Degradation of plant cell walls by a nematode //
Nature. 2002. Vol. 406. P. 36-37.

Prior A., Jones J.T., Blok V.C. et al. A surface-associated retinol- and fatty acid-binding protein
(Gp-FAR-1) from the potato cyst Nematode Globodera pallida', lipid binding activities, structural
analysis and expression pattern // Biochem. J. 2001. Vol. 356. P. 387-394.

Qin L., Kudla U., Roze E.H. et al. Plant degradation: a Nematode expansin acting on plants //Nature.
2004. Vol. 427. P. 30.

Rich J.R., Keen N. T. Thomason I. J. Assosiation of coumestans with the hypersensitivity of lima bean
roots to Pratylenchus scribneri // Physiol. Plant Pathol. 1977. Vol. 10. P. 105-116.

Robertson L., Robertson W.M., Sobczak M. et al. Cloning, expression and functional characterisation
of a peroxiredoxin from the potato cyst nematode// Mol. Biochem. Parasitol. 2000. Vol. 111.
P. 41—49.

Rosso M.N, Jones J. T, Abad P. RNAi and Functional Genomics in Plant Parasitic Nematodes //Ann.
Review of Phytopath. 2009. Vol. 47. P. 207-232.

Scholl E., Thorne J., McCarter J., Bird D.M. Horizontally transferred genes in plant-parasitic
nematodes: a high-throughput genomic approach // Genome Biol. 2003. Vol. 4. P. 1-12.

Semblat J.P., Rosso M.N., Hussey R.S. Molecular cloning of a cDNA encoding an amphid secreted
putative avirulence protein from the root-knot nematode Meloidogyne incognita // Mol Plant-
Microbe Interact. 2001. Vol. 14. P. 72-79.

Soriano R., Asenstorfer R.E., Schmidt O., Riley I.T. Inducible Flavone in Oats (Avena sativa) Is
a Novel Defense Against Plant-Parasitic Nematodes// Phytopathology. 2004. Vol. 94, Nil.
P. 1207-1214.

Smant G., Stokkermans J.P., Yan Y. Endogenous cellulases in animals isolation of beta-1,
4-endoglucanase genes from two species of plant-parasitic cyst nematodes // Proc. Natl. Acad.
Sci. USA. 1998. Vol. 95. P. 4906 - 4911.

Spiegel Y., McClure M.A. The surface coat of plant-parasitic nematodes: chemical composition,
origin and biological role- a review // J. Nematol. 1995. Vol. 27. P. 127-130.

Spiegel Y, Kahane L, Cohen L., et al. Meloidogyne javanica surface proteins: characterization //
Parasitology. 1997. N 115. P. 513-519.

Sijmons P.C., Atkinson H.J., Wyss U. Parasitic strategies of root nematodes and associated host cell
responses //Ann. Rev. Phytopath. 1994. Vol. 32. P. 235-259.
Spiegel Y.t McClure M.A. The surface coat of plant-parasitic nematodes: chemical composition,
origin and biological role - a review// J. Nematol. 1995. Vol. 27. P. 127-130.

Spiegel Y.t Kahane I., Cohen L. et al. Meloidogyne javanica surface proteins: characterization//
Parasitology. 1997. N 115. P. 513-519.

Urwin P.E., Green J., Atkinson H.J. Resistance to Globodera spp. in transgenic Solanum tuberosum
cv. Desirie that express proteinase inhibitors // Asp. Appl. Biol. 2000. N 59. P. 27-32.

Vanholme B., De Meutter, J. Tytgat.T. et al. Secretions of plant-parasitic nematodes: a molecular
update // Gene. 2004. Vol. 332. P. 13-27.

Veech J.A., McClure M.A. Terpenoid aldehydes in cotton roots susceptible and resistant to the root
knot Nematode, Meloidogyne incognita // Nematologica. 1977. Vol. 9. P. 225-229.

Veronico P, Jones J., Di Vito M., De Giorgi C. Horizontal transfer of a bacterial gene involved in
polyglutamate biosynthesis to the plant-parasitic nematode Meloidogyne artiellia // FEBS Lett.
2001. N 508. P. 470-474.

WangX., Mitchum M.G., Gao B. et al. A parasitism gene from a plant-parasitic nematode with func-
tion similar to CLAVATA3/ESR (CLE) of Arabidopsis thaliana //Mol. Plant Pathol. 2005. Vol. 6.
P. 187-191.

Weerasinghe R.R., Bird D.M., Allen N.S. Root-knot nematodes and bacterial Nod factors elicitcom-
mon signal transduction events in Lotus japonicus root hair cells // Proc Natl Acad Sci USA.
2005. Vol. 102. P. 3147-3152.

Williamson V.M., Hussey R.S. Nematode pathogenesis and resistance in plants // Plant Cell. 1996.
Vol. 8, N 10. P. 1735-1745.

Williamson V.M., Gleason C.A. Plant nematode interactions// Curr. Opin. Plant Biol. 2003. Vol. 6.
P. 327-333.

Williamson V. M., Kumar A. Nematode resistance in plants: the battle underground // Trends in Ge-
netics. 2006. V.22, N 7. P. 396-404.

Wubben M. J. E., Jin J., Baum T. J. Cyst nematode parasitism of Arabidopsis thaliana is inhibited by
salicylic acid (SA) and elicits uncoupled SA-independent pathogenesis-related gene expression
in roots // Mol. Plant-Microbe Int. 2008. Vol. 21, N 4. P. 424-432.
РАСПРЕДЕЛЕНИЕ ГЕМИПОПУЛЯЦИИ
THOMINX NEOPULCHRA (NEMATODA: CAPILLARIIDAE)
В ПОПУЛЯЦИИ ВОДЯНОЙ НОЧНИЦЫ
(MYOTIS DA UBENTONI)

В ЗАВИСИМОСТИ ОТ ПОЛА ХОЗЯИНА

Н.Ю. КИРИЛЛОВА, А.А. КИРИЛЛОВ, И.А. ЕВЛАНОВ1

Распределение паразитов в зависимости от половой структуры популя-
ции хозяина является составной частью общей проблемы регуляции парази-
то-хозяинных взаимоотношений (Евланов, 1993). Для раздельнополых видов
гельминтов этот вопрос приобретает особое значение, так как их воспроизво-
дительная способность определяется не их общей численностью, находящих-
ся в популяции хозяина, а наличием особей паразита обоих полов в каждом
животном (Евланов, 1993, 1995; Казаков, 1996).

Работ, посвященных изучению влияния пола мелких млекопитающих на
их зараженность паразитами, немного (Семенова, 1969, 1975; Меркушева,
1972; Завалеева, 1977; Завалеева, Таран, 1977; Юшков, 1995; Бугмырин и др.,
2002, 2005; Кириллова, 2003, 2005), в которых отмечена относительно более
высокая зараженность самцов микромаммалий по сравнению с самками.

Однако следует особо подчеркнуть то, что помимо знания особенностей
экологии хозяина разного пола необходимо учитывать как возрастную струк-
туру популяции паразитов, так и продолжительность периода их поступле-
ния в популяцию хозяина. Только в этом случае возможно получить более
объективную информацию о влиянии половой структуры популяции хозяина
на особенности распределения гельминтов.

Целью настоящей работы явилось изучение особенностей распределе-
ния гемипопуляции нематоды Thominx neopulchra (Babos, 1954) Skrjabin et
Schihobalova, 1954 в популяции водяной ночницы Myotis daubentoni Kuhl,
1819в зависимости от пола хозяина.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

Исследование распределения гемипопуляции нематоды Th. neopulchra в
самцах и самках водяной ночницы проводилось в 2006-2008 гг. на террито-
рии Самарской Луки по побережью Саратовского водохранилища в окрест-
ностях сел Бахилова Поляна, Ширяево. Методом полного гельминтологиче-
ского вскрытия была исследована 331 особь летучих мышей: самок- 164,
самцов - 167. В зимний период летучие мыши изучались на местах зимовок
в штольнях близ с. Ширяево.

1 Институт экологии Волжского бассейна РАН, г. Тольятти.
Всего было собрано 1482 экземпляра нематоды Th. neopulchra. Из них
самок - 864, самцов - 618.

Стадии зрелости нематоды устанавливались по степени развития Th.
neopulchra. Нами были выделены три стадии развития у самок и две стадии у
самцов (Кириллова и др., 2010):

-	1 стадия - самки длиной тела 6,97-8,98 мм, самцы - 4,84-6,54 мм. Это
ювенильные, активно растущие паразиты;

-	II стадия - самки длиной тела 8,32-10,99 мм, у которых в матке обнару-
жены яйца; самцы - 6,47-8,70 мм, способные к размножению;

-	III стадия (только у самок) - длина тела 10,17-13,00 мм, в матке сфор-
мированные яйца на предсегментационной стадии.

Измерение паразитов проводилось после предварительного обездвижива-
ния в подогретой воде. Нематоды изучались на временных тотальных препа-
ратах, просветленных молочной кислотой.

Статистическая обработка материала проведена общепринятыми метода-
ми с использованием следующих параметров: X - средняя арифметическая,
тх - ошибка средней, достоверность различий (I) определялась по Стьюден-
ту (Рокицкий, 1967).

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Нематода Th. neopulchra является геогельминтом. Личинки нематоды раз-
виваются в яйцах во внешней среде. Заражение водяной ночницы нематодой
осуществляется перорально, непосредственно из окружающей среды (Скря-
бин и др., 1957).

Наши исследования показали, что нематода Th. neopulchra обнаруживает-
ся у особей обоих полов водяной ночницы на протяжении всего года, показа-
тель экстенсивности заражения составляет 100%. При этом следует отметить,
что показатель интенсивности заражения у самок летучих мышей изменяется
от 1 до 14 экз., а у самцов - от 1 до 31 экз.

Первичную информацию о характере распределения нематоды Th.
neopulchra у особей хозяина разного пола дают материалы табл. 1. Из них
следует (см. табл. 1), что в значениях показателей индекса обилия гельминта
у самок и самцов рукокрылых имеются определенные различия. Так, макси-
мальный показатель индекса обилия Th. neopulchra у самок водяной ночницы
отмечен в августе (6,0 ± 0,9 экз.), когда животные готовятся к зимовке, а ми-
нимальный (1,8 ± 0,2 экз.) - во время зимовки (февраль). У самцов водяной
ночницы максимальное значение индекса обилия нематоды Th. neopulchra
отмечено в марте (8,6 ± 1,6 экз.), когда рукокрылые находятся в спячке, а
минимальное - в сентябре (3,7 ± 0,6 экз.) при подготовке летучих мышей к
зимовке.

В целом, можно отметить, что зараженность самцов рукокрылых нема-
тодой Th. neopulchra по индексу обилия выше (см. табл. 1). Причем по вели-
чине среднего индекса обилия паразитов различия в инвазии самцов и самок
водяной ночницы статистически достоверны (Р < 0,01).

Несмотря на то что особи обоего пола водяной ночницы участвуют в фор-
мировании репродуктивной структуры популяции Th. neopulchra, основная
Распределение нематоды Thominx neopulchra в самках и самцах водяной ночницы
(май 2006 - апрель 2008 гг.)

Месяц	Самки				Самцы			
	М, экз.	$?+<?<?	?$/<?<?	$?+<?<?  (juv+ad)	М, экз.	?$+<?<?		?$+<?<?  (juv+ad)
Май	4.5±1.0	76.9	23.1	—	4.0±0.4	75.0	12.5	12.5
Июнь	4.7±0.8	71.4	28.6	—	4.9±0.8	70.6	29.4	—
Июль	2.5±0.4	87.5	—	12.5	4.9±0.4*	46.7	53.3	—
Август	6.0±0.9	50.0	—	50.0	4.8±0.5	68.2	13.6	18.2
Сентябрь	3.3±0.3	33.3	33.3	33.3	3.7±0.6	84.6	15.4	-
Октябрь	5.8±1.1	16.7	66.7	16.6	6.3±0.9	70.0	20.0	10.0
Ноябрь	3.3±0.4	57.1	14.3	28.6	4.6±0.5*	27.8	27.8	44.4
Декабрь	4.4±1.1	50.0	28.6	21.4	4.8±0.8	46.7	33.3	20.0
Январь	5.9±0.8	40.0	40.0	20.0	5.8±0.8	44.4	33.3	22.3
Февраль	1.8±0.2	»	80.0	20.0	5.4±0.9***	47.1	47.1	5.8
Март	2.7±0.2	—	33.3	66.6	8.6±1.6**	47.8	17.4	34.8
Апрель	4.2±0.9	53.3	40.0	6.7	4.2±0.6	35.3	23.5	41.2
Всего	4.1±0.2				5.1±0.3**			

Примечание'. $ $ : 33 - соотношение полов в гемипопуляции гельминта, ? ? + 33 - встречаемость
в хозяине половозрелых самок (II и Ш стадии) и самцов (II стадия) паразита одновременно и са-
мок III стадии зрелости без самцов, $ ?/<?<? - процент заражения хозяев паразитами одного пола,
? ? + 33 (juv + ad) - встречаемость в хозяине неполовозрелых самок/самцов и половозрелых сам-
цов/самок, * - достоверные различия при Р < 0,05, ** - при Р < 0,01, *** - при Р < 0,001.

роль в этом процессе отводится самцам. Это связано с двумя обстоятельства-
ми. Во-первых, у самок водяной ночницы в феврале и марте одновременно
не обнаруживаются половозрелые нематоды обоего пола (см. табл. 1); во-вто-
рых, в природной популяции хозяина численность самцов летучих мышей
значительно выше, чем самок, соотношение полов примерно 3 : 1 (личные
данные на зимовке рукокрылых).

Анализ распределения нематоды Th. neopulchra в популяции хозяина в за-
висимости от особенностей экологии рукокрылых разного пола и особенно-
стей возрастной структуры гемипопуляции паразита (табл. 2 и 3) позволяет
несколько уточнить особенности формирования репродуктивной структуры
гельминта.

После вылета с мест зимовок (конец апреля-май) у самок водяной ночни-
цы отмечается очень любопытный, разнонаправленный процесс.

С одной стороны, у самок ночницы заканчивается процесс поступления
новой генерации самок нематоды Th. neopulchra, который, по всей видимо-
сти, осуществлялся на местах зимовок в штольнях, и отмечается активный
процесс их созревания и, соответственно, попадание инвазионного начала
(яиц) в окружающую среду. Встречаемость самок нематоды (III стадия) в
мае-июле увеличивается с 12,5% до 100% (см. табл. 2). По всей видимости,
именно за счет этого обеспечивается процесс заражения молодняка водяной
ночницы, которых в небольших колониях выкармливают самки млекопитаю-
щих. Поступление новой генерации самок нематоды Th. neopulchra в самок
летучей мыши начинается с августа и продолжается до ноября (см. табл. 2).
Встречаемость отдельных стадий развития нематоды Thominx neopulchra в самках
водяной ночницы (в %)

Месяц	Самки (??)				Самцы (с?(?)		
	п	I	II	III	п	I	II
Май	32	25.0	62.5	12.5	26	34.6	65.4
Июнь	36	—	77.8	22.2	30	66.7	33.3
Июль	29	—	—	100	11	36.4	63.6
Август	48	50.0	16.7	33.3	24	50.0	50.0
Сентябрь	16	25.0	43.8	31.2	24	54.2	45.8
Октябрь	47	38.3	21.3	40.4	22	54.5	45.5
Ноябрь	14	42.8	28.6	28.6	32	28.1	71.9
Декабрь	22	36.4	63.6	—	40	32.5	67.5
Январь	36	36.1	63.9	—	23	25.0	75.0
Февраль	12	33.3	66.7	—	6	33.3	66.7
Март	14	28.6	71.4	—	18	55.6	44.4
Апрель	34	23.5	74.5	—	29	44.8	55.2
Всего	340				285		
Примечание: Здесь и в табл. 3 п		- число паразитов.					

Между тем, поступление и рост новых генераций самцов гельминта в суб-
популяцию самок летучей мыши осуществляется непрерывно (см. табл. 2).
Однако следует обратить внимание на два обстоятельства.

Во-первых, в период июнь-июль самки водяной ночницы выступают в
качестве элиминаторов личиночных стадий Th. neopulchra, так как заражены
только новыми генерациями самцов нематоды, и, тем самым, не принимают
участие в формировании репродуктивной структуры популяции паразита.

Во-вторых, трудно объяснить тот факт, почему после вылета с мест зимов-
ки самки водяной ночницы заражаются исключительно новыми генерациями
самцов Th. neopulchra. Возникает вопрос о том, какие факторы определяют
то, что из проглоченных яиц у самок рукокрылых в июне-июле развиваются
только самцы паразита. Следует отметить, что это время совпадает с периодом
беременности, рождения и выкармливания потомства летучими мышами.

Отличительной чертой личинок нематод является отсутствие сформиро-
ванной половой системы (Гинецинская, Добровольский, 1978). Определяю-
щим фактором в развитии особей разного пола нематоды Th. neopulchra, по
всей видимости, в данном случае является состояние организма хозяина.
В период беременности и лактации организм самок млекопитающих пре-
терпевает значительные физиологические и биохимические изменения. Бе-
ременность у самок млекопитающих, в частности, сопровождается подавле-
нием иммунной системы, вызванным повышением в крови уровня гормона
прогестерона (Мошкин и др., 2003).

Изменения, происходящие в организме самки водяной ночницы в пери-
од размножения, определяют развитие личинок только одного пола (самцов)
у нематоды Th. neopulchra. Вероятно, самки гельминта, поступившие в ор-
ганизм самок летучей мыши в этот период, не приживаются и элиминиру-
ют. Здесь мы наблюдаем один из механизмов устойчивости паразитарной
94
Встречаемость отдельных стадий развития нематоды Thominx neopulchra в самцах
водяной ночницы (в %)

Месяц	Самки (??)				Самцы (<?<?)		
	п	I	II	III	п	I	II
Май	40	32.4	21.6	46.0	16	42.9	57.1
Июнь	45	23.8	31.0	45.2	28	34.6	65.4
Июль	38	17.1	28.6	54.3	20	20.0	80.0
Август	37	20.6	26.5	52.9	35	42.0	58.0
Сентябрь	26	17.4	34.8	47.8	22	45.5	55.5
Октябрь	42	15.4	56.0	28.6	33	22.6	77.4
Ноябрь	44	34.1	45.5	20.4	25	16.0	84.0
Декабрь	40	32.5	67.5	-	27	11.1	88.9
Январь	48	33.3	66.7	—	27	18.5	81.5
Февраль	54	27.8	72.2	—	22	22.7	77.3
Март	73	19.2	80.8	—	56	37.5	62.5
Апрель	37	27.0	73.0	—	22	59.1	40.9
Всего	524				333		

системы «нематода Th. neopulchra - водяная ночница». Взаимная коэволю-
ция паразита и хозяина приводит к тому, что оба сочлена формируют сбалан-
сированную паразитарную систему, когда паразит дает возможность хозяину
нормально размножаться и, в свою очередь, хозяин позволяет завершить па-
разиту свой жизненный цикл.

У самцов водяной ночницы, в отличие от самок, после вылета с мест зимо-
вок идет как активное поступление новой генерации нематод обоего пола, так
и их созревание, которое продолжается непрерывно до ноября включительно
(см. табл. 3). В результате в самцах летучей мыши формируется относитель-
но стабильная репродуктивная структура гемипопуляции Th. neopulchra в пе-
риод активной жизнедеятельности рукокрылых.

В период зимней спячки в формировании репродуктивной структуры
популяции Th. neopulchra в водяной ночнице обоего пола следует отметить
несколько моментов.

Во-первых, как у самок, так и у самцов ночницы к началу глубокого сна
самки Th. neopulchra III стадии зрелости постепенно элиминируют (ноябрь). В
период зимовки (декабрь-апрель) процесс созревания самок паразита замедля-
ется, и они не достигают III стадии зрелости (см. табл. 2, 3). Этот факт свиде-
тельствует о том, что процесс копуляции нематод в это время не происходит.

Во-вторых, в это время встречаемость самок нематоды на II стадии раз-
вития у летучих мышей обоего пола увеличивается (см. табл. 2, 3). Поступ-
ление новой генерации самок нематоды в субпопуляции хозяина разного пола
в период зимней спячки не происходит, о чем свидетельствует значительное
уменьшение встречаемости самок Th. neopulchra, находящихся на I стадии
зрелости, при одновременном увеличении встречаемости нематод на II ста-
дии зрелости (см. табл. 2, 3).

В-третьих, поступление самцов Th. neopulchra в субпопуляции самок и
самцов водяной ночницы происходит круглогодично. Об этом говорит обна-
ружение зрелых самцов (II стадия развития) на протяжении всего года и наи-
большая встречаемость самцов на I стадии развития отмечается как у самок,
так и у самцов рукокрылых к концу зимовки (март-апрель) (см. табл. 2, 3).

По-видимому, здесь также действует механизм устойчивости паразитар-
ной системы, связанный с развитием личинок нематоды одного пола (самцов)
при коренном изменении физиологии организма хозяина во время спячки.
Ведь при подготовке рукокрылых к спячке происходит накопление жира и
гликогена, которые тратятся зимой на биоэнергетику, перестройка всего об-
мена веществ и гормонального баланса в организме летучих мышей, обмен
веществ сильно замедляется. Температура тела рукокрылых следует за тем-
пературой окружающей среды (Ануфриев, Левин, 2006).

В процессе взаимной адаптации паразита и хозяина друг к другу выра-
ботался механизм устойчивости системы паразит-хозяин, при котором пара-
зит дает возможность хозяину пережить стрессовые условия зимовки. Кро-
ме того, на местах зимней спячки наблюдается высокая плотность летучих
мышей, что могло бы привести к гиперинвазии хозяина, чего не происходит,
поскольку в хозяине нет самок Th. neopulchra III стадии развития, и рассеива-
ния инвазионного начала в штольнях в этот период не происходит.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Таким образом, половая структура популяции водяной ночницы (хозяина)
оказывает определенное влияние на формирование репродуктивной структу-
ры популяции Th. neopulchra (паразита).

Основную паразитарную нагрузку в популяции водяной ночницы несут
самцы. Зараженность самцов рукокрылых нематодой Th. neopulchra по ин-
дексу обилия выше. По величине среднего индекса обилия паразитов разли-
чия в инвазии самцов и самок водяной ночницы статистически достоверны
(Р < 0,01).

Различия в распределении нематоды Th. neopulchra в популяции хозяи-
на обусловлены особенностями биологии водяной ночницы разного пола.
Во-первых, у самок в выводковый период (июнь-июль) происходят сущест-
венные изменения в физиологии; во-вторых, численность самцов летучей
мыши в несколько раз выше.

Несущественные в течение года различия в динамике репродуктивной
структуры паразита в самцах и самках водяной ночницы становятся значи-
тельными в выводковый период (июнь-июль). В это время самки водяной
ночницы выступают в качестве элиминаторов самок Th. neopulchra, инвазия
идет только самцами гельминта. Таким образом, в период рождения и вы-
кармливания молодняка самки летучей мыши уменьшают инвазионное на-
чало в выводковых колониях, т.е. не создается нормальная репродуктивная
структура популяции паразита.

В период зимней спячки существенных различий в формировании репро-
дуктивной структуры нематоды Th. neopulchra в самцах и самках водяной
ночницы не выявлено.

К началу глубокой спячки самки Th. neopulchra III стадии зрелости эли-
минируют и в период декабрь-апрель самки паразита находятся на II стадии
развития. Процесс копуляции нематод в это время не происходит.
Поступление новой генерации самок нематоды в субпопуляции хозяина
разного пола в период зимней спячки не происходит, в то время как зараже-
ние водяной ночницы самцами Th. neopulchra продолжается.

Наши данные свидетельствуют о наличии эволюционно выработанного
механизма устойчивости паразитарной системы «нематода Th. neopulchra -
водяная ночница», действующего при стрессовых условиях для хозяина. В пе-
риод размножения (для самок летучей мыши) и во время зимовки (для хозяев
обоего пола) идет развитие личинок нематоды только одного пола (самцов
гельминта). Самки паразита, по-видимому, не приживаются и элиминируют
на личиночной стадии.

БЛАГОДАРНОСТИ

Авторы выражают глубокую благодарность Вехнику Владимиру Петро-
вичу, старшему научному сотруднику Жигулевского государственного запо-
ведника им. И.И. Спрыгина, за неоценимую помощь в сборе научного мате-
риала.

ЛИТЕРАТУРА

Ануфриев А.И., Левин Ю.В. Биоэнергетика зимней спячки летучих мышей (Chiroptera,
Vespertilionidae) в Якутии // Plecotus et al., 2006. № 9. С. 8-17.

Бугмырин С.В., Иешко Е.П., Беспятова Л.А., Аниканова В.С. Анализ паразитофауны разных
половозрастных групп рыжей полевки {Clethrionomys glareolus Schr.) // 6-я школа-конф.
молод, ученых. Сб. тез. Т. 2. Тула: Тульский гос. пед. ун-т, 2002. С. 27.

Бугмырин С.В., Иешко Е.П., Аниканова В.С., Беспятова Л.А. Особенности паразито-хозяинных
отношений нематоды Heligmosomum mixtum (Schulz, 1952) и европейской рыжей полевки
{Clethrionomys glareolus Schreber, 1780) // Паразитология. 2005. T. 39, № 5. С. 414-422.

Гинецинская Т.А., Добровольский А.А. Частная паразитология. Паразитические простейшие и
плоские черви. М.: Высшая школа, 1978. 293 с.

Евланов И.А. Экологические аспекты устойчивости паразитарных систем (на примере парази-
тов рыб): Автореф. дис. ... д-ра биол. наук. М., 1993. 41 с.

Евланов И.А. Репродуктивная структура группировок паразитической нематоды Camallanus
truncatus и факторы, определяющие ее изменение// Паразитология. 1995. Т. 29, №5.
С. 417—423,

Завалеева Д.Д. Зависимость гельминтофауны мышевидных грызунов Крыма от экологических
факторов // Науч. докл. высшей школы. Биол. науки. 1977. № 4. С. 50-53.

Завалеева Д.Д., Таран Г.И. К изучению гельминтофауны обыкновенной полевки Крыма // Науч,
докл. высшей школы. Биол. науки. 1977. № 12. С. 50-55.

Казаков Б.Е. О половой структуре популяций раздельнополых гельминтов // Вопросы популя-
ционной биологии паразитов. М.: Ин-т паразитол. РАН, 1996. С. 74-85.

Кириллова Н.Ю. Влияние пола хозяина на состав гельминтов обыкновенной бурозубки // Те-
риофауна России и сопредельных территорий. Прошлое и настоящее: Мат-лы междунар,
совещания. М., 2003. С. 157-158.

Кириллова Н.Ю. Гельминты мелких млекопитающих Среднего Поволжья (фауна, экология):
Автореф. дис. ... канд. биол. наук. М., 2005. 19 с.

Кириллова Н.Ю., Кириллов А.А., Евланов И.А. Характеристика репродуктивной структуры
гемипопуляции Thominx neopulchra (Nematoda, Capillariidae) - паразита летучих мышей //
Паразитология. 2010. Т. 44, № 5. С. 428-433.

Меркушева И.В. Гельминтологический статус мышевидных грызунов в зоне мелиоративных
работ Белорусского Полесья // Паразиты животных и растений Белорусского Полесья.
Минск: Наука и Техника, 1972. С. 45-105.
Мошкин М.П., Герлинская Л.А., Евсиков В.И. Иммунная система и реализация поведенческих
стратегий размножения при паразитарных прессах // Журн. общей биологии. 2003. Т. 64,
№ 1. С. 23—44.

Рокицкий П.Ф. Основы вариационной статистики для биологов. Минск: Изд-во Белорус, гос.
ун-та, 1968. 222 с.

Семенова Н.Н. Экологический анализ гельминтофауны грызунов северной части Нижнего По-
волжья // Паразитические животные Волгоградской обл. Волгоград, 1969. С. 121-136.

Семенова Н.Н. Влияние некоторых экологических факторов на формирование гельминтофау-
ны грызунов // Материалы науч. конф. Всесоюз. общ-ва гельминтологов. Вып. 27. М.: Нау-
ка, 1975. С. 126-134.

Скрябин К.И., Шихобалова Н.П., Орлов И.В. Основы нематодологии. Т. 6. М.: Изд-во АН
СССР, 1957. 587 с.

Юшков В.Ф. Гельминты млекопитающих. Фауна европейского северо-востока России. Т. 3.
СПб.: Наука, 1995. 202 с.
МЕТАЦЕРКАРИИ И МЕЗОЦЕРКАРИИ
ТРЕМАТОД НАЗЕМНЫХ ПОЗВОНОЧНЫХ
СРЕДНЕГО ПОВОЛЖЬЯ

А.А. КИРИЛЛОВ, Н.Ю. КИРИЛЛОВА, И.В. ЧИХЛЯЕВ1

Широко распространенные в природных экосистемах амфибии, рептилии
и микромаммалии служат дополнительными (метацеркарными), вставочны-
ми (мезоцеркарными) и/или резервуарными хозяевами личиночных стадий
гельминтов животных высших трофических уровней. Тем не менее сведений
об их гельминтах на территории Среднего Поволжья и, в частности личиноч-
ных стадий трематод, крайне мало.

На территории России и сопредельных стран у земноводных, пресмы-
кающихся и мелких млекопитающих зарегистрировано 36 видов трематод на
личиночной стадии, относящихся к трем отрядам: Fasciolida, Plagiorchiida и
Strigeidida (Судариков и др., 2002).

Данные о видовом составе, встречаемости и распространению личи-
ночных форм трематод наземных позвоночных региона содержатся в ра-
ботах М.И. Смирновой (1968, 1970, 1971), М.И. Смирновой и др. (1987),
А.П. Мачинского, В.Н. Семова (1973), К.Ф. Носовой (1990, 1993),
Х.А. Аль-Завахры (1992). В последние годы из подобных исследований,
включающих сведения о личинках трематод позвоночных животных на тер-
ритории Среднего Поволжья, следует отметить сводки В.П. Шарпило (1976),
К.М. Рыжикова и др. (1980), В.Е. Сударикова и др. (2002), В.М. Костюнина
(2010).

Цель настоящей работы - на основании собственных исследований и
имеющихся литературных данных обобщить сведения по личиночным фор-
мам трематод земноводных, пресмыкающихся, мышевидных грызунов, насе-
комоядных и рукокрылых млекопитающих Среднего Поволжья.

Ниже приводится аннотированный список видов трематод, зарегист-
рированных на стадии метацеркарий и мезоцеркарий с указанием их си-
стематического положения, круга хозяев, локализации, мест обнаружения
и географического распространения. Дополнительно представлены ори-
гинальные рисунки и дается краткая морфологическая характеристика
отдельных видов.

1 Институт экологии Волжского бассейна РАН, г. Тольятти.
СИСТЕМАТИЧЕСКИЙ СПИСОК МЕТАЦЕРКАРИЙ
И МЕЗОЦЕРКАРИЙ ТРЕМАТОД

ОТРЯД FASCIOLIDA SKRJABIN ET SCHULZ, 1935

СЕМЕЙСТВО ECHINOSTOMATIDAE (LOOSS, 1902) РОСНЕ, 1926

Род Echinostoma Rudolphi, 1809

Echinostoma revolutum (Froelich, 1802) Looss, 1899, met.

Хозяин. Обыкновенная чесночница.

Локализация. Почки.

Место обнаружения. Башкортостан (Баянов, Петрова, 2001;
Баянов, 2003).

Биология. На стадии мариты распространенный паразит кишечни-
ка водно-болотных птиц - уток, чаек, куликов, поганок, пастушков, голе-
настых и веслоногих птиц; реже встречается у голубей, куриных, хищных,
воробьиных птиц, грызунов и даже человека. Промежуточные хозяева - га-
строподы Lymnaea stagnalis, L. auricularia, L. lagotis, L. palustris, L, ovata,
L. peregra, Planorbis planorbis и Planorbarius corneus. Функцию дополни-
тельного хозяина обычно выполняют те же моллюски, в которых проис-
ходило развитие партенит, реже - представители родов Anisus, Gyraulus,
Physa, Galba, Bithynia и Viviparus, двустворчатые моллюски Anodonta cygnea,
Sphaerium corneum, Euglesa obtusiali, F. henslowanum и Musculium lacustre,
а также личинки стрекоз Aeschna viridis, клопы-гребляки, рыбы и голова-
стики амфибий (Невоструева, 1954; Судариков и др., 2002). Последние
заражаются в результате перкутанного проникновения церкарий паразита
с дальнейшей их миграцией через мочеточники в почки к месту локализа-
ции и инцистированием.

Общее распространение. Космополит.

Род Echinoparyphium Dietz, 1909

Echinoparyphium recurvatum (Linstow, 1873) Ltihe, 1909, met.

Хозяин. Обыкновенная чесночница.

Локализация. Почки.

Место обнаружения. Башкортостан (Баянов, Петрова, 2001; Бая-
нов, 2003).

Биология. В половозрелой стадии обычный паразит кишечника ути-
ных и других водно-болотных птиц - пастушков, куликов, чаек, голена-
стых; найден также у голубей, куриных, хищных и воробьиных птиц. Изве-
стны случаи заражения человека и других млекопитающих. Цикл развития
схож с таковым трематоды Е. revolutum. Промежуточными хозяевами слу-
жат брюхоногие моллюски Lymnaea stagnalis, L. auricularia, L. corvus, L.
lagotis, L. vata, L. peregra, L. palustris, Planorbis planorbis и Anisus spirorbis\
дополнительными - те же гастроподы семейства Lymnaeidae, реже - виды
100
родов Gyraulus, Segmentina, Physa, Valvata, Bithynia, двустворчатые моллюс-
ки Dreissena polymorpha и Sphaerium corneum, а также головастики земно-
водных (Невоструева, 1964; Судариков и др., 2002).

Общее распространение. Космополит.

ОТРЯД PLAGIORCHIIDA LA RUE, 1957

СЕМЕЙСТВО PLAGIORCHIIDAE (LUHE, 1902) WARD, 1917

Род Astiotrema Looss, 1809

Astiotrema monticelli Stossich, 1904, met.

Хозяин. Озерная и остромордая лягуш-
ки, обыкновенная чесночница, краснобрюхая
жерлянка, серая жаба.

Локализация. Полость тела, серозные
покровы внутренних органов, мускулатура
горла и подкожная клетчатка.

Место обнаружения. Мордовия (Ру-
чин и др., 2008 а, б, 2009; Чихляев и др., 200а);
Самарская область (Евланов и др., 2001, 2002;
Чихляев, 2004; Ручин и др., 20086; Чихляев
и др., 2011), Ульяновская область (Матвеева,
2009). Впервые отмечается у земноводных
фауны России и Волжского бассейна.

Биология. Широко специфичный па-
разит бесхвостых амфибий, которые играют
роль дополнительных хозяев паразита (Ры-
жиков и др., 1980; Судариков и др., 2002).
Промежуточным хозяином служит брюхоно-
гий моллюск Bithynia (=Codiella) leachi (Шев-
ченко, 1958; Шевченко, Вергун, 1960). В по-
ловозрелой стадии паразитирует в кишечнике
ужей; случайно встречается у гадюк (Шарпи-
ло, 1976).

Общее распространение. Европа.

Описание A. monticelli, met. от обык-
новенной чесночницы (рис. 1): Тело метацер-
карии, 1,196-2,461x0,368-0,615 мм, покры-
то шипиками, которые постепенно редеют и
исчезают близ заднего конца. Ротовая при-
соска овальная, субтерминальная, 0,123-
0,169x0,138-0,180 мм. Брюшная присоска
размерами 0,071-0,106x0,076-0,114 мм, рас-

Рис. 1. Astiotrema monticelli Stossich, 1904, met. от обык-
новенной чесночницы (ориг.)

0,5 мм
полагается преэкваториально. Фаринкс 0,053-0,076x0,064-0,089 мм. Пище-
вод длинный, 0,182-0,386 мм, примерно 1/6 длины тела. Бифуркация кишеч-
ника на уровне брюшной присоски. Кишечные ветви короткие, тянутся до
уровня задней трети тела. Около слепого конца одной из ветвей кишечника
лежит круглый или округлый зачаток одного из семенников. Зачаток второго
семенника расположен немного впереди и вбок от первого. Зачаток яичника
ближе к брюшной присоске.

Род Opisthioglyphe Looss, 1899

Opisthioglyphe (Froelich, 1791) Looss, 1907, met.

Хозяин. Озерная, прудовая и остромордая лягушки, обыкновенная чес-
ночница.

Локализация. Мускулатура, брыжейки, полость тела, серозные по-
кровы внутренних органов.

Место обнаружения. Мордовия (Ручин и др., 20086, 2009), Самар-
ская область (Чихляев, 2004, 2009; Ручин и др., 20086, 2009).

Биология. Широко специфичный паразит амфибий. Промежуточными
хозяевами являются брюхоногие моллюски Lymnaea stagnalis, L. palustris,
редко - L. ovata, L. auricularia и L. limoscr. дополнительными - те же гастро-
поды семейства Lymnaeidae, а также виды Planorbis planorbis, Planorbarius
corneus, Physa acuta, Anisus vortex, A. spirorbis, Gyraulus gredleri, двустворча-
тые моллюски Musculium creplini (=Sphaerium lacustre), головастики и сего-
летки земноводных (Добровольский, 1965; Grabda-Kazubska, 1968). Зараже-
ние амфибий происходит при потреблении моллюсков. Амфибии совмещают
функции дополнительного и окончательного, амфиксенического и постцик-
лического хозяев О. гапае (Рыжиков и др., 1980; Судариков, 2002).

Общее распространение. Палеарктический вид.

Род Paralepoderma Dollfus, 1950

Paralepoderma coacicola (Liihe, 1909) Dollfus, 1950, met.

Хозяин. Озерная, прудовая, съедобная и остромордая лягушки, зеленая
жаба, обыкновенная чесночница, краснобрюхая жерлянка, обыкновенный
тритон.

Локализация. Полость тела, мускулатура, брыжейки, подкожная
клетчатка, серозные покровы и стенки внутренних органов (многие из мета-
церкарий - прогенетические).

Место обнаружения. Мордовия (Ручин и др., 2008а,б, 2009), Са-
марская область (Евланов и др., 2001, 2002; Чихляев, 2001, 2004, 2007, 2008,
2009а,б, 2010, 2011; Ручин и др., 20086; Чихляев и др., 20096; Файзулин и др.,
2011; Чихляев и др., 2011), Татарстан (Чихляев и др, 20096).

Биология. На стадии метацеркарий широко распространенный паразит
амфибий, которые служат его дополнительными хозяевами (Рыжиков и др.,
1980; Судариков и др., 2002). Роль промежуточного хозяина выполняют брю-
102
хоногие моллюски Planorbis
planorbis и Planorbarius
corneus (Добровольский, 1969;
Grabda-Kazubska, 1975). Ма-
риты паразитируют в клоаке
и прямой кишке ужей, редко -
гадюк (Шарпило, 1976; Суда-
риков и др., 2002).

Общее распростра-
нение. Палеарктический вид.

Описание Р cloacicola,
met. от обыкновенной чес-
ночницы (рис. 2): Метацерка-
рии заключены в тонкостен-
ные круглые или округлые
цисты. Тело, размерами
0,940-1,138x0,554-1,738 мм,
овальное, шипиками не воору-
жено. Ротовая присоска суб-
терминальная, округлая или
овальная, 0,204-0,262x0,236-
0,323 мм. Брюшная присоска,
0,184-0,215x0,200-0,246 мм,
располагается примерно эква-

ториально. Непосредственно Рис. 2. Paralepoderma cloacicola (Liihe, 1909) Dollfus,
за ротовой присоской лежит 1950, met. от обыкновенной чесночницы (ориг.)
фаринкс, 0,036-0,074x0,056-

0,081 мм. Префаринкс и пищевод не выражены. Широкие кишечные ство-
лы простираются кзади, но заднего конца тела не достигают, оканчиваясь
примерно на середине расстояния между брюшной присоской и задним кон-
цом тела. Заднюю часть тела заполняет большой Y-образный экскреторный
пузырь, который заходит кпереди за уровень окончания кишечных стволов.
В нашем материале зарегистрированы прогенетические метацеркарии, у ко-
торых пространство от брюшной присоски до заднего конца тела заполнено
петлями матки с яйцами, 0,020-0,028х0,011-0,019 мм.

СЕМЕЙСТВО ENYCLOMETRIDAE MEHRA, 1931

Род Encyclometra Baylis et Cannon, 1922

Encyclometra colubrimurorum Rudolphi, 1819, met.

Хозяин. Озерная, прудовая и остромордая лягушки, обыкновенная чес-
ночница.

Локализация. Полость тела, подкожная клетчатка, серозные покровы
внутренних органов.

Место обнаружения. Самарская область (Евланов и др., 2001,2002;
Чихляев, 2004; Ручин и др., 20086; Чихляев и др., 2011), Татарстан (Смирнова,
1968, 1970; Смирнова и др., 1987), Ульяновская область (Матвеева, 2009).
Рис. 3. Encyclometra colubrimurorum
Rudolphi, 1819, met. от озерной лягушки
(ориг.)

Биология. На стадии метацерка-
рии специфичный паразит бесхвостых
амфибий семейств Ranidae и Pelobatidae,
которые играют роль его дополни-
тельных хозяев (Рыжиков и др., 1980).
Промежуточный хозяин неизвестен.
Половозрелые формы паразитируют в
пищеводе и желудке ужей, редко - га-
дюк (Шарпило, 1976; Кириллов, Кирил-
лова, 2011).

Общее распространение.
Палеарктический вид.

Описание Е. colubrimurorum,
met. от озерной лягушки (рис. 3): Ме-
тацеркарии заключены в овальные или
округлые цисты. Тело размерами 1,905-
2,262*0,986-1,692 мм, овально-груше-
видной формы, шипиками не вооруже-
но. Передний конец тела плавно сужен,
задний - несколько расширен. Ротовая
присоска субтерминальная, округлая
или овальная, 0,230-0,271*0,277-0,300
мм. Брюшная присоска овальная, 0,328-
0,352*0,374-0,396 мм. Префаринкс ко-
роткий или не выражен. Фаринкс раз-
мерами 0,153-0,179*0,168-0,185 мм.
Пищевод короткий. Кишечные стволы
немного не доходят до заднего кон-
ца тела. Зачатки семенников, 0,053-
0,095*0,048-0,076 мм, располагаются
по диагонали приблизительно на сере-

дине расстояния между брюшной присоской и задним концом тела. Зачаток
яичника, 0,040-0,050*0,054-0,078 мм, лежит медиально или слегка субме-
диально у заднего края брюшной присоски. Зачаток половой бурсы, 0,076-
0,088*0,197-0,214 мм, лежит несколько субмедиально у передне-бокового
края брюшной присоски. Экскреторный пузырь крупный, расположен непо-
средственно позади брюшной присоски. Он занимает все межкишечное про-

странство задней части тела.

ОТРЯД STRIGEIDIDA (LA RUE, 1926) SUDARIKOV, 1959

СЕМЕЙСТВО CYATHOCOTYLIDAE РОСНЕ, 1925

Род Holostephanus Szidat, 1936

Holostephanus volgensis (Sudarikov, 1962) Vojtkova, 1966, met.

Хозяин. Озерная лягушка.

Локализация. Полость тела.
Место обнаружения. Ульяновская область (Матвеева, 2009).

Биология. Жизненный цикл расшифрован частично. Амфибии, в том
числе головастики лягушек, жаб, жерлянок и тритонов могут служить допол-
нительными хозяевами. Промежуточным хозяином зарегистрирован брю-
хоногий моллюск Bithynia lentaculata. Естественный окончательный хозяин
трематоды не установлен; в эксперименте таковым являются птицы: утки,
пустельга, сорока, галка, лысуха и домовый сыч (Судариков, 1962; Судари-
ков и др., 2002).

Общее распространение. Палеарктический вид.

СЕМЕЙСТВО STRIGEIDAE RAILLIET, 1919

Род Strigea Abildgaard, 1790

Strigea falconis Szidat, 1928, met.

Хозяин. Озерная лягушка, обыкновенный уж.

Локализация. Брыжейка, жировая ткань, мускулатура конечностей
(у амфибий).

Место обнаружения.
Мордовия (Ручин и др., 2008а;
Кириллов, 2011, личное сообще-
ние), Самарская область (Евла-
нов и др., 2001, 2002; Чихляев,
2001, 2004; Кириллов, Кирилло-
ва, 2011).

Биология. На личиночной
стадии специфичный паразит
бесхвостых земноводных семей-
ства Ranidae, которые выполня-
ют функцию вставочных и до-
полнительных хозяев (Рыжиков
и др., 1980; Судариков и др.,
2002). Промежуточный хозяин -
гастропода Planorbis planorbis,
в эксперименте - Р carinatus,
Anisus vortex, A. leucostomus, А.
contortus, Planorbarius corneus
и Segmentina nitida. Мариты за-
вершают развитие в кишечнике
дневных хищных птиц. Зареги-
стрированы резервуарные хо-
зяева: обыкновенные уж и га-
дюка, поганки, утки, пастушки,
кулики, веслоногие, чайковые
и воробьиные птицы (Шарпило,
1976; Судариков и др., 2002; Ки-
риллов, Кириллова, 2011).

Рис. 4. Strigea falconis Szidat, 1928, met. от обык-
новенного ужа (ориг.)
Общее распространение. Космополит.

Описание S. falconis, met. от обыкновенного ужа (рис. 4): Метацерка-
рии заключены в овальные цисты. Тело метацеркарий овальной формы без
четкого деления на сегменты, размерами 0,624-0,643x0,356-0,380 мм. Вен-
тральная впадина хорошо выражена. Ротовая присоска 0,074-0,078x0,079-
0,083 мм. Фаринкс 0,036-0,040x0,041-0,044 мм. Пищевод 0,025-0,029 мм.
Кишечные стволы огибают брюшную присоску, орган Брандеса и оканчива-
ются слепо вблизи заднего конца тела. Брюшная присоска 0,117-0,120x0,129-
0,135 мм. Псевдоприсоски хорошо выражены, продолговатой формы, длиной
0,149-0,157 мм. Крупный орган Брандеса состоит из вентральной и дорзаль-
ной лопастей. Дорзальная лопасть делится продольным желобом на две по-
ловины. Железистый комплекс в виде поперечно-овального тела, размером
0,126-0,134x0,053-0,062 мм.

Strigea sphaerula (Rudolphi, 1803) Szidat, 1928, met.

Хозяин. Озерная, прудовая и остромордая лягушки, краснобрюхая жер-
лянка, зеленая жаба, обыкновенная чесночница, обыкновенный и водяной
ужи, обыкновенная медянка.

Локализация. Полость тела, перикард, брыжейки, жировая ткань, се-

розные покровы внутренних органов, мускулатура.

Место обнаружения.

Рис. 5. Strigea sphaerula (Rudolphi, 1803) Szidat, 1928,
met. от обыкновенной медянки (ориг.)

Башкортостан (Баянов, 1992;
Юмагулова, 1999, 2000, 2004;
Баянов, Юмагулова, 2000;
Баянов, Петрова, 2001; Ха-
бибуллин, 1999; 2002), Мор-
довия (Ручин и др., 2008а,б,
2009; Кириллов, Кириллова,
2011), Нижегородская область
(Носова, 1993), Самарская об-
ласть (Кириллов, 2000; Евла-
нов и др., 2001, 2002; Чихляев,
2001, 2004, 2009а; Ручин и др.,
20086; Кириллов, Кириллова,
2011; Чихляев и др., 2011).

Биология. На стадии
мезо- и метацеркарий - ши-
роко специфичный паразит
бесхвостых земноводных. По-
следние выполняют функцию
вставочного, дополнительно-
го, реже - резервуарного хо-
зяина (Рыжиков и др., 1980;
Судариков и др., 2002). В ка-
честве промежуточных хо-
зяев выступают брюхоногие
моллюски Planorbis planorbis,
Anisus vortex, A. leucostomus и Segmentina nitida. Окончательными хозяевами
являются врановые - серая ворона, сорока, грач (Судариков, 1960а). В чис-
ле дополнительных хозяев также указываются сизый голубь, серая кряква и
канюк; из резервуарных хозяев паразита известны обыкновенный и водяной
ужи, обыкновенная гадюка, обыкновенная медянка (Шарпило, 1976; Судари-
ков и др., 2002; Кириллов, Кириллова, 2011).

Общее распространение. Европа.

Описание S. sphaerula, met. от обыкновенной медянки (рис. 5): Ме-
тацеркарии заключены в цисту яйцевидной формы. Тело метацеркарии
0,453-0,521 мм длиной, грушевидной формы, с сильно вздутым передним
и относительно меньшим задним сегментом. Размеры переднего сегмента
0,365-0,408x0,325-0,358 мм, заднего- 0,088-0,112x0,169-0,263 мм. Вен-
тральная впадина глубокая, карманообразная. Ротовая присоска размера-
ми 0,078-0,100x0,079-106 мм. Шаровидный фаринкс 0,041-0,044х0,042-
0,047 мм. Пищевод короткий. Кишечные стволы слепо заканчиваются вблизи
заднего конца тела. Латеральные псевдоприсоски хорошо развиты, длиной
0,174-0,203 мм, с крупными устьями, которые у фиксированных экземпляров
округлые, широко открытые. Основания псевдоприсосок полушаровидной
формы. Брюшная присоска размерами 0,091-0,107x0,108-0,124 мм, лежит у
дна вентральной впадины в пространстве между псевдоприсосками. Орган
Брандеса образован крупными лопастями - вентральной и дорзальной. Поза-
ди органа Брандеса располагается железистый комплекс в виде поперечно-
овального тела размерами 0,056-0,07x0,014-0,146 мм.

Strigea strigis (Schrank, 1788) Abildgaard, 1790, met.

Хозяин. Озерная, прудовая и остромордая лягушки, краснобрюхая жер-
лянка, обыкновенная чесночница, обыкновенный и водяной ужи, обыкновен-
ная и степная гадюки, прыткая ящерица.

Локализация. Полость тела, перикард, брыжейки, жировая ткань, се-
розные покровы внутренних органов.

Место обнаружения. Башкортостан (Баянов, Исанбаев, 1969; Бая-
нов, 1992; Баянов, Юмагулова, 2000; Баянов, Петрова, 2001; Юмагулова,
2000, 2004), Мордовия (Ручин и др., 2008а,б, 2009; Кириллов, Кириллова,
2011), Нижегородская область (Носова, 1990, 1993), Самарская область (Ки-
риллов, 2000; Евланов и др., 2001, 2002; Чихляев, 2001, 2004, 2008, 2009а,
2010; Кириллов, Бакиев, 2003; Ручин и др., 20086; Кириллов, Кириллова,
2011; Чихляев и др., 2011), Татарстан (Смирнова, 1968, 1970, 1971; Шанды-
бин, 1974, 1977; Смирнова, Сизова, 1978; Смирнова и др., 1987), Ульянов-
ская область (Кириллов, Бакиев, 2003).

Биология. На личиночной стадии широко специфичный паразит бес-
хвостых амфибий, которые играют роль вставочных, дополнительных и ре-
зервуарных хозяев (Рыжиков и др., 1980; Судариков и др., 2002). Промежу-
точный хозяин - гастропода Planorbis planorbis, в эксперименте - Gyraulus
albus, Anisus vortex и A. leucostomus. Половозрелые стадии паразитируют в
кишечнике сов: филина, болотной и ушастой сов, неясыти, домового сыча,
сипухи (Судариков, 1960а); редко - дневных хищных птиц. У трематоды ши-
рокий круг резервуарных хозяев: ужи, гадюки, прыткая ящерица, болотная
черепаха, насекомоядные, куньи и псовые млекопитающие (Шарпило, 1976;
Судариков и др., 2002; Кириллов, Кириллова, 2011).

Общее распространение. Палеарктический вид.

Описание S. strigis, met. от обыкновенного ужа (рис. 6): Метацерка-
рии заключены в цисты овальной формы. Тело метацеркарии грушевидной
формы, длиной 0,470-0,531 мм. Состоит из крупного переднего сегмен-
та размерами 0,342-0,403x0,313-0,335 мм и заднего - размерами 0,128-
ОД 34x0,145-0,183 мм. Граница между сегментами нечеткая. Передний сег-
мент на вентральной поверхности имеет впадину, в виде глубокого кармана.
Ротовая присоска 0,098-0,100x0,100-0,103 мм. К ее дну прилегает шаро-
видный фаринкс размерами 0,033-0,037x0,035-0,039 мм. Пищевод длиною
0,043-0,047 мм. Кишечные стволы огибают брюшную присоску, орган Бран-
деса и заканчиваются слепо вблизи заднего конца тела. По сторонам ротовой
присоски лежат хорошо развитые латеральные присоски (псевдоприсоски)
длиной 0,166-0,179 мм. Устья псевдоприсосок лежат под острым углом к
медианной линии тела. Между вздутиями псевдоприсосок располагается
брюшная присоска размерами 0,096-0,100x0,111-0,125 мм. Позади брюш-
ной присоски лежит орган Брандеса, состоящий из дорзальной и вентральной
лопастей. Непосредственно за органом Брандеса располагается железистый
комплекс размером 0,044-0,053x0,116-0,125 мм.

СЕМЕЙСТВО CODONOCEPHALIDАЕ (SUDARIKOV, 1959)
ZHATKANBAEVA, 1991

Род Codonocephalus Diesing, 1850

Codonocephalus urnigerus (Rudolphi, 1819) Diesing, 1950, met.

Хозяин. Озерная и прудовая лягушка, обыкновенный уж.

Локализация. Полость тела, серозные покровы внутренних органов,
жировые тела, мускулатура.

Место обнаружения. Башкортостан (Баянов, Исанбаев, 1969;
Баянов, Юмагулова, 2000; Юмагулова, 2000, 2004), Самарская область (Ев-
ланов и др., 2001, 2002; Чихляев, 2001, 2004, 2008), Татарстан (Смирнова,
1970,1971).

Биология. На стадии метацеркарии специфичный паразит бесхвостых
земноводных семейства Ranidae. Последние служат дополнительными и ре-
зервуарными хозяевами (Рыжиков и др., 1980; Судариков и др., 2002). Ин-
тенсивная инвазия амфибий этой трематодой способна вызывать полную или
частичную кастрацию и гибель хозяина. Промежуточные хозяева - брюхоно-
гие моллюски Lymnaea palustris и L. stagnalis. Взрослые формы паразитиру-
ют в кишечнике большой и малой выпи, реже - серой цапли (Niewiadomska,
1964). Из резервуарных хозяев паразита отмечены ужи, узорчатый полоз
(Шарпило, 1976; Судариков и др., 2002; Кириллов, Кириллова, 2011).

Общее распространение. Палеарктический вид.

Описание С. urnigerus, met. от озерной лягушки (рис. 7): Метацерка-
рии заключены в цисты овальной формы. Тело, 4,4-6,5 мм, состоит из двух
108
Рис. 7. Codonocephalus urnigerus (Rudolphi, 1819)

Diesing, 1850, met. от озерной лягушки (ориг.)

1,5 мм



Рис. 6. Strigea strigis (Schrank, 1788) Abildgaard,
1790, met. от обыкновенного ужа (ориг.)
сегментов: переднего и заднего. Сегменты разделены небольшим сужением.
Воронковидный или чашевидный передний сегмент с волнистыми, лопаст-
ными краями, которые часто заворачиваются вовнутрь, с широким открытым
отверстием диаметром 0,883-1,034 мм. На переднем крае сегмента распо-
ложена ротовая присоска, 0,078-0,094x0,059-0,070 мм. Непосредственно за
ротовой присоской лежит фаринкс, размерами 0,095-0,126x0,103-0,144 мм.
В глубине воронки располагается брюшная присоска, 0,172-0,230x0,198-
0,276 мм. Кишечные стволы тонкие, не всегда прослеживаются, тянутся до
уровня полового атриума. В глубине чаши переднего сегмента лежит круп-
ный орган Брандеса. Задний сегмент длинный, цилиндрический, оканчива-
ется половым атриумом. Глубина полового атриума 0,173-0,200 мм. На его
дне имеется хорошо выраженная кольцевая складка. Вдоль всего заднего сег-
мента располагаются зачатки желточников. Зачатки семенников неправиль-
ной округлой формы с лопастным задним краем, 0,387-0,49x0,362-0,500 мм,
располагаются друг за другом приблизительно в задней трети тела. Зачаток
яичника округлый, 0,164-0,187x0,211-0,233 мм, лежит у переднего края пе-
реднего сегмента. Экскреторного пузыря нет.

СЕМЕЙСТВО ALARIIDAE (HALL ET WIGDOR, 1918) TUBANGUI, 1922

Род Alaria Schrank, 1788

Alaria alata (Goeze, 1782), met.

Хозяин. Озерная, прудовая и остромордая лягушки, обыкновенная чес-
ночница, обыкновенный уж, обыкновенная и степная гадюки, обыкновенная
медянка, обыкновенная бурозубка, полевая и желтогорлая мыши.

Локализация. Полость тела, перикард, жировая ткань, серозные по-
кровы внутренних органов, брыжейки, мускулатура.

Место обнаружения. Башкортостан (Баянов, 1992; Баянов, Юма-
гулова, 2000; Баянов, Петрова, 2001; Хабибуллин, 2002; Юмагулова, 2000,
2004), Мордовия (Мачинский, Семов, 1973; Кириллов, Кириллова, 2011; Ру-
чин и др., 2008а,б, 2009), Самарская область (Кириллов, 2000; Евланов и др.,
2001, 2002; Кириллов, Бакиев, 2003; Кириллова, 2004; Чихляев, 2004, 20096,
2011; Ручин и др., 20086; Кириллова, Кириллов, 2009; Кириллов, Кирилло-
ва, 2011; Чихляев и др., 2011), Татарстан (Смирнова, 1968, 1970; Шалдыбин,
1974, 1977; Смирнова, Сизова, 1978; Смирнова и др., 1987), Ульяновская об-
ласть (Кириллов, Бакиев, 2003).

Биология. Широко специфичный паразит бесхвостых амфибий, встре-
чающийся исключительно на стадии мезоцеркарий. Земноводные играют
роль вставочных и резервуарных хозяев (Рыжиков и др., 1980; Судариков
и др., 2002). Промежуточными хозяевами служат брюхоногие моллюски
Planorbis planorbis, Р. vortex, Р. marginantus, Anisus vortex и A. septemgyratus;
окончательными - псовые млекопитающие: лисица, домашняя и енотовидная
собаки, волк. У трематоды широкий круг резервуарных хозяев. Роль резерву-
арного хозяина I порядка играют батрахофаги - рептилии и микромаммалии;
II порядка - совы, утки, дневные хищные, врановые, куриные и чайковые
птицы, куньи, кошачьи и псовые млекопитающие, являющиеся миофагами
(Потехина, 1950; Судариков, 1959).

по
Общее распространение.
Космополит.

Описание A. alata, mes. от
обыкновенной чесночницы (рис. 8):
Мезоцеркарии длиной 0,481 -
0,632*0,197-0,311 мм грушевид-
ные, уплощенные с вентральной
стороны и выпуклые с дорзальной.
Тело покрыто мелкими шипиками,
редеющими к заднему концу тела.
Терминальный орган овальный или
продолговато овальный, слегка вы-
тянут в длину, 0,067-0,088x0,085-
0,118 мм. Ротовое отверстие окруже-
но 6-7 рядами шипиков, чаще семью.
Префаринкс короткий, часто плохо
просматривается. Фаринкс продолго-
вато-овальный или округлый 0,021-
0,028x0,024-0,030 мм. Пищевод
0,027-0,032 мм. Кишечные стволы
короткие, не доходят до конца тела,
0,148-0,197 мм. Брюшная присоска,
0,057-0,070x0,059-0,073 мм, лежит
экваториально или несколько пре-
экваториально. Отверстие присоски
окружено 3 рядами плотно распо-
лагающихся шипиков. Имеются две

Рис. 8. Alaria alata (Goeze,

1782), mes. от

обыкновенной чесночницы (ориг.)

0,2 мм

пары желез проникновения размера-
ми 0,072-0,093x0,066-0,077 мм. Пе-
редняя пара расположена непосред-
ственно у переднего края брюшной

присоски, одна позади другой. Задняя пара желез лежит по бокам присос-
ки. Их задняя граница, как правило, не заходит за уровень центра брюшной
присоски, а латеральные края выступают за кишечные стволы. Каждая же-
лезистая клетка имеет крупное ядро, которое лежит в половине, противо-
положной той, откуда берет начало проток. Протоки желез идут попарно,
извиваясь, открываются по бокам ротового отверстия. Экскреторный пузырь
двулопастной. От его лопастей отходят латеральные коллекторные сосуды.

Род Pharyngostomum Ciurea, 1922

Pharyngostomum cordatum (Diesing, 1850) Ciurea, 1922, met.

Хозяин. Озерная, прудовая и остромордая лягушки, обыкновенная чес-
ночница, обыкновенный тритон, обыкновенный и водяной ужи.

Локализация. Мускулатура, брыжейки, перикард, полость тела, стен-
ки желудка и кишечника, жировая ткань, серозные покровы внутренних ор-
ганов.
Рис. 9. Pharyngostomum cordatum (Diesing, 1850)

Ciurea, 1922, met. от озерной лягушки (ориг.)

Место обнаружения. Мор-
довия (Ручин и др., 20086, 2009;
Кириллов, Кириллова, 2011), Са-
марская область (Кириллов, 2000;
Евланов и др., 2001, 2002; Чихляев,
2001, 2004, 2007, 2008, 20096; Ки-
риллов, Кириллова, 2011; Файзулин
и др., 2011).

Биология. На стадии мета-
церкарий специфичный паразит
бесхвостых земноводных семей-
ства Ranidae, которые относятся к
дополнительным и резервуарным
хозяевам паразита (Рыжиков и др.,
1980; Судариков и др., 2002). Про-
межуточный хозяин - гастропода
Planorbis planorbis', половозрелые
стадии паразитируют в кишечнике
диких и домашних кошачьих и псо-
вых. Функцию резервуарных хозяев
выполняют батрахофаги - обыкно-
венный и водяной ужи, обыкновен-
ная гадюка, врановые птицы, совы,

утки, грызуны и насекомоядные
млекопитающие (Судариков и др., 1991, 2002; Кириллов, Кириллова, 2011).
Общее распространение. Палеарктический вид.

Описание Ph. cordatum, met. от озерной лягушки (рис. 9): Метацеркарий
заключены в округлые цисты. Тело, размерами 0,569-0,754x0,445-0,553 мм,

округленное с относительно заостренным передним концом, покрыто мел-
кими шипиками. Ротовая присоска терминальная, 0,058-0,077x0,063-
0,094 мм. Фаринкс крупный, размерами 0,056-0,085х0,071-0,096 мм. Пище-
вод короткий, 0,026-0,035 мм. От пищевода под острым углом отходят ки-
шечные стволы, огибающие орган Брандеса; тянутся до заднего конца тела.
Брюшная присоска размерами 0,037-0,044x0,038-0,044 мм лежит эквато-
риально. Ее центр лежит на расстоянии 0,288-0,392 мм от переднего конца
тела, что составляет 50-52% от общей длины тела. Орган Брандеса овальный,
0,104-0,133x0,066-0,095 мм. Позади органа Брандеса различаются слабо
дифференцированные зачатки гонад.

СЕМЕЙСТВО DIPLOSTOMIDAE POIRIER, 1886

Род Neodiplostomum Railliet, 1919

Neodipostomum spathoides Dubois, met.

Хозяин. Озерная, прудовая и остромордая лягушки, обыкновенная чес-
ночница, обыкновенный и водяной ужи.

Локализация. Полость тела, жировая ткань, серозные покровы внут-
ренних органов, мускулатура.
Место обнаружения. Са-
марская область (Евланов и др., 2001,
2002; Чихляев, 2001, 2004, 20096;
Ручин и др., 2008; Кириллов, Кирил-
лова, 2011; Чихляев и др., 2011). Так-
же известна находка неопределенно-
го вида Neodiplostomum sp., larvae у
остромордой лягушки в Татарстане
(Смирнова и др., 1987).

Биология. На данной стадии
развития специфичный паразит бес-
хвостых амфибий семейства Ranidae,
которые играют роль дополнитель-
ных хозяев (Рыжиков и др., 1980;
Судариков и др., 2002). Промежуточ-
ными хозяевами являются брюхоно-
гие моллюски Planorbis planorbis и
Planorbarius corneus; окончатель-
ными - дневные хищные птицы.
Резервуарными хозяевами паразита
служат ужеобразные и гадюковые
змеи, кряква, большая выпь, лысуха
и сорока (Шарпило, 1976; Судариков
и др., 2002; Кириллов, Кириллова,
2011).

Общее распространение.
Палеарктический вид.

Описание N. spathoides, met.
от остромордой лягушки (рис. 10):
Метацеркарии заключены в овальные
или округлые цисты. Тело, 0,371-
0,522x0,183-0,284 мм, грушевидной
или овально-грушевидной формы с

Рис. 10. Neodiplostomum spathoides Dubois,
1937, met. от остромордой лягушки (ориг.)

относительно заостренным передним и расширенным задним концами. Де-
ления на сегменты не наблюдается. На заднем конце тела часто имеется ко-

нический отросток, более или менее выраженный. Тело покрыто мелкими
шипиками. Ротовая присоска размерами 0,031-0,042*0,038-0,044 мм. Фа-
ринкс 0,019-0,028*0,010-0,014 мм. Пищевод короткий, 0,017—0,020 мм. От
пищевода под острым углом отходят тонкие кишечные стволы, огибая орган
Брандеса; простираются до самого заднего конца тела. Брюшная присоска,
0,026-0,037*0,028-0,039 мм лежит в начале второй половины тела. Орган
Брандеса, 0,031-0,064*0,021-0,048 мм, располагается позади брюшной при-
соски. Непосредственно за органом Брандеса различаются слабо дифферен-

цированные зачатки гонад.
Род Diplostomum Nordmann, 1832

Diplostomum spathaceum (Rudolphi, 1819) Braun, 1893, met.

Хозяин. Озерная лягушка.

Локализация. Головной мозг.

Место обнаружения. Самарская область (Евланов и др., 2001,
2002; Чихляев, 2001, 2004). Следует отметить также находки неопределен-
ного вида Diplostomum sp. larvae у прудовой лягушки в Волжско-Камском
заповеднике (Шалдыбин, 1974, 1977) и окрестностях г. Казани (Смирнова,

Сизова, 1978).

Рис. 11. Diplostomum spathaceum (Rudolphi,
1819) Braun, 1893, met. от озерной лягушки
(ориг.)

Биология. На стадии метацер-
карий обычный паразит хрусталика
глаз, реже - головного мозга многих
пресноводных рыб. Промежуточ-
ными хозяевами служат гастропода
Lymnaea auricularia; дополнитель-
ными - карповые и окуневые рыбы.
В половозрелой форме паразитирует
в кишечнике чайковых: озерной, се-
ребристой, сизой и малой чаек, реч-
ной и малой крачек (Шигин, 1977).
Отмечены редкие находки паразита
у куликов, поганок, чистиков, весло-
ногих, голенастых и хищных птиц.
Амфибии для метацеркарий паразита
выполняют функцию факультатив-
ных дополнительных хозяев (Суда-
риков и др., 2002).

Общее распространение.
Палеарктический вид.

Описание D. spathaceum, met.
от озерной лягушки (рис. 11): Тело
удлиненно-овоидной формы, 0,108-
0,578*0,318-0,637 мм. Передний край
трехлопастной. Медианная лопасть
образована субтермальной ротовой
присоской 0,059-0,107*10,074-0,123

мм, а латеральные - несколько вы-
ступающими псевдоприсосками. Непосредственно за ротовой присоской рас-
полагается фаринкс, 0,031—0,044*0,052—0,060 мм. Пищевод 0,061-0,067 мм.
Брюшная присоска, 0,059-0,076*0,074-0,081 мм, располагается приблизи-
тельно на границе второй и третьей части тела. Позади брюшной присоски на
некотором расстоянии располагается орган Брандеса 0,148-0,23*0,163-0,246
мм. Медианная щель органа Брандеса длинная с короткими выростами. Тон-
кие кишечные стволы тянутся параллельно друг другу до органа Брандеса, и,
огибая его, заканчиваются слепо в заднем сегменте на уровне экскреторного
пузыря.
Род Tylodelphys Diesing, 1850

Tylodelphys excavata (Rudolphi, 1803) Szidat, 1935, met.

Хозяин. Озерная, прудовая, съедобная и остромордая лягушки, красно-
брюхая жерлянка.

Локализация. Спинномозговой канал.

Место обнаружения. Башкортостан (Баянов, 1992; Баянов, Юмагу-
лова, 2000; Юмагулова, 2000, 2004), Самарская область (Евланов и др., 2001,
2002; Чихляев, 2001, 2004, 2008, 2009а).

Биология. На стадии метацеркарий специфичный паразит бесхвостых
земноводных семейств Ranidae, которые

играют роль дополнительного хозяина
(Рыжиков и др., 1980; Судариков и др.,
2002). Промежуточный хозяин - брюхоно-
гий моллюск Planorbarius corneus. Взрос-
лые стадии завершают развитие в кишеч-
нике околоводных птиц: аистов, кваквы.
В качестве случайного хозяина извест-
ны - серая цапля, выпь, чомга, серощекая
поганка, кряква, озерная, серебристая и
сизая чайки, в эксперименте - большой
ястреб, черный коршун, пустельга и до-
мовый сыч (Судариков, 19606).

Общее распространение. Гол-
арктический вид.

Описание Т. excavata, met. от озер-
ной лягушки (рис. 12): Тело ланцетовид-
ное или булавовидное, без четкого деле-
ния на сегменты, 0,542-0,71*0,133-0,237
мм. Вентральная поверхность тела пло-
ская или немного вогнутая. Передний ко-
нец широкий, слегка закруглен. К заднему
концу .тело суживается. В передней части
тела выделяются три лопасти. Среднюю
лопасть занимает субтерминальная ро-
товая присоска, 0,034-0,046*0,042-0,050
мм. Латеральные лопасти заняты слабо-
развитыми псевдоприсосками. Брюшная
присоска, 0,057-0,070*0,059-0,073 мм,
располагается постэкваториально. Орган
Брандеса, 0,078-0,096*0,035-0,048 мм,
продолговато-овальный с медиальной
щелью, лежит позади брюшной присос-
ки. Префаринкс короткий 0,004-0,007 мм.
Фаринкс округлый или овальный, разме-
рами 0,027-0,036*10,016-0,020 мм. Пи-
щевод короткий 0,006-0,008 мм. Тонкие

Рис. 12. Tylodelphys excavata (Rudolphi,
1803) Szidat, 1935, met. от озерной ля-
гушки (ориг.)

0,2 мм
кишечные стволы тянутся параллельно друг другу до заднего конца тела;
оканчиваются позади органа Брандеса на уровне экскреторного пузыря. Экс-
креторный пузырь V-образной формы. Позади органа Брандеса различаются
слабодифференцированные зачатки гонад.

Таким образом, у наземных позвоночных Среднего Поволжья по нашим
данным и сведениям других авторов отмечено 16 видов личинок трематод,
относящихся к 14 родам, 8 семействам и 3 отрядам. Из них 15 видов заре-
гистрированы на стадии метацеркарий и 1 - мезоцеркарий. Соответственно,
для первых позвоночные являются дополнительными (метацеркарными) хо-
зяевами; для последнего - вставочными (мезоцеркарными). В данных ролях
в Среднем Поволжье отмечены 9 видов амфибий (преимущественно, бесхво-
стых), 6 - рептилий (в основном, змей) и 3 вида микромаммалий.

У земноводных Среднего Поволжья найдены все 16 видов трематод, что
говорит об их широком участии в качестве дополнительных, вставочных и/или
резервуарных хозяев в циркуляции гельминтов животных высших трофиче-
ских уровней - крупных амфибий ((?. гапае), змей (A. monticelli, Р. cloacicola,
Е. colubrimurorum), сов (5. strigis), врановых (У sphaerula), дневных хищных
(S. falconis, N. spathoides), околоводных и водоплавающих (С. urnigerus, Т.
excavata, Е. revolution, Е. recurvatum, D. spathaceum) птиц, псовых, кошачь-
их и куньих {A. alata, Ph. cordatum) млекопитающих. Как правило, амфибии
заражаются личиночными стадиями трематод топическим путем в водной
среде, в результате активного перкутанного (перорального) проникновения
церкарий трематод, выходящих из моллюсков. Однако вероятно поступление
и по пути трофических связей.

У пресмыкающихся Среднего Поволжья обнаружено 7 видов трематод
на личиночной стадии, для которых они играют роль резервуарных хозяев.
Окончательными хозяевами этих паразитов служат герпетофаги - совы, вра-
новые и дневные хищные птицы, псовые и кошачьи млекопитающие. Ин-
вазия рептилий (преимущественно, змей) личинками трематод совершается
двумя путями: трофическим и топическим. Основной путь, по-видимому,
топический. Проникновение церкарий трематод в рептилий происходит че-
рез слизистую ротовой полости и клоаку. Второй путь - трофический, при
питании змей бесхвостыми амфибиями еще не закончившие своего развития
(неинцистированные) метацеркарии из организма проглоченных земновод-
ных проходят через стенку кишечника пресмыкающихся к местам обычной
локализации (Судариков и др., 2002).

У грызунов и насекомоядных млекопитающих обнаружен лишь один вид
личинок трематод - мезоцеркарии Alaria alata, которым они инвазируются,
вероятно, при поедании мяса зараженных животных. У исследованных нами
на территории Самарской области 14 видов рукокрылых личинки трематод
обнаружены не были, что, в первую очередь, свидетельствует о высокой сте-
пени экологической изолированности этого отряда млекопитающих. Наибо-
лее распространенными у исследованных систематических групп животных
являются мезоцеркарии A. alata, метацеркарии S. strigis (по 10 видов живот-
ных-хозяев), Р sphaerula (9), Р. cloacicola (8) и Р. cordatum (7); менее спе-
цифичны - N. spathoides (6), A. monticelli (5), Е. colubrimurorum (4), О. гапае
(4); узко специфичны - С. urnigerus (3), S. falconis (2), Т. excavata (2); случай-
ные -D. spathaceum (1), Е. revolutum (1), Е. recurvatum (1), Н. volgensis (1).
Основными дополнительными хозяевами личиночных стадий трема-
тод из наземных позвоночных Среднего Поволжья служат озерная лягушка
(13 видов), обыкновенная чесночница (11), остромордая и прудовая лягушки
(по 9), краснобрюхая жерлянка (5), обыкновенный уж (7). У представителей
отряда Rodentia личиночные формы трематод найдены у полевой и желто-
горлой мышей. Среди насекомоядных личинки трематод обнаружены только
у обыкновенной бурозубки.

ЛИТЕРАТУРА

Аль-Завахра Х.А. Змеи Татарстана: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. Казань, 1992. 18 с.

Баянов М.Г. Гельминты земноводных Башкирии // Вопросы экологии животных Южного Ура-
ла. Вып. 5. Уфа: Изд-во Башкир, гос. ун-та, 1992. С. 2-10.

Баянов М.Г. Эхиностоматиды в почках амфибий И Итоги биологических исследований. 2003.
Вып. 7. С. 29-31.

Баянов М.Г., Исанбаев З.К. Паразитические черви амфибий Башкирии // Науч, конф., посвящ.
50-летию Башкирской АССР. Уфа: БФ АН СССР, 1969. С. 108-110.

Баянов М.Г., Петрова С.В. Гельминты чесночницы обыкновенной в Башкирии // Биоразнооб-
разие и биоресурсы Урала и сопредельных территорий: Мат. Междунар, конф. Оренбург:
Газпромпечать, 2001. С. 207-209.

Баянов М.Г., Юмагулова Г.Р. Гельминты бесхвостых амфибий из различных местообитаний //
Итоги биологических исследований. 2000. Вып. 6. С. 153-155.

Добровольский А.А. Некоторые данные о жизненном цикле сосальщика Opisthioglyphe ranae
(Froelich, 1791) (Plagiorchiidae) И Helminthologia. 1965. В. 3. P. 205-221.

Добровольский А.А. Жизненный цикл Paralepoderma cloacicola (Ltihe, 1909) Dollfus, 1950
(Trematoda, Plagiorchiidae) 11 Вестник Ленинград, гос. ун-та. 1969. № 21. С. 28-38.

Евланов И.А., Кириллов А.А., Чихляев И.В. и др.Паразиты позвоночных животных Самарской
области. Часть 1: Систематический каталог. Тольятти: ИЭВБ РАН, 2001. 75 с.

Евланов И.А., Кириллов А.А., Чихляев И.В. и др. Паразиты позвоночных животных Самарской
области. Часть 2: Распределение паразитов по видам хозяев. Тольятти: ИЭВБ РАН, 2002.
20 с.

Кириллов А.А. Фауна гельминтов пресмыкающихся Самарской области И Изв. Самарского НЦ
РАН. 2000. № 3. С. 324-329.

Кириллова Н.Ю. Фауна гельминтов насекомоядных млекопитающих (Insectivora) Самарской
Луки // Изв. Самарского НЦ РАН. 2004. Т. 6. № 2. С. 334-340.

Кириллов А.А., Бакиев А.Г. К изучению гельминтофауны гадюковых (Viperidae) Среднего По-
волжья // Самарская Лука. Бюлл. 2003. №13. С. 331-336.

Кириллов А.А., Кириллова Н.Ю. Трематоды (Trematoda) пресмыкающихся Среднего Повол-
жья // Изв. Самарского НЦ РАН. 2011. Т. 13. № 5. С. 139-147.

Кириллова Н.Ю., Кириллов А.А. Трематоды (Trematoda) мелких млекопитающих Среднего По-
волжья // Паразитология. 2009. Т. 43. Вып. 5. С. 225-239.

Костюнин В.М. Гельминтофауна наземных позвоночных Среднего Поволжья. Н. Новгород:
Изд-во Нижегород гос. пед. ун-та, 2010. 225 с.

Матвеева Е.А. Эколого-фаунистические особенности гельминтофауны Rana ridibunda Pall,
на территории Ульяновской области: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. Ульяновск, 2009.
24 с.

Мачинский А.П., Семов В.Н. О гельминтофауне мышей Мордовии // Материалы науч. конф.
Всесоюз. общ-ва гельминтологов (1971-1972 гг.). М., 1973. Вып. 25. С. 152-155.

Невоструева Л.С. Изучение циклов развития возбудителей эхиностоматидозов домашних
птиц: Автореф. дисс. ... канд. биол. наук. М., 1954. 22 с.

Невоструева Л.С. К изучению цикла развития Echinoparyphium recurvatum (Linstow, 1873) //
Ученые записки Горьковского пед. ин-та. Сер. зоол. 1964. Вып. 48. С. 160-161.

Носова КФ. Влияние образа жизни амфибий на их гельминтофауну в условиях Горьковской
области И Материалы Всесоюз. совещания зоол. педвузов. Ч. 1. Махачкала, 1990. С. 209-
211.
Носова К.Ф. Гельминтофауна прудовой лягушки Нижегородской области. Н. Новгород, 1993.
10 с. Деп. в ВИНИТИ, № 2038-В93.

Потехина Л.Ф. Цикл развития возбудителя аляриоза лисиц и собак // Труды ВИГИС. 1950.
Т. 4. С. 7-17.

Ручин А.Б., Чихляев И.В., Лукиянов С.В. Изучение гельминтофауны обыкновенной чесноч-
ницы Pelobates fuscus (Laurenti, 1768) и остромордой лягушки Rana arvalis Nijsson, 1843
(Amphibia: Anura) при их совместном обитании // Паразитология. 2009. Т. 43. Вып. 3.
С. 240-247.

Ручин А.Б., Чихляев И.В., Лукиянов С.В., Рыжов М.К. Биология остромордой лягушки Rana
arvalis в Мордовии. Сообщение 3. Гельминты и хищники // Биологические науки Казахста-
на. 2008 а. № 3. С. 12-20.

Ручин А.Б., Чихляев И.В., Лукиянов С.В., Рыжов М.К. О гельминтах обыкновенной чесноч-
ницы - Pelobates fuscus (восточная форма) в поймах некоторых рек Среднего и Нижнего
Поволжья // Поволжский экологический журнал. 20086. № 1. С. 48-54.

Рыжиков К.М., Шар пил о В.П., Шевченко Н.Н. Гельминты амфибий фауны СССР. М.: Наука,
1980. 279 с.

Смирнова М.И. К гельминтофауне амфибий побережья Куйбышевского водохранилища И
Природные ресурсы Волжско-Камского края. Казань: Изд-во Казан, ун-та, 1968. С. ISO-
189.

Смирнова М.И. Биоценотические связи гельминтов некоторых позвоночных животных побе-
режья Куйбышевского водохранилища: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. Казань, 1970.
17 с.

Смирнова М.И. Гельминтофауна обыкновенного ужа Сараловского участка Волжско-Кам-
ского заповедника И Природные ресурсы Волжско-Камского края. Животный мир. 1971.
Вып. 3. С. 164-167.

Смирнова М.И., Сизова В.Г. Гельминтофауна водных амфибий зеленой зоны г. Казани И При-
родные ресурсы Волжско-Камского края. 1978. Вып. 5. С. 194-201.

Смирнова М.И., Горшков П.К., Сизова В.Г. Гельминтофауна бесхвостых земноводных в Татар-
ской Республике. Казань, 1987. 19 с. Деп. в ВИНИТИ, № 8067-87.

Судариков В.Е. Биологические особенности трематод рода Alaria И Труды ГЕЛАН. 1959. Т. 9.
С. 326-332.

Судариков В.Е. К биологии трематод Strigea strigis (Schr., 1788) и S. sphaerula (Rud., 1803) 11
Труды ГЕЛАН. 1960a. T. 10. C. 217-226.

Судариков В.Е. Отряд Strigeidida (La Rue, 1926) Sudarikov, 1959 // Скрябин К.И. Трематоды
животных и человека. Т. 17, Ч. 2. М.: Изд-во АН СССР, 19606. С. 157-533.

Судариков В.Е. Фауна мезоцеркариев и метацеркариев трематод отряда Strigeidida (La Rue,
1926) амфибий и рептилий дельты Волги И Гельминтологический сборник (Материалы
315-й СГЭ): Тр. Астрахан. заповедника. 1962. Вып. 6. С. 181-196.

Судариков В.Е., Ломакин В.В., Семенова Н.Н. Трематода Pharyngostomum cordatum (Alariidae,
Hall et Wigdor, 1918) и ее жизненный цикл в условиях дельты Волги // Гельминты живот-
ных: Тр. ГЕЛАН. Т. 38. М.: Наука, 1991. С. 142-147.

Судариков В.Е., Шигин А.А., Курочкин Ю.В. и др. Метацеркарий трематод - паразиты пресно-
водных гидробионтов Центральной России. М.: Наука, 2002. 298 с.

Файзулин А.И., Чихляев И.В., Кузовенко А.Е. Обыкновенный тритон Lissotriton vulgaris
(Linnaeus, 1758) (Caudata, Amphibia) в Самарской области II Бюллетень Самарская Лука:
проблемы региональной и глобальной экологии, 2011. Т. 20, № 1. С. 104-110.

Хабибуллин В.Ф. Пресмыкающиеся Республики Башкортостан: Автореф. дис. ... канд. биол.
наук. Уфа, 1999. 18 с.

Хабибуллин В. Ф. К сравнительной характеристике гельминтофауны обыкновенного ужа {Natrix
natrix) и остромордой лягушки {Rana arvalis) И Фундаментальные и прикладные проблемы
популяционной биологии: Тез. докл. Всеросс. конф. Н. Тагил, 2002. С. 187-188.

Чихляев И.В. Гельминтофауна озерной лягушки {Rana ridibunda) Мордовинской поймы На-
ционального парка «Самарская Лука» И Актуальные проблемы герпетологии и токсиколо-
гии. Вып. 5. Тольятти: ИЭВБ РАН, 2001. С. 104-110.

Чихляев И.В. Гельминты земноводных (Amphibia) Среднего Поволжья (фауна, экология): Ав-
тореф. дис. ... канд. биол. наук. М., 2004. 19 с.

Чихляев ИВ. Материалы к гельминтофауне обыкновенного тритона Lissotriton vulgaris
(Linnaeus, 1758) в Самарской области И Актуальные проблемы герпетологии и токсиколо-
гии. Вып. 10. Тольятти: ИЭВБ РАН, 2007. С. 180-184.
Чихляев И.В. Гельминтофауна озерной лягушки Rana ridibunda Pallas, 1771 с побережья Ва-
сильевских островов Саратовского водохранилища И Экологические проблемы бассейнов
крупных рек - 4: Тез. докл. Междунар, конф. Тольятти: Кассандра, 2008. С. 179.

Чихляев И.В. Гельминтофауна краснобрюхой жерлянки Bombina bombina (Amphibia: Anura)
Самарской Луки // Самарская Лука: Проблемы региональной и глобальной экологии, 2009а.
Т. 18. №4. С. 183-188.

Чихляев И.В. О гельминтах прудовой лягушки Rana lessonae Camerano, 1882 в г. Самара //
Вестник Мордов. ун-та. Сер. «Биол. науки». 20096. № 1. С. 96-98.

Чихляев И.В. Гельминтофауна озерной лягушки Rana ridibunda (Amphibia, Anura) из отстой-
ника ливневой канализации г. Тольятти И Проблемы изучения и сохранения позвоночных
животных антропогенных водоемов: Мат. Всеросс. науч. конф. Саранск: Прогресс, 2010.
С.184-187.

Чихляев И.В. О гельминтах остромордой лягушки Rana arvalis Nilsson, 1842 в г. Самара //
Современные зоологические исследования в России и сопредельных странах: Мат. I Меж-
дународ. науч.-практ. конф. Чебоксары: Новое время, 2011. С. 80-82.

Чихляев И.В., Ручин А.Б., Лукиянов С.В. Материалы к гельминтофауне серой жабы - Bufo bufo
(Amphibia: Anura) в Мордовии // Современная герпетология. 2009а. Т. 9. Вып. 3/4. С. 153—
158.

Чихляев И.В., Файзулин А.И., Замалетдинов Р.И. Гельминты съедобной лягушки Rana esculenta
Linnaeus, 1758 (Anura, Amphibia) Среднего Поволжья И Поволжский эколог, журн. 20086.
№ 3. С. 270-274.

Чихляев И.В., Кузовенко А.Е., Файзулин А.И. О гельминтофауне и трофических связях обык-
новенной чесночницы Pelobates fuscus в Самарской области И Экологический сборник 3.
Труды молодых ученых Поволжья: Мат. докл. Ill Молодеж. науч. конф. Тольятти: ИЭВБ
РАН, Кассандра, 2011. С. 259-263.

Шалдыбин С.Л. Роль бесхвостых амфибий в прибрежных биогеоценозах: Автореф. дис. ...
канд. биол. наук. Казань, 1974. 19 с.

Шалдыбин С.Л. К паразитофауне бесхвостых амфибий Волжско-Камского заповедника // Во-
просы герпетологии. Л.: Наука, 1977. С. 228-230.

Шарпило В.П. Паразитические черви пресмыкающихся фауны СССР. Киев: Наукова Думка,
1976.376 с.

Шевченко Н.Н. О биологическом цикле одной трематоды ужа обыкновенного // Тез. докл.
науч. конф. Всесоюз. общ-ва гельминтол. М.: АН СССР, 1958. С. 170-171.

Шевченко Н.Н., Вергун Г.И. Расшифровка цикла развития трематоды Astiotrema monticelli
Stossich, 1904 //Докл. АН СССР. 1960. Т. 130. № 4. С. 949-952.

Шигин А.А. Морфология, биология и таксономия рода Diplostomum от чайковых птиц Пале-
арктики // Цестоды и трематоды. Морфология, систематика и экология: Труды ГЕЛАН.
1977. Т. 27. С. 5-64.

Юмагулова Г.Р. Состояние и задачи изучения гельминтов земноводных в Республике Башкор-
тостан // Фауна и флора Республики Башкортостан: проблемы их изучения и охраны: Мат.
докл. науч. конф. Уфа, 1999. С. 74-77.

Юмагулова Г.Р. Гельминты амфибий Южного Урала: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. Уфа,
2000. 19 с.

Юмагулова Г.Р. Закономерности распространения гельминтов амфибий на территории Рес-
публики Башкортостан И Современные проблемы иммуногенеза, теории и практики борь-
бы с паразитарными и инфекционными болезнями сельскохозяйственных животных. Мат.
Международ, науч.-практ. конф. М. - Уфа, 2004. С. 329-332.

Grabda-Kazubska В. Studies on abbreviation of the life-cycle in Opisthioglyphe ranae (Froelich,
1791) and O. restellus (Olsson, 1876) (Trematoda, Plagiorchiidae) П Acta Parasitol. Polon. 1968.
V. 16. P. 20-27.

Grabda-Kazubska B. A study of the trematode genus Paralepoderma Dollfus, 1950 (Trematoda:
Plagiorchiidae) //Acta Parasitol. Polon. 1975. V. 23. P. 463-484.

Niewiadomska K. The life cycle of Codonocephalus urnigerus (Rudolphi, 1819) - Strigeidae // Acta
Paras. Polon. 1964. V. 12. P. 283-296.
БАКТЕРИАЛЬНАЯ МИКРОБИОТА
ДРЕВЕСНЫХ НЕМАТОД-СКИЛОФАГОВ
РОДА BURSAPHELENCHUS

О.А. КУЛИНИЧ *•*, Е.Н. АРБУЗОВА1 2, Е.С. МАЗУРИН2,
А.Ю. РЫСС3, М.С. ЕГОРОВА2, Н.И. КОЗЫРЕВА1

Ключевые слова: сосновая стволовая нематода, Bursaphelenchus mucronatus,
Российская Федерация, бактерии-симбионты, Pseudomonas ftuorescens,
Agrobacterium tumerfaciens, Bursaphelenchus xylophilus.

ВВЕДЕНИЕ

«Вилт хвойных пород» (= «вилт сосны»), возбудителем которого являет-
ся сосновая стволовая нематода (ССН) Bursaphelenchus xylophilus, относит-
ся к числу наиболее экономически значимых заболеваний хвойных пород в
мире (Кулинич и др., 2010; Braasch et д1., 1998; Ryss et al., 2011). Большин-
ство стран мира, включая Россию, внесли В. xylophilus в перечень карантин-
ных организмов. Патоген широко распространен в Северной Америке, а в
начале XX столетия был занесен в страны Азии: Японию, Китай, Тайвань,
Южную Корею. В 1999 г. В. xylophilus обнаружен в Португалии, а в 2008 г. -
в Испании.

Изучение этиологии этого заболевания в последние годы дало основа-
ние сделать вывод о том, что болезнь вызывается не одним организмом (не-
матодой), а комплексом патогенов: нематодой В. xylophilus и связанными с
ней бактериями-симбионтами, продуцирующими фитотоксины (Cao et al.,
1997; Han et al., 2003; Zhao & Lin, 2005). При этом аксенические нематоды
В. xylophilus в опытах на соснах сами по себе не проявляли патогенность.
Исследования китайских ученых показывают, что нематоды и переносящие-
ся ими бактерии находятся в симбиотических отношениях: бактерии благо-
приятствуют размножению нематод, а плотность популяции бактерий уве-
личивается в присутствии нематод (Zhao, 2008; Zhao et al., 2009). Используя
данную теорию развития «вилта хвойных пород», корейскими учеными был
разработан и успешно применен метод борьбы с «вилтом сосны», на основе
использования антибиотиков (Know et al., 2010).

Сосновая стволовая нематода Bursaphelenchus xylophilus считается видом,
официально отсутствующим на территории РФ, но выявлено широкое рас-

1 Центр паразитологии ИПЭЭ РАН, Москва 119071, Ленинский пр. 33, e-mail: okulinich@mail.
ru.

2 Всероссийский центр карантина растений, Московская обл., 140150, Быково, ул. Погранич-
ная, 32.

3 Зоологический институт РАН, Санкт-Петербург, Университетская наб. 1.
пространение близкородственного вида В. mucronatus. Древесная хвойная не-
матода B.mucronatus считается непатогенным или слабопатогенным видом, од-
нако в результате наблюдений и опытов показано, что некоторые изоляты этого
вида могут вызывать в ряде случаев гибель хвойных пород (Kulinich et al., 2010;
Mamiya, 1999; Zhang & Lin, 2004). Учитывая тот факт, что одной из главных
причин проявления «вилта хвойных пород» является наличие на кутикуле не-
матод патогенных бактерий, выделяющих фитотоксины, было бы целесообраз-
но изучить бактериальную биоту кутикулы нематоды-двойника B.mucronatus.
Ранние наши исследования трех изолятов B.mucronatus из РФ и трех из Китая
показали, что нематоды этого вида также могут переносить на себе патоген-
ные бактерии (Zhao et al., 2009). Целью наших настоящих исследований ста-
ло продолжение изучения видового состава бактериальной микробиоты, взаи-
мосвязанной с изолятами нематод В. mucronatus из различных регионов РФ.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

Древесные хвойные нематоды рода Bursaphelenchus’.
обнаружение и выделение

В 2010-2011 гг. были проведены обследования хвойных насаждений и
хранящихся лесоматериалов в Московской и Воронежской областях, Перм-
ском, Красноярском, Забайкальском, Приморском, Хабаровском, Алтайском
краях и Республике Алтай (Arbuzova et al., 2011). В результате было выделе-
но одиннадцать изолятов нематод В. mucronatus из древесины хвойных пород
(табл. 1). Нематод выделяли в лабораторных условиях методом Бермана при
24-часовой экспозиции.

Идентификацию нематод проводили морфологическим методом с ис-
пользованием молекулярных методов диагностики - «ПЦР-Flash» и секвени-
рование.

Нематод В. mucronarus размножали в культурах in vitro по стандартной
методике на бесспоровой линии гриба Botrytis cinerea, предварительно выра-
щенном на картофельно-глюкозном агаре, а также в древесных дисках сосны
обыкновенной {Pinus sylvestris).

При изучении бактериальной микробиоты нематод одиннадцати изоля-
тов нематод B.mucronatus также исследовали изоляты бурсафеленхов Bmlr
(B.mucronatus) и ВхРо (В.хуlophilus), которые в течение длительного вре-
мени (нескольких лет) содержались in vitro, соответственно в лабораториях
в ФГБУ «ВНИИКР» и Португалии.

Нематоды Bursaphelenchus mucronatus
дисперсионного поколения

Трансмиссивные личинки дисперсионного поколения (dauerlarva J4d), на-
ходящйеся in vivo в жуке, были получены путем препарирования имаго жука
Monochamus urussovi, из Воронежской области. Идентификацию выделенных
нематод проводили морфологическим методом и методом молекулярной диа-
гностики - секвенированием.
Перечень изолятов нематод рода Bursaphelenchus, исследованных на бактериальную
микробиоту

Место обнаружения	Код изолята нематод	Растение-хозяин	Примечание .
Алтайский край	Bursaphelenchus mucronarus  А7	Сосна {Pinus sp.)		Лесонасаждения
	All	Сосна {Pinus sp.)	Лесонасаждения
Красноярский край	2-5-1-1	Сосна {Pinus sp.)	Лесонасаждения
Забайкальский край	56A	Хвойные	Складированная древесина
	49Б	Хвойные	Складированная древесина
	65Б	Хвойные	Складированная древесина
	73A	Хвойные	Складированная древесина
	70Б	Хвойные	Складированная древесина
Хабаровский край	169Б	Пихта Abies	Лесонасаждения
	203A	Лиственница	Складированная древесина
Воронежская область	GVLIV	{Larix sp.) Жук-усач	Лесонасаждения
Иркутская область	Bmir	Monochamus urussovi Сосна	Складированная древесина
Португалия*	{Pinus sylvestris)  Bursaphelenchus xylophilus  BxPo Сосна		Лесонасаждения
{Pinus pinaster)  * Примечание: исследована ДНК нематод, представленных Dr. Mota и Dr. Vieira (Португалия)			

Выделение и идентификация бактерий с нематод
рода Bursaphelenchus пропагативного поколения

Бактерий с нематод В. mucronatus выделяли на питательных средах Кинг
Б или YDC. Методом серийных разведений получали единичные колонии,
идентификацию которых проводили с использованием прямого секвенирова-
ния гена 16S rRNA. Культуры после рассева хранили при -70 °C в 15%-ном
растворе глицерина. Для амплификации использовали стандартные прайме-
ры: 8UA forward 5J-aga gtt tga tcm tgg etc ag-3J и 519B reverse 5-gta-tta-ccg-cgg-
ckg-ctg-3J http://www.enotes.com/topic/16S (ribosomal_RNA). Определение
нуклеотидных последовательностей проводили на автоматическом анализа-
торе ABI PRISM 3500 (Applied Biosystems, США) с использованием набора
BigDye Terminator v. 1.1 Cycle Sequencing Kit, согласно рекомендациям про-
изводителя.

Реакционная смесь одной ПЦР-реакции объемом 25 мкл содержала:
1 х ПЦР буфер (Диалат, Москва), 2 мМ MgCl2, 200 мкМ каждого из dNTP,
20пкМ каждого из праймеров, 2 ед. «hot-start» SmarTag полимеразы (Диалат,
Москва). Температурно-временные параметры амплификации включали:
преденатурацию 95 °C - 5 мин, далее 35 циклов, состоящих из 95 °C - 15 с,
122
55 °C - 30 с, 72 °C - 30 с; финальный досинтез 72 °C - 10 мин; хранение при
+4 °C. Полученный продукт ПЦР очищали с использованием набора Fermentas
(#К0701) «Gene JET PCR». Последовательности после секвенирования вы-
равнивали при помощи программы BioEdit. Выровненные последовательно-
сти оценивали в приложении BLAST NCBI.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Бактерии-симбионты дисперсионной стадии нематод
Bursaphelenchus mucronatus и В. xylophilus

В результате изучения 12 географических изолятов нематод В. mucronatus
из различных районов РФ выделено шестнадцать видов бактерий, относя-
щихся к 11 родам (табл. 2). Наибольшее видовое разнообразие бактерий было
у иркутского изолята (Bmlr), где идентифицировано 8 видов бактерий. Фак-
тически все обнаруженные виды считаются сапрофитными, за исключением

Таблица 2

Видовой состав бактерий-симбионтов нематод Bursaphelenchus mucronatus
и В. xylophilus, выделенных с различных изолятов нематод

Место происхождения нематод/бактерий	Код изолята нематод	Видовой состав бактерии	Идентичность, %
Забайкальский край	Bursaphelenchus mucronatus 65Б	Pseudomonas sp.  Pseudomonas lurida  Pseudomonas fluorescens 49Б	D ,  Pseudomonas sp. Pseudomonas sp. 70Б	_	,	,  Stenotrophomonas sp.  Pseudomonas fluorescens 56A	Pseudomonas brenneri  73 A	Pseudomonas sp.		100  100  99  99  99  99  99  99  99
Алтайский край	A7  All	Pseudomonas sp.  Pseudomonas fluorescens Bacillus subtilis Rhodococcus sp.  Stenotrophomonas sp.	99 100  99  99  99
Красноярский край  Хабаровский край	2-5-1-1  169Б  203A	Stenotrophomonas sp.  Stenotrophomonas maltophilia Pseudomonas fluorescens Pseudomonas brenneri Stenotrophomonas sp. Pseudomonas sp.	98  99  99  99  99  97
Место происхождения нематод/бактерий	Код изолята нематод	Видовой состав бактерии	Идентичность, %
		Pseudomonas sp.	99
		Flavobacterium sp.	99
		Achromobacter sp.	100
		Stenotrophomonas maltophilia	99
Иркутская область	Bmlr	Rahnella aquatilis	99
		Rahnella sp.	99
		Bacillus subtilis	100
		Burkholderia xenovorans	99
		Enterobacter sp.	97
		Pseudomonas fluorescens	98
Воронежская область	GVLIV*	Serratia sp.	98
		Klebsiella sp.	98
	Bursaphelenchus xylophilus		
Португалия	ВхРо	Stenotrophomonas maltophilia	99
		Agrobacterium tumefaciens	99
* Примечание*, бактерии выделены с трансмиссивных личинок (dauerlarva)			

Pseudomonas fluorescens. Бактерии Pseudomonas fluorescens обнаружены у
пяти изолятов нематод из Алтайского, Забайкальского, Хабаровского краев
и Воронежской области. Именно этот вид бактерии выделялся китайскими
исследователями с нематод В. xylophilus, и именно с ним китайские ученые
связывают высокую патогенность нематодо-бактериального комплекса на
соснах в Китае (Zhao, 2008).

При изучении микробиоты португальского изолята В. xylophilus выявле-
ны только два вида бактерий: Stenotrophomonas maltophilia и Agrobacterium
tumerfaciens. Первый вид был обнаружен также у некоторых изолятов
B.mucronatus, а бактерии A. tumerfaciens выделены нами только с нематод
В. xylophilus.

Бактериальная микробиота
трансмиссивных личинок 4-го возраста
нематод Bursaphelenchus mucronatus

Бактерии, выделенные из трансмиссивных личинок нематод 4-й стадии,
находящихся в большом черном еловом усаче Monochamus urussovi Fisch.,
были представлены четырьмя видами: Pseudomonas fluorescens, Enterobacter
sp., Klebsiella sp., Serratia sp.
ОБСУЖДЕНИЕ

Патогенные бактерии-симбионты нематод
Bursaphelenchus xylophilus

Исследования последних лет, проведенные в Японии, Китае и Корее пока-
зали, что заболевание «вилт хвойных пород» вызывается комплексом патоге-
нов: сосновой стволовой нематодой В. xylophilus и патогенными бактериями-
симбионтами, присутствующими на кутикуле нематод (Рысс и др., 2011). При
этом разными исследователями выделялись разные виды патогенных бакте-
рий: Pseudomonasfluorescens в Китае (Li et al., 2009; Zhao, 2009), Burkholderia
arboris - в Южной Корее (Kong et al., 2009), Bacillus spp. в Японии (Kawazu
et al., 1996a, 1996b). Дальнейшие исследования показали высокую степень
фитотоксичности бактерий Pseudomonas fluorescens и Burkholderia arboris
(Zhao & Lin, 2005). Нами при изучении португальского изолята был выде-
лен вид Agrobacterium tumerfaciens. Бактерия A. tumefaciens - грамотрица-
тельная, облигатно аэробная палочковидная бактерия, способная трансфор-
мировать клетки растений при помощи специальной плазмиды и вызывать
бактериальный рак. При попадании в места ранений проникает в сосуды и
передвигается по всему растению. Фитопатоген вызывает образование т. н.
корончатых галлов у растений. Опухолевидный рак обычно возникает на
стволах и ветвях, реже на корнях, в результате ускоренного беспорядочного
деления клеток (гиперплазия), которое иногда сопровождается увеличени-
ем размера клеток (гипертрофия). К многочисленным болезням этого типа,
вызываемым A. tumerfaciens, относятся: рак ясеня, корневой рак плодовых
и лесных древесных пород (http://www.ru.Wikipedia). Сравнивая результаты
изучения патогенных бактерий-симбионтов нематод В. xylophilus, можно сде-
лать вывод, что разные географические изоляты нематод переносят разные
виды патогенных бактерий.

Бактерии-симбионты нематод
Bursaphelenchus mucronatus

Вид Bursaphelenchus mucronatus, близкородственный В. xylophilus, счи-
тается не патогенным или слабопатогенным, однако полевые наблюдения и
опыты показывают, что в ряде случаев он может быть патогенным, как и вид
В. xylophilus. Ниже приведена обобщающая таблица по видовому разнообра-
зию бактерий-симбионтов, выделенных с различных географических изоля-
тов В. mucronatus, собранных на территории Российской Федерации нами в
настоящее время и ранее (Zhao et al., 2009) и Китая (три изолята) (см. табл. 3).
При этом китайские изоляты были выделены из древесины в провинциях, где
«вилт сосны» никогда не наблюдался.

Общее разнообразие бактерий-симбионтов, выделенных с В. mucronatus,
составляет 32 вида. В настоящее время нами идентифицировано 16 видов
и ранее (Zhao etal., 2009) также выделено 16 видов бактерий. Наиболее
часто в обоих исследованиях встречаются бактерии, относящиеся к роду
Pseudomonas.
Видовой состав бактерий, выделенных с различных изолятов нематод
Bursaphelenchus mucronatus

Видовой состав бактерий	По нашим данным	По данным Zhao et al., 2009*
Acinetobacter bvoffi/junii		SC Ru2 Ru3
A. hydrophila  Achromobacter sp.	+	SC
Actinobacillus ureae		Ru3
Aeromonas hydrophila Bacillus subtilis	+	SC
Burkholderia xenovorans Enterobacter intermedius	+	Rui Ru3
Enterobacter cloacae		Rui JX2
Enterobacter sp.  Enterococcus casseliflavus	+	Ru3
Escherichia hermannii  Flavobacterium sp.	+	JX1 JX2
Klebsiella sp.  Pantoea agglomerans	+	JX2
Pseudomonas aeruginosa  Pseudomonas brenneri	+	Rui Ru2
Pseudomonas cloacae		Ru2
Pseudomonas fluorescens  Pseudomonas intermedium	+	Rui Ru2
Pseudomonas lurida	+	
Pseudomonas putida  Pseudomonas sp.	+	SC Rui
Rahnella aquatilis	+	
Rahnella sp.	+	
Rhodococcus sp.  Serratia marcescens	+	JX1
Ser ratio sp.  Staphylococcus aeruginosa	+	Ru2
Staphylococcus auricularis  Stenotrophomonas maltophilia	+	Ru2
Stenotrophomonas sp.	+	

Примечание: изоляты B.mucronatus Rui - Abies sp. (Свердловская обл.), Ru2 - Larix sibirica (Иркутская
обл..), Ru3 -Picea sp. (Красноярский край), SC - Pinus massoniana (пров. Sichuan), JX2 -P massoniana
пров. Jiangxi, JX2 - P massoniana пров. Jiangxi, (no Zhao et al., 2009).

Следует отметить, что бактерии Р. fluorescens обнаружены нами у нема-
тод В. mucronatus впервые. Ранее этот вид бактерий регистрировался толь-
ко у В. xylophilus (Zhao et al., 2009). По мнению китайских исследователей,
значительная роль в нематодо-бактериальном комплексе, вызывающем «вилт
хвойных пород», отводится патогенным бактериям Р fluorescens, которые ча-
сто регистрируются на кутикуле Bursaphelenchus xylophilus и показывают вы-
сокую степень токсичности на растениях. Авторы считают данный вид бакте-
126
рий основным возбудителем «вилта хвойных пород» в Китае (Zhao et al., 2005;
Zhao, 2008). Бактерии Pseudomonas fluorescens, связанные c Bursaphelenchus
xylophilus, секретируют внеклеточную лигнин-пероксидазу, участвующую в
биоразложении лигнина, т.е. в разрушении тканей дерева (Kong et al., 2009;
Li et al., 2009; Zhao, 2009; Zhao et al., 2009).

В связи с этим особенно интересен факт обнаружения бактерий
Р fluorescens в пяти (из двенадцати) выделенных нами изолятах B.mucronatus,
распространенных на территории России. При этом бактерии обнаружены
и в трансмиссивных личинках нематод пропагативного поколения, находя-
щихся в имаго усача Monochamus urussovi из Воронежской области. Можно
предположить, что если данные изоляты В. mucronatus, содержащие бакте-
рии Р fluorescens, перенести в условия, благоприятствующие развитию вилта
(благоприятные климатические условия, восприимчивые растения-хозяева),
какие имеются в Китае или Японии, то мы также можем наблюдать «вилт
хвойных пород». Однако для окончательных выводов необходимы дальней-
шие исследования.

Данные исследования были поддержаны грантом РФФИ N 10-04-01644а.

ЛИТЕРАТУРА

Кулинич О. А., Богу ан Зао, Рысс А.Ю., Козырева Н.И. Сосновая стволовая нематода // Защита и
карантин растений. 2010. № 7. С. 36-39.

Рысс А.Ю. Кулинич О.А., Турицин В.С., Мазурин Е.С. Мутуалистические комплексы нематод и
бактерий, ассоциированные с насекомыми // Энтомологическое обозрение. 2011. T. 90, N 3.
С. 662-671.

Arbuzova E.N., U.Sh. Magomedov, М.М. Abasov et al. Surveys for the pine wood nematode,
Bursaphelenchus xylophilus, in Russia // Nematodes of natural and transformed ecosystems.
Petrozavodsk, 2011. C. 40-42.

Braasch H., Caroppo S., Ambrogioni L. et al. Pathogenicity of various Bursaphelenchus species and
implication to Eoropean forests // «Proceedings of International Symposium, Tokyo, 27-28, Oct.
1998 Sustainability of Pine Forests in Relation to Pine Wilt and Decline» K. Futai, K. Togashi and
T. Ikeda, eds., Japan, Tokyo. 1998. P. 14-22.

Cao Y, Han Z.M., Li C.D. Studies on wilting toxic substances produced in pines infected by pine
wood nematodes // Scientia Silvae Sinicae. 1997. 37. P. 75-79.

Han Z.M., Hong YD. and Zhao B.G. A study on pathogenicity of bacteria carried by the pine wood
nematode. J. Phytopathol. 2003. 151. P. 683-689.

Kawazu K, Zhang H, Kanzaki H. Accumulation of benzoic acid in suspension cultured cells of Pinus
thunbergii Pari, in response to phenylacetic acid administration // Bioscience, Biotechnology, and
Biochemistry. 1996a. 60. P. 1410-1412.

Kawazu K, Zhang H, Yamashita H., Kanzaki H. Relationship between the pathogenicity of the pine
wood nematode, Bursaphelenchus xylophilus, and phenylacetic acid // Bioscience, Biotechnology,
and Biochemistry. 1996b. 60. P. 1413-1415.

Kong L.Y, Guo D.S., Zhao B.G., Li R.G. Partial purification and caharacterization of extracellular
lignin peroxidase from Pseudomonas fluorescens GcM5-lA// IUFRO Inter. Symp. On Pine Wilt
Desease (Abst.), 20-23 July, 2009. Nanjing Forestry University, Nanjing, China. 2009. P. 54.

Kulinich Oleg, Zhao Bo-guang, Nataly Kozyreva. Pathogenicity of Bursaphelenchus mucronatus in
Russia // Journal of Nanjing Forestry University, 2010, 34, 2. P. 153-154.

Kwon Hyeok Ran, Gyung Ja Choi, Yong Ho Choi et al. Suppression of pine wilt disease by an
antibacterial agent, oxolinic acid // Pest Manag. Sci. 2010, Vol. 66, N 6. P. 634-639.

Li S.N., Guo D.S., Zhao B., Li R.G. Toxic secreted by Pseudomonas fruorescens GcM5-l A carries
by pine wood nematode and their toxicides to Japanese black pine // IUFRO Inter. Symp. On
Pine Wilt Desease (Abst.), 20-23 July, 2009. Nanjing Forestry University, Nanjing, China. 2009.
P. 49.
Mamiya Y Review on the pathogenicity of Bursaphelenchus mucronatus // In «Proceedings of
International Symposium, Tokyo, 27-28, Oct. 1998 Sustainability of Pine Forests in Relation to
Pine Wilt and Decline». Tokyo. 1999. P. 57-64.

Ryss A. Yu., O.A.Kulinich, J. Sutherland. Pine wilt disease: a shot of worldwide research. Forestry
Studies in China. 2011, Vol. 13, N 2. P. 132-138.

Zhao B.G. Bacteria carried by the pine wood nematode and their symbiotic relationship with
nematode // In: Zhao B.G., Futai K., Sutherland J.R., Takeuchi Y. (eds.), “Pine Wilt Disease”,
Tokyo. Springer. 2008. P. 264-274.

Zhao B., Lin F. Mutualistic symbiosis between Bursaphelenchus xylophilus and bacteria of the genus
Pseudomonas // For. Path. 2005. 25. P. 2205-2214.

Zhao B. G., Lin F., Guo D. et al. Pathogenic roles the bacteria carried by Bursaphelenchus mucronatus //
Journal of Nematology, 2009. Vol. 41, N 1, P. 11-16.

Zhang Z. Y., Lin M.S. Pathogenicity of Bursaphelenchus mucronatus on the seedlings of black pine //
Journal of Nanjing Agricultural University, 2004, 27. P. 46-50.

http://www.enotes.com/topic/16S ribosomal RNA

http:// www.ru.wikipedia.org/wiki/agrobacterium tumefaciens
РАЗРАБОТКА МЕТОДОВ ПРОГНОЗИРОВАНИЯ
И ПРОФИЛАКТИКИ НАИБОЛЕЕ ПАТОГЕННЫХ
ГЕЛЬМИНТОЗОВ ДИКИХ КОПЫТНЫХ
В БИОЦЕНОЗАХ ПОДМОСКОВЬЯ

Л.П. МАКЛАКОВА1

Гельминты оказывают серьезное деструктивное влияние на численность
и структуру популяций животных, в том числе на ресурсные виды, вызывая
опасные паразитарные заболевания (трематодозы, цестодозы, нематодозы и
другие).

Актуальной остается разработка системы профилактики гельминтозов
промысловых животных, пригодная для применения в охотничьих хозяйствах
и на охраняемых территориях. Она основывается на данных мониторинга за
состоянием биоценозов, численности и зараженности хозяев (промежуточ-
ных и дефинитивных) паразитами с учетом климатических изменений и уси-
ливающейся антропогенной нагрузкой.

Гельминты наносят ощутимый вред, становясь причиной снижения чис-
ленности и ослабления популяций животных, которые складываются из по-
тери веса, отставания в развитии, снижения рождаемости, потере трофейных
качеств, порой полной утилизации тущ при их обработке, отходах от смерт-
ности и т.д. (Федоров, 1961; Рыковский, 1980; Егоров, 1994; Стародынова,
1974; 1979; и др.). Особенно тяжело сказываются гельминтозы на молодняке
(в частности при поражении лосят ашвортиями, а поросят - метастронгили-
дами).

Наибольший ущерб от паразитов терпят хозяйства интенсивного типа, где
численность животных завышена искусственным путем и поддерживается
проводимыми биотехническими и охранными мероприятиями (борьба с вол-
ками, подкормки животных, дегельминтизация, акклиматизация копытных
из других регионов). В таких хозяйствах, как правило, не принимается в рас-
чет естественная емкость угодий, т.е. запас кормов. Животные оказываются
скученными вокруг подкормочных площадок, что увеличивает возможность
заражения гельминтами (в первую очередь с моноксенным типом развития,
например, трихостронгилидами, трихоцефалидами и др.), что в конечном
итоге может привести к возникновению эпизоотий. При этом отход живот-
ных может достигать 40-60% ( Siefke, 1965; Приедитис, 1979; и др.). По мере
роста численности диких копытных происходит трансформация фауны гель-
минтов. В биоценозы ввозятся новые для данной территории виды, которые
адаптируются к аборигенным хозяевам. Так, например, в Национальный парк
Завидово вместе с пятнистым оленем была завезена нематода Ashworthius

1 Центр паразитологии ИПЭЭ РАН.

5. Морфология, систематика

129
sidemi, которая через несколько лет стала обнаруживаться у лося. При этом у
взрослых животных нематода не вызывает серьезных отклонений, а у телят
клинические отклонения настолько тяжелые, что порой приводят к гибели.
Акклиматизированные животные приобретают аборигенных видов гельмин-
тов. Облигатный паразит лося трематода Parafosciolopsis fasciolaemorpha
адаптировалась к паразитированию в организме маралов и пятнистых оленей
(Стародынова, 1974). Завоз кабанов из разных регионов привел к появлению
и широкому распространению не только в границах Национального парка,
но и в сопредельных территориях цестоды Spirometra erinacei europaei. Эта
цестода развивается с участием широкого круга резервуарных хозяев. Плеро-
оцеркоиды ее встречаются у амфибий, рептилий, млекопитающих, полово-
зрелые формы - в кишечнике диких и домашних хищных млекопитающих.
Роль промежуточных хозяев играют циклопы, в теле которых развивается
процеркоид. Участие столь широкого круга хозяев в цикле развития паразита
дает возможность цестоде осваивать большие площади территорий, имею-
щих водоемы стоячие или с умеренным течением, что свойственно равнин-
ным поверхностям. Сложный цикл развития цестоды в значительной степе-
ни затрудняет разработку мер профилактики и борьбы с нею.

Одним из важнейших факторов в разработке профилактических меро-
приятий в дикой природе являются методы оценки типов угодий по степени
опасности заражения животных тем или иным видом гельминта. Он основы-
вается на детальном изучении биологических особенностей паразита и хо-
зяина, обеспечивающих их контакт во внешней среде с целью поиска возмож-
ностей ограничения или прерывания его. Наиболее надежным показателем
приуроченности гельминта к той или иной стации оказывается численность и
зараженность промежуточных хозяев или обнаружение в данном типе угодий
личинок гельминта. Опасность заражения животных представляет тот тип
угодий, где имеется совокупность факторов, способных обеспечить паразиту
полный цикл развития от яйца до имаго.

При этом очень важно понимать систему адаптационных механизмов
гельминта, обеспечивающих ему выживание во внешней среде и попадание
в организм промежуточного или дефинитивного хозяина. По характеру таких
механизмов гельминтов копытных можно разделить на пять групп.

1.	Инвазионное начало во внешнюю среду поступает внутри яйца с тол-
стой плотной оболочкой, в которой может сохраняться продолжительное
время (до года и более) (например, трихоцефалиды). Дикие копытные в ес-
тественных условиях, как правило, не бывают сильно инвазированы предста-
вителями этой группы гельминтов. Зато при вольерном содержании для их
циркуляции создаются идеальные условия. При этом, например, трихоцефа-
лез становится одним из основных факторов, определяющих успех дичераз-
ведения.

2.	Личинки способны самостоятельно попасть в кормовой биотоп хозяи-
на (например, трихостронгилид), или с помощью промежуточного хозяина, в
котором личинки развиваются до инвазионной стадии, находятся под надеж-
ной защитой (протостронгилиды, метастронгилиды) и используют его как
транспортное средство.

3.	К третьей экологической группе относятся гельминты, циркуляция кото-
рых связана с водной средой (фасциолиды - парафасциолопсис, фасциола).
4.	К четвертой группе относятся гельминты, циркуляция которых обеспе-
чивается экосистемой хищник - жертва (тенииды).

5.	К пятой группе гельминтов относятся виды, развитие которых проис-
ходит с участием насекомых - кровососов (онхоцерки, филяриаты). В пред-
лагаемой работе эта группа гельмитов не рассматривается.

Трихостронгилиды - моноксенные паразиты. От яйца до инвазионной
стадии они развиваются как свободноживущие организмы. На развитие во
внешней среде влияют температура и влажность. Переменные температуры
задерживают развитие личинок, а резкое понижение температуры вызыва-
ет шок и, зачастую, их гибель. Развитие разных видов трихостронгилид в
природных условиях происходит в среднем за 1,5-2,5 мес. в зависимости от
сезона года, а скорость их развития прямо пропорциональна температуре.
При погружении в воду яиц развитие личинок внутри приостанавливается
(Костяев, 1971; Ahluwalia, 1975; и др.). В воде личинки 1 и 11 стадий выжи-
вают до 4, а инвазионные - свыше 180 дней (Жидков, 1965). В естественных
условиях на выживание личинок большое влияние оказывают сезонные яв-
ления. Их развитие начинается с наступлением устойчивого тепла - в мае,
наиболее благоприятен для них - конец лета - начало осени. Летние личинки
более устойчивы к высыханию, а личинки, попавшие в угодья в середине
осени, погибают зимой. Выживание личинок в большой мере зависит от того
типа угодий, в который попадают. Так, например, S. dagestanica и О. antipini
лучше сохраняются в затененных стациях (смешанных молодняках, ольша-
никах) с развитым покровом, а также в сосновых лесах с густым травостоем.
Представители р. Nematodirus на пастбищах Украины способны выживать до
18 месяцев (Трач, 1963).

Личинкам трихостронгилид свойственны активные вертикальные и го-
ризонтальные миграции (Некипелова., 1958; Пустовой, 1977; Семенова, 1984
и др.), которые обеспечивают им попадание в кормовой биотоп и, следова-
тельно, в организм дефинитивного хозяина. Во влажных фекалиях и в почве
они располагаются во внешних слоях, а при обильном смачивании (осадках)
покидают фекалии. Распределение личинок по горизонтальной поверхности
различно в зависимости от типа угодий: на пойменном лугу они обнаружива-
ются в радиусе 30, в смешанном лесу - 20, в болотистом ольшанике - 10 см
от фекалий примерно через 30 суток. В дождливый период во всех стациях
они распределяются равномерно в радиусе 10 см. При наличии плотного тра-
вянистого покрова и ветра личинки могут переползать с одного растения на
другое.

Способности к вертикальной миграции у личинок трихостронгилид бо-
лее выражены, чем горизонтальные. Личинки S. aids и О. antipini наиболее
активны в пресной воде с Ph 5,8-6,6. При этом они поднимаются к поверхно-
стной пленке воды, стараясь ее преодолеть. В условиях лесных угодий наибо-
лее интенсивно вертикальная миграция личинок на растения происходит при
умеренном освещении и повышенной влажности, т.е. в утренние и вечерние
часы. При этом, если личинки заползают на ядовитые растения (чистотел,
полынь), то вскоре погибают (Семенова, 1984). Скорость движения личинок
зависит от вида нематоды и строения наружных покровов растений. По сла-
бо опушенным растениям личинки S. dagestanica и О. antipini продвигаются
по ложбинкам, а по сильно опушенным - между бугорками и ложбинками
(Семенова, 1984). В лесных биоценозах наиболее высоко личинки поднима-
ются на растения в заболоченных типах леса с густым травостоем (до 80-
107 см) при благоприятной влажности (Семенова, 1984; Говорка, Маклако-
ва, Митух и др., 1988). В луговых стациях при высыхании личинки впадают
в состояние покоя, а при увлажнении вновь начинают продвигаться (Неки-
пелова, 1958). Продвижению личинок способствует капиллярная влага, при
подсыхании которой они спускаются вниз. Находящиеся на поверхности поч-
вы личинки, способны мигрировать вглубь почвы на 29-35 см со скоростью
4-5 см в сутки (Некипелова, 1958 и др.), слой песчаной почвы в 25 см личин-
ки преодолевают за 30 суток. В биоценозах их можно обнаружить на крапиве,
таволге, сныти, кустистых растениях с большой площадью листовой поверх-
ности и др. видах на высоте от 40-60 см до 2 м, т.е. в кормовых биотопах
хозяев. Таким образом, у паразитов и хозяев совпадают биологические часы,
что способствует попаданию инвазионного начала к хозяину для завершения
развития.

В организме хозяев инвазионные личинки дважды линяют и становятся
половозрелыми. Созревшие, оплодотворенные самки начинают откладку яиц
на 1-3 сутки (Трач, 1983). Откладка яиц у трихостронгилид разных видов
склонна к сезонным адаптациям. Остертагии и нематодиры выделяют яйца
круглогодично, гемонхи - в весенне-летний период. В период ухудшения
условий развития и сохранности свободноживущих форм у некоторых видов
(при попадании в организм хозяина поздней осенью - с ноября-декабря до
марта-апреля) наблюдаются задержки развития (Трач, 1983).

Трихостронгилиды являются типичными паразитами диких копытных и
встречаются повсюду, где есть их хозяева. У лося зарегистрировано 25 видов
трихостронгилид. При этом численность облигатных видов (представители
рр. Ostertagia, Spiculopteragia, Nematodirella) достигает порой десятков ты-
сяч, что может быть важным фактором, влияющим на численность и состоя-
ние популяции хозяина.

Различные типы лесных угодий неравноценны как места циркуляции
инвазии. Безопасны зимние кормовые стации лося - сосновые молодняки, а
также - проходные стации - старые и средневозрастные сосновые леса, ель-
ники и старые смешанные леса. К опасным стациям относятся смешанные
молодняки и некоторые средневозрастные смешанные леса с развитым ли-
ственным подростом и хорошим травостоем. Особо опасными в отношении
трихостронгилид лося следует отнести сырые и заболоченные леса, лесные
травянисто-осоковые болота, поймы лесных ручьев и речек. Лесные луга и
кустарниковые заросли в поймах рек и ручьев следует рассматривать как по-
тенциально опасные угодья.

Для профилактики трихостронгилидозов лося следует проводить:

-	постоянный мониторинг состояния типов угодий с разной степенью
опасности; учет количества осадков по сезонам года; учет численности и за-
раженности хозяев;

-	биотехнические мероприятия по рассредоточению лося из опасных по
трихостронгидам угодий (устройство солонцов и кормушек, а также посевы
кормового люпина на небольших площадях вблизи безопасных угодий).

Биогельминты для доставки в кормовой биотоп хозяина использует про-
межуточных хозяев. Роль промежуточных хозяев в зависимости от вида гель-
132
минта могут играть наземные (для протостронгилид) моллюски, олигохеты
(для метастронгилид) и другие беспозвоночные, обитающие в биоценозе.
Личинки гельминтов, выделяются во внешнюю среду через кишечный тракт
хозяина. Внутри фекалий хозяина личинки способны оставаться живыми
длительный промежуток времени (так, паразит легких лося - Varestrongylus
capreoli - сохраняется живым в условиях лиственного леса и кустарниковых
зарослей до 10, а в открытых биотопах - до трех месяцев; внутри сухого ка-
тышка личинки способны перезимовывать) вплоть до обильного смачивания.
Дальнейшая судьба личинок зависит от наличия рядом промежуточного хо-
зяина (наземного моллюска), в тело которого личинки проникают перкутанно
или перорально. Внутри промежуточного хозяина личинка совершает мигра-
цию до места окончательной локализации и при этом, дважды линяя, стано-
вится инвазионной, вскоре инкапсулируется и в таком состоянии сохраняет-
ся, до тех пор, пока не будет доставлена в кормовой биотоп дефинитивного
хозяина, где поедается вместе с промежуточным хозяином. Внутри промежу-
точного хозяина личинки способны перезимовывать.

Оценка типов угодий как мест циркуляции протостронгилид лося пока-
зала, что опасны в условиях Подмосковья кустарниковые заросли, средне-
возрастной и молодой лиственные леса, которые для лося служат кормовыми
биотопами. Эти биотопы населены моллюсками - промежуточными хозяева-
ми, которые при повышенной влажности способны заползать на растения и
доставлять в кормовой биотоп дефинитивного хозяина инвазионное начало
(личинку третьей стадии протостронгилид).

Профилактические мероприятия в отношении протостронгилид лося
в условиях Подмосковья должны включать: мониторинг за состоянием по-
пуляций хозяев и их зараженностью; регулировании масштабов отстрела, т.е.
поддержании численности на безопасном уровне; биотехнические мероприя-
тия (размещение солонцов, водопоев, подкормочных площадок в безопасных
типах угодий, уничтожение фекалий в местах большого скопления или обра-
ботка их дезсредствами).

Наибольший ущерб диким копытным наносит инвазия фасциолидами
{Fasciola hepatica, Р fasciolaemorpha), поражающими печень животных.

Фасциола развивается с участием промежуточного хозяина - малого пру-
довика {Lymnaea truncatula). На территории северо-западного Подмосковья
этот моллюск распространен диффузно и часто встречается во временных
водоемах, на влажных лугах, имеющихся в изобилии, мелких стоячих водо-
емах.

Фасциола паразитирует у всех видов копытных. До недавнего времени,
когда на территории северо-западного Подмосковья размещалось большое ко-
личество молочных ферм и частного скота, зараженность фасциолой у диких
копытных держалась на высоком уровне. В связи со снижением численности
скота, показатели интенсивности (ИИ) и экстенсивности (ЭИ) фасциолезной
инвазии у диких копытных значительно снизились. Это свидетельствует о
том, что домашний скот является резервентом и распространителем инвазии
среди диких копытных в местах их контакта на общих пастбищных террито-
риях. В отсутствии скота циркуляция паразита происходит за счет только са-
мих диких копытных, при этом показатели ЭИ и ИИ фасциолами значительно
снижаются (по данным работников ветслужб). Вместе с тем ЭИ и ИИ зверей в
значительной степени зависят от климатических факторов: во влажные годы
увеличивается численность малого прудовика и растет инвазированность
зверей, в засушливые годы (2010 и, отчасти, 2011) снижается численность
моллюска и, следовательно, зараженность зверей.

Диффузный тип распределения моллюска в значительной степени затруд-
няет выработку стратегии борьбы с ним. Возможная химическая обработка
становится очень дорогостоящей, мало эффективной и даже опасной с точки
зрения экологии. В этом случае, вероятно, следует действовать по пути раз-
работки методов медикаментозных воздействий на паразитов, в период их
пребывания внутри организма дефинитивного хозяина.

Парафасциолопсис (Parafasciolopsis fasciolaemorpha) - облигатный па-
разит лося, развивается с участием водного моллюска - роговой катушки -
Planorbarius comeus. Ареал его захватывает всю лесную зону Европы. Наи-
более сильно поражен этой трематодой лось (облигатный хозяин), как самый
влаголюбивый из оленей. ЭИ лося в разные годы колеблется в пределах от 0
до 100%, ИИ - от единиц до десятков тысяч трематод у одного зверя (у ма-
рала- 7-10%, пятнистого оленя - 3-5%). Эти показатели приведены для
умеренно теплых, дождливых лет. В засушливом 2010 году уровень воды в
Иваньковском водохранилище и реках, питающих его, значительно снизился,
а температура воды при этом повысилась, что привело к недостатку кисло-
рода в воде и значительной гибели обитателей водоемов, в том числе и мол-
люсков. Зараженность копытных парафасциолой в 2011 г. понизилась и даже
у лося не превысила 40%, у марала - 3%, у пятнистого оленя - 0,5%.

Территория северо-западного Подмосковья расположена в центральной
части Восточно-Европейской равнины в пределах Верхневолжской низины,
богата водоемами и мелиоративными канавами, а также лесными болотами
и искусственными водоемами, заполненными водой. В «сырые» годы звери
без труда и длительных переходов находят корм, водопои и защиту от крово-
сосов. Наличие большого количества водоемов с медленным течением и ней-
тральной Ph создает благоприятные условия для жизни моллюсков. Искус-
ственные водоемы создаются, как правило, на торфянистых почвах с кислой
средой. Здесь можно встретить представителей р. Anisus. не замешанных в
циклах развития фасциолид. Роговая катушка в кислых водах не живет.

Постоянно завышенная численность копытных создает опасность вспы-
шек наиболее опасных гельминтозов, к числу которых относится парафас-
циолопсоз. Акклиматзация маралов и пятнистых оленей привели к тому, что
лось оказался вытесненным из привычных для него мест обитания. Но пара-
фасциолопсозная инвазия продолжает развиваться и без участия лося среди
популяций оленьих, вместе с тем показатели ЭИ и ИИ у них значительно
ниже, чем у облигатного хозяина - лося.

Заражение зверей зависит от численности дефинитивных, промежуточ-
ных хозяев, а также от изменений климатического характера. В засушливые
годы звери вынуждены совершать откочевки и концентрироваться вокруг
глубоководных, непересыхающих, водоемов. В поисках защиты от кро-
вососущих насекомых, звери заходят в водоем, засоряют его яйцами пара-
фасциолы, из которых вскоре выходят мирацидии. Средний срок развития
мирацидия до выхода из яйца 32—40 дней при оптимальной температуре
22-24 °C. Мирацидии наиболее активны в течение первых 8-10 ч. Если водоем
134
заселен роговыми катушками, мирацидии, активно внедряясь в мантийную
полость или кишечник моллюска, приступают к дальнейшему развитию.
Из моллюсков через 4 мес. в воду выходят церкарии, которые активно пла-
вают в течение 15-20 мин, после чего инцистируются под поверхностной
пленкой воды или на водных растениях, превращаясь в адолескария. Срок
развития гельминта от яйца до адолескария составляет не менее 150-160
(Судариков, Карманова, 1980) и до 210 дней (Wisniewski, 1937). Массовый
выход церкарий и их инцистирование происходят в утренние и вечерние
часы, т.е. тогда, когда звери бывают на водоемах, что усиливает опасность
заражения.

Заражение дефинитивных хозяев происходит весь теплый период года - с
весны до глубокой осени во время водопоя или при поедании водных расте-
ний с адолескариями. Заражение моллюсков происходит в течение летнего
периода, о чем свидетельствует постоянное нарастание инвазии (весной мол-
люски инвазированы на 5-6%, к осени - на 65%).

Заражение зверей в данном случае определяется степенью концентрации
их вокруг гельминтоопасных водоемов, что происходит в засушливые годы.

Система профилактики парафасциолопсозной инвазии должна строить-
ся на основе регулирования численности дефинитивных хозяев; постоянном
мониторинге численности и зараженности промежуточных хозяев; рассредо-
точении копытных от наиболее гельминтоопасных водоемов путем создания
искусственных - на торфянистых участках угодий.

Метастронгилиды развиваются с участием дождевых червей, которы-
ми весной и осенью питаются кабаны на припойменных лугах. Плотность
олигохет вплотную зависит от метеоусловий года и воздействия антропо-
генного фактора. Вспашка лугов, выпас скота, сенокошение, теплая друж-
ная весна, лето с умеренным количеством осадков, продолжительная осень,
многоснежная весна, умеренные весенние паводки увеличивают числен-
ность олигохет. Зараженность кабанов метастронгилами зависит от числен-
ности олигохет, что, в свою очередь, определяет длительность пребывания
кабанов на лугах. Яйца метастронгилид сохраняют жизнеспособность в
фекалиях 6-8, а в низких, сырых угодьях - до 9-13 месяцев. В олигохетах
личинки не только накапливаются, но и перезимовывают, что повышает воз-
можность заражения кабанов в разы. Наши исследования показали, что все
виды олигохет, найденные на лугах Национального парка, способны играть
роль промежуточных хозяев метастронгилид. Интенсивная роющая деятель-
ность кабанов в поисках олигохет отмечается в конце весны (2-3 декады мая)
и осенью (с середины сентября до заморозков). При этом популяция оли-
гохет уничтожается почти в половину. В этот период почва засоряется фе-
калиями кабанов, содержащих яйца метастронгилид, которых в дальнейшем
поедают олигохеты.

По результатам проведенных многолетних исследований закономер-
ностей циркуляции метастронгилезной инвазии в естественных условиях
была построена первая прогностическая модель (Маклакова, Перевертин,
Рыковский, 1997) этого процесса. В модель вводили следующие показате-
ли: численность кабанов - дефинитивных хозяев; интенсивность (ИИ) и
экстенсивность (ЭИ) инвазии кабанов; численность промежуточных хозя-
ев - люмбрицид; ИИ и ЭИ люмбрицид; плотность кабанов на 1000 га весной,
осенью, за год; плотность олигохет на 1 кв. м весной, осенью, за год; воз-
раст дефинитивных хозяев; абиотические факторы среды. Проведен корре-
ляционный анализ исследуемых признаков, а затем расчет регрессионных
моделей, в которых оценивали связь исследуемых факторов с независимой
переменной. Полученные данные выявили наибольшую значимость зависи-
мости ИИ метастронгилидами кабанов от ЭИ и средней плотности олиго-
хет на 1 кв. м, а также времени контакта кабанов с инвазионным началом
в олигохетах.

Тяжесть метастронгилезной инвазии определяется параметрами посту-
пившей в организм кабанов инвазии, что важно учитывать при создании ими-
тационной модели. Окончательный вариант модели имеет вид:

Y = -131,2 + 4,94 XI - 42,7 Х2 + 3,1 ХЗ + 42,9 Х4,

где XI - плотность олигохет; Х2 - численность кабанов на 1000 га; ХЗ - про-
должительность контакта; Х4 - ЭИ червей личинками метастронгилид.

Данная модель реализована в виде компьютерной диалоговой программы
с высоким уровнем сервиса для пользователя.

Модельный расчет для базовых ситуаций показал, что отклонения от
прогноза от результатов наблюдений не превышает 16%, что достаточно для
практического применения.

Предлагаемая модель была опробована на территории Национального
парка «Завидово». Отклонения в данных по фактической зараженности каба-
нов и результатов прогноза не превышал 15-20%, что позволяет при расчетах
вносить коррективы. Возможность прогнозирования значительно облегчает
задачи проведения профилактических мероприятий в охотхозяйствах, позво-
ляя экономить затраты.

Профилактические мероприятия основываются на проведении дегельмин-
тизации поросят на подкормочных площадках дважды в год: в феврале-марте
и в сентябре-октябре, а также постоянный мониторинг за численностью и
зараженностью личинками метастронгилид олигохет в местах, наиболее по-
сещаемых кабанами.

Серьезной проблемой для копытных с полным правом можно считать
гельминтов, циркуляция которых обеспечивается экосистемой хищник -
жертва (например, цистицеркоз). Заболевания, вызываемые этими гельмин-
тами, наносят ощутимый вред популяциям диких копытных и снижает про-
дуктивность охотничьего хозяйства. Наибольшее значение для копытных
имеет вид Taenia hydatigaena (личиночная стадия - Cysticercus tenuicollis).
для которой окончательными хозяевами являются плотоядные (волки, лисы,
енотовидные собаки, одичавшие и домашние собаки), а промежуточными -
парнокопытные, грызуны, хищные, приматы (в том числе и человек). В на-
стоящее время Т. hydatigena в европейской части России зарегистрирована у
20 представителей хищных, а личиночная форма - у 71 вида животных раз-
личных отрядов. Учитывая постоянно высокую плотность диких плотоядных
и их зараженность, можно сказать, что они играют основную роль в распро-
странении этой инвазии.

В последние годы в лесных угодьях Подмосковья стала неуклонно уве-
личиваться численность бродячих и одичавших собак. Результаты вскрытий
(1998-2001 гг.) показали, что ЭИ собак - 16,0-26,7% при ИИ 1—4 тении. Это
136
свидетельствует об их высокой зараженности по сравнению с дикими плото-
ядными (ЭИ лис в этот же период составляла 3,3-3,6% при ИИ - 1-2 тении;
енотовидных собак - 2,4-5,2% при ИИ - 1 тения) (Матвейчук, 2004).

О роли собак в распространении цистицеркоза среди диких копытных
свидетельствуют данные, полученные при исследовании туш и органов ди-
ких копытных, отстреленных в тот же период. ЭИ оказалась выше у живот-
ных всех видов, добытых вблизи населенных пунктов, чем у отстреленных
вдали от них (Матвейчук, 2004). Это свидетельствует о существовании син-
антропного и природного очагов цистицеркоза.

Из кишечника плотоядных членики (проглоттиды) цестоды попадают на
поверхность почвы и, двигаясь, покидают фекалии и при этом яйца (онкосфе-
ры) засоряют почву и траву. В зимнее время яйца почти целиком остаются
заключенными в матке, в летнее время у члеников наблюдается продолжи-
тельное движение и почти полное их освобождение от яиц. Яйца цестоды
обладают высокой степенью устойчивости в условиях внешней среды, ко-
торая остается источником инвазии для промежуточных хозяев длительный
промежуток времени.

Вероятно, что в распространении онкосфер в природе немалую роль иг-
рают беспозвоночные - дессиминаторы: олигохеты, жуки, мухи и др., спо-
собные разносить яйца на значительные расстояния. Возможно также поеда-
ние фекалий хищников копытными в период солевого голодания и при этом
инвазирование цистицерками. Часть онкосфер аккумулируется на шерсти
животных - хозяев с последующей диссеминацией в период линьки. Таким
образом угодья оказываются обсемененными яйцами тениид, что влечет за
собой массовую зараженность копытными (Фертиков, Сонин, Рыковский,
Егоров).

Наиболее восприимчивы к цистицеркам лоси (ЭИ до 50%) и кабаны (ЭИ
до 40,5%). Зараженность пятнистых оленей (ЭИ до 5,3%) и маралов (ЭИ до
7,4%) несравненно ниже, чем лосей (Матвейчук, 2004).

Цистицерки в промежуточном хозяине развиваютя достаточно быстро
(примерно за 35 дней). Они локализуются на серозных покровах сальника,
брыжейке, печени, плевры и реже других органах. В литературе имеются
сведения о гибели лосей от цистицеркоза (Стародынова, 1979; Карасев, Лит-
винов, 1974). Ущерб от цистицеркоза выражается не только в возможном па-
деже животных, но и в ухудшении качества мяса, уменьшении плодовитости
самок и качества трофеев (Херувимов, 1967).

Неравноценность типов лесных угодий как мест циркуляции тениид, так
и других гельминтов (наличие инвазионного начала, посещаемость дикими
копытными) позволяет искать подходы к разработке методов прогнозирова-
ния.

Профилактические мероприятия должны быть направлены на обследова-
ние и дегельминтизацию собак, в первую очередь охотничьих; ликвидацию
бродячих собак; соблюдение ветеринарных норм при отстреле и забое ди-
ких и домашних копытных и хищников (утилизация отходов); регулирование
численности зверей в угодьях.

Работа поддержана программой «Биоресурсы».
ЛИТЕРАТУРА

Говорка Я., Маклакова Л.П., Митух Я. и др. Гельминты диких копытных Восточной Европы.
М.: Наука, 1988. 208 с.

Егоров А.Н. Фауна гельминтов копытных Госкомплекса «Завидово» и пути регулирования
численности наиболее патогенных паразитов: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. М., 1994.
124 с.

Егоров А.Н. Национальному парку «Завидово» 75 лет // Национальный парк «Завидово».
75 лет. М., 2004. Вып. 6. С. 5-13.

Егоров А.Н., Маклакова Л.П., Рыковский А.Н. К вопросу о динамике гельминтофауны лесных
угодий Подмосковья // Там же. С. 96-101.

Жидков А.Е. Наблюдения по устойчивости яиц и инвазионных личинок стронгилят во внеш-
ней среде и лабораторных условиях // Науч. тр. Омского ВИ. 1965. Т. 2. С. 54-59.

Карасев Н.Ф., Литвинов В.Ф. Гидатигенный тениоз и цистицеркоз диких млекопитающих Бе-
резинского заповедника // Березинский заповедник: Исследования. Минск: Ураджай, 1974.
Вып. 3. С. 59-64.

Костяев Е.П. Некоторые вопросы эпизоотологии ашвортиоза пантовых оленей в Горном Ал-
тае // Тр. Алтайск. СХИ. 1971. Вып. 23. С. 84-86.

Маклакова Л.П., Перевертин К.А., Рыковский А.С. Опыт моделирования циркуляции мета-
стронгилид кабана // Тр. Института паразитологии РАН. Экологическое и таксономическое
разнообразие паразитов. М., 1997. Т. 41. С. 77-81.

Матвейчук В.В. Роль диких и домашних плотоядных в эпизоотологии тенуикольного цисти-
церкоза диких копытных Национального парка «Завидово» // Национальный парк «Завидо-
во». 75 лет. М., 2004. Вып. 6. С. 118-121.

Некипелова Р.А. Миграция личинок трихостронгилид в открытой внешней среде// Сборник
работ по гельминтологии, посвященный Р.С. Шульцу. Алма-Ата, 1958. С. 296-317.

Приедетис А.А. Значение возраста и пола в зараженности гельминтами косуль, благородных
оленей и лосей // Теоретические и практические вопросы паразитологии. Тарту, 1979.
С. 76-77.

Рыковский А.С. Опыт гельминтологической оценки и районирования больших территорий (на
примере Белорусской СССР) // Тр. ГЕЛАН СССР. 1980. Т. 30. С. 82-93.

Семенова М.К. О миграции инвазионных личинок трихостронгилид в условиях Белоруссии //
Гельминты сельскохозяйственных и охотничье-промысловых животных. М.: Наука, 1984.
С. 111-127.

Стародынова А.К. Болезни лосей, маралов и кабанов в лесных угодьях Калининской и Мос-
ковской областей // Тр. Завидовского науч.-опыт, заповедника. М., 1974. Вып. 3. С. 147—
172.

Стародынова А.К. Причина гибели лосей // Там же. 1979. Вып. 4. С. 135-147.

Судариков В.Е., Карманов В.Ю. О способности моллюсков к элиминации церкарий трематод
(экспериментальное изучение) // Тр. ГЕЛАН СССР. М., 1980. Т. 30. С. 94-99.

Трач В.Н. Особенности расселения стронгилят в желудочно-кишечном тракте домашних жвач-
ных // Материалы науч. конф. ВОГ. М., 1963. Ч. 2. С. 134-135.

Трач В.Н. Задержка развития нематод в хозяевах и экологическая оценка этого явления // Тез.
докл. науч. конф. ВОГ. М., 1983. С. 91-93.

Херувимов В.Д. О некоторых паразитах и болезнях лосей Тамбовской области // Биология и
промысел лося. М.: Россельхозиздат, 1967. Вып.З. С. 317-328.

Фертиков В.И., Сонин М.Д., Рыковский А.С., Егоров А.Н. Гельминты диких копытных Нацио-
нального парка «Завидово» и лесной зоны России. Тверь, 1999. 80 с.

Siefke A. Ergebnisse neuerer Untersuchungen uber den Parasitenbefall von Reh und Damwild //
Beitr. Jagd und Wildforsch. 1965. Bd. 4. S. 135-145.

Wisniewski L. W. Le cicle evolutilet la Parafasciolopsis fasciolaemorpha Ejsmont // Acad. Pol. Sci.
Lttt. 1937. Vol. l.P. 6.
Посвящается светлой памяти
моего учителя

Бориса Александровича Шишова

ГАММА-АМИНОМАСЛЯНАЯ КИСЛОТА
У ПАРАЗИТИЧЕСКИХ ЧЕРВЕЙ: ВЫЯВЛЕНИЕ,
ЛОКАЛИЗАЦИЯ, ФИЗИОЛОГИЧЕСКИЕ ФУНКЦИИ
(Аналитический обзор литературы)

Т.А. МАЛЮТИНА1

Статья содержит анализ результатов экспериментальных исследований,
связанных с определением физиологической функции гамма-аминомасля-
ной кислоты (ГАМК) у паразитических червей, которые были получены
зарубежными и отечественными исследователями на протяжении послед-
них более чем пятидесяти лет.

ГАМК является простым по химической структуре биогенным амино-
соединением, которое впервые было выявлено в головном мозге млеко-
питающих (Awapara et al., 1950; Roberts et al., 1950).

ГАМК оказывает тормозящее действие на передачу возбуждения в си-
напсах центральной нервной системы позвоночных, вызывая эффект тор-
можения.

Установлено, что ГАМК является самым распространенным тормозным
медиатором в центральной нервной системе млекопитающих.

В последующие годы было установлено, что ГАМК встречается в цент-
ральной нервной системе млекопитающих повсеместно и играет важную
роль не только в передаче нервного возбуждения.

Экспериментально установлено участие ГАМК в углеводном и амино-
кислотном обмене в головном мозге, в нормализации метаболических про-
цессов в нервной системе, во влиянии ее на проницаемость клеточных
и митохондриальных мембран (Сытинский, 1972).

На пре- и постсинаптической мембранах клетки позвоночных живот-
ных выявлено несколько типов ГАМК-рецепторов, структур, посредством ко-
торых реализуется медиаторная функция ГАМК на постсинаптическую мем-
брану синапса.

Среди ГАМК-рецепторов у позвоночных различают ГАМКа, ГАМКв-
рецепторы и др.

ГАМКА-рецепторы являются сложными макромолекулярными струк-
турами белковой природы и представляют собой ГАМК-барбитурат-бензо-
диазепинрецепторный комплекс (Сергеев, Шимановский, Петров, 1999).

Активация ГАМКА-рецепторов под воздействием ГАМК сопровож-
дается открытием СГ-каналов на постсинаптической мембране с последую-
щим постсинаптическим торможением и ограничением возбуждающего
стимула.

1 Центр паразитологии ИПЭЭ РАН.
Поперечный срез соматической мышечной
клетки и нервного ствола нематоды Ascaris
lumbricoides (По: Del Castillo et al., 1964b)

1 - ядерный мешок мышечной клетки; 2 -
ядро; 3 - сократительный материал; 4 - веретено;
5 - гиподермис; 6 - кутикула; 7 - нервный ствол;
8 - синцитиум; 9 - руки мышечной клетки

ГАМКв-рецепторы имеют также
белковую природу и функциональ-
но связаны с Са++- или К+-каналами
пресинаптической мембраны, а ак-
тивация ГАМКв-рецепторов приво-
дит к ограничениям возбуждающего
стимула на пресинаптической мем-
бране (Шульговский, 2000).

Тормозной эффект ГАМК явля-
ется короткодлящимся, и прекраще-
ние действия медиатора осуществ-
ляется за счет обратного всасывания
этой аминокислоты из синаптиче-
ской щели в цитоплазму нейрона с
помощью специального механизма
(Сытинский, 1972; Зефиров, 2000;
Шульговский, 2000; Прозоровский,
2006).

Известно также, что инактивация
действия ГАМК может достигаться
за счет ее утилизации в митохондри-
ях постсинаптической мембраны с
участием специфического фермента
переаминирования - аминобутират-
аминотрансферазы (ГАМК-Т) (Сы-
тинский, 1977).

Разработаны различные биохи-
мические качественные и количест-
венные методы определения ГАМК
в биологических жидкостях и ткани мозга животных, включая хроматогра-
фию и электрофорез на бумаге, хроматографическое разделение на колонках
с ионообменными смолами, сочетание ферментативной реакции с флуорес-
центным определением этой кислоты и др. (Сытинский, 1972).

Наряду с биохимическими методами разработаны биологические мето-
ды определения ГАМК, в которых используются чувствительные нейроны
рецептора и прямую кишку ракообразных, а также препарат дорзальной
мышцы крупной паразитической нематоды - аскариды (Сытинский, 1972;
Ash, Tucker, 1967).

В современной литературе представлены убедительные доказательства в
пользу того, что ГАМК является тормозным медиатором или передатчиком
нервных импульсов в центральной и периферической нервной системе не
только млекопитающих, но также у ракообразных и насекомых (Сытинский,
1972; Шеперд, 1987; Robinson et al., 1986).

Много позже в литературе появились данные о возможных других эффек-
тах ГАМК (Ben-Ari, 2002; Beg et al., 2003).

ГАМК у паразитических нематод. Первые данные о чувствитель-
ности мускулатуры свиной аскариды к воздействию ГАМК и пиперазину -
агонисту ГАМК по физиологическому эффекту, появились в литературе в
конце 40-х годов прошлого столетия (Baldwin, Moyle, 1949).
Экспериментально было установлено, что областью воздействия ГАМК
и пиперазина на мышечную клетку Ascaris lumbricoides является мышечный
синцитиум - область контактов мышечных «рук», отходящих от мешков мы-
шечных клеток, с нервными стволами (см. рисунок).

Следует отметить, что свиная аскарида давно привлекает внимание экс-
периментаторов в качестве удобной биологической модели.

Крупные размеры тела нематоды, и особенно у самки, своеобразная
форма связи соматических мышечных клеток с основными нервными ство-
лами, а также тот факт, что нервная система свиной аскариды содержит от-
носительно небольшое количество нейронов (не более трехсот), большин-
ство из которых морфологически идентифицированы с помощью световой и
электронной микроскопии, дают редкую возможность исследователям полу-
чать различные препараты тела этих животных, в том числе изолированные
мышечные клетки, и проводить на этих препаратах различные физиологи-
ческие, электрофизиологические, биохимические, цитоиммунохимические,
гистологические, радиоавтографические и фармакологические исследова-
ния (Baldwin, Moyle, 1947; 1949; Кротов, 1961; 1973; Norton, de Beer, 1957;
Шишов, 1961; Goodwin et al., 1963; Castillo et al., 1964a,b; Ash, Tucker, 1967;
Давыдов, 1968; Natoff, 1969; Rozhkova et al., 1980; Kass et al., 1984; Walrond
et al., 1985; Guastella et al., 1986, 1991; Johnson, Stretton, 1987; Голубев и др.,
2007).

Установлено, что электрофоретическая аппликация ГАМК и ее агонистов
пиперазина, мусцимола и изогувацина в область синцития вызывает сильную
гиперполяризацию постсинаптической мембраны мышечной клетки немато-
ды, что приводит к открытию хлорных каналов и последующему торможе-
нию в мышечной клетке (Castillo et al., 1964b; Martin, 1980, 1982, 1985; Wann,
1987). При этом было обнаружено, что гиперполяризация постсинаптической
мембраны мышечной клетки аскариды развивается при воздействии концен-
трации ГАМК, почти в сто раз более низкой, чем концентрация пиперазина.

Установлена линейная зависимость между степенью расслабления препа-
рата дорзальной мускулатуры аскариды и логарифмом концентрации ГАМК
в пределах 5 • 10-7-2 • 10-6 г/мл (Ash, Tucker, 1967).

Биохимические исследования показали, что нематоды способны синтези-
ровать и выделять ряд свободных аминокислот, в том числе глютаминовую
кислоту, которая, как известно, является предшественником ГАМК (Fairbairn,
1957).

В более поздних работах было показано, что в экстрактах, приготовлен-
ных из дорзальных и вентральных нервных стволов аскариды, обнаружены
ГАМК и фермент синтеза ГАМК - глютаматдекарбоксилаза (Guastella et al.,
1991).

Этими же исследователями радиоавтографическим методом с использо-
ванием 3Н-ГАМКВ нервной системы аскариды выявлен один из путей инак-
тивации ГАМК в синаптической щели, а именно обратный захват избытка
медиатора тормозными мотонейронами.

Наряду с биохимическими и биологическими данными о присутствии,
синтезе и инактивации ГАМК в нервной и мышечной тканях аскариды име-
ются иммуноцитохимические и радиоавтографические данные о выявлении в
нервной системе Ascaris suum ГАМК-иммунореактивных нейронов (Guastella
et al., 1986; Jonhon, Stretton, 1987; Guastella et al., 1991).

На серийных срезах и целых фрагментах тела аскариды было показано,
что в вентральном и дорзальном нервных стволах ГАМК-подобная иммуно-
реактивность локализуется в нейритах и клеточных телах идентифициро-
ванных тормозных мотонейронов, а также в двух волокнах (по одному в каж-
дом стволе), которые направляются от нейронов в нервное кольцо. При этом
отмечается, что в идентифицированных возбуждающих мотонейронах и ин-
тернейронах вентрального нервного ствола ГАМК-подобная иммунореакгив-
ность отсутствует.

Таким образом, в течение почти 50 лет разными исследователями были
получены экспериментальные доказательства того, что ГАМК присутствует в
нервной и мышечной системе аскариды и выполняет одну из основных своих
функций - функцию тормозного медиатора.

Как показывают данные литературы, фармакологические свойства ГАМК-
рецепторов соматических мышечных клеток аскариды, т.е. структур, посред-
ством которых реализуется медиаторная функция ГАМК на постсинаптиче-
скую мембрану синапса, довольно подробно изучены в экспериментах на
отдельных мышечных волокнах с помощью микроэлектродной техники, на
различных фрагментах тела (препарат дорзальной мускулатуры), а также на
интактных нематодах (Goodwin et al., 1963; Castillo et al., 1964b; Norton, de
Beer, 1957; Ash, Tucker, 1967; Holden-Dye, 1990; Кротов, 1961; 1973).

Следует отметить, что результатом воздействия ГАМК и ее агонистов
на соматическую мускулатуру аскариды является прекращение спонтанной
ритмики мускулатуры, резкое понижение мышечного тонуса и полное рас-
слабление мускулатуры. Перечисленные эффекты ГАМК и ее агонистов на
фрагменты соматической мускулатуры аскариды имеют обратимый характер,
так как двигательная активность фрагментов мышц червя может быть восста-
новлена после многократного отмывания их физиологическим раствором.

В экспериментах на фрагментах тела аскариды, препарированных таким
образом, что они состояли, в основном, из мышечных клеток, дорзального
и вентрального нервных стволов и единственной комиссуры, соединяющей
оба нервных ствола, было показано, что в ряде случаев аппликация ГАМК
и агонистов мусцимола и пиперазина на вентральный ствол приводила к
блокированию ответов дорзальных мотонейронов на непрямую стимуляцию
(Kass et al., 1984). Эти данные свидетельствуют в пользу участия ГАМК в
тормозном медиаторном процессе у нематоды.

Установлено также, что эффекты ГАМК и ее агонистов на мускулатуру
аскариды могут быть предотвращены в той или иной степени после пред-
варительной обработки фрагментов мышц неконкурентным антагонистом
ГАМК - 5-нитро-(3-фенил-пропил-амино)бензойной кислотой и конкурент-
ным антагонистом - препаратом SP95531 в очень высоких концентрациях.
При этом классические избирательные антагонисты ГАМК, такие как пикро-
токсин и бикукулин, не способны предотвращать эффекты ГАМК и ее агони-
стов на мускулатуру аскариды.

В экспериментах на интактных аскаридах и фрагментах спинной мус-
кулатуры червей показано, что введение в область головного конца аскарид
142
ГАМК в концентрации 1 • 10"3 г/мл вызывает необратимое прекращение всех
двигательных реакций червя (Кротов, 1956; Давыдов, 1968).

Установлено, что агонист ГАМК пиперазин в концентрации 1 • 10-15 г/мл
вызывает у интактных нематод чередование резких изгибов тела с после-
дующими периодами угнетения движений, а более высокие концентрации
этого агониста полностью угнетают двигательную активность интактных не-
матод и препаратов спинной мускулатуры червей (Кротов, 1961; Давыдов,
1968; Norton, de Beer, 1957).

Сравнительный анализ фармакологических свойств ГАМК-рецепторов
аскариды с ГАМК-рецепторами млекопитающих и беспозвоночных живот-
ных показал следующее.

Исследования показали, что ГАМК-рецепторы соматической мускула-
туры аскариды, в зависимости от чувствительности к различным агонистам
и антагонистам ГАМК, не могут быть классифицированы на субтипы
ГАМКа-, ГАМКв-рецепторы и др., как ГАМК-рецепторы млекопитающих, у
которых классификация ГАМК-рецепторов основана на различной фармако-
логической специфичности рецепторов (Warm, 1987; Colquhoun et al., 1989;
Duittoz, Martin,, 1989; Holden-Dye et al., 1988, 1989; Andrews, Johnston, 1979;
Robinson et al., 1989).

Тем не менее высказывается мнение о том, что ГАМК-рецепторы сома-
тических мышц аскариды по чувствительности к агонистам ГАМК схожи с
ГАМКА-рецепторами млекопитающих.

Так, мусцимол, агонист ГАМК, по фармакологическому эффекту на мы-
шечную клетку аскариды соответствует самой ГАМК, а наиболее сильным
агонистом является стериоизомер мусцимола (8)-(+)-дигидромусцимол.

Дополнительно к этому обнаруженная высокая чувствительность сомати-
ческих мышц аскариды к агонисту ГАМК изогувацину сближает ГАМК-ре-
цепторы мышечных клеток аскариды с ГАМКд-рецепторами млекопитающих.

Существенным отличием ГАМК-рецепторов соматических мышц аскари-
ды от ГАМКд-рецепторов млекопитающих является отсутствие способности
у классических антагонистов ГАМК пикротоксина, бикукулина, t-бутилбицик-
лофосфоротиона и диэлдрина блокировать ГАМК-рецепторы мышц аскариды.

Отличием ГАМК-рецепторов мышц аскариды от ГАМКд-рецепторов
млекопитающих является и то, что такие сильные антагонисты ГАМК, как
5-нитро(3-фенил-пропил-амино)бензойная кислота и препарат SR95531, сла-
бо проявляют свою активность на мышцах нематоды в очень высоких кон-
центрациях.

На отличие ГАМК-рецепторов мышц аскариды от ГАМКд-рецепторов
млекопитающих указывает и тот факт, что такие вещества, как пентабарби-
тон и флуразепам (барбитураты), не потенцируют ответы мускулатуры аска-
риды на воздействие ГАМК (Warm, 1987; Colquhoun et al., 1989; Holden-Dye
et al., 1988, 1989).

С другой стороны, низкая активность классических антагонистов ГАМК
или ее полное отсутствие сближает ГАМК-рецепторы аскариды с ГАМК-ре-
цепторами многих беспозвоночных (Сытинский, 1972).

В литературе также представлены сведения о реакции мускулатуры не-
которых внутренних органов аскариды (в частности, матки) на воздействие
ГАМК (Теренина, 1971а).
Автором показано, что ГАМК в концентрации 1 • 10"5 г/мл вызывает пре-
кращение спонтанной ритмики препарата мускулатуры матки и значительное
понижение тонуса.

Таким образом, перечисленные выше данные являются достаточно убе-
дительными аргументами в пользу того, чтобы считать ГАМК тормозным ме-
диатором в нервной системе аскариды.

Физиологическая роль ГАМК в нервной и мышечной системе дру-
гих паразитических нематод изучена значительно слабее по сравнению со
свиной аскаридой.

В экспериментах на нервно-мышечном препарате, приготовленном из
нематоды Phocanema decipiens (личинки 2-й стадии) показано, что ГАМК и
пиперазин в концентрации Г10-3 г/мл принимают участие в регуляции ак-
тивности двигательных нервов, которые контролируют тонический уровень
соматической мускулатуры нематоды (Bradly, 1961).

В 80-х гг. прошлого столетия была предложена новая модель проведе-
ния различных фармакологических исследований - препарат целой нематоды
Angiostrongylus cantonensis (Terada et al., 1982).

Было установлено, что ГАМК и пиперазин в концентрациях 1 • 10"5-
1 • Ю^М вызывают значительное угнетение спонтанной двигательной ак-
тивности и снижение мышечного тонуса таких препаратов. Антагонисты
ГАМК бикукулин (конкурентный антагонист ГАМК-рецепторов позвоноч-
ных животных) и пикротоксин (блокатор хлорных каналов ГАМК-рецепторов
позвоночных) в концентрациях 1 • 10"6-! • Ю^М предотвращали развитие
эффектов ГАМК и пиперазина на препарате A. cantonensis.

В связи с установленным фактом авторами было высказано предположе-
ние о том, что ГАМК у A. cantonensis может выполнять функцию тормозного
медиатора.

В экспериментах на нервно-мышечном препарате другой паразитической
нематоды Ascaridia galli было обнаружено, что ГАМК (5 • 10"6 М), агонисты
ГАМК мусцимол (1 • 10"5 М) и изогувацин (110^ М) вызывают гиперполя-
ризацию мышечных клеток аскаридии, сопровождающуюся расслаблением
мышечного волокна (Warm, 1987).

При этом было установлено, что пикротоксин в концентрации 1 • 10^ М
не предотвращает развитие эффекта ГАМК на мышечных клетках
аскари дий.

В экспериментах, выполненных на фрагментах тела аскаридий, со-
стоящих из соматической мускулатуры и нервных стволов, в изотониче-
ском режиме установлено, что ГАМК вызывает значительное снижение
тонуса фрагментов тела нематод, при этом выявлена концентрационная
зависимость эффектов ГАМК в ряду от 1 • 10"5 до 110"3 М (Малютина,
2008).

Результаты, полученные в экспериментах на A. galli с ГАМК и ее аго-
нистами, позволяют сделать предположение о том, что у аскаридий ГАМК
также может быть тормозным медиатором в двигательных нервах, как и у
свиной аскариды.

Однако отсутствие эффекта пикротоксина на соматической мускулатуре
аскаридии может говорить о фармакологическом разнообразии ГАМК-рецеп-
торов мышц этой нематоды.
ГАМК у скребней. Скребни (Acanthocephala. тип колючеголовых червей)
являются самой небольшой по числу видов группой паразитических червей
в природе (Скрябин, Шульц, 1937). Физиологическая роль ГАМК в нервной
и мышечной системе скребней до настоящего времени остается мало иссле-
дованной.

В литературе имеются отдельные сведения о выявлении положительной
ГАМК-иммуноцитохимической реакции во всех типах нейронов, образую-
щих церебральный ганглий скребня Echinorunchus gadi (Бисерова и др., 2007;
Голубев и др., 2007).

Так, при окрашивании метка обнаружена в нейроцитах ганглия и их от-
ростках. Наибольшая интенсивность окраски обнаружена в темных нейронах
промежуточной и некоторых нейронах центральной зоны ганглия, где отме-
чено присутствие большого количества митохондрий, на мембранах которых
также выявлена специфическая метка.

Однако этих сведений явно недостаточно для того, чтобы высказать ка-
кие-либо предположения о возможной медиаторной функции ГАМК в нерв-
ной системе скребней.

ГАМК у цестод. Впервые ГАМК-подобная иммунореактивность была
выявлена в различных отделах центральной и периферической нервной си-
стемы цестоды Moniezia expansa (Eriksson et al., 1995).

ГАМК-подобная иммунореактивность была выявлена в нервных сетях
цестоды, которые были тесно связаны с мускулатурой стенки тела, а также
в продольных нервных стволах. При этом авторами отмечено, что никакие
клеточные тела ими не были идентифицированы, и что сколекс цестоды не
был исследован.

Помимо иммуноцитохимических экспериментов авторами были проведе-
ны исследования по определению ГАМК в гомогенатах, приготовленных из
передних фрагментов тела, включающих сколекс и область шейки цестоды, с
помощью метода высокожидкостной хроматографии.

При этом было установлено, что концентрация ГАМК в передней области
М. expansa соответствует величине 124,8 ± 15,3 пикомол/мг сырого веса.

В последующие годы в литературе появились сведения о выявлении поло-
жительной иммунореакции на ГАМК в центральной и периферической нерв-
ной системе других цестод, в том числе у трех видов цестод, представителей
отрядов Pseudophyllidea и Caryophyllidea и 1-го вида амфилинид, предста-
вителя отряда Amphilinidea (Biserova et al., 2000; Бисерова, 2004; Бисерова
и др., 2007; Голубев и др., 2007).

У цестоды Caryophyllaeus laticeps ГАМК-иммуннореактивные элементы
обнаружены в центральной нервной системе, в двух главных латеральных
нервных стволах.

Показано, что ГАМК-иммуннореактивные нервы следуют из централь-
ной нервной системы в периферическую, иннервируя мускулатуру сколекса
и стенки тела.

Тела ГАМК-имуннореактивных нейронов обнаружены как в главных ство-
лах, так и в периферических отделах вблизи продольного слоя мускулатуры.
В сколексе червя обнаружены многочисленные ГАМК-иммуннореактивные
волокна, образующие субтегументальную мелкоячеистую сеть и сгущения в
складках сколекса.
У цестоды Trianophorus nodulosus ГАМК-иммуннореактивные клетки об-
наружены в сколексе и шейке червя.

Показано, что тела клеток лежат парами в поперечной комиссуре ско-
лекса и в шейке. Тонкие отростки нейронов выявляются между мышечными
волокнами ботрий, прикрепительных органов сколекса, и между крупными
продольными мышцами шейки.

Наряду с этим на поверхности крупных продольных мышц Т nodulosus
при электронномикроскопическом исследовании выявлены синаптические
окончания, содержащие светлые овальные везикулы диаметром 20-30 нм.

ГАМК-иммунореактивность выявлена на поверхности пресинаптической
мембраны этих синаптических окончаний, а также внутри овальных прозрач-
ных везикул.

Кроме нейромышечных синапсов ГАМК у этой цестоды была выявлена в
светлых везикулах мелких аксонов, цистернах эндоплазматического ретику-
лума и светлых везикулах крупных аксонов в составе главных латеральных
нервных стволов.

ГАМК-иммунореактивность была выявлена в крупных аксонах в области
выхода их из главных латеральных нервных стволов и в области контакта с
продольным мышечным волокном.

У цестоды Ligula intestinalis в главных латеральных нервных стволах
выявлены ГАМК-иммунореактивные нервные элементы в виде интенсивно
окрашенных и компактно расположенных тяжей.

Тела ГАМК-иммунореактивных нейронов выявлены не только в глав-
ных латеральных нервных стволах, но также и на периферии в области субте-
гументальной мускулатуры этой цестоды.

У Amphilinafoliacea - представителя класса Amphilonida впервые ГАМК-
иммунореактивность была выявлена в центральной и периферической нерв-
ной системе.

Так, в центральной нервной системе амфилины иммунореакция обна-
ружена в главных латеральных нервных стволах, в ганглиях и поперечных
комиссурах на заднем конце тела червя.

В периферической нервной системе червя ГАМК-иммунореактивность
была выявлена вблизи крупных мышечных волокон, в субтегументе, вблизи
семяизвергательного канала и вагины.

С учетом данных о выявлении у цестод и амфилинид ГАМК-иммунореа-
кивности в различных нервных элементах центральной и периферической
нервной системы, включая нервно-мышечных синапсах авторы высказали
предположение о том, что ГАМК в нервной системе у паразитических лен-
точных червей может участвовать в процессах торможения и возбуждения по
аналогии с ГАМК-ергической передачей у беспозвоночных.

Однако для того, чтобы идентифицировать ГАМК как медиатор у лен-
точных паразитических червей, потребуется осуществление ряда этапов для
идентификации медиаторов, в том числе биохимического, требующего при-
сутствия и активности ферментов синтеза и инактивации этого вещества в
синапсе; физиологического, требующего демонстрации того, что физиологи-
ческая стимуляция заставляет пресинаптическое окончание выделять данное
вещество; фармакологического, требующего демонстрации того, чтобы спе-
циализированные фармакологические препараты способны оказывать ожи-
146
даемое действие на синтез, накопление, высвобождение, активность и инак-
тивацию данного вещества (Шеперд, 1987).

В настоящее время большинство из перечисленных критериев такой
идентификации ГАМК как медиатора у цестод отсутствует за исключением
сведений о выявлении ГАМК-иммунореакивности в различных нервных эле-
ментах центральной и периферической нервной системы, в том числе в нерв-
но-мышечных синапсах у цестод у нескольких видов цестод и одного вида
амфилинид, и высоком уровне содержания ГАМК в гомогенате из передней
области стробилы цестоды М. expansa.

Хотя установленные сведения указывают на важное значение ГАМК в
жизнедеятельности плоских паразитических червей.

ГАМК у трематод. Впервые ГАМК была выявлена иммуноцитохими-
чески у печеночного сосальщика Fasciola hepatica (Eriksson et al., 1995).

ГАМК-иммунореакгивность была обнаружена в продольных нервных
стволах и латеральных нервах задней части тела фасциолы. Дополнительно
к этому ГАМК-иммунореактивность наблюдалась в продольных субтегумен-
тальных нервных волокнах, следующих параллельно с тегументом.

Кроме того, были выявлены ГАМК-иммунореакгивные структуры, кото-
рые следовали по направлению к тегументу и по мнению авторов были похо-
жи на клеточные тела.

Присутствие ГАМК в нервной системе фасциолы верифицировано с по-
мощью высокожидкостного хроматографического анализа, в результате кото-
рого было установлено, что гомогенаты, приготовленные из целых трематод,
содержат ГАМК в количестве 16,8±4,9 пикомоль/мг сырого веса.

В начале 80-х годов XX в. в литературе были представлены данные, ха-
рактеризующие нейрофармакологию трематоды Schistosoma mansoni - пара-
зита крови. Шистосомоз как тяжелое паразитическое заболевание, вызывае-
мое этими паразитами, в настоящее время диагностирован более чем у 200
миллионов человек более чем в 70 странах мира (Mellin et al., 1983).

Описаны эксперименты, в которых исследовано воздействие широкого
круга нейроактивных веществ, в том числе ГАМК и ее агонистов и антагони-
стов, на моторную и электрическую активность соматической мускулатуры
интактных взрослых самцов и самок шистосом.

В результате экспериментов установлено, что ГАМК, агонисты ГАМК
пиперазин, мусцимол, авермектин В1а, антагонисты ГАМК бикукулин и пик-
ротоксин, а также специализированные блокаторы хлорных каналов Na-пен-
ницилин-С и пентиленететразол не имели какого-либо эффекта на двигатель-
ную активность шистосом.

В связи с отрицательными результатами авторы высказали предположе-
ние о том, что тормозные аминокислотные нейротрансмиттеры не играют ка-
кой-либо функциональной роли в нервно-мышечной системе S. mansoni.

Однако недавно такое предположение было подвергнуто сомнению в
связи с опубликованными экспериментальными данными, в которых было
показано, что ГАМК-иммунореактивность выявлена в различных отделах
центральной и периферической нервной системы шистосом, в том числе в
нервных клетках и волокнах церебрального ганглия и продольных нервных
стволов, в нервном плексусе, разветвляющемся по всей паренхиме самца
взрослого червя (Mendonca-Silva et al., 2004).
Показано, что наибольшая часть ГАМК-иммунореактивных нейронов, ло-
кализованных латерально по отношению к главным нервным стволам, имели
нейрональные отростки, которые следовали наружу к поверхности червя, что
предполагает связь ГАМК с сенсорными рецепторами S. mansoni.

В мускулатуре ротовой и брюшной присосок шистосомы, а также в нерв-
ной ткани, близко связанной с присосками, выявлена интенсивная и диффуз-
ная ГАМК-иммунореактивность.

Кроме того, ГАМК-иммунореактивность выявлена в некоторых структу-
рах тела шистосомы, не связанных напрямую с нервной системой червя, в
частности, в репродуктивной системе паразита.

Так, интенсивная ГАМК-иммунореактивность обнаружена в долях семен-
ников взрослой S. mansoni.

В гомогенатах тканей целых червей была определена активность фер-
мента глютаматдекарбоксилазы, осуществляющего прямой синтез ГАМК из
глютамата, и было установлено, что глютаматдекарбоксилазная активность
шистосом в гомогенате имеет относительно высокое значение по сравнению
с другими беспозвоночными, а именно - 5,36 ± 1,00 СО2/ч/мг белка.

Молекулярный вес этого фермента, выделенного из гомогената тканей
червя, составляет 67 кДа.

В связи с тем что изоформа глютаматдекарбоксилазы шистосомы имеет
сходство с основной изоформой этого фермента млекопитающих, авторы вы-
сказали предположение, что выявленный фермент имеет определенное значе-
ние в физиологии шистосом.

На интактных взрослых самцах шистосом, которые, находясь в физио-
логическом солевом растворе, содержащем дополнительно серотонин в кон-
центрации 10 ц молей, были способны совершать различные движения тела,
авторами были испытаны ГАМК и антагонисты ГАМК пикротоксин - некон-
курентный антагонист ГАМКА-рецепторов и бикукулин - избирательный ан-
тагонист ГАМКА-рецепторов.

Однако ГАМК была неспособна изменять движение шистосом (Mendonca-
Silva et al., неопубликованные данные).

В то же время добавление в солевую среду агониста ГАМК пикро-
токсина в концентрации 100 т молей вызывало изменение двигательной ак-
тивности тела червей.

В данном случае эффект пикротоксина выражался в уменьшении площа-
ди тела шистосомы, который имел время-зависимый характер.

Однако добавление другого антоганиста ГАМК бикукулина в концент-
рации 1 миллимоля в солевой раствор не вызывало какого-либо эффекта на
двигательную активность

ОБСУЖДЕНИЕ

В результате обзора имеющейся литературы можно сформулировать не-
которое представление о физиологической функции ГАМК в нервной систе-
ме у паразитических червей и сопоставить с функцией ГАМК у других бес-
позвоночных, в том числе свободноживущих нематод, а также у позвоночных
животных, которые являются хозяевами многих паразитических организмов.
Известно, что ГАМК впервые была выявлена в головном мозге млеко-
питающих (Awapara et al., 1950; Roberts et al., 1950).

Затем было установлено, что эта аминокислота является основным тор-
мозным медиатором в центральной нервной системе позвоночных животных
(Сытинский, 1972; Шеперд, 1987; Jorgensen, 2005).

Впоследствии присутствие ГАМК было показано в центральной и пе-
риферической нервной системе у различных беспозвоночных животных,
в том числе ракообразных, моллюсков, аннелид и членистоногих (Сытин-
ский, 1972).

Экспериментально установлено, что ГАМК в центральной нервной
системе позвоночных и в большинстве случаев в центральной и перифери-
ческой нервной системе различных беспозвоночных животных выполняет
одну из своих основных функций - функцию тормозного медиатора.

Однако в литературе обсуждается и другая функция ГАМК - функция
возбуждающего медиатора (Beg, Jorgensen, 2003; Jorgensen, 2005).

Так, было показано, что брюшные мышцы свободноживущей нематоды
Canorhabditis elegans сокращаются в ответ на высвобождение ГАМК из осо-
бой пары двигательных нейронов, указывая на то, что ГАМК может оказы-
вать возбуждающий эффект на эти мышцы, участвующие в акте дефекации у
этой нематоды. В то же время ГАМК вызывает расслабление мышц тела при
локомоциях этой нематоды.

В результате исследования физиологической функции ГАМК в нервной
системе паразитических червей установлено следующее.

В экспериментах на нематодах (на примере A. suum, A. lumbricoides,
A. galli, Ph. decipiens, A. cantonensis) получены важные доказательства того,
что ГАМК может играть роль тормозного медиатора в нервной системе пара-
зитических нематод.

К таким доказательствам можно отнести следующее.

В гомогенатах тканях нематод выявлена ГАМК, ее предшественник глю-
таминовая кислота, а также фермент глутаматдекарбоксилаза, принимающий
участие в синтезе ГАМК.

Установлено, что инактивация ГАМК происходит в области нервного
окончания путем обратного захвата этой аминокислоты тормозными мото-
нейронами.

С помощью микроэлектродной техники установлено, что местом физио-
логического действия ГАМК у аскариды является область мышечного синци-
тия и частично внешняя поверхность мешков мышечных клеток, где, вероят-
но, также локализуются ГАМК-рецепторы.

С помощью иммуноцитохимических методов в нервной системе нематод
выявлены ГАМК-иммунореактивные идентифицированные тормозные ней-
роны.

Установлен характер фармакологического действия ГАМК и ее агонистов
на мускулатуру всех выше перечисленных видов нематод, который заключа-
ется в угнетении спонтанной ритмики мышечных препаратов или интактных
нематод с последующим снижением мышечного тонуса вплоть до полного
расслабления мускулатуры. Такие эффекты ГАМК на мускулатуре нематод
имеют обратимый характер. Спонтанная ритмика и мышечный тонус препа-
ратов могут быть восстановлены после многократного отмывания их физио-
логическим раствором.
Сравнение фармакологических свойств ГАМК-рецепторов мускулатуры
нематод с ГАМК-рецепторами других животных показал следующее. Харак-
тер реакции мускулатуры нематод на ГАМК и ее агонисты (пиперазин, мус-
цимол, изогувацин и др.) указывает на сходство ГАМК-рецепторов мускула-
туры нематод с классическими ГАМКА-рецепторами млекопитающих.

Однако неспособность классических блокаторов ГАМКА-рецепторов
млекопитающих пикротоксина и бикукулина предотвращать эффект ГАМК
на мускулатуре аскариды и аскаридии указывает на своеобразие фармаколо-
гических характеристик ГАМК-рецепторов паразитических нематод и сбли-
жает их по свойствам с ГАМК-рецепторами других беспозвоночных.

Свойство агонистов ГАМК вызывать расслабление мускулатуры аскари-
ды вплоть до полного обездвиживания червя явилось хорошим навигатором
для направленного поиска и создания антигельминтных препаратов, мише-
нью для которых будут отдельные звенья медиаторной передачи нервного
импульса с участием ГАМК, в том числе ГАМК-рецепторы соматической
мускулатуры свиной аскариды.

Одним из первых антигельминтных препаратов, нашедших широкое при-
менение в медицинской и ветеринарной практике, явился пиперазин - аго-
нист ГАМК, механизм действия которого на мышечную клетку аскариды был
раскрыт с помощью микроэлектродной техники (Del Castillo et al., 1963).

Из литературы известно о том, что пиперазин в низких концентрациях
(1 • 10-15 г/мл) может повышать тонус гладкой мускулатуры препарата киш-
ки крысы, а в более высоких (1 • 1 О*3 г/мл) приводить к параличу препарата
кишки (Давыдов, 1968).

В результате противоположных эффектов пиперазина на ГАМК-рецепто-
ры мускулатуры кишки млекопитающего и ГАМК-рецепторы мускулатуры
нематоды пиперазин в конечном итоге способствует элиминации нематод из
кишечника млекопитающего.

В последующие годы большое внимание в ветеринарной и медицинской
практике было уделено авермектинам, которые продуцируются почвенной
бактерией Streptomyces avermitilis.

Среди авермектинов наиболее эффективным является ивермектин, меха-
низм действия которого был изучен на свиной аскариде.

Было установлено, что ивермектин потенцирует образование ГАМК в
пресинаптическом нервном окончании с последующим взаимодействием
ГАМК с постсинаптическими ГАМК-рецепторами и развитием эффекта рас-
слабления мускулатуры червя, что способствует выведению паразита из ки-
шечника хозяина.

Сведения о реакции мускулатуры матки аскариды на воздействие относи-
тельно низких концентраций ГАМК могут представлять интерес в плане пер-
спективы создания антигельминтных препаратов, которые будут направленно
препятствовать выходу инвазионных яиц из матки нематоды с последующим
ограничением распространения инвазионного начала в окружающей среде.

Как следует из литературы, у скребней на примере Echinorynehus gadi
выявлена положительная ГАМК-иммуноцитохимической реакция во всех
нейронах церебрального ганглия.
Однако этих сведений явно недостаточно для того, чтобы высказать ка-
кие-либо предположения о возможной физиологической, в том числе медиа-
торной, функции ГАМК в нервной системе скребней.

В отношении цестод и амфилин в литературе представлено значитель-
но больше сведений по сравнению со скребнями о распределении ГАМК в
различных отделах центральной и периферической нервной системы, в том
числе в нервно-мышечных синапсах ленточных червей.

Дополнительно к этому в гомогенатах, приготовленных из сколексов и
шейных отделов стробилы цестод, выявлена высокая активность фермента
глютаматдекарбоксилазы, принимающего участие в синтезе ГАМК, а также
определен молекулярный вес этого фермента.

При этом установлено, что показатель активности глютаматдекарбокси-
лазы у цестоды сходен с активностью этого фермента у млекопитающих.

На основании результатов выявления ГАМК-иммунореактивности в раз-
личных нервных элементах центральной и периферической нервной систе-
мы, в том числе нервно-мышечных синапсах у цестод и амфилинид, а так-
же наличия в нервных тканях цестод фермента синтеза ГАМК в литературе
высказывается предположение о возможной медиаторной функции ГАМК в
нервной системе паразитических ленточных червей.

Однако другие необходимые данные, подтверждающие такое предполо-
жение, в том числе фармакологическая характеристика ГАМК-рецепторов у
ленточных червей, в настоящее время в литературе отсутствуют.

ГАМК-иммунореакивность в различных нервных элементах центральной
и периферической нервной системы, в том числе в нервно-мышечных синап-
сах у цестод и амфилинид, а также высокая активность фермента глютамат-
декарбоксилазы в нервной ткани цестод являются важными свидетельствами
об участии ГАМК в физиологии ленточных паразитических червей.

Однако физиологическая функция ГАМК в качестве нейромедиатора в
нервной системе цестод в настоящее время не установлена.

Присутствие ГАМК в нервной системе трематод показано в экспери-
ментах на двух представителях трематод - Fasciola hepatica и Schistosoma
mansoni.

Характерной особенностью в распределении ГАМК в нервной системе у
фасциолы является то, что ГАМК-подобная иммунореактивность была выяв-
лена в продольных нервных стволах и латеральных нервах только в задней
части тела.

Дополнительно к этому иммунореактивность была отмечена в длинных
субтегументальных волокнах, следующих параллельно тегументу и структу-
рах, похожих на клеточные тела с отростками, которые направлены к тегу-
менту (Eriksson et al., 1995).

Присутствие ГАМК в тканях фасциолы было верифицировано с помо-
щью высокожидкостного хроматографического анализа, в результате которо-
го было установлено, что гомогенаты, приготовленные из целых трематод,
содержат ГАМК в количестве 16,8 ± 4,9 пикомоль/мг сырого веса.

У шистосомы ГАМК-иммунореактивность выявлена в различных отделах
центральной и периферической нервной системы шистосом, в том числе в
нервных клетках и волокнах церебрального ганглия и продольных нервных
стволов, в нервном плексусе, разветвляющемся по всей паренхиме самца
взрослого червя (Mendonca-Silva et al., 2004).

Показано, что наибольшая часть ГАМК-иммунореактивных нейронов,
локализованных латерально по отношению к главным нервным стволам, име-
ли нейрональные отростки, которые следовали наружу к поверхности червя.
Эти данные предполагают, что функционирование сенсорных рецепторов
трематоды осуществляется с участием ГАМК.

Кроме того, интенсивная ГАМК-иммунореактивность выявлена в муску-
латуре ротовой и брюшной присосок шистосом, а также в нервной ткани,
близко связанной с присосками.

У взрослых трематод S. mansoni ГАМК-иммунореактивность обнаружена
за пределами нервной системы, в частности, в долях семенников.

В гомогенатах тканей, приготовленных из целых взрослых червей, выявлена
относительно высокая активность фермента синтеза ГАМК-глютаматдекарбо-
ксилазы, которая соответствовала величине 5,36 ± 1,00 нмоль СО2/ч/мг белка.

Описаны эксперименты, в которых исследовано воздействие ГАМК, ее
агонистов и антагонистов на моторную и электрическую активность сомати-
ческой мускулатуры интактных взрослых самцов и самок шистосом (Mellin
et al., 1983).

В результате этих экспериментов было установлено, что ГАМК, агони-
сты пиперазин, мусцимол, авермектин В1а, антагонисты ГАМК бикукулин и
пикротоксин, а также специализированные блокаторы хлорных каналов Na-
пенициллин-G и пентиленететразол не имели какого-либо эффекта на двига-
тельную активность шистосом.

Неспособность ГАМК изменять ритмические движения интактных взрос-
лых самцах шистосом, которые находились в физиологическом солевом рас-
творе, содержащем дополнительно серотонин в концентрации Ютмолей,
была подтверждена другими авторами (Mendonca-Silva et al., 2004).

Однако было показано, что антагонист ГАМК пикротоксин-неконкурент-
ный антагонист ГАМКА-рецепторов в концентрации 100 цмолей вызывает
изменение двигательной активности тела червей.

В количественном выражении эффект пикротоксина заключался в умень-
шении площади тела гельминта.

Авторы предположили, что такой эффект пикротоксина может отражать
непрямое возбуждающее стимулирование вследствие блокирования тонуса
мускулатуры трематоды, ингибируемого ГАМК.

Однако добавление другого антоганиста ГАМК бикукулина в концентра-
ции 1 ммоля в солевой раствор не вызывало какого-либо эффекта на двига-
тельную активность червя.

Отсутствие эффекта бикукулина на двигательную активность S. mansoni
сближает ее с нематодой A. suum, ГАМК-рецепторы которой также не прояв-
ляют чувствительности к этому антагонисту (Holden-Dye et al., 1989).

В литературе высказывается несколько предположений о неспособности
ГАМК и ее агонистов изменять двигательную активность интактных взрос-
лых шистосом.

С одной стороны, отсутствие реакции мускулатуры интактных шистосом
на воздействие ГАМК и ее агонистов в различных концентрациях вплоть до
1 микромоля (для ГАМК) одни авторы объясняют тем, что, по их мнению,
тормозные аминокислотные нейротрансмиттеры (например, ГАМК) не игра-
152
ют какой-либо функциональной роли в нервно-мышечной системе S. mansoni
(Mellin et al., 1983).

С другой стороны, отсутствие реакции мускулатуры интактных шистосом
на воздействие ГАМК объясняется другими авторами возможной неспособ-
ностью этой гидрофильной молекулы, которой является ГАМК, проходить
через тегу мент трематоды, являющийся диффузионным барьером для таких
полярных веществ, как аминокислоты (Mendonca-Silva et al., 2004).

Возможно, что оценка эффективности ГАМК, ее агонистов и антагони-
стов на мускулатуре тела шистосом была бы однозначной, если бы экспе-
рименты были проведены на изолированных мышечных клетках S. mansoni.
методика приготовления которых была опубликована 20 лет тому назад (Blair
et al., 1991).

Таким образом, в литературе представлены веские доказательства того,
что ГАМК может быть нейромедиатором в нервной системе трематод.

Однако вопрос о том, каким нейромедиатором - тормозным, как у боль-
шинства позвоночных и беспозвоночных животных, или одновременно тор-
мозным и возбуждающим, как, например, у свободноживущей нематоды
С. elegans. остается до настоящего времени открытым.

Большой интерес для разработки антигельминтных препаратов направ-
ленного действия представляют данные о наличии ГАМК-иммунореактив-
ности в мускулатуре ротовой и брюшной присосок и в долях семенников
S. mansoni (Mendonca-Silva et al., 2004).

Эти данные указывают на фактическое участие ГАМК в реализации фи-
зиологических функций прикрепительных органов у шистосом и возмож-
ность предотвращения прикрепления паразита к стенкам сосудов хозяина за
счет, например, ингибирования образования ГАМК.

Известно, что у млекопитающих ГАМК играет важную роль в оплодо-
творении путем воздействия на ГАМК-рецепторы, присутствующие в семен-
никах, которое, в конечном счете, вызывает двигательную гиперактивность
сперматозоидов (Calogero et al., 1996; Ritta et al., 1998).

Такую же роль ГАМК по аналогии может играть и у половозрелых ши-
стосом, что послужит поводом для создания специализированные антигель-
минтные препараты, вмешивающиеся в процесс оплодотворения у трематод.

Использование паразитическими организмами таких нейрохимических
веществ, как ГАМК и рецепторов ГАМК, сходных с таковыми их хозяева, для
реализации различных форм жизнедеятельности, контролируемых нервной и
мышечной системами, свидетельствует о высоком уровне адаптации нервной
и мышечной систем паразитов к специфическим условиям среды обитания.

Работа выполнена при поддержке гранта НШ-2706.2012.4 (Ведущие на-
учные школы Президента РФ).

ЛИТЕРАТУРА

Бисерова Н.М., Сальникова М.М., Гордеев И.И. Иммуноцитохимическое выявление и распре-
деление GABA в нервной системе гельминтов - паразитов рыб // Ученые записки Казанско-
го государственного университета. 2007. Т. 149. Кн. 3. С. 93-98.

Бисерова Н.М. 2004. Нервная система цестод и амфилинид: Автореф. дис. ... докт. биол. наук.
М. 46 с.
Голубев А.И., Малютина Л.В., Сальникова М.М. Частные особенности ультраструктуры и хи-
мизма нейронов паразитических сколецид // Ученые записки Казанского государственного
университета. 2007. Т. 149. Кн. 3. С. 100-106.

Давыдов О.Н. 1968. Изучение физиологии нервно-мышечной системы аскарид и механизма
действия пиперазина: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. М. 19 с.

Зефиров А.Л. Везикулярная гипотеза освобождения медиатора в синапсе // Соросовский обра-
зовательный журнал. 2000. Т. 6. № 9. С. 10-16.

Кротов А.И. Экспериментальная терапия гельминтозов. М.: Медгиз. 1961. 191 с.

Кротов А.И. Основы экспериментальной терапии гельминтозов. М.: Медицина. 1973. 272 с.

Малютина ТА. Гамма-аминомасляная кислота (ГАМК) у паразитических нематод // Биораз-
нообразие и экология паразитов наземных и водных ценозов. Мат. междунар, научн. конф.,
посвященной 130-летию со дня рождения акад. К.И. Скрябина. Москва, 9-11 декабря 2008.
С. 207-210.

Прозоровский В.Б. Тормозные аминокислоты // Химия и жизнь. 2006. № 7. С. 46—49.
www.hij.ru

Сергиев П.В., Шимановский Н.Д., Петров В.Н. Рецепторы физиологически активных веществ.
М.: Медицина, 1999. 640 с.

Скрябин К.И., Шулъц Р.Э. Ветеринарная паразитология и инвазионные болезни домашних жи-
вотных / Под редакцией акад. К.И. Скрябина. Ч. 1. Гельминтология. Л.: Огиз-Сельхозгиз.
1937.418 с.

Сытинский И.А. Гамма-аминомасляная кислота в деятельности нервной системы. Л.: Наука,
1972. 198 с.

Сытинский И.А. Гамма-аминомасляная кислота - медиатор торможения. Л.: Наука, 1977.
136 с.

Теренина Н.Б. Влияние фармакологических веществ на сократительную активность половой
трубки самки аскариды // Тр. Гельминт, лаборатории АН СССР. 1971. Т. 22. С. 203-207.

Шеперд Г. Нейробиология. М.: Мир. 1987. Т. 1. 454 с.

Шеперд Г. Нейробиология. М.: Мир. 1987. Т. 2. 368 с.

Шульговский В.В. Основы нейрофизиологии. Учебное пособие для студентов вузов. М.: Ас-
пект Пресс, 2000. 277 с.

Awapara J, Landua A.J., Fuerst R., Seale В. Free-Y-aminobutyric acid in brain // J. Biol. Chern.
Vol. 187. P. 35-39.

Andrews P.R., Johnston G.A.R. Commentary GABA agonists and antagonists // Biochem.
Pharmacology. 1979. Vol. 28. P. 2697-2702.

Ash A.S.F., Tucker J.F. Inhibition of Ascaris Muscle by Y-aminobutyric Acid: a Possible New Assay
Method // Nature. 1966. Vol. 209. № 5020. P. 300-307.

AshA.S.F., Tucker J.F. The bioassay of Y-aminobutyric acid using a muscle preparation from Ascaris
lumbricoides // J. Pharm. Pharmac. 1967. Vol. 19. P. 240-245.

Baldwin E„ Moyle V. A contribution to the physiology and pharmacology of Ascaris lumbricoides
from the pig // Br. J. Pharmacology. 1949. Vol. 4. P. 145-152.

Beg A.A., Jorgensen E.M. EXP-1 is an excitatory GABA-gated cation channel // Nature Neurosci.
Vol. 6. № 11. P. 1145-1152.

Ben-Ari Y. Excitatory actions of GABA during development: the nature of the nurture // Nature Rev.
Neurosci. 2002. Vol. 3. N 9. P. 728-739.

Biserova N., Dudicheva M., Reuter M., Gustafsson M., Pfluger H.-J. GABA immunoreactivity in the
nervous system of flatworms // VI East European Conference of The International Society for
Invertebrate Neurobiology. September 22-25, 2000, Moscow-Pushchino, Russia. P. 32.

Blair K.L., Day T.A., Lewis M.C., Bennet J.L., Pax R.A. Studies on muscle cells isolated from
Schistosoma mansoni: a Ca2+- dependent K+ channel// Parasitology. 1991. Vol. 102. P. 251—
258.

Bradley C. The effect of certain chemicals on the response to electrical stimulation and the
spontaneous rhythmical activity of larvae of Phocanema decipiens // Canadian J. of Zoology.
1961. Vol. 39. P. 129-136.

Calogero A.E., Hall J., Fishel S. et al. Effects of gamma-aminobutyric acid on human sperm motility
and hyperactivation // Molecular Human Reproduction. Vol. 2. P. 733-738.

Colquhoun P, Holden-Dye L., Walker R.J. 5-Nitro-2-(3-phenilpropylamino) benzoic acid, (5-NPB)
in a non-competitive antagonist at the Ascaris GABA receptor // Br. J. Pharmacol., 1989. Vol. 97.
P. 369.

Del Castillo J., Morales T, Sanchez V. Action of piperazine on the neuromuscular system of Ascaris
lumbricoides // Nature. 1963. Vol. 200. P. 706-707.
Del Castillo J., De Mello W.C., Morales T. Inhibitory action of Gamma-aminobutyric acid (GABA)
on Ascaris muscle // Experientia. 1964b. Vol. 20. P. 141-143.

Duttoz A.N., Martin R.J. SR95103 acts as a GABA antagonist in Ascaris suum muscle// Br. J.
Pharmacol., 1989. Vol. 97. 490 p.

Eriksson K.S., Maule A.G., Halton D. W. et al. GABA in the nervous system of parasitic flatworms //
Parasitology. 1995. Vol. ПО. P. 339-346.

Fairbairn D. The Biochemestry of Ascaris // Exp. Parasitology, 1957. Vol. 6. N 5. P. 491-554.

Guastella J., Johnson C.D., Stretton A.O.W. GABA-Immunoreactive Neurons in the Nematode
Ascaris // J. Comp. Neurol. 1991. Vol. 307. P. 584-597.

Guastella J., Stretton A.O. Ж Distribution of 3H-GABA Uptake Sites in the Nematode Ascaris // J.

Holden-Dye L., Krogsgaard-Larsen P, Nielsen L., Walker R.J. GABA receptors on the somatic
muscle cells of the parasitic nematode Ascaris suum: stereo selectivity indicates similarity to a
GABAa - type agonist recognition site // Br. J. Pharmacol., 1989. Vol. 98. P. 841-850.

Holden-Dye L., Hewitt G.M., Wann K.T. et al. Studies involving avermectin and the 4-aminobutyric
acid (GABA) receptor of Ascaris suum muscle // Pestici. Sci. 1988. Vol. 24. P. 231-245.

Johnson C.D., Stretton A.O. W. GABA-Immunoreactivity in inhibitory motor neurons of the nematode
Ascaris // J. Neurosci. Vol. 7. P. 223-235.

Kass I.S., Stretton A. O. W, Wang Ching C. The Effects of Avermectin and drugs related to acetylcholine
and 4-aminobutyric acid on neurotransmission in Ascaris suum // Mol. and Biochem. Parasitology.
1984. Vol. 13. P. 213-225.

Martin R.J. The effect of Y-aminobutyric acid on the input conductance and membrane potential of
of Ascaris muscle // Br. J. Pharmacol. 1980. Vol. 71. P. 99-106.

Martin R.J. Electrophysiologicfl effects of piperazine and diethylcarbmazine on Ascaris suum
muscle // Br. J. Pharmacol. 1982. Vol. 77. P. 255-265.

Martin R.J. The Y-aminobutyric acid and piperazine-activated single-channel currents from Ascaris
suum body muscle // Br. J. Pharmacol. 1985. Vol. 84. P. 445^461.

Martin R.J. The Y-aminobutyric acid of Ascaris as a target for anthelmintics // Biochemical Society
Trans actions. 1987. Vol. 17. P. 61-65.

Mellin T, Busch R., Wang C, Kath G. Neuropharmacology of the parasitic trematode Schistosoma
mansoni //Am. J. of Trop. Med. and Hyg. 1983. Vol. 32. P. 83-93.

Mendonca-Silva D.R., Gardino P.P., Kubrusly R.C.C., De Mello F.G., Noel F. Characterization of
a GABAergic neurotransmission in adult Schistosoma mansoni// Parasitology. 2004. Vol. 129.
P. 137-146.

Natoff J.L. The pharmacology of cholinereceptor in muscle of Ascaris lumbricoides var. suum // Br.
J. Pharmacol. 1969. Vol. 37. P. 251-257.

Norton S., de Beer E.J. Investigation on the action of piperazine on Ascaris lumbricoides // Am. J.
Trop., Med.& Hyg. 1957. Vol. 6. P. 898-905.

Ritta M.N. Calamera J.C., Bas D.E. Occurrence of GABA and GABA receptors in human
spermatozoa // Molecular Human Reproduction. 1998. Vol. 4. P. 769-733.

Roberts E., Frankel S. Y-Aminobutyric acid in brain: its formation from glutamate add // J. Biol.
Chern. 1950.Vol. 187. P. 55-63.

Robinson T.M., MacAllan D., Lunt G.G., Battersby M. Y-Amino-butyric acid receptor complex of
insect CNS: characterization of benzodiazepine binding site// J. Neurochem. 1986. Vol. 47.
P. 1955-1962.

Rosenbluth J. Ultrastructure of somatic muscle cells in Ascaris lumbricoides intermuscular junctions,
neuromuscular junctions, and glycogen stores // J. Cell. Biol. Vol. 26. P. 579-591.

Rozhkova E.K., Malyutina T.A., Shishov B.A. Pharmacological characteristics of cholinoreception in
somatic muscles of the nematode Ascaris suum // Gen. Pharmac. 1980. Vol. 11. P. 141-146.

Singhal K.C., Zehra N., Singhal U., Saxena P.N. Acetylcholine: a possible neurotransmitter in Setaria
cervi // Ind. J. Physiol. Pharmac. 1978. Vol. 22. P. 71-74.

Terada M., Ishii A.I., Kino H, Sano M. Studies on chemotherapy of parasitic helminthes (VIII).
Effects of some possible neurotransmitters on the motility of Angiostrongylus cantonensis // Jap.
J. Pharmacol. 1982. Vol. 32. P. 643-653.

Walrond J.P., Kass I.S., Stretton O.W., Donmoyer J.E. Identification of excitatory and inhibitory
motoneurons in the nematode Ascaris by electrophysiological techniques // J. of Neurosci. 1985.
Vol. 5. P. 1-8.

Wann К. T. The electrophysiology of the somatic muscle cells of Ascaris suum and Ascaridia galli //
Parasitology. 1987. Vol. 94. P. 555-566.
ПРОТОСТРОНГИЛИДЫ (ЦИКЛЫ РАЗВИТИЯ,
РАСПРОСТРАНЕНИЕ И ЭПИЗООТОЛОГИЯ
ПРОТОСТРОНГИЛИДОЗОВ ЖИВОТНЫХ)

М.С. ПАНАЙОТОВА-ПЕНЧЕВА1, Г.А. БОЯХЧЯН1 2, О. БАЙЧЕВА1,

С.О. МОВСЕСЯН3

Ключевые слова: протостронгилиды, циклы развития, окончательные
и промежуточные хозяева, протостронгилидозы животных.

Протостронгилиды - это мелкие нематоды, относящиеся к семейству
Protostrongylidae Leiper, 1926 подотряда Strongylata Railliet et Henry, 1913.
Большинство из этих нематод паразитирует в легких, а некоторые - под обо-
лочками головного и спинного мозга животных. Развитие протостронгилид
осуществляется с участием промежуточных и окончательных хозяев. Про-
межуточными хозяевами протостронгилид являются, преимущественно, на-
земные раковинные и голые брюхоногие моллюски (Gastropoda, Pulmonata),
в организме которых развиваются личиночные формы паразитов. К оконча-
тельным хозяевам относятся различные виды домашних и диких млекопи-
тающих (представители жвачных, зайцеобразных и плотоядных), в организ-
ме которых паразитирует половозрелая стадия нематод.

Начало изучения протостронгилид датируется 1802 г., когда Фрелихом
(Frolich) была описана нематода легких зайцев, названная Filaria pulmonalis
(Боев, 1975). В последующие годы стали публиковаться описания нема-
тод легких, относимых ныне к протостронгилидам, как от зайцев, так и от
других видов животных. Развитие протостронгилид при участии промежу-
точных хозяев впервые было установлено супругами Гобмайер (Hobmaier,
Hobmaier, 1929, 1930). Ими было выявлено развитие доинвазионных стадий
легочных нематод овец и коз Muellerius capillaris и Synthetocaulus rufescens
(=Protostrongylus kochi) в организме наземных моллюсков. В 1932 г., в рам-
ках 114-ой Всесоюзной экспедиции под научным руководством Р.С. Шульца,
началось изучение легочных гельминтов мелкого рогатого скота в Армении.
Обработка материалов этой экспедиции вместе с данными, собранными из
других регионов бывшего СССР, нашли отражение в работе Шульца, Орлова
и Кутаса (Schulz et al., 1933), посвященной систематике легочных нематод
подсемейства Protostrongylinae. Наряду с указанными работами были опуб-

1 Институт экспериментальной морфологии, патологии и антропологии с Музеем БАН.
ул. Акад. Г. Бончев, бл. 25, 1113, София, Болгария, e-mail: marianasp@abv.bg

2 Институт зоологии Научного центра зоологии и гидроэкологии НАН Республики Армения,
ул. П. Севака, 7, 0014, Ереван, Армения, e-mail: tereza yeganyan@yahoo.com

3 Центр паразитологии Института проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН.
Ленинский проспект 33, 119071, Москва, Россия, e-mail: movsesyan@list.ru
ликованы также много других, значительно расширивших знания о легочных
нематодах жвачных и их промежуточных хозяевах. В частности, было вы-
явлено участие наземных моллюсков в качестве промежуточных хозяев для
легочной нематоды оленей Elaphostrongylus odocoilei (Hobmaier, Hobmaier,
1934). В последующие годы развитие личиночных стадий мюллерий
(Л/, capillaris) в организме наземных моллюсков было подтверждено и под-
вергнуто подробному изучению Давтяном (1937). В бывшем СССР до 50-х
годов прошлого столетия наибольшее внимание изучению протостронгилид
уделялось в Казахстане и Армении (Боев, 1940; Давтян, 1949). Сведения о
мировой фауне протостронгилид были обобщены в монографии С.Н. Боева
«Основы нематодологии» (1975), где отмечается, что нематоды семейства
Protostrongylidae паразитируют у домашних овец и коз, а также у 57 видов
диких млекопитающих. Как до, так и после выхода этой фундаментальной
работы исследования по изучению протостронгилид проводились во всем
мире и пополнялись новыми данными. Согласно последним данным (Азимов
и др., 2003), семейство Protostrongylidae объединяет 58 видов нематод, отно-
сящихся к 13 родам и 6 подсемействам.

БИОЛОГИЯ ПРОТОСТРОНГИЛИД

В настоящее время биологические циклы протостронгилид расшифрова-
ны полностью. Установлено, что общим для всех нематод, представителей
семейства Protostrongylidae, является развитие с четырьмя линьками при пе-
реходе личинок от одной стадии развития в другую, из которых две проис-
ходят вне организма окончательных хозяев, в частности, в промежуточных
хозяевах и две - в его организме. Исключения из этого правила с полной
достоверностью до настоящего времени еще не доказаны.

Половозрелые нематоды, локализованные в легких окончательных хозя-
ев, откладывают яйца, в которых происходит формирование личинок. Вы-
лупление личинок первой стадии развития из яиц происходят здесь же - в
местах локализации нематод. Вылупившиеся личинки вместе со слизью из
легких попадают в ротовую полость окончательного хозяина, проглатывают-
ся им и, пройдя в неизменном состоянии через желудочно-кишечный тракт,
выбрасываются вместе с фекалиями во внешнюю среду. Покинув организм
окончательного хозяина, личинки протостронгилид попадают в качественно
новые экологические условия, испытывая воздействие комплекса естествен-
ных факторов. Во внешней среде личинки не питаются, а расходуют запасы
питательных веществ, заложенных в них при эмбриональном развитии, и
длительно остаются жизнеспособными. В качестве примера жизнеспособно-
сти личинок первой стадии развития некоторых видов протостронгилид при-
водятся данные Антипина и др. (1964). Выделенные с фекалиями и вместе с
ними подсушенные личинки протостронгилов сохраняют жизнеспособность
при комнатной температуре свыше 18 месяцев, а при тех же условиях, но
изолированные от фекалий и находящиеся под тонким слоем воды - до 2 ме-
сяцев. Личинки, замороженные в фекалиях и сохраняемые при температуре
от -1 до -35 °C, не погибают до 6-и месяцев. Личинки этой стадии подвиж-
ны, причем подвижность их значительно усиливается при наличии слизи от
моллюсков или в присутствии самих моллюсков. Во внешней среде личинки
обладают способностью к миграциям. Вследствие этого личинки гельминтов
имеют возможность уходить из зон с неблагоприятными климатическими
условиями в поисках защиты от действия прямых солнечных лучей и высы-
хания. Они перемещаются в более влажные и затененные участки, в основ-
ном, в глубже лежащий слой почвы, возвращаясь снова на ее поверхность
при достаточной влажности. Поэтому, почва может служить резервуаром для
сохранения (переживания) личинок первой стадии развития.

Дальнейшее развитие личинок протостронгилид возможно лишь при по-
падании в организм промежуточных хозяев (наземных моллюсков). Моллюс-
ки, ползая на пастбище по траве и фекалиям животных, вступают в контакт с
личинками, которые пробуравливают ногу моллюска и активно внедряются
в его организм. Согласно исследованиям Сэмсона и Холмса (Samson, Holmes,
1985), возможно также пассивное попадание личинок 1-й стадии в организм
промежуточных хозяев при заглатывании их моллюсками. Попав в орга-
низм моллюска, личинка протостронгилид серповидно или кольцеобразно
изгибается и совершенно теряет подвижность. С этого момента начинается
ее паразитический образ жизни и дальнейший метаморфоз. Прежде всего,
открывается ротовое отверстие личинки, и она начинает питаться, расти и
развиваться. Вскоре у нее происходит первая, затем вторая линька, сопро-
вождаемые отслоением кутикул (чехликов), после чего личинка превращает-
ся в инвазионную, т.е. способную заражать дефинитивных хозяев. Развитие
личинок протостронгилид до инвазионной стадии в организме моллюсков в
зависимости от различных факторов продолжается, в среднем, 20-65 суток.

По мнению ряда авторов, достигнув инвазионной стадии, большая часть
личинок протостронгилид покидает тело моллюска. Согласно Джаббарову
(1974), в осенний период степень зараженности моллюсков личинками про-
тостронгилид снижается, что можно объяснить выходом инвазионных ли-
чинок во внешнюю среду; во многих моллюсках, обследованных осенью,
автор обнаруживал чехлики, не содержащие в себе личинок паразитов. По
Давудову (2008), в зависимости от времени года и вида моллюсков, личинки
цистокаулов способны выходить из моллюсков. Наиболее благоприятными
периодами выхождения личинок являются лето и начало осени (сентябрь).
Личинки цистокаулов могут также перезимовывать в моллюсках, сохраняя
при этом инвазионную способность, что является чисто биологическим яв-
лением, обеспечивающим завершение цикла развития паразита при наличии
восприимчивого животного. Как указано Давтяном (1950а, б), по истечении
некоторого срока после заражения моллюсков личинками протостронгилид,
последние постепенно покидают своих промежуточных хозяев и уже через
1,5-2 месяца их остается там только 15-40% от первоначального количества.
Выхождение из моллюсков во внешнюю среду личинок начинается с сен-
тября, а в ноябре количество их в промежуточном хозяине становится ми-
нимальным, почти приближаясь к нулю в течение зимних месяцев. Автор
отмечает, что необходимость такого выхода личинок можно было предполо-
жить априорно, поскольку, во-первых, промежуточный хозяин - моллюск не
является пищей для дефинитивных хозяев (жвачных животных), а во-вторых,
инвазионные личинки протостронгилид приспособлены к свободному суще-
ствованию во внешней среде.
Однако, как считают другие авторы, личинки протостронгилид не поки-
дают организм моллюска и остаются там до конца жизни последнего. Так,
Матекин и Шалаева (1964) не наблюдали массового выхода инвазионных ли-
чинок из моллюсков и полагают, что заражение окончательных хозяев прото-
стронгилидами происходит путем заглатывания моллюсков, инвазированных
личинками этих нематод. Трушин (1975) отмечает, что личинки мюллерий,
локализованные в соединительной ткани и межмышечных волокнах моллюс-
ков и развившиеся до инвазионной стадии, самопроизвольно не покидают
организм промежуточного хозяина и остаются в нем до естественной гибели
последнего. Отдельные личинки, локализованные под покровным эпителием
ноги моллюска, могут покидать своего хозяина, но это, по мнению автора, не
является закономерным, а носит случайный характер, и в основе его лежит
механический процесс. По данным Зморая с соавт. (Zmoray, Svaic, LeStan,
1969), инвазионные личинки мюллерий не покидают тела своего промежу-
точного хозяина, они остаются в нем до тех пор, пока моллюска не прогло-
тит соответствующий окончательный хозяин или пока моллюск не погибнет.
После гибели и гниения тела моллюска инвазионные личинки могут попасть
во внешнюю среду и инвазировать окончательного хозяина. Как указывает
Кротенков (2006), личинки мюллерий остаются в моллюсках до момента по-
падания последних в пищеварительный тракт дефинитивного хозяина или до
конца жизни моллюсков. Согласно Кучбоеву (2009), моллюски, зараженные
личинками протостронгилид 3-й стадии, мигрируют до верхушек растений и
могут быть впоследствии заглоченны дефинитивными хозяевами вместе с па-
стбищной травой. В организме последних под действием желудочного сока и
ферментативных процессов капсула, окружающая личинок протостронгилид
в теле моллюска, разрушается и вышедшие личинки, мигрируя, достигают
определенных участков легкого и превращаются в половозрелых паразитов.
Антипин и др. (1964) указывают, что инвазионные личинки мюллерий выхо-
дят из моллюсков на пастбище и начинают ползать по траве или же годами
сохраняются в моллюсках, не теряя при этом своей инвазионности.

Таким образом, несмотря на противоречия в отношении выхода инвази-
онных личинок протостронгилид из промежуточных хозяев, вопрос о путях
заражения окончательных хозяев не вызывает сомнений: заражение их про-
исходит перорально как путем заглатывания с травой или водой свободно-
живущих инвазионных личинок, покинувших организм моллюсков, так и
проглатывания вместе с травой моллюсков, инвазированных личинками про-
тостронгилид.

Инвазионные личинки протостронгилид во внешней среде довольно по-
движны. Они не питаются и не развиваются, а живут за счет накопленных
ранее резервов, истощение которых в условиях, связанных с большой актив-
ностью личинок, обычно ведет к снижению или утрате инвазионной способ-
ности и наоборот (Rogers, 1962). Благодаря закрытию ротового, анального и
экскреторных отверстий, личинки весьма устойчивы к неблагоприятно дей-
ствующим на их жизнеспособность факторам внешней среды. Инвазионные
личинки обладают способностью к миграциям во внешней среде. Феномен
миграции инвазионных личинок имеет важное биологическое и эпизоотоло-
гическое значение. Заползанием их на пастбищные растения обеспечивается
наибольший шанс для встречи с дефинитивными хозяевами - травоядными
животными и попадания в их организм. По данным Крофтона (Crofton, 1948),
движения личинок гельминтов на пастбище происходят в случайном направ-
лении по горизонтальной плоскости на поверхности почвы или в верхних ее
слоях. При этом, если мигрирующие личинки доползают до увлажненных
стеблей растений, то они, продолжая поступательное продвижение, могут
взобраться до их верхушки. Во всех случаях, при благоприятных условиях
внешней среды на пастбищных растениях оказывается некоторое количество
личинок.

Попав в организм окончательного хозяина, инвазионные личинки про-
тостронгилид внедряются в стенку кишечника и мезентериальные лимфати-
ческие узлы, затем, мигрируя, как правило, по лимфопульмональному пути,
достигают легких. Единичные личинки застревают в лимфатических узлах
кишечника и в дальнейшем погибают. Помимо обычного лимфопульмо-
нального пути частично осуществляется также гепатопульмональный путь
миграции. Об этом свидетельствуют случаи нахождения значительного ко-
личества личинок протостронгилид, в частности, мюллерий в печени. В не-
которых случаях не исключается возможность попадания личинок в легкие
через воротную вену. Достигнув легких окончательного хозяина, личинки
проделывают еще две линьки (третью и четвертую) и превращаются в поло-
возрелые особи.

Сроки развития личинок различных видов протостронгилид до поло-
возрелости в организме окончательных хозяев зависят от ряда факторов и
продолжаются, в среднем, 25-75 суток. Кулмаматов и др. (1977) отмечают,
что развитие нематоды Protostrongylus skrjabini в организме ягнят и козлят
завершается спустя 25-26 дней, а выделение личинок паразита с фекалиями
дефинитивных хозяев отмечается на ЗО-й день после заражения. Согласно
Фархадову (1982), после заражения овец инвазионные личинки цистокаулов
появлялись в легких животных на третьи сутки и достигали половой зрело-
сти на 39-й день.

Продолжительность паразитирования протостронгилид в организме
окончательных хозяев разная. Согласно данным Шумаковича (1973), мюл-
лерии могут жить в организме овец до 6 лет. Как отмечает Давудов (2008),
цистокаулы в легких овец паразитируют до 765 дней, а по данным Хачатурян
(1990) - более 7 лет. При смешанной инвазии цистокаулами и протостронги-
лами эти нематоды в организме овец могут жить более 515 дней.

Следует иметь в виду, что нематоды почти всех видов имеют врожденную
способность приостанавливать свое развитие на различных паразитических
стадиях и, подавляя метаболическую активность, переживать неблагоприят-
ные условия. Стимулом этого явления (гипобиоз) могут служить как небла-
гоприятные факторы окружающей среды, так и невосприимчивость хозяина
в формах иммунитета, возрастной или видовой резистентности. Увеличение
невосприимчивости хозяина служит стимулом для начала временной оста-
новки развития личинок паразитов (Gibbs, Pullin, 1960).

По прекращении половой функции некоторые протостронгилиды, в том
числе, Muellerius capillaris и Cystocaulus nigrescens подвергаются инкап-
сулированию в организме хозяев и «зарастают» клетками ретикуло-эндо-
телиальной системы и соединительной ткани. По мнению Давтяна (1949),
вследствие этого такие паразиты макроскопически представляются заклю-
160
ценными в узелки желтого, желто-красного (мюллерии) и коричнево-серо-
го (цистокаулы) цвета, величиной с просяное зерно, которые выступают на
поверхности легких из-под пульмональной плевры. По данным болгарских
исследователей паразитирование Muellerius capillaris и М. tenuispiculatus яв-
ляется причиной развития уплотненных узелков сероватого цвета, инвазия
Cystocaulus ocreatus, Neostrongylus linearis и Protostrongylus brevispiculum
ведет за собой развитие таких же изменений, а в легких животных, инва-
зированных Varestongylus sagittatus, обнаруживаются уплотненные узлы
коричнево-черного цвета (Панайотова-Пенчева, 2009; Panayotova-Pencheva,
Alexandrov, 2010). В отличие от указанных видов протостронгилид, немато-
ды Protostrongylus kochi, Р. hobmaieri, Р. davtiani и Р. muraschkinzewi после
прекращения половой функции покидают организм дефинитивного хозяина
(Давтян, 1949).

СВЕДЕНИЯ О РАСПРОСТРАНЕНИИ ПРОТОСТРОНГИЛИД
И ЭПИЗООТОЛОГИИ ПРОТОСТРОНГИЛИДОЗОВ

Протостронгилиды, как и вызываемые ими заболевания животных, рас-
пространены во всем мире. В различных странах проводятся многочислен-
ные исследования по проблеме протостронгилидозов, касающиеся изучения
фауны, биологии и распространения их возбудителей, а также зараженности
промежуточных и окончательных хозяев этих нематод.

В Европе самыми распространенными протостронгилидами жвачных яв-
ляются нематоды рода Muellerius (Deckelmann, 1968; Kutzer and Hinaidi, 1969;
Kutzer, 1971; Kalivoda and Chroust, 1971; Dyk and Chroust, 1973, 1975a, b).

Как отмечает Polley (1987), в юго-западной Англии при гельминтологи-
ческом обследовании 1760 овец в их легких выявлялись мюллериозные узел-
ки. Количество животных, у которых обнаруживались узелки, колебалось в
зависимости от их возраста и составляло: у животных первого года жизни
4,18%, у животных второго года жизни - 10,39%, а у животных в возрасте
более двух лет - 18,23%.

Рейбайн с соавт. (Rehbein et al., 2002) констатируют, что наиболее ча-
сто регистрируемыми видами протостронгилид у овец на территории Гер-
мании являются Cystocaulus ocreatus (74,6%), Muellerius capillaris (72,9%),
Neostrongylus linearis (57,6%), Protostrongylus brevispiculum (37,3%) и
P. rufescens (28,8%). Была обнаружена также смешанная инвазия протострон-
гилидами родов Elaphostrongylus и Varestrongylus. Как отмечает Deckelmann
(1968), у благородного оленя регистрируется паразитирование Cystocaulus
ocreatus.

В Болгарии исследования видового состава протостронгилид и их рас-
пространения проводились, преимущественно, при обследовании домашних
жвачных (Pavlov, 1937; Гатева, 1955; Георгиев, 1956; Даскалов и др., 1961;
Петков, 1983; Зурлийски и Русев, 1990; Владимирова и др., 1996; Marinov,
1997). Однако протостронгилиды диких животных, за исключением серны,
остаются недостаточно исследованными (Свиленов и др., 1985; Братанов и
др., 1987; Мутафов и др., 1989). Согласно данным ряда авторов (Panayotova-
Pencheva, Mutafova, 2005; Panayotova-Pencheva, 2006а, 2008; Panayotova-

6. Морфология, систематика

161
Pencheva, Alexandrov, 2008; Панайотова-Пенчева, 2011) у жвачных живот-
ных в Болгарии установлено паразитирование 10 видов протостронгилид
(Muelleris capillaris, М. tenuispiculatus, Cystocaulus ocreatus, Protostrongylus
rufescens, P. hobmaieri, P rupicaprae, P. brevispiculum, Neostrongylus linearis,
Varestrongylus sagitatus и Elaphostrongylus cervi).

Исследованиями, проведенными в Испании (Reguera-Feo et al., 1983),
выявлена зависимость зараженности овец протостронгилидами от клима-
тических условий внешней среды. Важными факторами при этом оказались
относительная влажность и температура воздуха, а также минимальная тем-
пература почвы на глубине 15 см.

Сведения о видовом составе протостронгилид Польши приводятся
в работах ряда авторов (Demiaszkiewicz, 1987; Muciewicz, Demiaszkiewicz,
1993; Demiaszkiewicz and Drozoz, 1997; Demiaszkiewicz et al., 1999,
2001; Cisek et al., 2003). В некоторых охотничьих хозяйствах была уста-
новлена инвазированность благородных оленей, ланей и косуль элафострон-
гилами {Elaphostrongylus cervi) и варестронгилами (Varestribgylus sagittatus,
V. capreoli). Согласно исследованиям Пакона (Расоп, 1994), Muellerius
capillaris является причиной паразитарного заболевания муфлонов. Деталь-
ными исследованиями на территории Беловежского леса (Demiaszkiewicz et
al., 2001) установлено широкое распространение Е. cervi и V. sagitatus.

Нематода Neostrongylus linearis паразитирует у муфлонов в Чехослова-
кии и Австрии (Chroust and Dyk, 1968; Dyk and Chroust, 1969, 1973, 1975a, b;
Kutzer, 1971).

Высокая нвазированность протостронгилидами рода Elaphostrongylus
установлена у оленей в Венгрии (Sugar and Kavai, 1977; Sugar, 1978).

Патогенное действие нематод М. capillaris на диких коз в Румынии иссле-
довали Якоб с соавт. (lacob et al., 2007). В легких животных обнаруживались
узлы, в центре которых располагалась пара нематод - женская и мужская
особи, вокруг которых находились личинки и яйца паразита.

Рамасвами с соавт. (Ramaswamy et al., 1991) отмечают зараженность
оленей трех Национальных парков Индии мюллериями. В лаборатор-
ных условиях моллюски рода Macrochalamic заражались личинками мюл-
лерий, выделенными из фекалий оленей. После достижения личинками
инвазионной стадии, ими заражались козы. На 31-й день после заражения
в легких коз обнаруживались половозрелые мюллерии. Эти данные сви-
детельствуют о возможности передачи инвазии от диких животных
домашним.

В южном регионе Мармара Турции (Oncel, Akyol, 2001) инвазиро-
ванность овец протостронгилидами составляла 33,8%, в том числе мюлле-
риями - 50,0%, протостронгилами - 14,12%, неостронгилами - 11,76%, ци-
стокаулами - 11,28%. В 39% случаев у овец и коз обнаруживалась смешан-
ная протостронгилидозная инвазия. По данным Йилдиз и др. (Yildiz et al.,
2006), в провинции Кирикале из исследованных 100 овец у 50 установлена
зараженность цистокаулами (С. ocreatus). В легких вскрытых животных были
обнаружены цистокаулезные узелки. Количество их колебалось от 1 до 119
(в среднем, 19,7 на одно животное), при этом выявленные узлы оказались
двух видов - содержащие ювенильных паразитов и содержащие половозре-
лых особей, их яйца и личинки.
В штате Юта США (Rogerson et al., 2008) экстенс-инвазированность
снежных баранов протостронгилидами оказалась очень высокой и колеба-
лась в пределах 90-97%. Несмотря на это, изучение зараженности промежу-
точных хозяев показало, что из 980 обследованных моллюсков рода Vallonia
только у 10 (около 1%) была установлена инвазированность личинками
протостронгилид. Авторы полагают, что заражение баранов происходило
при водопое в прибрежных зонах, массово заселенных этими моллюсками.
В штате Колорадо установлена смешанная инвазия Ovis canadensis немато-
дами М. capillaris и бактериями Pasteurella sp. (Demartini and Davies, 1977).
Исследованиями Спаркера и др. (Sparker et al., 1984) выявлена высокая
смертность О. canadensis, зараженных Protostrongylus stilesi, Pasteurella sp.
и Corynebacterium pyogenes.

Инвазированность овец и коз нематодами М. capillaris была выявлена в
Заире (Cabaret, Chartier, 1989). Экстенсивность инвазированности овец со-
ставляла 19%, а коз - 32%. Обнаружена естественная зараженность слизней
вида Atoxon palleus личинками мюллерий.

Согласно нашим исследованиям, проведенным в 1981-1984 гг. в Эфио-
пии (Бояхчян, 1988), инвазированность овец провинции Шоа мюллериями
(М. capillaris) составляла 13,7%, а протостронгилами {Protostrongylus spp.) -
0,5%. Изучением зараженности животных мюллериями установлено, что
как экстенсивность, так и интенсивность инвазии взрослых овец выражены
больше, чем у годовалых ягнят. Инвазированность животных предгорных и
горных местностей оказалась большей, чем низменных.

Смешанная инвазия протостронгилидами была выявлена у коз в районах
Среднего Атласа и в окрестностях города Рабата в Марокко (Berrag, Urquhart,
1996). Экстенсивность инвазированности животных мюллериями колебалась
в пределах 69-78%, протостронгилами - 16-25%, цистокаулами - 5-6%, а
неостронгилами - менее 1%. Наибольшая инвазированность отмечалась в
осенне-зимний период. Продукция личинок легочных нематод первой ста-
дии развития, выявляемая в фекалиях, у коз была выше, чем у овец. Поэтому,
авторы считают, что козы играют большую роль в контаминации пастбищ
личинками протостронгилид и в заражении протостронгилидами мелких
жвачных. Вскрытие легких 476 коз (Berrag et al., 1997) показало, что экстен-
сивность смешанной протостронгилидозной инвазии у молодняка составляла
98%, а у взрослых животных - 100%. Поверхность легких у козлят на 35,1%,
а у взрослых коз на 23,5% была поражена протостронгилидозными узелками.
Согласно данным Кабаре (Cabaret, 1987, 1988), на пастбищах Марокко была
установлена естественная зараженность 6 видов моллюсков личинками про-
тостронгилид, которая колебалась в пределах 9,0-54,5%, при интенсивности
инвазии от 0,15 до 2,23 экземпляров. Максимальные показатели инвазиро-
ванности отмечались у моллюсков вида Limax maximus. Однако наибольшее
значение, как источник инвазии, имели моллюски видов Cernuella virgata и
Otala lactea, зараженные особи которых встречались на пастбище в течение
всего года.

О зараженности оленей элафостронгилами {Elaphostrongylus cervi) в
Новой Зеландии отмечает Sutherland (1976). Как указывают Валеро с соавт.
(Valero et al., 1992), при забое 4284 коз в Новой Зеландии 41% животных
оказался зараженным мюллериями и 33% - диктиокаулами. В 8% случаев
отмечалась инвазия обоими видами гельминтов. Из числа инвазированных
легочными нематодами животных, за исключением 10 голов, у остальных
клинически была выявлена паразитарная бронхопневмония.

Много исследований по изучению протостронгилид и эпизоотологии вы-
зываемых ими заболеваний было проведено в бывшем СССР как до, так и
после его распада.

Боев и Мурзина (1948), при проведении специальных исследований
легочных гельминтов, установили паразитирование в легких домашних коз
Казахстана 10 видов протостронгилид, относящихся к родам Protostrongylus,
Spiculocaulus, Cystocaulus, Neostrongylus и Bicaulus.

Согласно данным Садыхова и Рябинина (1980), на основании проведен-
ных гельминтологических вскрытий легких и копроларвоскопических ис-
следований мелкого рогатого скота Шеки-Закатальской зоны Азербайджана
у 15,4% животных установлена зараженность протостронгилидами. Домини-
рующим видом оказалась нематода Cystocaulus ocreatus.

Мамедов (1986) отмечает высокую зараженность овец мюллериями во
всех трех агроклиматических зонах Ивановской области РСФСР. Заражен-
ность молодняка до 1 года колебалась в пределах 2,0-20,0%, овец 1-2-лет-
него возраста - 20,7-57,0%, а 2-3-летнего возраста - 23,4-84,0%. Инвази-
рованность мелкого рогатого скота различными видами протостронгилид
выявлена на Северном Кавказе (Закариев, 1986; Атаев и др., 2007; Белиев,
2009; Карсаков и др., 2009). Мальцев (2007) отмечает, что в Центральной зоне
Европейской части РФ средняя экстенс-инвазированность мелкого рогатого
скота составляет: протостронгилами 15,1%, мюллериями 18,6% и цистокау-
лами 24,3%, при интенс-инвазированности 57,6; 71,2 и 93,0 экземпляров не-
матод соответственно. Согласно данным Джамаловой и др. (2007), легочные
гельминтозы овец выявлены во всех зонах Чеченской Республики. В легких
животных равнинной зоны установлено паразитирование 9 видов нематод,
предгорной - 7, а в горной - 5 видов. Впервые на территории Республи-
ки были зарегистрированы Cystocaulus ocreatus, Protostrongylus skrjabini и
P. davtiani. По данным Бадаева (2007, 2008), инвазированность овец и коз
степной зоны Центрального Кавказа колеблется: мюллериями в пределах
22,2 и 24,3%, цистокаулами - 18,7 и 17,4%, протостронгилами - 32,4 и 30,1%
соответственно по указанным видам животных. Муромцев (2008) отмечает,
что в Калининградской области в январе установлены относительно невысо-
кие показатели инвазированности овец мюллериями и протостронгилами -
12,0%, что коррелирует с периодом снижения репродуктивной активности
самок указанных нематод. Весной наблюдается пик заболеваемости (29,2%),
а летом - некоторое снижение ее уровня (26,0%). Интенсивность инвазиро-
ванности овцематок оказалась достаточно высокой - от 2800 до 10 000 личи-
нок в 1 г фекалий.

Азимовым и др. (1987) были проведены анализы ареалов 29 видов не-
матод рода Protostrongylus в Узбекистане. Дефинитивными хозяевами этих
нематод являлись 33 вида млекопитающих, а промежуточными - 46 видов
наземных моллюсков. Границы ареалов нематод указанного рода охватыва-
ли горные зоны 5 зоогеографических областей - Эфиопской, Индо-Малай-
ской, Палеарктической, Неоарктической и Австралийской. Согласно данным
Кучбоева (2009), в Узбекистане зараженность домашних и диких полорогих
164
протостронгилидами составляла 45,6%. Инвазированность домашних овец и
коз составляла 48,1% и 39,0% соответственно, а диких животных - 50,7%.
Основная роль в эпизоотологии протостронгилидозов принадлежит немато-
дам 5 видов - Protostrongylus rufescens, Р. raillieti, Р. hobmaieri, Cystocaulus
nigrescens и Muellerius capillaris, паразитирующим, преимущественно, в виде
смешанной ассоциации.

Как отмечают Кулмаматов и др. (1977, 1991, 1994), в горных экосистемах
Средней Азии в различных участках легких животных (овец, коз, муфлонов,
сибирских и винторогих козлов) было зарегистрировано паразитирование
15 видов нематод семейства протостронгилид: 6 видов протостронгилов, 4 -
спикулокаулов, 2 - цистокаулов, по одному виду мюллерий, варестронгилов
и неостронгилов.

О значительной инвазированности овец мюллериями в зоне лесостепи и
Полесья на Украине отмечает Дахно (1997).

По данным Саркисяна (2007), инвазирование овцепоголовья протострон-
гилидами в Нагорно-Карабахской Республике начиналось весной, а достиже-
ние половозрелости - в июне-августе. В последующие месяцы экстенсивность
и интенсивность инвазии возрастали, достигая максимума в осенне-зимний
период. Средняя зараженность овец в это время составляла: протостронгила-
ми 8,2%, мюллериями - 7,0%, цистокаулами - 11,4%.

Исследования фауны и биологии протостронгилид, а также инвази-
рованности ими промежуточных и окончательных хозяев проводились и
в Армении (Давтян, 1937, 1940, 1949, 1950а, б; Григорян, 1949а, б, 1951,
1955; Гевондян, 1952, 1953, 1970; Согоян, 1953, 1955, 1956; Акопян, 1960;
Хачатурян, 1990; Абрамян, Хачатрян, 1999; Хачатрян, 1999, 2002; Бояхчян
и др., 2006, 2007; Бояхчян, 2009, 2010). Исследованиями видового состава
протостронгилид было установлено паразитирование в легких овец и коз
6-и видов - Muellerius capillaris, Cystocaulus nugrescens, Protostrongylus
kochi, P. hobmaieri, P. muraschkinzewi и P. davtiani (Давтян, 1936, 1940; Са-
вина, 1940). Согласно данным Бояхчяна (2010), протостронгилидозы овец
и коз имеют широкое распространение во всех природно-ландшафтных
поясах. При вскрытии легких овец, зараженных протостронгилидами, не-
матоды вида Cystocaulus nigrescens выявлялись в 27,7% случаев, Muellerius
capillaris - 18,5%, Protostrongylus kochi - 23,1%, P. muraschkinzewi - 21,9%,
P. hobmaieri - 18,5% и P. davtiani — в 6,9% случаев. Зараженность протост-
ронгилидами выявлена также у некоторых видов диких жвачных (Григорян,
1949а, б, 1951). На основании гельминтологического вскрытия легких 26 бе-
зоаровых коз, экстенс-инвазированность нематодами Cystocaulis nigrescens
составляла 7,6%, Protostrongylus davtiani - 92,3%, Р. muraschkinzewi - 34,5%,
Р. kochi - 11,5% и Muellerius capillaris - 3,8%. У обследованных 6 армений-
ских муфлонов из указанных выше нематод выявлены первые 3 вида.

Распространение и патогенез протостронгилидозов во многом зависят от
видового состава возбудителей, промежуточных и окончательных хозяев, а
также условий обитания их в различных регионах. Как правило, протост-
ронгилидозы животных протекают в форме миксинвазии с участием различ-
ных видов легочных нематод. Формирование в организме хозяина гельмин-
тоценоза паразитированием нескольких видов легочных нематод, как и при
любом ассоциативном течении гельминтозов, предполагает возникновение
взаимоотношений, при которых развитие одних видов сдерживается, они вы-
тесняются из биологической ниши или остаются в единичных экземплярах,
тогда как другие виды интенсивно развиваются и становятся доминирующи-
ми. Знание структуры гельминтоценозов, анализ результатов мониторинго-
вых исследований динамики зараженности, выявление закономерностей их
формирования и функционирования, по мнению В.А. Марченко и др. (2008),
имеют общебиологическое и большое прикладное значение.

Ряд авторов (Съмналиев, 1968; Panayotova-Pencheva, 2005), изучая ес-
тественную инвазированность протостронгилидами моллюсков Болгарии,
установили 1 или 2 пика, в основном, в летний и осенний периоды.

По мнению многих авторов (Даскалов и др., 1961; Банков и др., 1977;
Петков, 1983; Бояхчян, 1988, 2010; Зурлийский и Русев, 1990; Панайотова-
Пенчева, 2009; Маппоу, 1997; и др.), зараженность протостронгилидами с
возрастом животных увеличивается.

Известно, что природные очаги протостронгилидозов формируются на
территориях, заселенных наземными моллюсками - промежуточными хозяе-
вами возбудителей этих гельминтозов, за счет выпаса инвазированных до-
машних животных и часто также при участии диких животных. Однако в
условиях ведения отгонного животноводства заражение овец и коз протост-
ронгилидами, ранее свободных от них, возможно также при контакте живот-
ных с моллюсками, заселяющими пути прогонов и пастбища высокогорных
поясов других регионов.

Согласно литературным данным, помимо наземных моллюсков, личинка-
ми протостронгилид заражаются также некоторые виды водных моллюсков.
Ряд авторов (Давтян, 1945; Озерская, 1953; Егоров, 1960) отмечает, что инва-
зированность пресноводных моллюсков личинками мюллерий и цистокаулов
оказывается очень незначительной, а личинки протостронгилов в их организ-
ме погибают, не достигая инвазионной стадии, и поэтому роль пресноводных
моллюсков в эпизоотологии протостронгилидозов не существенна. Однако,
как отмечает Skorping (1985), в опытах, проведенных в Норвегии, через 29
дней после экспериментального заражения пресноводного моллюска Lymnea
stagnalis личинками нематоды Elaphostrongylus rangiferi (паразит легких се-
верного оленя), у большинства моллюсков (80%) были выявлены инвазион-
ные личинки элафостронгилов. Этот факт имеет определенное практическое
значение, т.к. указывает на необходимость изучения, помимо наземных, так-
же водных биотопов, могущих являться очагами заражения животных про-
тостронгилидами .

Зараженность моллюсков личинками протостронгилид зависит также от
возраста и размера (массы) промежуточных хозяев. Так, в естественных усло-
виях инвазированность взрослых моллюсков Helicella derbentina оказалась
более чем в 2 раза большей, чем молодых (Бояхчян, 2010). Как отмечают Па-
найотова-Пенчева и др. (2011), в опытах по экспериментальному заражению
моллюсков личинками протостронгилид родов Muellerius и Elaphostrongylus
в большинстве случаев была установлена прямая зависимость между массой
моллюсков и интенсивностью инвазии. Согласно коэффициентам внедрения
(КВ) личинок нематод рода Miellerius, виды моллюсков занимали следую-
щий порядок Сереа vindobonensis, Helix pomatia, Helicella obvia, Monacha
cartusiana, Bradibaena fruticum, Zebrina detrita, Chondrula triidens, а соглас-
166
но КВ личинок нематод рода Elaphstrongylus - М. catrusiana, В. fruticum,
С. vindobonensis, Н. obvia, Н. pomatia, Ch. tridens и Z. detrita.

Исследованиями Панайотовой-Пенчевой (Pamayotova-Pencheva, 2006b)
установлено, что самыми подходящими промежуточными хозяевами для
экспериментального заражения личинками протостронгилид являются мол-
люски видов Н. pomatia и В. fruticum, в которых развивается самое большое
количество инвазионных личинок. Экстенсивность и интенсивность инвазии
указанных видов моллюсков оказались самыми высокими, а смертность - го-
раздо меньшей, чем у других апробированных видов.

На развитие гельминтов в промежуточном хозяине существенное влия-
ние оказывает инвазионная доза (Reguera-Feo et al., 1983), а также возраст и
реактивное состояние моллюсков (Solomon et al., 1996а, b).

Султанов и др. (1971) в Ферганской долине Узбекистана установили
зараженность моллюсков Helicella candaharica личинками нематод рода
Protostrongylus, достигающей, в среднем, 39,4%. Интенсивность инвазиро-
ванности моллюсков колебалась в пределах 1-175 экземпляров личинок в
одном моллюске. Впервые появление личинок в моллюсках наблюдалось в
конце мая, а наибольшая зараженность их отмечалась в июле. Кулмаматовым
и др. (1977) при изучении зараженности протостронгилами (Р. skrjabini) в
условиях Ферганской долины и юга Узбекистана выявлена спонтанная ин-
вазированность наземных моллюсков видов Helicalla candaharica (18,4%)
и Subzebrinus albiplicatus (2,08%). Кучбоев (2009) отмечает, что в условиях
Узбекистана в качестве промежуточных хозяев протостронгилид зарегистри-
ровано 13 видов наземных моллюсков, естественная зараженность которых
личинками этих нематод колеблется от 2,5 до 33,3%.

Показано, что в лабораторных условиях многие виды наземных моллюс-
ков, как правило, легко и интенсивно заражаются личинками протостронги-
лид, однако в естественных условиях экстенсивность и интенсивность ин-
вазированности моллюсков бывают гораздо меньшими. Шумакович (1973)
отмечает, что в экспериментальных условиях установлена восприимчивость
к заражению личинками мюллерий 40 видов наземных и пресноводных мол-
люсков, обитающих на территории лесной и лесостепной зон европейской
части СССР, однако, естественная зараженность выявлялась только у 8 из
них. Изучая зараженность промежуточных хозяев личинками мюллерий,
Трушин (1973) установил естественную инвазированность 8 из 19 иссле-
дованных видов наземных моллюсков. При этом самая высокая экстенсив-
ность заражения за 4 года наблюдений была выявлена у Deroceras reticulatus
(6,1%). Далее, по степени инвазированности, следовали моллюски Succinea
putris, Bradybaena fruticum, Zonitoides nitidus, Perforatella bidentata и др. Наи-
большая интенсивность инвазии (14 личинок) была зарегистрирована у мол-
люсков вида D. reticulates, а в остальных случаях она колебалась в пределах
1-7 личинок. Мамедовым (1986) при изучении некоторых вопросов биологии
М. capillaris в Ивановской области РСФСР было установлено, что проме-
жуточными хозяевами этой нематоды являются 5 видов моллюсков, инва-
зированность которых колебалась у: D. reticulatum 1,0-12,5%, В. fruticum
1,5-21,0%, S. putris 1,0-23,0%, Euomphalia strigella 1,0-5,0% и Z. nitridus 1,0-
4,0%. Максимальная зараженность моллюсков отмечалась в августе-сентяб-
ре (до 23%), а минимальная - в мае (1,0-2,5%). Моллюски, инвазированные
личинками мюллерий, перезимовывают и весной являются источником зара-
жения дефинитивных хозяев. По данным Гадаева (2007, 2008), в предгорной
зоне Чечни в циркуляции личинок Protostrongylus spp. участвует 21 вид мол-
люска. Инвазионные личинки гельминта сохраняют свою жизнеспособность
в организме моллюсков в течение всего года, что обеспечивает возникнове-
ние стойких локальных очагов протостронгилеза.

Акрамовский (1976) приводит перечень моллюсков, являющихся про-
межуточными хозяевами протостронгилид в Армении. Для нематод рода
Protostrongylus к ним относятся наиболее сухолюбивые виды наземных мол-
люсков, всего 20 видов. Для нематоды Cystocaulus nigrescens промежуточ-
ными хозяевами являются наземные моллюски разных экологических групп,
иногда даже водные виды, всего 34. Для нематоды Muellerius capillaris про-
межуточными хозяевами являются преимущественно влаголюбивые назем-
ные моллюски, встречаются также амфибиотические и водные виды, всего
40. Из зарегистрированного числа промежуточных хозяев, 16 видов моллюс-
ков являются общими для указанных 3-х родов протостронгилид.

Ряд авторов (Beresford-Jones, 1967; Samson et al., 1987; Sauerlander, 1988;
Berrag et al., 1997) проводили исследования, касающиеся восприимчивости
и развития нематод М. capillaris и Protostrongylus spp. в окончательных хо-
зяевах (овцы и козы). Аналогичные исследования проводились также при
экспериментальном инвазировании оленей и лосей нематодами Е. rangiferi и
Parelaphostrongylus tenuis (Hemmingsen et al., 1993; Steen et al., 1997; Bieneck
et al., 1998; Lancaster, 2002; Ogunremi et al., 2002).

На основании изучения степени восприимчивости моллюсков к зара-
жению личинками протостронгилид, многие исследователи (Давтян, 1945;
Soltys, 1964; Zdzitowiecki, 1976; Sauerlander, 1979; Cabaret, 1979; Urban,
1980; Morrondo-Pelayo and Manga-Gonzales, 1982; Morrondo-Pelayo et al.,
1988, 1992; Diez-Banos et al., 1989; Manga-Gonzales, Morrondo, 1990) раз-
делили промежуточных хозяев на различные группы. Наиболее восприим-
чивая к заражению протостронгилидами группа моллюсков была отнесена
к облигатным промежуточным хозяевам. Далее следовали субоблигатные,
затем факультативные, мортальные и, наконец, резистентные промежуточ-
ные хозяева.

Роль моллюсков в формировании биологического разнообразия и харак-
тер гостального распространения протостронгилид исследовали Мовсесян и
др. (2010а, б).

Экспериментальное заражение протостронгилидами лабораторных жи-
вотных очень часто оказывается неуспешным из-за прекращения развития
нематод на определенной стадии развития (Beresford-Jones, 1966; Sprat and
Andersson, 1968; El-Moukdad, 1978; Demiaszkievicz, 1989; Bresele, 1990;
Panayotova-Pencheva, 2006c). Личинки нематод родов Muellerius, Cystocaulus,
Neostrongylus и Protostrongylus прекращают свое развитие в лабораторных
мышах, крысах и морских свинках, попадая в их печень и легкие. Лучшие
результаты по экспериментальному заражению морских свинок показали,
так называемые, менингиальные протостронгилиды родов Elaphostrongylus
и Parelaphostrongylus, которые полностью завершали свой жизненный цикл
развития (Pybus and Samuel, 1984; Watson and Gill, 1985; Demiaszkiewicz,
1989; Bresle, 1990).
Обобщая приведенный большой объем исследований, можно прийти к
заключению, что нематоды семейства Protostrongylidae и вызываемые ими
гельминтозы животных широко распространены по всему миру. Обуслов-
лено это вовлеченностью в циклах развития этих нематод многочисленных
экологических групп моллюсков - их промежуточных хозяев, а также боль-
шого числа окончательных хозяев (в основном, диких и домашних жвачных
из семейств полорогих и оленьих). В ряде регионов около трети из известных
наземных моллюсков вовлечены в циклы развития протостронгилид и выяв-
лены в качестве их промежуточных хозяев.

Выбор промежуточных и дефинитивных хозяев у протостронгилид свя-
зан с эволюционно сложившимися физиологическими адаптациями пара-
зитов к условиям развития на всех стадиях онтогенеза. Для осуществления
жизненных циклов протостронгилиды выработали комплекс адаптационных
механизмов (выживание в различных экологических условиях, паразитиро-
вание в организме большого числа промежуточных и окончательных хозяев,
смена хозяев, миграция личинок, образование капсул и др.), необходимых
для существования и поддержания протостронгилидозной инвазии в приро-
де. Существенную роль в системе «протостронгилид-моллюск-позвоночное
животное», помимо экологических, играют также биотические факторы, в
частности, степень реактивности паразитов и их хозяев.

В настоящее время для борьбы с протостронгилидозами животных на пер-
вый план должны быть выдвинуты задачи организации работ по проведению
систематических лечебно-профилактических мероприятий с использованием
методов специфической и патогенетической терапии, положительный эф-
фект от которых возможен лишь при учете накопленных сведений по био-
логии возбудителей и основных аспектов эпизоотологии этих гельминтозов.

Работа выполнена в рамках научного сотрудничества между Академиями
Наук России и Болгарии (Проект № 38/29.04.2009).

ЛИТЕРАТУРА

Абрамян В.В., Хачатрян Н.Э. Некоторые вопросы эпизоотологии стронгилятозов дыхатель-
ных путей овец в РА // Проблемы инф. и инваз. болезней в жив-ве на соврем, этапе. М.,
1999. Вып. 1. С. 243-244.

Азимов Д.А., Акрамова Ф.Д., Кучбаев А.Э., Шакарбаев Э.Б. Перестройка системы нематод
семейства Protostrongylidae Leiper, 1926// Мат. Междун. конф. «Проблемы современной
паразитологии» и 3-го съезда Паразитолог, об-ва при РАН (Петрозаводск 6-12.10.2003).
С.-Петербург, 2003. С. 12-13.

Азимов Д. А., Дадаев С., ИсаковаД. Т., Кулмаматов Э.Н. Об ареалах нематод рода Protostrongylus
Kamensky, 1905 // Узб. биол. ж. 1987. № 3. С. 50-53.

Акопян ВД. Некоторые данные о цистокаулезе овец в Котайкском районе // Бюлл. н.-техн.
инф. Арм. НИИЖиВ. Ереван, 1960. № 4-5. С. 60-63.

Акрамовский Н.Н. Фауна Армянской ССР. Моллюски (Mollusca). Ереван, АН АрмССР. 1976.
272 с.

Антипин Д.Н., Ершов В.С., Золотарев Н.А., Саляев В.А. Паразитология и инвазионные болез-
ни сельскохозяйственных животных. М.: Колос, 1964. 495 с.

Атаев А.М., Махмудов КБ., Магомедов О.Р. и др. Распространение гельминтозов овец в Даге-
стане // Ветеринария. 2007. С. 35-39.

Банков Д., Митев М., Спасов М. Върху етиологията и епизоотологията на хелминтозите в
промишлените овцевъдни комплекси // Вет. мед. науки, 1977. V. 14. № 7. С. 39^47.
Белиев С.М.М. Стронгилятозы овец и коз в Чеченской Республике // Росс, паразитол. ж. 2009.
№ 4. С. 6-9.

Боев С.Н. Легочные гельминтозы овец юго-восточного Казахстана // Тр. КазНИВИ. 1940. Т. 4.
С. 283-302.

Боев С.Н. Основы нематодологии. Т. 25. Протостронгилиды. М.: Наука, 1975. 267 с.

Боев С.Н., Мурзина НА. О видовом составе возбудителей легочных гельминтозов овец и коз
Казахстана // Сб. «Раб. по гельм-ии». М.: Сельхозгиз, 1948. С. 59-64.

Бояхчян Г.А. Некоторые вопросы эпизоотологии легочных гельминтозов овец в провинции
Шоа Социалистической Эфиопии // Мат. конф. «Актуальн. вопр. ветеринарии». Ереван:
Айастан, 1988. С. 46—48.

Бояхчян Г.А. Терапевтическая эффективность альбена при стронгилятозах легких и желудоч-
но-кишечного тракта овец // Изв. Гос. аграрного ун-та Армении. Е., 2009. № 1. С. 48-51.

Бояхчян Г.А. Легочные нематоды и нематодозы овец в Армении (распространение, инвазиро-
ванность, меры борьбы с диктиокаулезом): Автореф. дис. ... док-pa биол. наук (03.00.13).
Ереван, 2010. 211 с.

Бояхчян ГА., Арутюнова Л.Д., Чубарян Ф.А. и др. Инвазированность овец и моллюсков вида
Helicella derbentina в предгорной зоне Армении // Изв. Гос. аграрного ун-та Армении. Ере-
ван, 2007. № 2. С. 47-50.

Бояхчян ГА., Мовсесян С.О., Арутюнова Л.Д. и др. Инвазированность наземных моллюсков
вида Helicella derbentina личинками нематод рода Protostrongylus Kamensky, 1905 в пред-
горной зоне Армении // Мат. междунар, научн. конф. «Фауна, биология, морфология и си-
стематика паразитов» (19-21 апр. 2006 г.). М., 2006. С. 47-49.

Братанов В., Лилкова Н, Желязков П., Марков Д. Хелминтоценозата при сърните в някои
райони на страната // Вет. мед. науки. 1987. № 2. С. 62-67.

Владимирова А., Донев Б., Русев И. Проучвания върху противопаразитната активност на пре-
парата Булмектин («Биовет» - АД). 1. Антинематодна активност при овце, кози и телета //
Вет. мед. 1996. V. 2. № 1. С. 43-46.

Гадаев Х.Х. Эпизоотология протостронгилеза овец в предгорной зоне Чеченской Республики //
Тр. ВИГИС. М., 2007. Т. 45. С. 73-77.

Гадаев Х.Х. Распространение протостронгилидозов овец и коз в степной зоне Центрального
Кавказа // Росс, паразитол. ж. 2008. № 3. С. 50-52.

Гатева Ш. Изучавания върху видовия състав на белодробните нематоди по овцете // Дипл.
работа. София. 1955.

Гевондян С.А. Некоторые закономерности течения мюллериоза овец в зависимости от физио-
логического состояния окончательного и промежуточного хозяев // Дисс. канд. вет. наук.
М., 1952. 115 с.

Гевондян С.А. Изменение патогенных свойств личинок мюллериуса в зависимости от условий
развития в промежуточном хозяине // Изв. АН АрмССР. Ереван, 1953. Т. 6, № 8. С. 63-73.

Гевондян С.А. Мюллериоз мелкого рогатого скота (Материалы о распространении, биологии,
патогенезе, клинике и терапии): Автореф. дис. ... докт-ра вет. наук (03.106). Ереван, 1970.
48 с.

Георгиев Б.Л. Принос към хелминтофауната по овцете в България // Известия на ИЕВМ. 1956.
№5. С. 155-163.

Григорян ГА. К изучению фауны паразитических червей жвачных Армении и их роли в рас-
пространении гельминтозов среди домашних овец и коз// Тр. АрмНИВИ. Ереван. 1949а.
Вып. 6. С. 188-194.

Григорян ГА. Паразитические черви безоаровых коз Армении // Тр. АрмНИВИ. Ереван, 19496.
Вып. 6. С. 151-158.

Григорян Г.А. К изучению гельминтофауны арменийского муфлона (Ovis ophion armeniana)
Армянской ССР // Изв. АН АрмССР. Ереван, 1951. Т. 4, № 9. С. 821-826.

Григорян Г.А. Опыт оздоровления сельскохозяйственных животных Ахтинского района от
важнейших гельминтозов//Тр. АрмНИВИ. Ереван, 1955. Вып. 8. С. 131-140.

Давтян Э.А. К изучению биологии легочного гельминта овец и коз Synthetocaulus kochi Schulz,
Orloff et Kutass, 1933 // Советская ветеринария. 1936. № 1. С. 82-83.

Давтян Э.А. Цикл развития легочного гельминта овец и коз Muellerius capillaris//Тр. АрмНИВИ.
Ереван. 1937. Вып. 2. С. 41-97.

Давтян Э.А. Цикл развития Cystocaulus nigrescens И Тр. АрмНИВИ. Ереван, 1940. Вып. 3.
С. 5-31.
Давтян Э.А. Сравнительная восприимчивость моллюсков к инвазированию личинками нема-
тод- возбудителей легочных гельминтозов овец// ДАН СССР. М., 1945. Т. XLVI. №2.
С. 91-93.

Давтян Э.А. Циклы развития нематод легких овец и коз Армении // Зоол. сборник. Ереван, АН
АрмССР. 1949. Вып. 6. С. 185-266.

Давтян Э.А. Динамика зараженности моллюсков личинками цистокаула и протостронгилов в
естественных условиях // Тр. АрмНИВИ. Е. 1950а. Вып. 7. С. 121-124.

Давтян Э.А. Динамика инвазированности моллюсков личинками легочных нематод и факто-
ры, влияющие на их выхождение // Зоол. сб. ин-та фитопат. и зоол. АН АрмССР. Е. 19506.
Вып. 7. С. 83-101.

Давудов Д.М. Легочные нематодозы овец в условиях северо-восточного Кавказа (экология
возбудителей, эпизоотология, профилактика) // Автореф. дисс. докт. биол. наук (03.00.19).
М., 2008. 39 с.

Даскалов П., Какачева-Аврамова Д., Варадинов А. и др. Върху белодробните нематоди на ов-
цете в България // Известия на ЦХЛ. 1961. № 6. С. 59-65.

Дахно Г.Ф. Мюллериоз овец в зоне лесостепи и Полесья Украины (эпизоотология, патогенез,
терапия) И Дисс. канд. вет. наук. (16.00.11.). Сумы, 1997. 173 с.

Джаббаров Д.Г. Ландшафтно-экологическая характеристика распространения протостронги-
лид овец в районах Малого Кавказа: Автореф. дис. ... канд. биол. наук (03.00.20). Баку,
1974. 30 с.

Джамалова А.З., Гадаев Х.Х., Шамхалов В.М. и др. Нематодофауна овец в разных зонах Че-
ченской Республики // Тр. ВИГИС. М., 2007. Т. 45. С. 90-94.

Егоров Ю.Г. К биологии легочного гельминта Muellerius capillaris // Тр. НИВИ АСХН БССР.
Минск, 1960. Т. 1. С. 160-170.

Закариев Я. Г. Гельминты диких млекопитающих Северного Кавказа. Махачкала: Дагкнигаиз-
дат, 1986. 144 с.

Зурлийски П., Русев И. Проучване върху разпространението на сем. Protostrongylidae по кози-
те // Вет. сб. 1990. № 5/6. С. 40^12.

Корсаков Н.Т., Атаев А.М., Зубаирова М.М. Особенности заражения домашних жвачных жи-
вотных гельминтами на пастбищах разного типа в равнинном поясе Дагестана // Росс, па-
разитол. ж. 2009. № 4. С. 47-52.

Кротенков В.П. Эколого-эпизоотологические особенности и профилактика легочных немато-
дозов мелкого рогатого скота в Западном регионе РФ // Автореф. докт. вет. наук (03.00.19).
М., 2006. 40 с.

Кулмаматов Э.Н., Дадаев С.Д., Исакова Д. Т. и др. Экология и жизненные циклы нематод
семейства протостронгилид фауны Средней Азии // Тез. докл. научн. конф. «Эколого-биол.
и фаунист, аспекты гельминтозов» (20-22 мая 1991 г.). М., 1991. С. 59-60.

Кулмаматов Э.Н., Исакова Д.Т., Азимов Д.А. Гельминты позвоночных горных экосистем Уз-
бекистана. Ташкент, «Фан». 1994. 152 с.

Кулмаматов Э.Н., Исакова Д.Т. и др. Биологический цикл нематоды Protostrongylus skrjabini
(Боев, 1936) // Мат. научн. конф. Всес. об-ва гельминтол. М., 1977. С. 66-74.

Кучбоев А.Э. Эпизоотический процесс при протостронгилидозах животных: составляющие
элементы // Росс, паразитол. журн. 2009. № 4. С. 53-58.

Мальцев К.Л. Легочные стронгилятозы животных в Центральной зоне Европейской части
РФ (эпизоотология, меры борьбы): Автореф. дис. ... докт-ра вет. наук. Н. Новгород, 2007.
45 с.

Мамедов М.С. Усовершенствование средств и методов борьбы с мюллериозом овец в Цент-
ральном районе Нечерноземной зоны РСФСР // Автореф. дисс. канд. вет. наук (03.00.20).
Москва. 1986. 24 с.

Марченко В.А., Ефремова Е.А., Васильева Е.А. Структура гельминтоценоза крупного рогатого
скота Горного Алтая // Росс, паразитол ж. 2008. № 3. С. 18-23.

Матекин П.В., Шалаева Н.М. Некоторые закономерности распространения гельминтозов
сельскохозяйственных животных в ландшафтах лесостепья (К понятию об эпизоотологи-
ческой цепи) // Зоол. ж. 1964. Т. XLIII. В. 7. С. 965-974.

Мовсесян С.О., Бояхчян Г.А., Чубарян Ф.А. и др. Роль моллюсков в формировании биологиче-
ского разнообразия нематод легких (Protostrongylidae) жвачных животных // Рос. парази-
тол. журн. 2010а. № 3. С. 43-60.
Мовсесян С.О., Бояхчян Г.А., Чубарян Ф.А. и др. Характер гостального распространения
протостронгилид (Protostrongylidae, Strongylata) // Сб. докладов «Теоретические и прак-
тические проблемы паразитологии», Москва, 30 ноября - 3 декабря 2010 г. 20106. С. 239-
245.

Муромцев А.Б. Основные гельминтозы жвачных животных в Калининградской области (эпи-
зоотология, патогенез, лечебно-профилактические мероприятия) // Автореф. дис. ... докт.
вет. наук. С.-Петербург. 2008. 43 с.

МутафовЛ., Банков Д., Стоев В. и др. Опити за терапия и химиопрофилактика на стомашно-
чревни и белодробни стронгилатози при дивите преживни // Вет. сб. 1989. № 5. С. 40—42.

Озерская В.Н. Роль наземных моллюсков в распространении мюллериоза и меры борьбы с
ними // Тр. ВИГИС. 1953. Т. 5. С. 182-189.

Панайотова-Пенчева М. Етиологични, епизоотологични и патоморфорогични проучвания
върху протостронгилидози по домашни и диви преживни животни в България // Дис. д-ра
наук. София, 2009. 215 с.

Панайотова-Пенчева М. Исследования протостронгилидозов жвачных животных в Болга-
рии // Мат. Междунар, научн. конф. «Биологическое разнообразие и проблемы охраны
фауны Кавказа» (26-29.09.2011 г., Ереван) Ереван: Асогик, 2011. С. 231-234.

Панайотова-Пенчева М., Мовсесян CO., Бояхчян Г.А. Специфичность в системе «паразит-
хозяин» (протостронгилиды-моллюски) // Мат. Междунар, научн. конф. «Биологическое
разнообразие и проблемы охраны фауны Кавказа» (26-29.09.2011 г., Ереван). Ереван,
Асогик. 2011. С. 234-240.

Петков А. Хелминтозите по овцете при новите условия в АПК и актуалии задачи на профилак-
тиката // Вет. сб. 1983. № 9. С. 33-36.

Савина Н.В. К изучению возбудителей синтетокаулеза овец и коз Армянской ССР // Тр.
АрмНИВИ. Ереван, 1940. Вып. 3. С. 44-45.

Садыхов И.А., Рябинин А.К. Экологические основы в борьбе с нематодозами овец Шеки-Зака-
тальской зоны Азербайджана// Тез. докл. конф. ВОГ. (27-29 янв. 1981 г.). М.: АН СССР.
1980. С. 152-153.

Саркисян А.А. Основные гельминтозы жвачных животных Нагорно-Карабахской Республики
и меры борьбы с ними // Автореф. дисс. канд. вет. наук. (03.00.13). Ереван, 2007. 20 с.

Свиленов Д., Янчев Я., Генов Т. Хелминтологични и патоморфологични изследвания на инва-
зирани сърни // Хелминтология. 1985. № 19. С. 60-71.

Согоян И.С. Патоморфологические изменения и некоторые вопросы патогенеза при цистокау-
лезе овец // Автореф. дисс. канд. вет. наук. Ереван, 1953. 21 с.

Согоян И.С. Патоморфологические изменения и некоторые вопросы патогенеза при цистокау-
лезе овец // Тр. АрмНИВИ. Ереван, 1955. Вып. 8. С 167-178.

Согоян И.С. Патоморфологические изменения в легких безоаровых коз при естественной ин-
вазии нематодой Synthetocaulus davtiani II Тр. АрмНИИЖиВ. Ереван, 1956. Т. 1. Вып. 9.
С. 137-139.

Султанов М.А., Азимов Д.А., Муминов П.А. и др. О промежуточных хозяевах нематоды рода
Protostrongylus Kamensky, 1905 // Докл. АН УзССР. 1971. № 8. С. 50-52.

Съмналиев П. Проучвания върху биологичния цикъл на протостронгилидите в България //
Дис. д-ра наук. София. 1968. 142 с.

Трушин ИН. Роль экологических факторов в естественной зараженности моллюсков личинка-
ми мюллериев // Сб. «Проблемы общей и прикладной гельминтологии». М.: Наука, 1973.
С. 344-347.

Трушин ИН. О продолжительности жизни личинок мюллериев в организме наземных мол-
люсков // Тр. ВИГИС. М., 1975. Вып. 22. С. 169-175.

Фархадов К. Т. К изучению биологии Cystocaulus ocreatus Raieillet et Henry, 1907 в условиях
Нахичеванской АССР // Изв. АН АзССР. 1982. № 3. С. 80-82.

Хачатрян Н.Э. Некоторые вопросы эпизоотологии стронгилятозов дыхательных путей овец в
Республике Армения // Мат. научн. конф. МВА им. К.И. Скрябина. М., 1999. С. 243.

Хачатрян Н.Э. Влияние стронгилятозов дыхательных путей овец на пищевую ценность и ка-
лорийность мяса: Автореф. дис. ... канд. вет. наук (16.00.06). Ереван, 2002. 27 с.

Хачатурян М.М. Распространение протостронгилидозов овец, их сезонная динамика и тера-
пия в условиях Армении: Автореф. дис. ... канд. вет. наук (03.00.20). М., 1990. 20 с.

Шумакович Е.Е. Гельминтологическая оценка пастбищ. М.: Колос, 1973. 240 с.
Beresford-Jones W.P. Observation on Muellerius capillaris (Muller, 1889), Cameron 1927. II. Ex-
perimental infection of mice, guinea-pigs and rabbits with third stage larvae Res // Vet. Sci. 1966.
N 7. P. 287-291.

Beresford-Jones W.P. Observation on Muellerius capillaris (Muller, 1889) Cameron, 1927. III. Ex-
perimental infection of sheep // Res. Vet. Sci. 1967. N 3. P. 272-279.

Berrag B., Rhalem A., Sahibi H. et al. Bronchoalveolar cellular responses of goats following infec-
tions with Muellerius capillaris (Protostrongylidae, Nematoda) // Vet. Immunol. Immunopathol.
1997. V. 58, N 1. P. 77-88.

Berrag B., Urquhari G.M. Epidemiological aspects of lungworm infections of goats in Morocco//
Vet. Parasitol. 1966. V. 61. P. 81-85.

Bienek D.R., Neumann N.F., Samuel W.M., Belosevic M. Meningeal worm evokes a heterogeneous
immune response in elk // J. Wildl. Dis. 1998. V. 34, N 2. P. 334-341.

Bresele L.M. Attempts to differentiate elaphostrongyline larvae (Nematoda: Protostrongylidae) using
Guinea pigs (Cavia porcellus) as alternate hosts. M. Sc Thesis. Thunder Bay, Canada. 1990. 87 p.

Cabaret J. Receptivite experimentale a 1 ’ infestation par les larves de prototstrongylides de quelques
helicides frequents au Maroc. factures de variation // Ann. Parasitol. 1979. V. 54, N 4. P. 475-
482.

Cabaret J. Regulation of infection by a nematode Muellerius capillaris in the snail Theba pisana //
J. invertebr. pathol. 1987. V. 49, N 3. P. 242-245.

Cabaret J. Natural infection of land-snails by protostrongylids on a pasture grazed by sheep in the
Rabat Area of Morocco // Vet. Pat. 1988. V. 26, N 3—4. P. 297-304.

Cabaret J., Chartier C. Muellerius capillaris in north-east Zaire: prevalence in sheep and goats and
determination of intermediate hosts // J. Helminthol. 1989. V. 63, N 4. P. 298-301.

Chroust K., Dyk V. Neostrongylus linearis from mouflon in the woods of Vranov near Brno. Folia
Parasitol. 1968. V. 15, N 2. P. 178.

Cisek A., Balicka-Ramisz A., Ramisz A., Pilarczyk B. Course and treatment of lungworm infection
game animals (red deer, roe deer, and fallow deer) in North-West Poland // EJPAU, S. Vet. Med.
2003. V. 6. N 1.

Crofton H.D. The ecology of immature phases of Trichostrongyle nematodes. 1. The vertical distri-
bution of infective larvae of Trichostrongylus retortaeformis in relation to the habitat // Parasitol-
ogy. 1948. V. 39, N 1-2. P. 17-25.

Deckelmann W. Endoparasitenbefall des rotwildes unter besonderer berucksichtigung des alters der
stucke und der wurmei. Wurmlarvenausscheidung: Diss. Munchen. 1968. 55 p.

Demartini J.C., Davies R.B. An epizootic of pneumonia in captive bighorn sheep infected with Muel-
lerius sp. // J. Wildl. Dis. 1977. V. 13, N 2. P. 117-124.

Demiaszkiewicz A.W. Niektore aspekty epizootiologii elaphostrongylozy jeleni w Puszczy Bialowi-
eskiej // Med. Wet. 1987. V. 43, N 4. P. 208-211.

Demiaszkiewicz A.W. Migration of invasive larvae of Elaphostrongylus cervi Cameron, 1931, and
their development to maturity in the guinea pig // Acta Parasitol. Pol. 1989. V. 34, N 1. P. 39-
43.

Demiaszkiewicz A.W., Drozoz J. The occurrence of larvae of Protostrongylidae family in terrestrial
snails on the area of deer farm in Kosovo // Wiadom. Parazytol. 1997. 43 (4). P. 431—434.

Demiaszkiewicz A.W., Drozoz J., Lachowicz J. The occurrence of lung nematodes in red deer in the
Bialowieza forest // Med. Vet. 1999. 55. P. 519-520.

Demiaszkiewicz A.W., Drozoz J., Lachowicz J., Kochko Y.P. Infection of red deer with lung nema-
todes in Polish and Belorussian parts of Bialowieza Forest // Wiad. Parazytol. 2001. V. 47, N 3.
P. 411^115.

Diez-Banos P., Morrondo-Pelayo M.P., Diez-Banos N. et al. The experimental receptivity of Helicel-
la (Helicella) itala and Cepaea nemoralis (Mollusca, Helicidae) to larvae of Muellerius sp. and
Neostrongylus linearis (Nematoda, Protostrongylidae) from chamois (Rupicapra rupicapra) //
Parasitol. Res. 1989. V. 75, N 6. P. 488^194.

Dyk V., Chroust K. Hlistice Neostrongylus linearis, dalsi cizopasnik nasich muflonu // Veterinarstvi.
1969. V. 19, N 4. P. 162-163.

Dyk V., Chroust K. Parasitocenosis of the digestive tract, lungs and liver of one mouflon population //
Acta Vet. Brno. 1973. V. 42, N 3. P. 287-297.

Dyk V., Chroust K. The incidence and possible cross transmission of coccidian and helminths in the
mouflon and roe deer in Czechoslovakia // Vet. Parasitol. 1975a. V. 1, N 2. P. 145-150.
Dyk V., Chroust К. Parasitologicko-epizootologicka problematica zvysovani stavu mufloni zvere //
Veterinarstvi. 1975b. V. 25. N 7. P. 315-317.

El-Moukdad A.R. Zur entwicklung der klienen lungenwurmer des schafes in laboratoriumstieren, mit
einem beitrag zur differentialdiagnose der dritten larven // Z. Parasitenkd. 1978. V. 155. P. 241-
247.

Gibbs H.G., Pullin J. ИС A study on the control of lungworm (Dictyocaulus filaria) in sheep during
the winter months // Can. J. comp. Med. 1960. V. 24. P. 115-119.

Hemmingsen W., Halvorsen O., Skorping A. Migration of adult Elaphostrongylus rangiferi (Nema-
toda: Protostrongylidae) from the spinal subdural space to the muscles of reindeer (Rangifer
tarandus) II J. Parasitol. 1993. V. 79. N 5. P. 728-732.

Hobmaier A., Hobmaier M. Ueber die Entwicklung des Lungwurmes des Genus Synthetocaulus (vor-
laufige Mitteilung) // Miinch. Tier. Woch. 1929. Bd. 80. N 28.

Hobmaier A., Hobmaier M. Life history of Protostrongylus (Synthetocaulus) rufescens //Proc. Soc.
Exp. Biol, and Med. 1930. V. 28.

Hobmaier A., Hobmaier M. Elaphostrongylus odocoilei n. sp. a new lungworm in blaktail deer
(Odocoileus columbianus). Description and life history// Proc. Soc. Exp. Biol, and Med. 1934.
V. 21.

lacob O., Cotofan O., Raileanu G., Pop I. The aggression of the nematodes from the Protostrongyli-
dae family on the pulmonary tissue of the Black goat (Rupicapra rupicapra) and the local reactiv-
ity // Scientia Parasitol. 2007. N 1. P. 72-79.

Kalivoda J., Chroust K. Anthelmintic effectiveness of Thibenzol administred in palletized feeds to
fallow deer and mouflons // Acta Vet. Brno. 1971. V. 40. P. 453—462.

Kutzer E. Zur parasitenbekampfung beim schalenwild // Berl. U. Munchen. Tierarztl. Wchnschr.
1971. V. 84. N 12. P. 230-233.

Kutzer E., Hinaidi H. Die parasiten der wildlebenden wiederkauer osterreichs // Ztschr. Parasitenk.
1969. V. 32. N 4. P. 354-368.

Lankester M. Low-dose meningeal worm (Parelaphostrongylus tenuis) infections in moose (Alces
alces) //J. Wildl. Dis. 2002. V. 38. N 4. P. 789-795.

Manga-Gonzales Y., Morrondo P. Joint larval development of Cystocaulus ocreatus/ Muellerius
capillaris and Cystocaulus ocreatus/ Neostrongylus linearis (Nematoda) in six species of Helici-
dae (Mollusca) experimentally infected // Angew. Parasitol. 1990. V. 31. P. 189-197.

Marinov M. Helminth parasites of sheep on highland pastures in intensive sheep-breeding regions in
the Middle Stara Planina Mts (Bulgaria) // Acta Zool. Bulgarica. 1997. V. 49. P. 86-93.

Miciewicz I., Demiaszkiewicz A. W. Occurence and extensiveness of invasion of lung nematodes
in red deer, fallow deer and roe deer in the South and North Poland // Med. Vet. 1993. 49(3).
P. 137-138.

Morrondo-Pelayo P., Diez-Banos P., Cabaret J. Influence of desiccation of faeces on survival and
infectivity of first-stage larvae of Muellerius capillaris and Neostrongylus linearis 11 J. Helmint-
hol. 1992. V. 66. N 3. P. 213-219.

Morrondo-Pelayo P., Manga-Gonzales Y. Experimental study on the susceptibility of five Helicidae
species to larvae of Protostrongylinae // Malacologia. 1982. V. 22. N 1-2. P. 23-28.

Morrondo-Pelayo P., Manga-Gonzales Y., Cordero del Campillo M. et al. Larval development of
Muellerius capillaris (Nematoda, Protostrongylidae) in experimentally infected Cernuella (Xero-
magna) cespilum argonis (Mollusca, Helicidae) // J. Moll. Stud. 1988. V. 54. P. 21-24.

Ogunremi O., Lankester M., Gajadhar A. Immunodiagnosis of experimental Parelaphostrongylus
tenuis infection in elk // Can. J. Vet. Res. 2002. V. 66. N 1. P. 1-7.

Oncel T., Akyol С. V. The prevalence of helminth parasites in sheep in Sousem Marmara region, Tur-
key // Abstr. of 6 National Conference of Parasitology. (Sofia. 5-7 Oct.). 2001. P. 104-105.

Paeon J. Parasites of mouflons, stags and roe-deer from the Lower Silesia region // Wiad. Parazytol.
1994. V. 40. N 3. P. 279-292.

Panayotova-Pencheva M. Epidemiological studies on helminthoses in goats and sheep caused by
Protostrongylidae Leiper, 1926 // Vet. Glasnik. Beograd. 2005. V. 5. N 6. P. 619-633.

Panayotova-Pencheva M. New records of protostrongylid lungworms from wild ruminants in Bul-
garia // Vet. Med. Czech. 2006a. V. 51. N 10. P. 477^184.

Panayotova-Pencheva M. Experimental infections of terrestrial snails with lungworms of the genera
Muellerius and Elaphostrongylus (Nematoda: Protostrongylidae) // Exp. Pathol. Parasitol. 2006b.
V. 9. P. 3-11.
Panayotova-Pencheva M. Laboratory animals as experimental hosts of protostrongylids (Nematoda:
Protostrongylidae) // Exp. Pathol. Parasitol. 2006c. V. 9. N 2. P. 12-22.

Panayotova-Pencheva M. Morphological data on two protostrongylid species, etiological agents of
pulmonary helminthoses in wild ruminants (materials from Bulgaria) // Eur. J. Wildl. Res. 2008.
V. 54. N 2. P. 285-292.

Panayotova-Pencheva M., Alexandrov M. Morphometric characteristics of first stage Elaphostrongy-
lus cervi (Nematoda: Protostrongylidae) larvae from Bulgaria // Eur. J. Wildl. Res. 2008. V. 54.
P. 771-774.

Panayotova-Pencheva M., Alexandrov M. Some pathological features of lungs from domestic and
wild ruminants with single and mixed protostrongylid infections // Vet. Med. Int. 2010. V. 2010.
Article ID 741062, 9 pages, doi: 10.4061/2010/741062.

Panayotova-Pencheva M., Mutafova T. Muellerius tenuispiculatus Gebauer, 1932- a new proto-
strongylid species for the helminth fauna of Bulgaria// Exp. Pathol. Parasitol. 2005. V. 8. N 1.
P. 18-23.

Pavlov P. Recherches experimentales sur le cycle evolutif de Synthetocaulus capillaries // Ann. Para-
sitol. 1937. V. 15. N 6. P. 500-503.

Polley L. Quantitative observations on intrapulmonary populations of Muellerius capillaris (Muel-
ler, 1889) Cameron, 1927, in sheep // J. Parasitol. 1987. 73. 1. P. 234-236.

Pybus M.J., Samuel W.M. Attempts to find a laboratory host for Parelaphostrongylus andersoni
and Parelaphostrongylus odocoilei (Nematoda: Protostrongylidae) // Can. J. Zool. 1984. V. 62.
P. 1181-1184.

Ramaswamy K., Arora B.M. Prevalence of Muellerius capillaris in free-ranging spotted deer (Cervus
axis) in India and its experimental cross-transmission to goats // J. of Wilde diseases. 1991. V. 27.
N 1. P. 102-104.

Reguera-Feo A., Cordero del Campillo M., Rojo-Vazquez F.A. Dose as the determining factor for the
size of the parasite population in the Muellerius capillaris/Cernuella cespitum arigonis system
(Nematoda, Protostrongylidae/Mollusca, Stylommatophora)// Angew. Parasitol. 1983. V. 24.
N 3. P. 129-134.

Rehbein S., Lutz W., Visser M., Winter R. Beitrage zur kenntnis der parasitenfauna des wildes in
Nordrhein-Westfalen. 3. Der endoparasitenbefall des rotwildes. Zschr. Jagdwiss. // 2002. V. 48.
P. 69-93.

Rogers W.P., 1962. LJnx no Шульц P.C. и Гвоздев E.B. Основы общей гельминтологии. Т. 2.
Биология гельминтов. - Москва, «Наука». 1972. 515 с.

Roger son J.D., Fairbanks W.S., Cornicelli L. Ecology of gastropod and bighorn sheep hosts of
lungworm in isolated, semiarid mountain ranges in Utah, USA // J. Wildl. Dis. 2008. V. 44. N 1.
P. 28—44.

Samson J., Holmes J.C. Modes of entry of first stage larvae of Protostrongylus slilesi and P. rushi
(Nematoda; Metastrongyloidea) in the snail intermediate host Vallonia pulchella // Can. J. Zool.
1985. V. 63. N 10. P. 2481-2482.

Samson J., Holmes J. C., Jorgenson J. T., Wishart W.D. Experimental infections of free-ranging Rocky
Mountain bighorn sheep with lungworms (Protostrongylus spp.; Nematoda: Protostrongylidae) //
J. Wildl. Dis. 1987. V. 23. N 3. P. 396-403.

Sauerlander R. Cepaea nemoralis (Helicidae, Stylommatophora) as experimental intermediate host
of Muellerius capillaris (Protostrongylidae, Nematoda). Z. Parasitenkd. 1979. V. 59. N 1. P. 53-
66.

Sauerlander R. Experimental infection of sheep and goats with Muellerius capillaris (Protostrongyl-
idae, Nematoda) // Zentralbl. Veterinarmed. B. 1988. V. 35. N 7. P. 525-548.

Schulz R.S., Orloff I. V., Kutass A. J. Zur Systematik der Subfamilie Synthetocaulinae Skijabin, 1932,
nebst Beschreibung einiger neuer Gattungen und Arten // Zoolog. Anzeiger. 1933. 102. H. 11-12.

Skorping A. Lymnaea stagnalis as experimental intermediate host for the protostrongylid nematode
Elaphostrongylus rangiferi // Z. Parasitenk., 1985. 71. N 2. P. 265-270.

Solomon A., Paperna L, Alkon P. U. The suitability of Trochoidea seetzenii of different ages as snail
intermediate hosts of Muellerius cf capillaris (Nematoda: Protostrongylidae) // Int. J. Parasitol.
1996a. V. 26. N 11. P. 1317-1319.

Solomon A., Paperna L, Markovics A. The influence of aestivation in land snails on the larval de-
velopment of Muellerius cf. capillaris (Metastrongyloidea: Protostrongylidae) // Int. J. Parasitol.
1996b. V. 26. N 4. P. 363-367.
Soltys A. Snails as intermediate hosts of nematodes of the family Protostrongylidae in sheep of the
Lublin Palatinate // Acta Parasit. Pol. 1964. V. 12. P. 233-237.

Sparker T.R., Hibler C.P., Schoonveld G.G., Adney W.S. Pathologic changes and microorganisms
found in bighorn sheep during a stress-related die-off// J. Wildl. Dis. 1984. V. 20, N 4. P. 319-
327.

Spratt D.M., Anderson R.C. The guineapig as an experimental host of the meningeal worm Pneu-
mostrongylus tenuis Dougherty // J. Helmintol. 1968. V. 42. P. 139-156.

Steen M., Blackmore C.G., Skorping A. Cross-infection of moose (Alces alces) and reindeer (Rangi-
fer tarandus) with Elaphostrongylus alces and Elaphostrongylus rangiferi (Nematoda, Proto-
strongylidae): effects on parasite morphology and prepatent period // Vet. Parasitol. 1997. V. 71,
N 1. P. 27-38.

Sugar L., A hazai vadon elo kerodzok fonalfereg-fertozotsegerol// Parasit. Hung. 1978. Nil.
P. 146-148.

Sugar L., Kavai A. Megfigyelesek az Elaphostrongylus cervi Cameron 1931 elofordulasarol egy
hazai gimszarvasallomanyban // Parasit. Hung. 1977. N 10. P. 95-96.

Sutherland R.J. Elaphostrongylus cervi in cervids in New Zealand. 1. The cross and histological le-
sions in red deer (Cervus elaphus) II New Zealand Vet. J. 1976. V. 24. P. 263-266.

Urban E. Studies on lung nematodes (Protostrongylidae, Dictyocaulidae) in sheep of the Podhale
region, Tatra Highlands. II. Intermediate hosts of Protostrongylidae // Acta Parasitol. Pol. 1980.
V. 27, N 9. P. 63-74.

Valero G., Alley M.R., Manktelow B. W. A slaughouse survey of lung lesions in goats // New Zealand
Vet. J. 1992. V. 40, N 2. P. 45-51.

Watson T.G., Gill J. M. The experimental infection of guinea pigs with the tissue worm of deer Ela-
phostrongylus cervi 11 New Zealand Vet. J. 1985. V. 33. P. 81-83.

Yildiz K., Karahan S., Cavusoglu K. The fine structure of Cystocaulus ocreatus (Nematoda: Proto-
strongylidae) and the ralated pathology // Helminthologia. 2006. V. 43, N 4. P. 208-212.

Zdzitowiecki K. An experimental study on the infection of terrestrial and aquatic snails with Muel-
lerius capillaris (Muller, 1889) larvae (Nematoda, Protostrongylidae) // Acta Parasitol. Pol. 1976.
V. 24. P. 139-163.

Zmoray I., Svarc R., Lestan P. Lokalisation der Larven von Muellerius capillaris in den Geweben
des Zwischenwirts Cepea vindobonensis //Biologia. Bratislava. 1969. 24. 2. P. 113-128.
ЗАРАЖЕННОСТЬ ЧАЙКОВЫХ ПТИЦ
ДВУМЯ ВИДАМИ ДИФИЛЛОБОТРИИД
В КАРЕЛИИ

А.Н. ПЕЛЬГУНОВ*

Данная работа посвящена изучению формирования и циркуляции пара-
зитарных систем, образуемых чайковыми птицами и двумя видами дифилло-
ботриид - Diphillobothrium dendriticum (Nitzcsh, 1824) и D. ditremum (Creplin,
1825) в Карелии.

Формирование и существование системы «паразит-хозяин» в значитель-
ной мере зависит не только от внешних условий среды, но и от среды пер-
вого порядка, от внутренних факторов на уровне взаимодействия организ-
ма хозяина и паразиты, от иммунитета хозяина. Данные по формированию
иммунитета в этих паразитарных системах приведены в работах Савиной,
Сергеевой (1993), Сергеевой (1983, 1991), Сергеевой, Беэр (2000), Сергее-
вой и др. (1987). Учитывая, что цестоды разных видов, как правило, имеют
одинаковую локализацию, можно с большой степенью уверенности считать,
что их взаимоотношения носят конкурентный характер, и это тоже влияет на
формирование паразитарных систем.

МАТЕРИАЛ И МЕТОД

Материал для данной работы был собран на Сегозере и Онежском озере
в районах Челмужской и Медвежьегорской губ с 1979 по 1985 г. Работа про-
водилась в рамках экспедиции ГЕЛАН по изучению формирования и цир-
куляции паразитарных систем, образуемых дифиллоботриидами в Карелии,
научный руководитель экспедиции - доктор биологических наук В.И. Фрезе.

Всего на зараженность дифиллоботриидами было обследовано 1031 крачек
(Sterna hirundo L.), 116 клуш (Larus fuscus L.) и 169 сизых чаек (L. Canus L.).
Птенцы крачек (844) были разделены на 8 возрастных групп по весу. Прово-
дить анализ динамики заражения по календарному времени в данном случае
нельзя, т.к. кладка растягивается на целый месяц, кроме того, начало кладки
зависит от температуры лета. Поэтому данные о зараженности птиц по годам
по календарному времени практически несравнимы. В то же время по дан-
ным орнитологов (Дементьев, 1951) вес птенцов прямо соответствует воз-
расту. Поэтому в каждой группе птенцы крачек приблизительно одного воз-
раста. Взрослые крачки дифиллоботриидами (Diphyllobothrium dendriticum

1 Центр паразитологии ИПЭЭ РАН.
и D. ditremum) не заражены. Два вида чаек были разделены на три группы:
птенцы на гнездах, слетки и взрослые птицы.

Для определения сопряженности двух видов дифиллоботриумов мы
использовали коэффициент Фейджера (Fager, 1957).

_пАХпв
р пА + пв'

где пА - число площадок с видом Л;

пв - число площадок с видом В;

1Р - Число площадок, в котором встречались бы оба вида в случае их не-
зависимого распределения.

/фа|СГ - > 1Р- сопряженность видов положительная;

7факг - < 1р- сопряженность видов отрицательных

2пА X пв

JnA + nB-l .

РЕЗУЛЬТАТЫ

Рассмотрим систему St. hirundo - D. ditremum - D. dendriticum.

Для этих двух лентецов крачка является факультативным хозяином,
D. dendriticum и D. ditremum облигатные паразиты чаек, гагар и крохалей.

Взрослые птицы этими дифиллоботриидами не заражены, наибольшая
экстенсивность инвазии дифиллоботриидами наблюдается у птенцов крачек
в возрасте четыре - семь дней. Максимумы экстенсивности инвазии крачек
D. ditremum и D. dendriticum не совпадают. Можно предположить, что между
двумя видами дифиллоботриид существует конкуренция. В первые дни своей
жизни птенцы, в основном, заражены D. ditremum, а затем происходит замена
этого вида на D. dendriticum. Смена видов происходит, по-видимому, потому,
что сначала экологическую нишу захватывает D. ditremum, а затем, когда на
него у птенцов вырабатывается иммунитет, его место занимает D. dendriticum
(рис. 1, 2).

Это предположение подтверждает и анализ сопряженности двух видов
при помощи коэффициента Фейджера.

Количество совместной инвазии 14 случаев, а теоретически при такой
выборке это количество должно составлять 40. Разница достоверна (t = 2,9).

Таким образом, между этими двумя видами действительно существует
межвидовая конкуренция.

Индекс обилия также наибольший у птенцов в возрасте от четырех
до семи дней (рис. 3). Но индекс обилия по видам цестод (D. ditremum и
D. dendriticum) имеет такую же тенденцию, как и экстенсивность инвазии
для этих двух видов (рис. 4).

Интенсивность инвазии колеблется незначительно, возможно, это объяс-
няется внутривидовой конкуренцией цестод.

Паразитарная нагрузка (общая биомасса цестод) на хозяина имеет сле-
дующую тенденцию: если количество цестод наибольшее у птенцов крачек
4-7 дней, то биомасса цестод наибольшая у птенцов 9-12 дней, проявляется
Рис. 1. Экстенсивность инвазии птенцов крачек всеми видами дифиллоботриид

Рис. 2. Экстенсивность инвазии птенцов крачек двумя видами дифиллоботриид

эффект запаздывания, относительно индекса обилия, что вполне объяснимо,
в частности, сроком развития цестод (рис. 5).

Средний вес цестод равномерно повышается, достигая своего максималь-
ного значения в средней возрастной группе крачек. Наибольшее количество
цестод встречается у молодых птиц, но вес их наименьший, то есть птенцы в
31-50	71-80	101-130	150< И Среднее

Группы птенцов (масса в граммах)

Рис. 3. Индекс обилия всеми дифиллоботриидами у птенцов крачек

31-50	71-80	101-130	150< Ti D. ditremum

Группы птенцов (масса в граммах)

Рис. 4. Индекс обилия двух видов дифиллоботриид у птенцов крачек

основном заражены молодыми плероцеркоидами. В дальнейшем, в результа-
те межвидовой и внутривидовой конкуренции и воздействия на них хозяина,
остается небольшое количество цестод, которые достигают половозрелости
(рис. 6).

Такая картина характерна для обоих видов дифиллоботриид. На графи-
ке 6 хорошо видно соотношение биомассы цестод этих видов.

При анализе динамики средней массы дифиллоботриид на одного хозяи-
на и на одного зараженного хозяина получается следующая картина: идет
быстрое нарастание биомассы цестод в пересчете на одного хозяина, этот
показатель наибольший у 6-8 дневных птенцов и после этого он начинает
180
также достаточно быстро снижаться, т.е. популяция освобождается от цестод
(рис. 7).

А вот средняя масса цестод на одного зараженного хозяина также быст-
ро возрастает, но значительно дольше остается высоким у 3, 4, 5 и 6 групп
птенцов, т.е. у 6-20 дневных птенцов. Дальше идет резкое падение этого по-
казателя.

Рис. 5. Средняя масса дифиллоботриид (общий) по группам птенцов крачек

Рис. 6. Биомасса цестод у птенцов крачек
Ср. вес/1 хоз

Ср. вес/1 зар. хоз

Рис. 7. Средняя масса двух видов дифиллоботриид на 1 хозяина
и на 1 зараженного хозяина

Рис. 8. Экстенсивность инвазии L. fuscus двумя видами дифиллоботриид

Таким образом, зрелых цестод у слетков минимальное количество, а по-
падают в основном в незначительном количестве незрелые цестоды, которые
уже не могут развиваться в этом хозяине, т.к. приобретен иммунитет к ди-
филлоботриидам и они будут элиминированы.
Группа 1	Группа 2	Группа 3 Ч7Л D. dendriticum

RSN1D. ditremum

Рис. 9. Экстенсивность инвазии L. canus двумя видами дифиллоботриид

Таким образом, крачки (только птенцы) являются носителями дифилло-
ботриид с середины лета по осень. В этой паразитарной системе старшие
возрастные группы птенцов имеют наименьшую интенсивность и экстенсив-
ность инвазии, индекс обилия и среднюю массу цестод на одного хозяина,
0,7

Рис. И. Индекс обилия двумя видами дифиллоботриид L. canus

S. hirundo

 D. dendriticum
И D. ditremum

Рис. 12. Доля каждого вида дифиллоботриид в биомассе цестод у обследованных птиц (%)

но в то же время средняя масса цестод наибольшая в старших возрастных
группах птенцов, а слетки практически уже свободны от цестод.

Рассмотрим системы: L. fuscus - D. ditremum - D. dendriticum, L. canus -
D. ditremum - D. dendriticum. Инвазия дифиллоботриидами в популяциях
чаек отмечается с момента прилета и до отлета птиц, так как взрослые птицы
также заражены цестодами. Имеются отличия в зараженности между этими
видами чаек. Клуши достоверно сильнее заражены дифиллоботриидами,
чем сизая чайка. Заражение D. ditremum выше у клуши, в то время как у си-
зой чайки незначительно больше D. dendriticum. Это видно как на графиках
экстенсивности инвазии (рис. 8, 9), так и на графиках индекса обилия
(рис. 10, 11).

В данных системах также прослеживается закономерность - экстенсив-
ность и интенсивность инвазии, индекс обилия наибольше у птенцов первой
группы (на гнездах). Однако средний вес цестод у сизой чайки приблизи-
тельно во всех группах одинаков, а у клуши наибольший вес цестод у взрос-
лых птиц.

Здесь также достоверно отрицательная сопряженность видов дифилло-
ботриид, т.е. можно говорить о межвидовой конкуренции.

Lanis sp. Смешанные инвазии

Птенцы	/факт = 0 1Р = 10,8 t = 3,6

Взрослые /факт =1 1Р = 11,1 t = 3,5

Различия между крачками и чайками с одной стороны и различия между
чайками в зараженности разными видами дифиллоботриид дает возможность
предполагать разное время формирования этих паразитарных систем, а также
показывает разное значение этих дефинитивных хозяев в циркуляции двух
видов дифиллоботриид.

На рис. 12 видно, что L.fuscus (клуши) в основном заражены D. dendri-
ticum, St. hirundo (крачки) - D. ditremum, a L. canus - занимает промежуточ-
ное положение.

Интересно отметить, что размер этих птиц также располагается в таком
же ряду - по краям клуши и крачки, а в середине сизая чайка, и, возможно,
разница в спектре питания и приводит к таким различиям в зараженности
д иф и л л оботр и идами.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

В настоящее время в литературе имеется много сведений о внутриви-
довых и межвидовых отношениях между паразитами, в частности, цесто-
дами. Внутривидовая конкуренция у цестод приводит к «эффекту скучива-
ния» (Кеннеди, 1978)- уменьшение средней массы цестод, продукции яиц.
Влияние интенсивности инвазии на размерные показатели плероцеркоидов
D. latum приведены Е.Н. Павловским, В.Г. Гнездиловым (1949), позднее
В.И. Фрезе (1977) для этого же вида цестод показал, что увеличение степени
инвазии приводит к уменьшению средних размеров половозрелых паразитов.
В.Л. Ринчино (1986) показала, что наблюдается снижение роста и развития
Cyathocephalus truncatus в дефинитивных хозяевах в зависимости от количе-
ства паразитов в одном пилорическом отростке хозяина. На регулирующую
роль внутривидовой конкуренции на качественные показатели популяций па-
разитов указывал И.С. Холмс с соавторами (Holmes et al., 1977).

Т. Пойманская (Pojmancka, 1982) указывала, что наблюдается зависимость
между распределением трех видов Diorchis в кишечнике лысухи и интенсив-
ностью инвазии. Автор указывает на возможность межвидовой и внутриви-
довой конкуренции, регулируемой высокой общей плотностью паразитов.
При изучении структуры сообществ кишечных гельминтов летучих мышей
(Lotz, Fout, 1985) было отмечено, что для большинства пар гельминтов на-
блюдается межвидовая конкуренция, и что для каждой пары видов гельмин-
тов характерно довольно высокое перекрывание экологических ниш. К. Кен-
неди (1978) приводит пример конкурентного отношения между Moniliformis
dubius и Hymenolepis diminuta. При совместном заражении крыс особи пара-
зитов оказались мельче, чем в случаях раздельного паразитирования.

В нашем случае еще раз показано, что межвидовая конкуренция оказы-
вает значительное влияние на формирование и циркуляцию паразитарных
систем.

Работа выполнена при поддержке гранта НШ-2706.2012.4 (Ведущие на-
учные школы Президента РФ).

ЛИТЕРАТУРА

Кеннеди К Экологическая паразитология. - М.: Мир, 1978. 230 с.

Павловский Е.Н., Гнездилов В.Г. Фактор множественности при экспериментальном заражении
лентецом широким // Доклады АН СССР. 1949. Т. 69. № 4. С. 755-758.

Ринчино В.Л. Зависимость размерно-весовых показателей и степени развития Cyathocephalus
truncatus от численности и распределения его в дефинитивных хозяевах // Материалы ВОГ.
М., 1986. Вып. 36. С. 105-112.

Савина Н.А., Сергеева Е.Г. Иммуногенность поверхностных антигенов трех видов лентецов
(род Diphyllobothrium Cobbold, 1858)// Проблемы морфологии, экологии и физиологии
гельминтов (Тр. ИНПА РАН Т. 39). М.: Наука, 1993. С. 160-164.

Сергеева Е.Г. Антигенное сродство видов рода Diphyllobothrium (Cestoides. Diphyllobothriidae),
распространенных на территории Карелии // Паразитология. Т. 17. № 4. 1983. С. 261-267.

Сергеева Е.Г. Иммунологическая дивергенция видов лентецов фауны Европы (род
Diphyllobothrium Cobbold, 1858) и ее значение в формировании паразито-хозяинных отно-
шений: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. М., 1991.

Сергеева Е.Г., Беэр С.А. Факторы паразито-хозяинной специфичности // Сб.: актуальные про-
блемы общей паразитологии (Тр. ИНПА РАН. Т. 42). М.: Наука, 1998. С. 192-204.

Сергеева Е.Г., Шевченко С.Ф., Басова Н.Н. и др. Антигенные эритроцитарные диагностикумы
двух специфичностей Diphyllobothrium dendricum и D. ditremum и их использование для
выявления копроантител при цестодозах // Мед. паразитология и паразитарные болезни.
1987. №6. С. 24-27.

Фрезе В.И. Лентецы Европы (экспериментальное изучение полиморфизма) // Тр. ГЕЛАН
СССР. М.: Наука, 1977. Т. 27. С. 174-204.

Holmes J. С., Hobbs R.P., Leong R.S. Populations in perspectiv:community organisation and
regulation of parasite population // Regulation of parasite populations. Ed. G.W. Esch, New York:
Ac. Press. 1977. P. 209-245.

Lotz G.M., Fout W.F. Structure of enteris helminth communities in two population of Eptesicus
fuscus (Chiroptera) // Can. J. Zool., 1985. V. 63. N 12. P. 2969-2978.

Pojmancka T. The co-occurrence of three species of Diorchis Clerc, 1903 (Cestoda: Hymenolepididae)
in the European coot, Fulica atra L. // Parasitology. 1982. V. 84. N 3. P. 419-429.
ОСНОВНЫЕ АСПЕКТЫ ИЗУЧЕНИЯ ЭКОЛОГИИ,
ЭКОНОМИЧЕСКОЙ ЗНАЧИМОСТИ И МЕТОДОВ
КОНТРОЛЯ ВРЕДОНОСНОСТИ КОМПЛЕКСА
ЦИСТООБРАЗУЮЩИХ НЕМАТОД ЗЛАКОВЫХ КУЛЬТУР
НА ТЕРРИТОРИИ РОССИИ И ТУРЦИИ

М.В. ПРИДАННИКОВ1, X. ТОКТАЙ1 2

Для наиболее полного понимания экологической адаптации паразити-
ческих микроорганизмов и определения их экономической значимости не-
обходимо не только проводить изучение отдельных видов на конкретной
территории, но и сопоставлять данные об экологических и биологических
особенностях всей выделенной группы паразитов из различных регионов,
с учетом их взаимоотношений при совместной эволюции паразита и хозяина,
а также в современных условиях.

Еще в 1926 г. Николай Иванович Вавилов выдвинул идею о том, что ма-
териалом для селекции культурных растений на устойчивость к различным
паразитарным организмам могут служить их дикие родственники, которые в
процессе совместной эволюции приобрели механизмы адаптации и устойчи-
вости (Вавилов, 1926). Основным постулатом данной теории было то, что в
местах происхождения диких видов, ставших родоначальниками культурных
растений, сформировались взаимоотношения паразитов и их растений-хозя-
ев и именно в этих местах необходимо искать источники устойчивости расте-
ний к фитопатогенам. Эволюция злаковых нематод семейства Heteroderidae
происходила в условиях аридного климата Передней Азии (территория со-
временной Турции). Данные территории характеризуются очень низким
увлажнением, высокими температурами (в отличие от Среднеазиатского и
средиземноморского центров, где редки отрицательные температуры) и про-
должительными засушливыми периодами. Результатами эволюции диких зла-
ков и их патогенов стали ряд морфологических и биологических особенно-
стей, сформировавшихся в результате совместного развития (Кралль, Кралль,
1978). Приуроченность одной из морфологически выделенной группы злако-
вых нематод к представителям порядка Poales SMALL (1903) явилось одним
из основных этапов эволюции Heterodera (Кралль, Кралль, 1978; Subbotin et
al., 2001).

Родиной современных сортов пшеницы, ячменя, овса и ржи является
«Переднеазиатский центр происхождения», который включает в себя Перед-
нюю и Малую Азию, все Закавказье, Иран и горную Туркмению. Недооце-
нить важность злаковых культур в настоящее время невозможно. По оценке

1 Центр паразитологии ИПЭЭ РАН, Ленинский проспект 33, Москва, 119071, Россия, mikhail.
pridannikov@yahoo.com

2 Laboratory of Nematology, Plant Protection Research Institute, P.K.. 901321, Biyolojik miicadele
ara$tirma istasyonu 01321 Yiiregir, Adana, Turkey, toktay@yahoo.com
Бюро переписи населения США (United States Census Bureau - http://census.
gov/) население земного шара на 1 июля 2011 г. составило около 7 млрд че-
ловек, а по прогнозам к 2050 г. эта цифра вырастет до 9.1 млрд человек. При
этом возникают проблемы обеспечения все возрастающего населения про-
дуктами питания, основой которого служат пшеница, рис, соя и кукуруза.
Для восполнения необходимых ресурсов необходимо достичь значительно-
го роста производства основных сельскохозяйственных культур, и для этого
есть два пути: экстенсивный, то есть увеличение количества продукции без
качественного роста. Чаще всего это достигается за счет расширения посев-
ных площадей. В реальности это система ведения сельского хозяйства без
особых капиталовложений на единицу земельной площади и характеризуется
она слабым применением техники, плохой обработкой земли и, соответствен-
но, низкими урожаями; и интенсивный, который подразумевает увеличение
количества продукции на той же площади. Достичь таких результатов мож-
но только разработкой и применением новых технологий в обработке земли,
применением высококачественных агрохимикатов, введением в севообороты
новых, более урожайных сортов (селекция) и снижением потерь от различ-
ных вредных организмов.

По данным Министерства сельского хозяйства США посевные площади
пшеницы во всем мире с 2000 по 2011 г. увеличились с 218,1 до 223,6 млн га.
Мировые объемы производства пшеницы за этот период времени возросли
с 552,1 до 662,4 млн т, в то же время средняя урожайность по пшенице уве-
личилась лишь на 0,5 т/га (табл. 1) (http://ers.usda.gov/publications/agoutlook),
что говорит об экстенсивности развития современного сельскохозяйственно-
го производства в мире в целом.

Однако наиболее развитые в сельскохозяйственном плане страны ста-
раются уйти от данного пути развития и интенсифицировать производство
основных видов сельхозпродукции. В настоящее время производство более
4/5 всего мирового объема пшеницы сосредоточено на территории 15 стран
(табл. 2).

В России и Турции возделывание зерновых культур является основным
направлением аграрной политики. По данным Федеральной службы госу-
дарственной статистики (Росстат) по итогам 2009 г. в России было собрано
97 млн зерна, а на начало 2010 г. Россия находилась на третьем месте в мире
по экспорту зерна (после США и Евросоюза) и на четвертом месте в мире
по экспорту пшеницы (после США, Евросоюза и Канады). Турция к 2009 г.
вошла в первую десятку стран по производству зерна при общих сборах, до-
стигающих более 20 млн т.

К сожалению, основные районы возделывания зерновых в России отно-
сятся к так называемой зоне «рискованного» земледелия, в условиях которой
производство зерна во многом зависит от складывающихся погодных усло-
вий. Так аномальная жара и засуха 2010 г. в России погубили посевы зер-
новых на площади 11 млн гектаров, а прогноз урожая зерна на 2010 г. был
снижен на треть - до 60-65 млн тонн.

В отличие от России производство зерновых культур в Турции в основ-
ном ведется методами орошаемого земледелия (14% пашни - 3,49 млн га), но
и в этих условиях крупнейший сельскохозяйственный район Турции - Вос-
точная Анатолия, где выращивается 13% турецкой пшеницы, 16% ячменя и
188
Таблица 1

Мировые запасы основных зерновых культур за 2000-2011гг. (http://faostat.fao.org)

Виды"	Годы  зерновых	2000/01	2002/03	2004/05	2006/07	2008/09	2011/12
Пшеница  Площадь (млн га)	218,1	214,8	217,2	213	225,3	223,6
Производство (млн т)	582,1	569,2	626,7	596,3	682,8	662,4
Средняя урожайность (т/га)	2,67	2,65	2,89	2,80	3,03	2,96
Серые хлеба Площадь (млн га)	297	293,2	300,5	305,4	313,5	314,2
Производство (млн т)	863,1	875,5	1015,6	988,6	1111,3	1150,3
Средняя урожайность (т/га)	2,91	2,99	3,38	3,24	3,54	3,66
Рис  Площадь (млн га)	151,7	145,9	151,8	154,6	157,9	159,9
Производство (млн т)	398,9	378,1	401,2	420	447,5	456,3
Средняя урожайность (т/га)	2,63	2,59	2,64	2,72	2,83	2,85
Всего зерновые Площадь (млн га)	666,8	653,9	669,6	673,1	696,6	697,7
Производство (млн т)	1844,1	1822,7	2043,6	2004,8	2241,6	2269,1
Средняя урожайность (т/га)	2,77	2,79	3,05	2,98	3,22	3,25

Таблица 2

Производство пшеницы (тыс. т) основными странами за 2000-2008 гг.

Годы Страны	2000	2002	2004	2006	2008
Китай	99 636,13	90 290,26	91 952,24	108 466,27	112 463,30
Индия	76 368,90	72 766,30	72 156,20	69 354,50	78 570,20
США	60 757,49	43 705,00	58 737,80	49 489,60	68 026,40
Россия	34 455,49	50 609,10	45 412,71	44 926,88	63 765,14
Франция	37 353,40	38 939,20	39 692,94	35 363,60	39 001,70
Канада	26 535,50	15 961,30	24 795,50	25 265,40	28 611,10
Германия	21 621,55	20 817,74	25 427,21	22 427,90	25 988,60
Украина	10 197,00	20 556,00	17 520,20	13 947,30	25 885,40
Австралия	22 108,00	10 132,00	21 905,11	10 822,00	21 397,00
Пакистан	21 078,60	18 226,50	19 499,80	21 276,80	20 958,80
Турция	21 008,60	19 508,00	21 000,00	20 010,00	17 782,00
Великобритания	16 704,00	15 973,00	15 473,00	14 747,00	17 227,00
Казахстан	9 073,50	12 699,98	9 936,93	13 460,50	12 538,20
Иран	8 087,76	12 450,00	14 568,48	14 663,75	10 000,00
Польша	8 502,87	9 304,00	9 892,48	7 059,67	9 274,92
Другие страны	112 320,30	122 808,34	144 739,50	133 788,14	138 455,96
ИТОГО	585 809,07	574 746,71	632 710,10	605 069,29	689 945,71

86% чечевицы, последние годы страдал от сильной засухи, и общий урожай
пшеницы в стране в 2009 г. составил менее 19 млн т.

В настоящее время, после отмены эмбарго на экспорт зерновых, введенное
после аномальной засухи 2010 г., Россия восстанавливает утерянные рынки
сбыта на мировом рынке. При этом одним из важных показателей экспортно-
го зерна является его высокое качество и умеренная себестоимость, которые
возможны только при высокой культуре возделывания. Турция же стремится
к сокращению импорта фуражного зерна и хлебных злаков высокого качества
(Турция стоит на втором месте после Египта по закупкам российского зерна)
за счет увеличения производства их на своей территории и это ей удается,
если судить об увеличении показателей производства в 2010-2011 гг.

Среди многих факторов, влияющих на показатели качества зерна, одним из
важных является показатель поражения вегетирующих растений различными
фитопатогенными организмами (фитопатогенными грибами, бактериями, не-
матодами и т.д.). Наиболее опасным вредителем зерновых, является комплекс
злаковых цистообразующих нематод сем. Heteroderidae (Tylenchida), в том
числе Heterodera avenae, Н. filipjevi, Н. latipons, Н. hordecalis и другие виды.
Эти нематоды являются одним из важнейших факторов «почвоутомления» в
зерновом севообороте, где на долю злаковых культур приходится более 50%.
Среди их хозяев около 30 родов злаков, в том числе и все виды культурных
злаков (пшеница, овес, ячмень, рожь) (Кирьянов, Кралль, 1969; Попова, 1971,
1972; Тихонова, 1972; Осипова, 1986; и др.).

За весь период исследований комплекса злаковых нематод на террито-
рии бывшего СССР было описано четыре экономически значимых вида:
Н. avenae (Мамонова, 1969; Попова, 1971; Тихонова, 1972; и др.), Н. filipjevi
(Маджидов, 1981; 1985), Н. hordecalis (Шаталина, 1987; Krall et al., 1999) и
Н. latipons (Subbotin et al., 1999; и др.).

Кроме того известно о шести видах, поражающих однолетние и много-
летние злаковые травы. Среди них Н. arenaria, (Кирьянов, 1968), Н. bifenestra
(Кирьянов, Кралль, 1969), Н. pratensis (Gabler, et al., 2000), H. riparia (Ка-
заченко, 1993; Subbotin et al., 2003), H. ustinovi (Кирьянов, Кралль, 1969) и
P punctata (Кирьянов, Кралль, 1969; Чижов, Идех, 1980). При этом вредонос-
ность этих видов для культурных злаков не изучалась вовсе или изучалась
лишь фрагментарно.

Наиболее экономически важными видами в Турции на пшенице являются
Н. avenae, Н. filipjevi и Н. latipons, а на ячмене Н. hordecalis (Abidou, et al.,
2005; Rumpenhorst et al., 1996; Nicol, Rivoal, 2007 и др.). Ежегодные поте-
ри урожая от комплекса этих видов достигают 42-45% (Nicol et al., 2005;
Hekimham et al., 2004; Nicol, Rivoal, 2007) и почвенные нематоды определены
как основное биотическое ограничение для выращивания пшеницы в услови-
ях орошаемого земледелия.

Структура видового разнообразия злаковых цистообразующих нематод
в России и Турции сильно отличается. Так в Турции широко распростране-
ны все основные виды нематод (Heterodera avenae и Н. filipjevi на пшенице
и овсе; Н. latipons на ячмене и пшенице; Н. hordecalis на ячмене). В евро-
пейской части России широко представлены только Н. filipjevi, Н. pratensis
и Н. latipons (причем последние два описывались только на диких злаковых
травах, таких как Elytrigia repens). Вид Н. hordecalis был описан на ячмене
в Эстонии и Туркмении (Шаталина, 1987; Krall et al., 1999), на территории
современной России этот вид отмечен не был. Доминантным видом в основ-
ных зерносеющих районах России является цистообразующая нематода Фи-
липьева Н. filipjevi, которая в разной степени поражает все виды злаковых
культур.

Что касается вида овсяной цистообразующей нематоды Н. avenae, то по
результатам исследований, проведенных в 1960-1990 гг., этот вид являлся
доминирующим по всей территории бывшего СССР, но, по мнению некото-
рых авторов, этот вид на самом деле является злаковой цистообразующей
нематодой Филипьева Н. filipjevi. корректно описанного только в 1981-
1985 гг. А.Р. Маджидовым (Маджидов, 1981, 1985; Subbotin, Mundo-Ocampo,
Baldwin, 2010). В настоящее время ни подтвердить, ни опровергнуть эту ги-
потезу невозможно из-за отсутствия приемлемого количества актуальных
данных о распространении данных видов злаковых нематод на территории
России. Кроме того, имеется вероятность, что обнаруженные ранее на тер-
ритории Волжского, Уральского и Восточносибирского регионов популяции
злаковых нематод могут быть смешанными. Так, к примеру, в США (штат
Орегон) Н. filipjevi встречается в смешанных популяциях с Н. avenae (Smiley
et al., 2008; Smiley, 2009).

Широкое распространение и высокий уровень вредоносности злаковых
цистообразующих нематод рода Heterodera обнаруживаются в агрономиче-
ских зонах, где насыщенность зерновыми в севообороте составляет более
60-70% (Попова, 1975). Потери урожая злаковых культур от комплекса зла-
ковых нематод в агрономических и климатических условиях России могут
достигать 8-11 ц/га (до 70%) для пшеницы и 3-4 ц/га (до 25-30%) для ячме-
ня (Мамонова, 1969). Потери пшеницы в Новосибирской области достигали
4-8 ц/га (Жук, 1967; Шиабова, 1969). Урожай пшеницы, инфицированной
Н. avenae в Тюменской области был в два раза ниже, чем обычно (Сафьянов,
Скрипник, 1968). Рожь и кукуруза более устойчивы к овсяной нематоде (Ти-
хонова, 1968).

В Турции описанные потери урожая от комплекса этих видов в наиболее
неблагоприятные годы достигают 42-45% (Nicol et al., 2005; Hekimham et al.,
2004; Nicol, Rivoal, 2007).

Основными методами регулирования численности и вредоносности зла-
ковых нематод, в отсутствии зарегистрированных нематицидных препаратов,
как на Российском, так и на Европейском рынках, являются агротехнические
методы. Среди них: применение многопольных севооборотов, для уменьше-
ния доли зерновых в общем объеме возделываемых культур (наименее выгод-
ный метод в современных экономических условиях); и использование сортов
зерновых культур, устойчивых к данным видам патогенов, а так же устойчи-
вых к недостатку влаги.

Что касается применения длительных севооборотов по применению к
российской действительности, то в период «перестройки» произошло боль-
шое сокращение посевных площадей под зерновыми культурами, а их рост,
наблюдаемый в настоящее время, к сожалению, осуществляется путем на-
сыщения севооборотов тем или иным видом сельскохозяйственных культур,
невзирая на фитопатологические последствия монокультурного земледелия.
Так, доля возделывания основных зерновых (пшеница, овес, ячмень) по срав-
нению с другими культурами севооборота (пропашными, техническими и
кормовыми) выросла в общем по стране более чем на 10% (с 47,4 до 58,40%)
за 18 лет с 1992 по 2010 г. и составляет 31,607 млн га. Как было сказано выше,
Таблица 3

Доля зерновых культур в общем объеме посевных площадей (%) в Волжском
н Уральском зерносеющнх районах

Регион	Годы*			
	1992	2000	2006	2010
Всего по стране	47,40	49,70	55,00	58,40
Республика Татарстан	-	-	52,93	54,69
Самарская область	-	62,56	64,23	63,57
Саратовская область	-	-	52,76	45,94
Республика Башкортостан	-	53,46	53,47	55,96
Оренбургская область	-	-	64,17	66,79
Челябинская область	-	-	65,76	68,86
Курганская область	-	66,25	74,02	79,10
Примечание. * Данные получены из открытых источников областных отделений Росстата.				

широкое распространение и высокий уровень вредоносности злаковых ци-
стообразующих нематод рода Heterodera обнаруживаются в агрономических
зонах, где насыщенность зерновыми в севообороте составляет более 60-
70%. В настоящее же время, в Волжском регионе доля зерновых по данным
Росстата на 2010 г. составила от 45,94% (Саратовская обл.) до 63,57% (Са-
марская обл.). В Уральском регионе, этот показатель так же приближается к
критической отметке (от 55,96 до 79,10%). Так в Челябинской области, доля
зерновых на 2010 г. составила 68,86% (в некоторых видах хозяйств до 93%)
(табл. 3).

По площади обрабатываемых земель (24,9 млн га) Турция занимает тре-
тье место в Европе. 85% посевных площадей занято под зерновые культуры.
14% пашни относится к разряду орошаемых и сосредоточены в основном в
западной части страны. Под пшеницей занято 34% обрабатываемых земель,
под ячмень - 9,5%. Насыщенность севооборотов злаковыми культурами в
основном зерносеющем регионе Анатолии достигает 50-60%, что так же на-
ходится на критическом уровне и отрицательно влияет на фитосанитарную
обстановку в регионе.

Основным методом регулирования численности и вредоносности ком-
плекса злаковых нематод, при невозможности снижения доли злаковых куль-
тур в севообороте, является использование устойчивых сортов и гибридов
пшеницы, овса и ячменя. Программа по селекции сортов пшеницы на устой-
чивость к группе цистообразующих нематод проводилась во времена бывше-
го СССР в 1970-1980 гг., но была закрыта по причине снижения посевных
площадей и финансирования науки в период 1980—1990 гг. В настоящее время
такая работа в России не проводится и найти информацию по устойчивости
тех или иных линий и сортов пшеницы, овса или ячменя к комплексу злако-
вых нематод является не простой задачей. Да и составить точный перечень
возделываемых сортов и занимаемые ими площади по отдельным регионам
РФ на основе открытых данных не представляется невозможным. Из сортов
пшеницы, которые возделывались на территории России, слабовосприимчи-
выми сортами являлись Лютесценс 758 и Лютесценс 62, сорта Башкирская 4
192
и Башкирская 8 являлись средневосприимчивыми, а Саратовская 293, Скала3,
Харьковская 463, Лютесценс 306 сильновосприимчивыми (Тихонова, 1965).
Среди сортов овса можно выделить относительно устойчивые, к которым от-
носятся сорта Буг3, Асилак, Голозерный, Булат, Гамбо, Грамена (Лоскутов,
Мережко, (1997).

Ассортимент сортов пшеницы в Турции так же не отличается большим
разнообразием. Так в 1990-х годах в странах Западной Азии, Северной Аф-
рики, Эфиопии и т.д. около 10% площадей под пшеницей были заняты ланд-
расами (оригинальными сортами), в том числе: твердой пшеницы - 23%;
озимой мягкой пшеницы - 12%; яровой мягкой пшеницы - 3%. В настоящее
время их количество постоянно снижается и их место занимает ограничен-
ное число высокоурожайных сортов. Кроме собственных сортов в Турции ак-
тивно внедряются высокоурожайные мексиканские сорта и российский сорт
пшеницы Безостая-1.

Из этого вытекает одна из проблем, связанных с селекцией злаковых
культур - это то, что в современном селекционном процессе используется
ограниченное количество доноров хозяйственно-полезных признаков, что
приводит к так называемой «эрозии» (снижение генетического разнообра-
зия) возделываемых сортов. Генетическое разнообразие современных сортов
уменьшается за счет (1) сокращения общего числа сортов и выращивания
лишь нескольких рекомендованных; (2) уменьшения генетического расстоя-
ния между этими сортами (табл. 4) (Мартынов, Добротворская, 2006). В «Го-
сударственном реестре селекционных достижений, допущенных к использо-
ванию на 2010 г.» в России 95,4% возделываемых сортов пшеницы являлись
потомками таких наиболее удачных сортов как Безостая 1 (67%) и/или Ми-
роновская 808 (31%). В их число не входят только 3 производных ППГ-186
(пшенично пырейные гибриды) Сибирская нива, Омская 5 и Ставропольская
кормовая и 4 германских сорта пшеницы Astron, Korund, Piko и Zentos.

Одним из перспективных направлений в селекции на устойчивость к
злаковым нематодам является использование диких родственников совре-
менных пшениц как доноров генов усойчивости. Среди них такие виды
как Aegilops ventricosa (Delibes et al., 1993; Smiley et al., 2005; Montes et al.,
2004), Ae. tauschii, Ae. tauschii, Ae. peregrina (= Ae. variabilis}^ Ae. longissima,
Ae. geniculata, Ae. triuncialis, Triticum aestivum, T. ventricosum (Seah et al.,
2000), T. tauschii (Eastwood et al., 1991), Secale cereale и др. Эти доноры со-
держат группу генов, ответственных за устойчивость к злаковым нематодам
(табл. 5). При этом активность того или иного гена отличается в зависимости
от сорта «реципиента» и конкретного вида и расы злаковых нематод (Rivoal
et al., 2001; Nicol, 2002; Nicol et al., 2003; McDonald, Nicol 2005; Nicol, Rivoal,
2007).

Шесть Cre генов, отвечающих за устойчивость пшеницы к Н. avenae
(Сге2, СгеЗ .... Сге7) были идентифицированы из видов Aegilops spp.
(Jahier et al., 1998). Другие гены устойчивости были ижентифицированы
из Triticum aestivum (Crel и Сге8) и Secale cereale (CreR). Также были со-
общения о других источниках генов устойчивости, таких как CREX и CreY,

3 Входят в Государственный реестр селекционных достижений, допущенных к использованию
на 2010 г.

7. Морфология, систематика

193
Таблица 4

Оценка генетической однородности сортов озимой пшеницы
(Мартынов, Добротворская, 2006)

Регион	Число сортов	Коэффициент родства	Близкородственных сортов
Северо-Западный	8	0.122	4 (50%)
Центральный	15	0.314	13 (86%)
Волго-Вятский	10	0.338	9 (90%)
Центрально-Черноземный	22	0.167	12 (54%)
Северо-Кавказский	89	0.170	48 (54%)
Средневолжский	11	0.159	6 (54%)
Нижневолжский	38	0.169	22 (58%)
Уральский	10	0.191	7 (70%)
Западно-Сибирский	10	0.165	6 (60%)

но их генетический статус и роль в устойчивости до сих пор неизвестны.
Большинство из этих генов устойчивости используются в мировой практи-
ке селекции гексаплоидных линий пшеницы на устойчивость к злаковым
нематодам.

Но не все так просто, как кажется на первый взгляд. К примеру, ген Crel
очень эффективен против популяций Н, avenae из Европы, Северной Африки
и Северной Америки и умеренно или малоэффективен для популяций из Ав-
стралии и Азии (Rivoal et al., 2001; Mokabli et al., 2002). Популяции H. filipjevi
в Индии и H. latipons в Сирии отличаются по вирулентности к гену Crel, по
сравнению с Н. avenae (Mokabli et al., 2002). В Турции ген Crel эффективен
против местных популяций Н. filipjevi. Ген СгеЗ эффективен против австра-
лийских (Vanstone et al., 2008), но не европейских популяций Н. avenae (de
Majnik et al., 2003; Safari et al., 2005) или H. filipjevi в Турции. Гены устойчи-
вости Сге2 и Сге4 из Aegilops spp. и неизвестный ген устойчивости из пше-
ницы линии AUS4930 предлагались как доноры устойчивости против ком-
плекса видов и патотипов Heterodera (Nicol et al., 2001). Montes с коллегами
(Montes et al., 2008) предложил следующую градацию активности данных ге-
нов Crel > Сге4 > Сге5 > Сге2 > Сге7 > Сге8 > СгеЗ > Сгеб. Все гены группы
Сге включены в международную программу по селекции на устойчивость к
болезням корневой системы, которая координируется CIMMIT, для установ-
ления значения этих генов в различных регионах мира.

Кроме того описаны три доминантных гена, контролирующих устойчи-
вость овса и ячменя к овсяной цистообразующей нематоде Н. avenae - Hal
(к-2112), На2 (к-4710), НаЗ (к-10525) (Лоскутов, Мережко, 1997). Именно
эти гены и используются для дифференциации патотипов злаковых нематод,
с использованием «Международного ассортимента сортов...» (Andersen,
Andersen, 1982).

Для идентификации различных генов устойчивости к группе злако-
вых нематод ячменя и пшеницы были разработаны молекулярные маркеры
(Eastwood et al., 1994; Williams et al., 1994, 2006; Kretschmer et al., 1997; Barr
et al., 1998; Paull et al., 1998; Eagles et al., 2001; Ogbonnaya et al., 2001 a,b;
Martin et al., 2004; Barloy et al., 2007). Некоторые из этих маркеров были
194
Таблица 5

Источники генов устойчивости, используемые в селекции зерновых на устойчивость
к группе злаковых цистообразующих нематод

Ген	Источник	Автор
Crel	Aegilops ventricosa, Triticum aestivum	Delibes et al., 1993; Smiley et al., 2005
Сге2	Ae. ventricosa AP-1	Delibes et al., 1993; Montes et al., 2002
СгеЗ	Ae. tauschii, Ae. peregrina (= Ae. variabilis)	Smiley et al., 2005; Smiley, Nicol, 2008
Сге4	Ae. tauschii	Smiley, Nicol, 2008
Сге5	Ae. ventricosa #10	Montes et al., 2002; Smiley, Nicol, 2008
Сгеб	Ae. ventricosa	Smiley, Nicol, 2008
Сге7	Ae. triuncialis	Smiley et al., 2005; Smiley, Nicol, 2008
Сге8	Triticum aestivum	Safari et al., 2005
CreR	Secale cereale, Triticosecale	Smiley, Nicol, 2008
СгеХ	Ae. peregrina (= Ae. variabilis)	Smiley, Nicol, 2008
CreY	Aegilops variabilis	Barloy et al., 2007; Smiley, Nicol, 2008
Hal, На2, НаЗ	Hordeum spp.	Rivoal, Cook, 1993

использованы для построения филогенетических деревьев для дальнейшего
их использования при селекции.

С 1980 г. Турция входит в перечень стран, объединенных под эгидой Меж-
дународного центра улучшения кукурузы и пшеницы (Centro Intemacional de
Mejoramiento de Maiz у Trigo - International Maize and Wheat Improvement
Center - CIMMYT) - некоммерческого научно-исследовательского института,
занимающегося исследованиями в области сельского хозяйства. Центр был
организован в 1943 г. при поддержке Фонда Рокфеллера, а целью основной
программы является выведение новых высокоурожайных сортов кукурузы
и пшеницы. Основные направления работы CIMMYT это повышение уро-
жайности современных сортов пшеницы; повышение устойчивости сортов к
абиотическим стрессам - в первую очередь к засухе; и обеспечение устойчи-
вости растений к болезням и вредителям, в частности к комплексу злаковых
нематод. Центр имеет связи более чем с сорока странами в Азии, Африке и
Латинской Америке и финансируется из различных негосударственных ис-
точников и правительствами разных стран, в том числе США, Швейцарии,
Японии. В настоящее время имеются предпосылки к началу сотрудничества
CIMMYT с научными институтами России.

Использование устойчивых сортов растений, является наиболее эффек-
тивным способом контролирования численности злаковых нематод. Устой-
чивость сорта определяется, как способность снижать размножение нематод
в почве. В идеале устойчивость должна быть совмещена с толерантностью,
когда наибольшая урожайность достигается и при присутствии нематоды
(Cook, Evans, 1987). Использование сортов, сочетающих в себе устойчивость
и толерантность, является наиболее удачным способом контроля численности
нематод без применения дополнительных средств и оборудования. Однако
использование устойчивых сортов должно основываться на глубоких знани-
ях в области вирулентности отдельных видов и патотипов злаковых нематод,
так как сорта пшеницы, устойчивые к одной популяции злаковых нематод,
Таблица 6

Патотипы злаковых нематод, определяемые на основании Международного
ассортимента злаковых культур (Andersen, Andersen, 1982)
с исправлениями (Cook, Rivoal, 1998)

' •—		 Группы Н. avenae  Патотипы	'			Hal				
	Hall |	Ha21	| Ha31	| Ha41	Ha51
Различные сорта злаковых культур [R-gene]					
Ячмень					
Emir [+ ex Emir]	s	s	—	s	—
Ortolan [Rhal]	R	R	R	R	R
Siri [Rha2 + ex Herta]	R	R	R	S	S
Moroco [Rha3 +]	R	R	R	R	R
Varde	S	—	—	S	—
KVL191 [Rha2+]	R	R	R	—	S
Bajo Aragon	R	—	—	R	—
Herta	S	S	R	—	R
Martin 403-2 [2 dom]	R	—	—	R	—
Dalmastische	(R)	—	—	S	—
La Estanzuela	—	—	—	—	—
Harlan 43	R	-	-	-	-
Овес					
Sun II [minor genes]	S	R	R	R	R
Nidar	s	—	—	S	—
Pusa hybrid BS1 [1 dom]	R	R	—	R	R
Silva [> 1 gene]	(R)	—	—	R	—
A. sterilis 1376 [1-3 dom]	R	R	—	R	R
IGV.H 72-646	R	-	-	R	-
Пшеница					
Capa	S	S	—	S	—
Loros [Orel +]	R	R	—	R	—
Iskamish К-2-light	S	—	—	R	—
AUS 10894 [Orel +]	R	—	—	R	—
Psathias	-	-	—	S	—
(R - устойчивый, S - восприимчивый, (R) и (S) - относительно устойчивый или восприимчивый;					
Н. hor - Н. hordecalis; Н. bif - Н. bifenestra).					

могут оказаться восприимчивыми к популяциям из других регионов. Это
было показано для австралийских сортов, возделываемых в Израиле (Bonfil
et al., 2004), а так же для индийского сорта Raj MR1, устойчивого к популя-
ции Н. avenae из Раджастана, но восприимчивого к популяции из Пенджаба
(Smiley, Nicol, 2008). Кроме того, были сообщения о том, что многократное
возделывание пшеницы, ячменя и овес сорта с одним геном устойчивости к
Н. avenae приводило к отбору новых вирулентных патотипов, которые в те-
чение определенного периода времени преодолевали устойчивость растения-
хозяина (Lasserre et al., 1996; Cook, Noel, 2002).

Одной из основных проблем контроля численности и вредоносности зла-
ковых цистообразующих нематод является появление отдельных рас в рам-
ках вида, а также среди популяций из различных регионов, которые сильно
196
Hal		На2	НаЗ			Н. hor	Н. bif
На61	| На71	На12	На13	На23	НаЗЗ	НМ	НЫ
R	S	S	S	S	S	S	S
R	R	S	S	S	S	S	S
S	R	R	S	S	S	S	S
R	R	R	R	R	R	R	S
S	S	S	S	S	S	S	S
S	S	R	-	—	—	—	—
R	R	R	S	S	S	S	(R)
—	R	S	S	—	—	—	—
R	R	R	R	S	S	S	S
R	(S)	S	S	(R)	S	(R)	S
—	S	—	—	(R)	—	(R)	S
-	R	R	—	R	S	-	-
S	R	S	S	S	S	R	S
S	R	S	S	S	S	R	S
R	R	R	S	R	S	R	S
(R)	R	(R)	(R)	(R)	S	R	S
R	R	R	R	R	R	R	S
R	R	R	S	S	S	-	S
S	S	S	S	S	S	R	S
(R)	R	R	(R)	S	S	R	(R)
(R)	—	S	S	S	S	R	R
R	S	R	(R)	S	S	R	(R)
		S	S	S	R	R	S

варьируют по их вирулентности и потенциалу репродуктивности на одном и
том же хозяине (Rivoal et al., 2001; Mokabli et al., 2002). Более того, отдель-
ные виды нематод в группе Н. avenae весьма неоднородны по показателям
вирулентности к конкретным генотипам хозяина (Cook, Rivoal, 1998; Cook,
Noel, 2002; McDonald, Nicol, 2005).

Состав патотипов различных популяций злаковых нематод определяет-
ся по реакции определенных сортов (генотипов) ячменя, пшеницы и овса из
«Международного ассортимента сортов для дифференциации патотипов зла-
ковых цистообразующих нематод» (The International Cereal Test Assortment for
Defining Cereal Cyst Nematode Pathotypes), разработанного в 1982 г. (Andersen,
Andersen, 1982) (табл. 6). Выделяют три основные группы, основанные на
реакциях устойчивости трех сортов ячменя, содержащих гены устойчивости
Rhal, Rha2 и Rha3. При этом определяются три типа взаимоотношений пара-
зита и хозяина: R - устойчивость (0-2 самки на растение); (R) - относитель-
ная устойчивость (2-5 самки на растение); S - восприимчивость (5 и более
самок на растение). Патотипы Н. avenae описываются следующим образом:
Hall, На21, На31 ... или На13, На23, НаЗЗ .... (цифры 1 или 3 показывают,
что патотип не показывает вирулентность по отношению к ячменю с генами
устойчивости 1 или 3). Дополнительные сорта ячменя, овса и пшеницы ис-
пользуются, как дифференциаторы для определения патотипов внутри каж-
дой группы. У Н. avenae выделяются как минимум три группы патотипов Hal
(Hall, На21, На31, На41, На51, На61, На71), На2 (На12) и НаЗ (На13, На23,
НаЗЗ) (Andersen, Andersen, 1982; Rivoal, Cook, 1993).

В Европе описано шесть патотипов Н. avenae (Andersen, 1959; Cotten,
1969; Kort, Dantuma, Van Essen, 1964; Lucke, 1976). Один патотип, не пред-
ставленный в Европе, был найден в Австралии (Brown, 1982; Cotten, 1969).
Восемь патотипов были найдены в Индии (Mathur et al., 1974; Saefkow, 1983).
В Европе, Северной Африке и Азии наиболее широко распространены по-
пуляции Н. avenae, состоящие из патотипов группы Hal и На2 (Al-Hazmi et
al., 2001; Cook, Noel, 2002; Mokabli et al., 2002; McDonald, Nicol, 2005). Пато-
типы в группы НаЗ распространены в Австралии (некоторые авторы описы-
вают эту группу патотипов как новый вид Н. australis (Subbotin et al., 2002),
Европе и Северной Африке (Rivoal, Cook, 1993; Mokabli et al., 2002) (табл. 7).
Ireholm (1994) описывал два патотипа Н. avenae в Швеции, которые он обо-
значил как «Gotland strain G (East)» и «Gotland strain G (West)». Позднее эти
расы были признаны расами другого вида злаковых нематод вида Н. filipjevi.

Изучение патотипов различных популяций Н. avenae в бывш. СССР прово-
дились в 1970-1985 гг. в районе Средней Волги, Башкирии, Тюменской обла-
сти и приграничных областях Украины и Эстонии (Балахина, Тишенков, 1981;
Dekker, 1972; Тихонова, 1978). Было показано, что основная часть популяций

Таблица 7

Распределение патотнпов различных популяций злаковых нематод в мире

Патотип	Распространение	Автор
Hall	Англия, Франция (Fr3)	Rivoal, 1977; Delibes et al., 1993
На21	Европа, Индия	Kort et al., 1964; Lucke, 1976; D’Adoabbo, Sasanelli, 1994; Bishnoi, Harish, 2004
На31	Индия	Bishnoi, Bajaj Harish, 2004
На41	Франция (Frl), Италия, Индия	Delibes et al., 1993; Bishnoi, Bajaj Harish, 2004
На51	Европа	Andersen, 1959
На61	Европа	Andersen, 1959
На71	Испания	Sanchez, Zancada, 1987; Valdeolivas, Romero, 1990;  Delibes et al., 1993
На12	США, Франция (Fr2, Fr4)	Delibes et al., 1993; Smiley et al., 2005;
На13	Австралия	Safari et al., 2005; Subbotin et al., 2002
На23	Европа, Северная Африка	Rivoal, Cook, 1993; Mokabli et al., 2002
НаЗЗ	Европа, Россия	Осипова, 1986; Rivoal, Cook, 1993
Hgl	Швеция	Delibes et al., 1993
HgHI	Швеция	Delibes et al., 1993
представлена патотипом НаЗЗ (Осипова, 1986). В настоящее время это утвер-
ждение требует проверки, так как было показано, что данные популяции яв-
ляются видом Н. filipjevi.

К сожалению, концепция разделения злаковых нематод на патотипы не-
совершенна, поскольку она была создана с целью дифференцировки евро-
пейских популяций Н. avenae. В настоящее время невозможно четко опреде-
лить по реакции растений-дифференциаторов расовый состав популяций из
других регионов мира. Например, три неописанных патотипа были недавно
зарегистрированы в Китае и существующие матрицы определения патотипов
не могут различить ряд североамериканских популяций (Nicol, Rivoal, 2007;
Peng et al., 2007). Именно поэтому данный международный ассортимент сор-
тов значительно недооценивает полиморфизм Н. avenae (Cook, Noel, 2002;
McDonald, Nicol, 2005), H. latipons и H. filijevi и он должен быть пересмотрен
с учетом современных данных о новых источниках устойчивости, а также
вариации популяций и патотипов паразитических нематод.

В связи с вышеописанным, в наши задачи входило изучение и сравнение
видового состава и распространения злаковых нематод сем. Heteroderidae
на территории основных зерносеющих регионов РФ и Турции. Кроме того,
поставлена задача по тестированию современных сортов пшеницы к россий-
ским и турецким популяциям злаковых цистообразующих нематод и поиску
доноров устойчивости к нематодам среди культурных злаков и их диких род-
ственников на территории центров происхождения (Восточная Анатолия -
Турция).

За основу работы были взяты данные о распространенности и вредонос-
ности овсяной нематоды Н. avenae, за период 1960-1990 гг., так как совре-
менные данные по другим видам злаковых нематод отсутствуют (см. рису-
нок).

На начальном этапе работы в 2009-2010 гг. были проведены сборы мате-
риала злаковых цистообразующих нематод в Саратовской, Самарской и Челя-
бинской областях на посевах зерновых культур областных НИИСХ, а так же
некоторых зерносеющих хозяйств. В Волжском регионе цисты нематод были
обнаружены на территории Саратовской области (НИИСХ Юго-Востока) на
опытных полях многолетнего бессменного посева пшеницы озимой, посевах
викоовсяной смеси и производственных посевах пшеницы. В Уральском ре-
гионе цисты найдены на опытных полях многолетнего бессменного посева
яровой пшеницы; на территории Челябинского НИИСХ численность обнару-
женного вида цистообразующих нематод (цист самок) составила до 100 шт.
на 100 г почвы, это примерно соответствует 100 инвазионным личикам 1 г
почвы, при нижнем пороге вредоносности в 5-7 личинок.

Проведенный морфологический анализ строения вульварного конуса
взрослых самок найденных популяций и сравнение полученных показателей
с типовым видом и популяциями из различных регионов Турции показал, что
популяции злаковых нематод, собранные в Саратовской и Челябинской об-
ластях представлены одним видом - злаковой цистообразующей нематодой
Филипьева - Н. filipjevi (табл. 8).

Собранный материал цист, обнаруженных популяций злаковых цисто-
образующих нематод, был использован для инокуляции растений пшеницы
в условиях теплиц Всероссийского НИИ Фитопатологии. После получения
Ареал и зона вредоносности овсяной нематоды (Heterodera avenae Wollenweber) по: Гуськова, Саулич, 2005; (www.agroatlas.ru)
Таблица 8

Морфометрические характеристики цист и анально-вульварного конуса различных популяций злаковой нематоды Н. filipjevi
(измерения даны в мкм)

Популяция Показатели	НИИСХ Юго-Востока (Приданников, 2011)	Челябинский НИИСХ (Приданников, 2011)	Паратип, Таджикистан (Маджидов, 1981)	Турция, Адана (Abidou et al., 2005)	Турция, Анкара (Abidou et al., 2005)
Цисты (п)	20	22	25	—	—
Длина (без шеи)	455-825 (624,5±99,21)	555-835 (686,44=74,01)	490-830 (690)	—	—
Ширина	270-605 (445,5±88,42) 405-675 (522,7±68,62)		340-620(490)	-	-
Длина/ширина	1,0-1,8 (1,44=0,16)	1,1-1,5 (1,34=0,1)	1,1-1,6 (1,4)	-	-
Вульварный конус	8	12	25	16	23
Задний мост	Имеется	Имеется	Имеется	Имеется	Имеется
Длина фенестры	50,0-55,0 (52,94=1,72)	42,5-62,5 (52,1±6,28)	41,3-64,4 (51,5)	38-61,56 (51,21±1,63) 30,4-57 (45,7±1,14)	
Ширина фенестры	25,0-37,5 (29,6±4,19)	20,0-35,0 (29,4±4,22)	21,0-32,9 (27,5)	19-33,44 (23,394=0,9)	13,3-25,08 (20,374=0,61)
Ширина моста вульвы	7,5-12,5 (11,3±1,91)	7,5-12,5 (9,64=1,47)	6,3-9,4 (7,7)	6,08-11,4 (8,084=0,39)	6,08-11,4 (8,464=0,38)
Длина заднего моста	42,5-60,0 (50,44=5,85)	47,5-80,0 (60,0±11,81)	72,5-101,5 (82,4)	-	—
Длина щели вульвы	7,5-10,0 (8,54=1,12)	7,5-12,5 (10,54=1,48)	6,3-8,4 (7,3)	6,08-9,12 (7,6±0,17)	3,8-11,4 (7,63±0,44)
Вульва-анус	42,5-55,0 (49,2±4,49)	35,0-85,0 (58,14=15,88)	53,2-96,5 (63,4)	-	-
достаточно устойчивых линий этот материал будет использован для проведе-
ния дальнейших морфологических и молекулярных исследований, тестиро-
вания различных сортов пшеницы и диких злаков на устойчивость к россий-
ским и турецким популяциям злаковых нематод.

Работа выполнена при поддержке программы “Биоразнообразие” и
НШ-2706.2012.4 (Ведущие научные школы Президента РФ).

ЛИТЕРАТУРА

Вавилов Н.И. (1926) Центры происхождения культурных растений // Труды по прикладной бо-
танике и селекции. 1926. 16(2). С. 1-248.

Гуськова Л.А., Саулич М.И. www.agroatlas.ru/ru/content/pests/Heterodera avenae. 2005

Деккер X. Нематоды растений и борьба с ними. М., Колос. 1972. 444 с.

Жук О.М. Материалы о распространении, вредоносности и биологии овсяной нематоды
(Heterodera avenae) в Новосибирской области // Нематодные болезни с.-х. растений.
М., 1967. С. 168-170.

Казаченко И.П. Цистообразующие нематоды Дальнего Востока и методы их контроля. Влади-
восток, Дальнаука. 1993. 77 с.

Кирьянова Е. С. Достижения и перспективы развития фитогельминтологии в СССР // Зооло-
гический институт Академии наук, Труды проблемных и тематических совещаний, 1954.
Т. 3. С. 9-47.

Кирьянова Е.С. Цистообразующие нематоды (Nematoda: Heteroderidae) вредители деревьев и
кустарников // XIII Международный энтомологический конгресс, Москва, 1968. 124 с.

Кирьянова Е. С., Кралль Э.Л. Паразитические нематоды растений и меры борьбы с ними//
Л.: Наука, 1969. Т. 1. 443 с.

Кирьянова Е.С., Кралль Э.Л. Паразитические нематоды растений и меры борьбы с ними //Л.:
Наука, 1971. Т. 2. 522 с.

Кралль Э.Л., Кралль Х.А. Перестройка системы фитонематод семейства Heteroderidae на осно-
ве трофической специализации этих паразитов и сопряженной эволюции их с растениями-
хозяевами // Фитогельминтологические исследования. 1978. С. 39-56.

Лоскутов И.Г., Мережко В.Е. Овес (образцы с идентифицированными генами, контролирую-
щими биологические, морфологические и хозяйственно ценные признаки) // Каталог миро-
вой коллекции ВИР. СПб., 1997. Вып. 686. 83 с.

Маджидов А.Р. Bidera filipjevi n. sp. (Heteroderina: Tylenchida) в Таждикистане// Известия
Академии наук Таджикской ССР. Отделение биологических наук. 1981. 83. С. 40—44.

Маджидов А.Р. Описание самца цистообразующей нематоды Bidera filipjevi Madzhidov, 1981 //
Известия Академии наук Таджикской ССР. Отделение биологических наук. 1985. 1(98).
С. 86-88.

Мамонова З.М. Овсяная нематода и методы ее контроля // Материалы Башкирского Аграрного
института. 1969. 3. С. 418-420.

Мартынов С.П., Добротворская Т.В. Проявление генетической эрозии в динамике разнообра-
зия российских пшениц. 2006.

Осипова Е.В. Идентификация патотипов овсяной нематоды Bidera avenae (Wollenweber, 1924)
Krall et Krall, 1973 в Волжском регионе // Бюллетень Всесоюзного института гельминтоло-
гии им. К.И. Скрябина. 1986. 45. С. 22-26.

Попова М.Б. Влияние некоторых экологических факторов на распространение и численность
овсяной нематоды в Поволжье и Приуралье // Бюллетень Всесоюзного института гельмин-
тологии им. К.И. Скрябина. 1975. 15. 81-86.

Попова М.Б. Овсяная нематода в Поволжье и Приуралье // Защита растений. 1971. 5. С. 13.

Попова М.Б. Овсяная нематода Heterodera avenae (Wollenweber, 1924) Filipjev 1934 в Повол-
жье и Приуралье и биологические основы борьбы с ней: Автореф. дис. ... канд. биол. наук.
М.: Всесоюзный институт гельминтологии. 1972. 21 с.

Приданников М.В. Злаковые цистообразующие нематоды на территории России // Материалы
IX Международного нематологического симпозиума «Нематоды естественных и трансфор-
мированных экосистем». 2011. С. 83-86.
Сафьянов С.П., Скрипник И. И. Распространение гельминтов на Северном Урале //Материалы
научной конференции АН СССР. М., 1968. 2. С. 288-290.

Тихонова Л. В. Отчет о научно-исследовательской работе по теме «Изучение вредных фито-
гельминтов зерновых культур и разработка защитных мероприятий» // ВНИИ Фитопатоло-
гии. 1965.

Тихонова Л. В. Проблема гетеродероза зерновых культур в СССР // Нематодные болезни
с.-х. культур и меры борьбы с ними. Тезисы совещания (ред. Ершов В.С.). М.: Всесоюзный
институт гельминтологии. С. 25-26.

Чижов В.Н., Идех С. Б. Цистообразующая нематода Punctodera punctata в Московской обла-
сти // Бюллетень Всесоюзного института гельминтологии им. К.И. Скрябина. 1980. 26.
С. 96-98.

Шиабова Т.Н. Факторы вредоносности овсяной цистообразующей нематоды // Экология вре-
дителей сельскохозяйственных культур (ред. Иванов О.А.). Новосибирск: СибНИИЗХим.
1982. С. 32-36.

Шагалина Л. М. Трофические взаимодействия фитонематод в пустыне Каракум // В материа-
лах 10-го Всесоюзного совещания по нематодным болезням сельскохозяйственных культур.
Воронеж, 1987. С. 73-75.

Abidou Н., El-Ahmed A., Nicol J.M., Bolat N., Rivoal R., Yahyaoui A. Occurrence and distribution of
species of the Heterodera avenae group in Syria and Turkey // Nematology Mediterianea. 2005.
33: P. 195-201.

Al-Hazmi A.S., Cook R., Ibrahim A.A.M. Pathotype characterisation of the cereal cyst nematode,
Heterodera avenae in Saudi Arabia // Nematology. 2001. 3: P. 379-382.

Andersen S. Resistance of barley to various populations of the cereal root eelworm (Heterodera
major) Nematologica. 1959. 4(2). P. 91-98.

Andersen S., Andersen K. Suggestions for determination and terminology of pathotypes and genes
for resistance in cyst-forming nematodes especially Heterodera avenae //EPPO Bull. 1982. 12:
P. 379-386.

Barloy D., Lemoine J., Abelard R, Tanguy A.M., Rivoal R., Jahier J. (2007) Marker-assisted
pyramiding of two cereal cyst nematode resistance genes from Aegilops variabilis in wheat //
Molecular Breeding. 2007. 20(1): P. 31-40.

Barr A. R., Chalmers K. J., Karakousis A., Kretschmer J. M., Mannings., Lance R.C.M., Lewis J.,
Jefferies S.P., Langridge P. RFLP mapping of a new cereal cyst nematode resistance locus in
barley//Plant Breeding. 1998. 117: P. 185-187.

Bishnoi S.P, Bajaj Harish K. On the species and pathotypes of Heterodera avenae complex of
India // Indian Journal of Nematology. 2004. 34(2): P. 147-152.

Bonfil D.J., Dolgin B., Mufradi I., Asido S. Bioassay to forecast cereal cyst nematode damage to
wheat in fields // Precision Agric. 2004. 5: P. 329-344.

CookR., Evans K. Resistance and tolerance// R.H. Brown and B.R. Kerry (ed.). Principles 184
Section II Making of a Wheat Crop and practice of nematode control in crops. Academic Press,
Sydney, Australia. 1987. P. 179-231.

Cook R., Noel G.R. Cyst nematodes: Globodera and Heterodera species // J.L. Starr, R. Cook, and
J. Bridge (ed.) Plant resistance to parasitic nematodes. CAB Int., Wallingford, UK. 2002. P. 71-
105.

Cook R., Rivoal R. Genetics of resistance and parasitism // S.B. Sharma (ed.) The cyst nematodes.
Chapman and Hall, London, UK. 1998. P. 322-352.

Cotten J. Cereal varieties resistant to Heterodera avenae and Ditylenchus dipsaci I I Brit. Insekt.
Fungik. Confer. (5 th), Brighton. 1969. P. 164-168.

D’Adoabbo T, Sasanelli N. Race and resistance studies on two Italian populations of Heterodera
avenae 11 Nematologia Mediterranea. 1994. 22(1): P. 79-82.

de MajnikJ., Ogbonnaya F.C., Moullet O., Lagudah E.S. (2003) The Crel and СгеЗ nematode
resistance genes are located at homeologous loci in the wheat genome // Mol. Plant-Microbe
Interact. 2003. 16: P. 1129-1134.

Delibes A., Romero D., Aguaded S., Duce A., Mena M., Lopez-Brana I., Andres M.-F.,
Martin-Sanchez J.-A.,	Garcia-Olmedo F. Resistance to the	cereal cyst nematode

(Heterodera avenae Woll.) transferred from the wild grass Aegilops ventricosa to
hexpaloid wheat by a stepping-stone procedure// Theor. Appl. Genet. 1993. 87:
P. 402-408.
Eagles H.A., Bariana H.S., Ogbonnaya F.C., Rebetzke G.J., Hollamby G.L., Henry R.J.,
Henschke P.H., Carter M. Implementation of markers in Australian wheat breeding // Aust. J.
Agric. Res. 2001. 52: P. 1349-1356.

EastwoodR.F., Lagudah E.S., Appels R., Hannah M., Kollmorgen J.F. Triticum tauschii: a novel
source of resistance to cereal cyst nematode (Heteroder a avenae) 11 Australian Journal of
Agricultural Research. 1991. 42(1): P. 69-77.

Eastwood R.F., Lagudah, E.S. Appels R. A directed search for DNA sequences tightly linked to cereal
cyst nematode resistance genes in Triticum tauschii // Genome. 37: P. 311-319.

Gabler C, Sturhan D., Subbotin S.A., Rumpenhorst H.J. Heterodera pratensis sp. n., a new cyst
nematode of the H. avenae complex (Nematoda: Heteroderidae) // Russian Journal of Nematology.
2000. 8(2): P. 115-126.

Hekimhan H, Bagci A., Nicol J., Arisoy Z., TanerS., SahinS. Dryland root rot: a major threat to
winter cereal production under sub-optimal growing conditions // Proc 4th Intemat Crop Sci
Cong Intemat Crop Sci Cong, New directions for a diverse planet, 26 Sep.-l Oct., Brisbane,
Australia. 2004.

Ireholm A. Characterization of pathotypes of cereal cyst nematodes, Heterodera spp., in Sweden.
Nematologica. 1994. 40: P. 399-411.

JahierJ., Rivoal R., Yu M.Q., Abelard P, Tanguy A.M., Barloy D. Transfer of genes for resistance
to cereal cyst nematode from Aegilops variabilis Eig to wheat // Journal Gen. Breed. 1998. 52:
P. 253-257.

Kort J., Dantuma G., Van Essen A. On biotypes of the cereal root eel worm (Heterodera avenae) and
resistance in oats and barley // Neth J Pl Path. 1964. 70: P. 9-17.

Krall E.L., Sturhan D., Muur J. Cyst nematode attacking cereals and grasses in Estonia //Transactions
of the Estonian Agricultural University, Agronomy. 2003. 203: P. 44-48.

Kretschmer J. M., Chalmers K.J., Manning S., Karakousis A., Barr A.R., Islam A.K.M.R., Logue S.J.,
ChoeY.W., Barker S. J., Lance R.C.M., Langridge P. RFLP mapping of the Ha2 cereal cyst
nematode resistance gene in barley // Theor. Appl. Genet. 1997. 94: P. 1060-1064.

LasserreF., Gigault F., Gauthier J. P, Henry J.P, Sandmeier M., Rivoal R. Genetic variation in
natural populations of the cereal cyst nematode (Heterodera avenae Woll.) submitted to resistant
and susceptible cultivar of cereals // Theor. Appl. Genet. 1996. 93: P. 1-8.

Lucke E.Z. Pathotype studies on Heterodera avenae populations (1966-1975)// Z. PflKrankh.
PflSchutz. 1976. 83: P. 647-656.

Martin E.M., EastwoodR.F., Ogbonnaya F.C. Identification of microsatellite markers associated
with the cereal cyst nematode resistance gene Cre3 in wheat// Aust. J. Agric. Res. 2004. 55:
P. 1205-1211.

McDonald A. H, Nicol J.M. Nematode parasites of cereals// M. Luc, R.A. Sikora, and J. Bridge
(ed.). Plant parasitic nematodes in subtropical and tropical agriculture. CAB Int., Wallingford,
UK. 2005. P. 131-191.

MokabliA., Valette S., Gauthier J.P, Rivoal R. Variation in virulence of cereal cyst nematode
populations from North Africa and Asia // Nematology. 2002. 4: P. 521-525.

Montes M. J., Andres M.F., Sin E., Lopez-Brana I., Martin-Sanchez J.A., Romero M.D., Delibes A.
Cereal cyst nematode resistance conferred by the Cre7 gene from Aegilops triuncialis and its
relationship with Cre genes from Australian wheat cultivars // Genome. 2008. 51: P. 315-319.

Montes M. J., Lopez-Brana I., Delibes A. Root enzyme activities associated with resistance to
Heterodera avenae conferred by gene Cre7 in a wheat/Л egilops triuncialis introgression line //
Journal of Plant Physiology. 2004. 161(4): P. 493-495.

Nicol J., Rivoal R., Taylor S., Zaharieva M. Global importance of cyst (Heterodera spp.) and
lesion nematodes (Pratylenchus spp.) on cereals: Distribution, yield loss, use of host resistance
and integration of molecular tools// Nematology Monograph and Perspectives. 2003. 2:
P. 1-19.

Nicol J.M. Important nematode pests of cereals // B.C. Curtis, S. Rajaram, and G. Macpherson (ed.).
Bread wheat: Improvement and production. FAO Plant Production and Protection Series, No. 30.
FAO, Rome, Italy. 2002. P. 345-366.

Nicol J.M., Bolat N., Sahin E., TulekA., Yildirim A. F., Yorgancilar A., Kaplan A., Braun H.J. The
Cereal Cyst Nematode is causing economic damage on rain-fed wheat production systems
of Turkey // Joint Meeting of the Annual Western Soil Fungus Conference and the American
Phytopathology Society Pacific Division, Portland, United States of America, 28 June-
1st July. 2005.
Nicol J.M., Rivoal R., Trethowan R.M., van Ginkel M., Mergoum M., Singh R.P. CIMMYT’s approach
to identify and use resistance to nematodes and soil-borne fungi, in developing superior wheat
germplasm // Z. Bed6 and L. Ldng (ed.). Wheat in a global environment. Kluwer Acad. Publ., The
Netherlands. 2001. P. 381-389.

Nicol J.M., Rivoal R.R. Global knowledge and its application// Book CiancioA., Mukeiji K.G.
Integrated Management and Biocontrol of Vegetable and Grain Crops Nematodes // SpringerLink,
2007. P. 356.

Ogbonnaya F.C., Seah S., Delibes A., Jahier J., Lopez-Brana I., EastwoodR.F., Lagudah E.S.
Molecular-genetic characterisation of a new nematode resistance gene in wheat // Theor. Appl.
Genet. 2001a. 102: P. 623-629.

Ogbonnaya F.C., Subrahmanyam N.C., Moul let O., de MajnikJ., Eagles H.A., Brown J.S.,
EastwoodR.F., Kollmorgen J., Appels R., Lagudah E.S. Diagnostic DNA markers for cereal cyst
nematode resistance in bread wheat //Aust. J. Agric. Res. 2001b. 52: P. 1367-1374.

Paull J.G., Chalmers K.J., Karakousis A., Kretschmer J. M., Mannings., Langridge P. Genetic
diversity in Australian wheat varieties and breeding material based on RFLP data // Theor. Appl.
Genet. 1998. 96: P. 435-446.

Peng D., Zhang D., Nicol J.M., ChenS., Waeyenberge L., Moens M., Li H., Tang W, Riley I. T.
Occurrence, distribution and research situation of cereal cyst nematode in China // Proc. Int. Plant
Protection Conf., 16th, Glascow, Scotland, UK. 15-18 Oct. 2007. Br. Crop Prod. Counc., Alton,
Hampshire, UK. 2007. P. 350-351.

Rivoal R. Identification des races biologiques du nematode a kystes des cereales, Heterodera avenae
Woll., en France //Ann. Zool. Ecol. Anim. 1977. 9: P. 261-272.

Rivoal R., Bekal S., Valette S., Gauthier J.P, Fradj M.B.H., Mokabli A., Jahier J., Nicol J.,
Yahyaoui A. Variation in reproductive capacity and virulence on different genotypes and
resistance genes of Triticeae, in the cereal cyst nematode species complex //Nematology. 2001. 3:
P. 581-592.

Rivoal R., Cook R. Nematode pests of cereals // K. Evans, D.L. Trudgill, and J.M. Webster (ed.).
Plant parasitic nematodes in temperate agriculture. CAB Int., Wallingford, UK. 1993. P. 259-
303.

Rumpenhorst H.J., Elekcioglu H, Sturhan D., Ozturk G., Enneli S. The cereal cyst nematode
Heterodera filipjevi (Madzhidov) in Turkey // Nematol. medit. 1996. 24: P. 135-138.

Safari E., Gororo N.N., EastwoodR.F., Lewis J., Eagles H.A., Ogbonnaya, F.C. Impact of Crel,
Cre8 and Cre3 genes on cereal cyst nematode resistance in wheat // Theor. Appl. Genet. 2005.
ПО: P. 567-572.

Sanchez A., Zancada M.C. Characterization of Heterodera avenae pathotypes from Spain//
Nematologica. 1987. 33: P. 55-60.

Seah S., Spielmeyer W, Jahier J., Sivasithamparam K., Lagudah E.S. Resistance gene analogs
within an introgressed chromosomal segment derived from Triticum ventricosum that confers
resistance to nematode and rust pathogens in wheat // Molecular Plant-Microbe Interaction, 2000.
13: P. 334-341.

Smiley R. W. Occurrence, distribution and control of Heterodera avenae and H. filipjevi in western
USA// “Cereal cyst nematodes: status, research and outlook” / Eds Riley I.T., Nicol J.M.,
Dababat A.A. 2009. P. 35^10.

Smiley R. W., Nicol J.M. Nematodes which challenge global wheat production // Wheat Science and
Trade. B.F. Carver (ed.). Wiley-Blackwell, Ames, IA. 2009. P. 171-187.

Smiley R.W., Whittaker R.G., Gourlie J.A., Easley S.A., Ingham R.E. Plant-parasitic nematodes
associated with reduced wheat yield in Oregon: Heterodera avenae II Journal of Nematology.
2005. 37: P. 297-307.

Smiley R. W., Yan G.P., Handoo Z.A. First record of the cyst nematode Heterodera filipjevi on wheat
in Oregon // Plant Disease. 2008. 92: P. 1136.

Subbotin S.A., Vierstraete A., De Ley P, Rowe J., Waeyenberge L., Moens M., Vanfleteren J.R.
Phylogenetic Relationships within the Cyst-Forming Nematodes (Nematoda, Heteroderidae) Based
on Analysis of Sequences from the ITS Regions of Ribosomal DNA // Molecular Phylogenetics
and Evolution. 2001. 21(1): P. 1-16.

Subbotin S.A., Waeyenberge L., Molokanova I.A., Moens M. Identification of Heterodera avenae
group species by morphometries and rDNA-RFLPs // Nematology. 1999. 1(2): P. 195-207.

Subbotin S.A., Sturhan D., Rumpenhorst H.J., Moens M. Description of the Australian cereal
cyst nematode Heterodera australis sp. n. (Tylenchida: Heteroderidae) // Russian Journal of
Nematology. 2002. 10: P. 139-148.
Subbotin S.A., Mundo-Ocampo M., Baldwin J. G. Systematics of Cyst Nematodes (Nematoda:
Heteroderinae). Volume 8, Part A // Nematology Monographs and Perspectives. (Eds Hunt D.J.,
Perry R.N.). 512 p.

Subbotin S.A.,Sturhan D., Rumpenhorst H.J., Moens M. Molecular and morphological characterisation
of the Heterodera avenae species complex (Tylenchida: Heteroderidae) // Nematology. 2003. 5:
P. 515-538.

Valdeolivas A., Romero M.D. Morphometric relationships of some members of the Heterodera
avenae complex (Nematoda: Heteroderidae) // Nematologica. 1990. 36: P. 292-303.

Vanstone V.A., Hollaway G.J., Stirling G.R. Managing nematode pests in the southern and western
regions of the Australian cereal industry: Continuing progress in a challenging environment //
Australasian Plant Pathol. 2008. 37: P. 220-234.

Williams K. J., Fisher J. M., Langridge P. Identification of RFLP markers linked to the cereal cyst
nematode resistance gene (Cre) in wheat // Theor. Appl. Genet. 1994. 89: P. 927-930.

Williams K.J., Willsmore K.L., Olson S., Matic M., Kuchel H. Mapping a novel QTL for resistance to
cereal cyst nematode in wheat // Theor. Appl. Genet. 2006. 112: P. 1480-1486.

ZhaiX.G., Zhao T, Liu Y.H., LongH, DengG.B., PanZ.F., Yu M.Q. Новый аналог генов
устойчивости к цистообразующей нематоде овса у пшеницы: характеристика и профиль
экспрессии // Молекулярная биология. 2008. 42(6): Р. 1079-1084.
СПЕЦИФИЧЕСКАЯ И НЕСПЕЦИФИЧЕСКАЯ СЕКРЕЦИЯ
ПОКРОВОВ У ГИМЕНОЛЕПИДАТ
(CESTODA: CYCLOPHYLLIDEA)

Н.А. ПОСПЕХОВА1

Покровы цестод представляют собой единый синцитий, который, в за-
висимости от локализации, специализирован для выполнения различных
функций (Краснощеков, 1979; Куперман, 1988). Синцитиальный покров един
не только на наружной поверхности; выстилка органов половой системы яв-
ляется непосредственным продолжением тегумента (Jones, 1998). При пере-
ходе от одного специализированного участка к другому меняются толщина
дистальной цитоплазмы, набор цитоплазматических включений, величина и
форма наружных выростов - микротрихий или микроворсинок, морфология
погруженных ядросодержащих участков. Меняется также характер секретор-
ных процессов и морфология секретируемых продуктов, хотя секреция ве-
ществ на поверхность тегумента или иной эпителиальной выстилки является
их общим свойством.

У изученных нами представителей циклофиллидей мы выделяем два типа
секреции покровов (в данной работе рассматривается только секреция на-
ружных покровов - тегумента): специфическая и неспецифическая. К первой
мы относим секрецию, которую осуществляют специализированные железы,
расположенные в пределах хоботкового аппарата. Выделение материала на
поверхность дистальной цитоплазмы остальной части тегумента сколекса и
стробилы мы относим к секреции неспецифической.

СПЕЦИФИЧЕСКАЯ СЕКРЕЦИЯ
(ХОБОТКОВЫЕ ЖЕЛЕЗЫ)

Анатомия хоботковых желез, которые, предположительно, обеспечива-
ют защиту органов фиксации гименолепидат от иммунных реакций хозяи-
на, в значительной степени зависит от строения хоботкового аппарата. При
нормально развитом, вооруженном хоботке (как у Sobolevicanthus spasskii,
Diorchis stefanskii, Gastrotaena dogieli, Dichoanotaenia clavigera, Dilepis
undula, Wardium chaunense) в пределах хоботкового аппарата располагает-
ся два независимых синцития, разделенных мышечной стенкой собственно
хоботка: хоботковая железа и железа хоботкового влагалища (Поспехова с
соавт., 1988; Поспехова, Поспехов, 1998; Поспехова, 2009 а, в; Поспехова,
2010). Обе железы связаны цитоплазматическими отростками с дистальной

1 Институт биологических проблем Севера ДВО РАН, Магадан.
цитоплазмой тегумента, куда поступает их секреторный продукт. У цестод
с редуцированными, как у Hymenolepis diminuta (Specian, Lumsden, 1980) и
Cloacotaenia megalops, или нефункционирующими хоботками (например,
Platyscolex ciliata, Rauschitaenia ancora,) имеется лишь железа в хоботковом
влагалище (Поспехова, 2009 а, б).

Железы образованы модифицированными цитонами тегумента, которые
обычно демонстрируют морфологические признаки активной продукции сек-
рета: развитый гранулярный эндоплазматический ретикулюм (ГЭР), много-
численные зоны Гольджи и секреторные гранулы, которые поступают в дис-
тальную цитоплазму тегумента, либо скапливаются в отростках железистого
синцития. Однако достаточно регулярно у представителей одного и того же
вида цестод регистрируются признаки снижения синтетической активности,
что заставляет предполагать наличие периодичности в деятельности желез.

Морфология секреторного продукта желез хоботка и хоботкового влага-
лища обычно различается. Так, у D. stefanskii, G. dogieli, S. spasskii хобот-
ковая железа производит палочковидные и дисковидные тельца (рис. 1, А),
подобные типичным включениям тегумента цестод. Однако размеры (более
400 нм) и плотность их содержимого значительно отличаются. Железа хо-
боткового влагалища тех же видов цестод продуцирует крупные плотные
гранулы диаметром 600-700 нм (рис. 1, Б ). Для секрета железы хоботкового
влагалища дилепидид характерна иная морфология: он представляет собой
вакуоли с гранулярным или фибриллярным содержимым (как у Р. ciliata,
D. clavigera, R. ancora).

У всех изученных видов секрет поступает в переднюю часть сколекса,
в зону контакта паразита и хозяина, причем у многих изученных цестод об-
наружены специальные зоны выделения секрета хоботковых желез. И если
секрет железы собственно хоботка следует в тегумент хоботка, то для сек-
рета железы хоботкового влагалища описано несколько зон выведения. Он
может выделяться в полость специальной складки, которая располагается в
передней части хоботкового влагалища (Stoitsova et al., 1997), либо кольцом
окружает ретракционный канал (Поспехова, 2009в). При втянутом хоботке
секрет железы хоботкового влагалища выделяется в полость ретракционного
канала.

При редуцированном хоботке (Н. diminuta, С. megalops), или хоботке, со-
храняющем размеры, близкие к свойственным ему у зрелых метацестод (как
у Р. ciliata и R. ancora), зона выведения секрета железы хоботкового влагали-
ща смещается внутрь апикальной ямки - рудимента хоботка (у Н. diminuta,
С. megalops), или в полость ретракционного канала (Р. ciliata и R. ancora)
(Specian, Lumsden, 1980; Поспехова, 2009а).

Выделение секрета хоботковых желез у изученных нами цестод проис-
ходит мерокриновым, апокриновым, либо микроапокриновым путем. Надо
сказать, что мерокриновый (эккриновый) способ выведения секреторного ма-
териала у низших цестод подразумевает существование специализированных
протоков желез, которые пронизывают дистальную цитоплазму тегумента,
прикрепляясь к ней септированными контактами и выводят секрет на поверх-
ность тегумента (Давыдов, Куперман, 1979). У гименолепидат секрет желез
в любом случае попадает в дистальную цитоплазму по отросткам желези-
стых цитонов и выделяется из нее либо с фрагментами цитоплазмы, либо без
208
Рис. 1. Секрет хоботковых желез

А - хоботковой железы Sobolevicanthus spasskii\ Б - железы хоботкового влагалища Diorchis stefanskii.
сг - секреторные гранулы, я - ядро
Рис. 2. Выведение секрета хоботковых желез из тегумента хоботка

А - Gastrotaenia dogielr, Б - Diorchis stefanskii. к - крючок, рк - ретракционный канал, сг - секретор-
ные гранулы. Стрелками показано уплотнение наружной мембраны
видимых ее повреждений. У G. dogieli и D. stefanskii секрет хоботковой же-
лезы выводится из дистальной цитоплазмы тегумента хоботка через отвер-
стия в мембране, укрепленной отложениями электронноплотного материала
(рис. 2, А, Б, стрелки), у D. stefanskii отдельные гранулы секрета железы хо-
боткового влагалища регистрируются в полости ретракционного канала, у
S. spasskii на поверхности хоботка отмечены выросты цитоплазмы, заполнен-
ные гранулами секрета. Апокриновый и микроапокриновый способы выведе-
ния секрета встречаются наиболее часто.

Отсутствие микротрихий в зонах выведения секрета хоботковых же-
лез (передняя поверхность хоботка и складка в передней части хоботкового
влагалища) отмечено у двух представителей сем. Dilepididae - Vitta riparia и
Angularella beema (Stoitsova et al., 1997) и согласуется с нашими наблюдения-
ми (Поспехова и др., 1988; Поспехова, Поспехов, 1998; Поспехова, 2009 а, б, в;
Поспехова, 2010). Отсутствие микротрихий при апокриновом способе выве-
дения секрета выглядит объяснимым, поскольку в зоне выведения происходит
постоянная отшнуровка фрагментов цитоплазмы с секреторными гранулами.

Таким образом, специфическая секреция тегумента среди изученных
видов цестод может осуществляться несколькими способами, а выведение
секрета приурочено к определенным (в некоторых случаях - видоспецифич-
ным) участкам, которые характеризуются отсутствием микротрихий. Все вы-
шесказанное может быть отнесено лишь к выведению секрета специализиро-
ванных образований, которыми являются хоботковые железы, несмотря на их
генетическое родство с цитонами тегумента.

НЕСПЕЦИФИЧЕСКАЯ СЕКРЕЦИЯ

Что касается неспецифической секреции покровов, то она, по нашим на-
блюдениям, может иметь место в любом участке покровов, причем секре-
торный материал выделяется между микротрихиями. Чаще всего неспеци-
фическая секреция регистрируется в местах, имеющих хотя бы временный
контакт с тканями хозяина. У цестод с типичным способом фиксации (при
помощи хоботка и присосок, либо только присосок - при отсутствии хобот-
ка) неспецифическая секреция покровов сколекса представляет собой вы-
деление на поверхность тегумента содержимого вакуолей с фибриллярным
материалом и чаще всего наблюдается в тегументе передней части сколекса.
Продукцию вакуолей осуществляют цитоны тегумента сколекса (рис. 3, А).
В тех случаях, когда фиксация в организме хозяина осуществляется путем
внедрения сколекса и части стробилы в ткани хозяина, данный тип секреции
характерен также для всех цитонов тегумента, контактирующих с тканями
хозяина, как это отмечено у R. ancora (Поспехов, Поспехова, 1993). У это-
го вида дистальная цитоплазма тегумента сколекса, а также значительной
части стробилы, находящейся в полости капсулы, сильно вакуолизирована
(рис. 3, Б). Та же ситуация наблюдается у представителя подотряда Acoleata
с подобным типом фиксации - у Shipleya inermis.

Неспецифическая секреция покровов стробилы при обычном способе
фиксации имеет вид более или менее крупных выбуханий гранулярного мате-
риала умеренной плотности, который напоминает по своей морфологии мат-
рикс дистальной цитоплазмы тегумента (рис. 4, А, Б). Возможно, выбухания
Рис. 3. Тегумент Rauschitaenia ancora

А - цитон тегумента; Б - тегумент стробилы, внедрившейся в стенку кишки, ва - вакуоли с фибрил-
лярным материалом, дцт - дистальная цитоплазма тегумента, м - микротрихии, тх - ткани хозяина
Рис. 4. Неспецифическая секреция покровов стробилы Wdrdium chaunense

А - полутонкий срез; Б - тонкий срез, в - выбухания гомогенного материала, дцт - дистальная цито-
плазма тегумента, м - микротрихии, тх - ткани хозяина
являются защитной реакцией паразита при временных контактах стробилы
со слизистой хозяина. Во всяком случае, такой тип секреции мы наблюдали
на участках стробилы, находящихся в непосредственной близости от кишеч-
ных ворсинок у цестод, которые были зафиксированы в прикрепленном к
слизистой кишечника хозяина состоянии.

Работа поддержана грантом Президиума ДВО РАН (проект 09-III-A-06-218).

ЛИТЕРАТУРА

Давыдов В.Г, Куперман Б.И. Структура фронтальных желез у представителей трех отрядов
цестод// Тр. Ин-та биологии внутренних вод АН СССР. Л. Наука. 1979. Т. 38/41. С. 177-
188.

Краснощеков Г.П. Морфология покровных тканей плоских червей // Экология и морфология
гельминтов позвоночных Чукотки. М.: Наука, 1979.

Куперман Б.И. Функциональная морфология низших цестод. Л.: Наука, 1988. 168 с.

Поспехов В.В.,Поспехова Н.А. Строение покровов цестоды Raus chitaenia anc or а (Су clophyllidea:
Dilepididae) // Паразитология. 1993. Т. 27, вып. 2. С. 155-160.

Поспехова Н.А. Хоботковые железы двух цестод семейства Dilepididae // Паразитология. 2009а.
Т. 43, № 1.С. 57-69.

Поспехова Н.А. Железа хоботкового влагалища Cloacotaenia megalops (Cestoda:
Hymenolepididae) // Зоология беспозвоночных. 20096. Т. 6, № 1. С. 33-46.

Поспехова Н.А. Хоботковый аппарат цестоды Gastrotaenia dogieli (Cyclophyllidea:
Hymenolepididae) // Вестник зоологии. 2009в. Вып. 23. С. 172-182.

Поспехова Н.А. Тонкая морфология хоботкового аппарата Sobolevicanthus spasskii (Cestoda:
Hymenolepididae) // Труды Центра паразитологии. 2010. Т. 46. С. 204-211.

Поспехова Н.А., Краснощеков Г.П., Плужников Л. Т. Железистый аппарат хоботка Dilepis
undula (Cestoda, Dilepididae) // Паразитология. 1988. T. 22, вып. 1. С. 14-20.

Поспехова Н.А., Поспехов В.В. Ультраструктура сколекса Diorchis stefanskii (Cestoda:
Hymenolepididae). Хоботковая железа // паразитология. 1998. Т. 32, вып. 6. С. 538-543.

Jones М.К. Structure and diversity of cestode epithelia // Ibid. 1998. Vol. 28. P. 913-923.

Specian R.D., Lumsden R.D. The microanatomy and fine structure of the rostellum of Hymenolepis
diminuta // Z. Parasitenk., 1980. Vol. 63. P. 71-88.

Stoitsova S.R., Georgiev B.B., Dacheva R.B., Vinarova M.I. Scolex glands associated with the rostella
in three species of the Dilepididae (Cestoda: Cyclophyllidea) // Acta Zoologica (Stockholm).
1997. Vol. 78, № 3. P. 187-193.
МОРФОМЕТРИЧЕСКИЕ ОСОБЕННОСТИ
И РАСПРОСТРАНЕНИЕ НА ТЕРРИТОРИИ БЫВШЕГО СССР
НОВЫХ ДЛЯ НАУКИ ВИДОВ НЕМАТОД СЕМЕЙСТВА
LONGIDORIDAE (NEMATODA: DORYLAIMIDA)

Н.Д. РОМАНЕНКО1

Лонгидориды - крупные по размерам, медленно развивающиеся эктопа-
разиты многих видов как культурных, так и дикорастущих растений, явля-
ются представителями семейства Longidoridae, отряда Dorylaimida класса
Nematoda широко распространены по всему земному шару, за исключением
районов, расположенных за полярным кругом, особо опасны из-за способ-
ности распространять опасные вирусные болезни большинства сельскохо-
зяйственных культур, в особенности многолетних (Парамонов, 1964, 1970;
Кирьянова, Кралль, 1969, 1971; Гиббс, Харрисон, 1978; Siddiqi, 1983; Hunt,
1993; Santos а. о., 1997; Taylor, Brown, 1997; Вайшер, Браун, 2001; и др.).

Лонгидориды малоподвижны, что связано в первую очередь с крупны-
ми размерами тела. Так, в обогащенном гумусом суглинке широко распро-
страненные в мире виды лонгидорид - L. macrosoma и X. diversicaudatum в
день могут продвигаться на расстояние 1,4 мм, а в тяжелой по механическому
составу почве последний вид перемещается лишь на 0,9 мм. Вид X. coxi в
суглинке передвигается на 1,6 мм, в то время как в песке - на 2 мм. За год
лонгидориды могут расселиться на 0,3-1 м (Романенко, 1993, 2006). Многие
виды лонгидорид являются обычными представителями нематофауны стран
Америки, Азии, Европы и других континентов. Так, лонгидорид обнаружи-
вали в США и Канаде в 57-80% образцов, в Шотландии в 73% образцов,
отобранных в садах (Вайшер, Браун, 2001; Taylor, Brown, 1997). На терри-
тории США лонгидорид регистрировали в 42-100% образцов, отобранных
на участках сои, клевера и других культур (Taylor, Brown, 1997); в Италии и
ФРГ в 83-100% почвенных образцов из виноградников и в 95% образцов из
лесозащитных полос (Романенко, 1993); на Кубе на кофейных плантациях в
80% проб (Decker, 1985); в СССР виды лонгидорид отмечены практически
во всех зонах садоводства в 70% садов и 61,8% питомников, при этом виды
ксифинем были обнаружены в 68% обследованных хозяйств, а виды лонги-
дорусов в 16% и уступали по частоте встречаемости лишь спиральным видам
нематод (Романенко, 1985; Приходько, 1987; Романенко, 1993,1994, 2006). На
территории Бельгии в результате анализа более 2000 образцов лонгидориды
(14 видов) выявлены в 22,9% почвенных образцов, при этом наиболее часто
встречающимися видами были L. elongatus и X. diversicaudatum, отмеченные
в 8,1 и 5,9% проб (De Waele, Coomans, 1990 цит. по: Романенко, 1993). В ре-

1 Центр паразитологии ИПЭЭ РАН.
зультате обследований персиковых садов и других насаждений плодовых,
ягодных культур и винограда, проведенных в течение 1983-1985 гг. в Кана-
де в Штате Онтарио лонгидориды обнаружены в 81% из всех отобранных
почвенных образцов в персиковых садах и в 76% почвенных образцов, ото-
бранных в насаждениях плодовых, ягодных культур и на винограде. Причем
виды лонгидорид по частоте встречаемости заметно различались - X. rivesi,
X. americanum, L. breviannulatus, L. diadecturus, L. elongatus были обнаруже-
ны соответственно в 54, 38, 16 и 2% образцов (Driel et al., 1990, цит. по:
Романенко, 1993, 2006). Лонгидориды - опасные паразиты преимущественно
многолетних культур, что обусловлено, по-видимому, замедленным темпом
их развития, особенно при ухудшении условий обитания. Многолетние ра-
стения с их развитой, глубоко проникающей корневой системой способны
обеспечивать нематод - лонгидорид пищевыми ресурсами продолжитель-
ный период и, кроме того, проникая в глубокие слои почвы вместе с корнями
растений-хозяев, часть популяций этих паразитов избегают влияния небла-
гоприятных факторов внешней среды (Dalmasso, 1970, цит. по: Романенко,
1993). Однако и на однолетних культурах лонгидориды способны создавать
крупные по численности популяции и наносить значительный ущерб сель-
скохозяйственным растениям, как это было показано на примере поражения
сахарной свеклы нематодами L. elongatus (Сигарёва, 1988) и в проведенных
нами исследований на ряде других однолетних культур (Романенко, 1994,
2006, 2008). К настоящему времени из более чем 250 описанных лонгидорид
в быв. СССР выявлены 43, в том числе 21 вид ксифинем (из 160 описанных),
19 видов лонгидорусов (из 84 описанных) и 3 вида паралонгидорусов (из
29 описанных) (Романенко, 1993, 2006).

Ниже приводится описания трех выявленных нами новых для науки ви-
дов лонгидорид на территории бывшего СССР, с уточнением их морфометри-
ческих характеристик, приводятся новые сведения, касающиеся их мест об-
наружения и распространения с учетом полученных нами в последние годы
данных.

Longidorus nanus Romanenko, 1973

Описание (по: Романенко, 1973, 1993). Формула де Ман: Голотип.
Самка : L = 0,883 мм; а = 34,1; b = 5,9; с = 44,5; V = 61%, наибольшая ши-
рина тела 20,04 мм. Паратипы. Самки (п = 9). L = 0,883-1,85 мм, а = 34,1-85,
b = 5,9-10,6, с = 44,5-54,7, V = 54,3-61%. Самец не обнаружен.

Самка. Тело необычно короткое, стройное, серповидное или С-об-
разноизогнутое, заметно суживающееся к обоим концам. Направляющее
кольцо копья расположено на расстоянии не более двух диаметров тела от
переднего конца, область губ округло цилиндрическая, слегка расширена,
отделена от остальной части тела слабой перетяжкой. Область губ с двумя
кругами папилл: внутренний - с шестью и наружний- с 10. Общая длина
копья 81,3-103,7 мкм, длина одонтостиля 67,9-84,0 мкм, длина одонтофора
29-61 мкм. Отверстия амфид- щелеобразные, мелкие, амфиды крупные,
карманообразные. Пищевод начинается в виде тонкой трубки, которая по-
степенно расширяется и образует удлиненный базальный бульбус - в перед-
ней части удлиненноконической формы и у основания - округлояйцевидной.
Пищеводно-кишечный клапан тупоконический. Кишечник шестиклеточный
в окружности. Яичников два - отраженные. Длина преректума у самок равна
10 диаметрам тела. Хвост вентрально загнут, остроконический. Показатель
«с1» варьирует от 1,1 до 1,6. На хвосте три пары папилл.

Дифференциальный диагноз. Longidorus nanus Romanenko, 1973
отличается от всех известных видов этого рода малыми размерами тела (дли-
ной тела), остроконической формой хвоста - хвост вентрально загнут, на кон-
це приострен, показатель с1 варьирует от 1,1 до 1,6. Вид близок к L. juvenilis
Dalmasso, 1969 и L. elongatus (de Man, 1876) Thorne et Swanger, 1936. По
форме тела, губной области и частично хвоста L. nanus сходен с L. juvenilis,
Dalmasso, 1969. От L. elongatus отличается формой пищевода, строением
половой системы и показателями «а» (34,1-85,0 вместо 76-155) и «Ь» (5,9-
10,6 вместо 9,7-17,5). Кроме того, описываемый новый вид отличается от
L. elongatus формой хвоста (остроконический с приостренным кончиком),
заметно расширенной областью губ и длиной тела (в 2-3 раза короче, чем
у Longidorus elongatus. Также отличаются показатели «с» (44,5-54,7 вместо
73-141) и «V» (54,3-61,0% вместо 45-52%).

Место обитания и распространение. Впервые вид обнаружен
в Брянской области, в Брянском районе, на базе Кокинского опорного пункта
по садоводству бывшего Научно-исследовательского зонального института
садоводства Нечерноземной полосы (НИЗИСНП) - ныне ГНУ ВСТИСП в
старом яблоневом саду (в одном из старейших садов России) в прикорневой
почве и ризосфере - в области всасывающих корней тест-растений яблони
(сорт Антоновка полуторофунтовая) в очагах угнетенного роста на глубине
26-50 см и на расстоянии полутора-двух метров от штамбов растений. В по-
следующем вид обнаружен в почвенных образцах из Калужской и Москов-
ской областей в ризосфере яблони, груши и малины.

Препараты хранятся в коллекции Лаборатории нематологии ВСТИСП
(г. Москва, бывш. НИЗИСНП).

Longidorus rubi Tomilin, Romanenko, 1991

Описание. Голотип. Самка. L = 4,53 мм; а = 110, 6; b = 10,74; с = 79,0;
с1 = 2, 0; V = 48,1%; длина копья 131,2 мкм; длина одонтостиля 77,9 мкм;
длина одонтофора 53,3 мкм; ширина тела 41,0 мкм; длина хвоста 57,4 мкм;
диаметр тела в области ануса 28,7 мкм.

Паратип. Самка (п = 15): L = 4,32 (3,99-4,67) мм; а= 106,15 (92,63-
117,67); b = 11,16 (9,92-13,77); с = 76,84 (69,57-87,08); с1 = 1,94 (1,86-2,14);
V = 48,25% (44,57-52,6%). Длина одонтостиля 78,45 (77,9-82,0) мкм; длина
одонтофора 54,94 (49,2-57,4) мкм; ширина тела 40,73 (36,9-41,0); длина хво-
ста 56,6 (53,3-61,5) мкм; диаметр тела в области ануса 28,97 (28,7-32,8) мкм;
размер гиалиновой части хвоста («J») 12,57 (8,2-16,4) мкм; диаметр тела
на уровне геалиновой части хвоста 10,66 (8,2-12, 3) мкм. Длина основания
пищевода 98,95 (90,2-102,5) мкм; ширина основания пищевода 20,23 (16,4—
20,05); общая длина пищевода 389,23 (332,1-446,9) мкм; положение направ-
ляющего кольца копья от переднего конца тела 29,79 (28,7-32,8) мкм. Голо-
ва выпуклая, кнопкообразная отделена от остальной части тела явственной
перетяжкой шириной 12,3 мкм; амфиды карманообразные, разделенные на
две доли; направляющее кольцо копья расположено от переднего конца тела
на расстоянии около трех диаметров тела в области губ (примерно в области
передней части одонтостиля); гонады парные, примерно одинакового раз-
вития в области яйцевода. Хвост длинный, вентрально изогнут, конический
с округлым терминусом; на хвосте имеются четыре пары каудальных и две
пары анальных папилл. При фиксации и нагревании тело данного вида про-
обретает С-образноизогнутую форму.

Самцы не обнаружены.

Дифференциальный диагноз. По своим морфометрическим и морфоло-
гическим признакам описанный нами вид наиболее близок к L. distinctus,
Lamberti, Choleva, Agostinelli, 1983; L. afzali, Khan, 1964; L. silphus Thorne,
1939, L. nirulai Siddiqi, 1965 и L. longicaudatus, Siddiqi, 1962. Несмотря на
сходство большинства морфометрических признаков с L. distinctus, описы-
ваемый вид отличается от него формой головы, более стройным телом, более
округлым и вытянутым терминусом хвоста, индексом «а» (92,3-117,7 вме-
сто 85,0-127,0), вариабельностью гиалиновой части хвоста (8,2-12,3 против
9,0-13,0 мкм); индексом V (44,6-52, 6% против 44-48%), длиной одонтофора
(49,2-57,4 мкм вместо 48,0-55,0 мкм) и меньшими размерами диаметра тела
(36,9-41,0 против 39,0-56,0 мкм). От L. afzali отличается формой головы,
длиной гиалиновой части хвоста («J»)- 8,2-16,4 вместо 29,3-31,9 мкм; ост-
роконической формой хвоста, индексом «а» - (92,3-117,7 против 106,0-132)
и индексом «с» - (69,6-87,1 против 54,0-62,0). От L. nirulai отличается более
выпуклой головой, отделенной от остальной части тела явственной перетяж-
кой (у L. nirulai голова плоская слита с контурами тела), длиной копья (127,1-
139,4 против 162,0-174,0 мкм), индексом «а» (92,3-117,7 против 88,0-104,0)
и индексом «с» - (69,6-87,1 вместо 54,0-66,0) а также отсутствием самцов.
От L. longicaudatus исследуемый вид отличается длиной тела (3,9—4,7 про-
тив 2,2-3,0 мм), индексами «а» (92,3-117,7 против 73,0-88,0) «Ь» - ( 9,9-13,8
против 7,0-8,0), «с» - (69,6-87,1 против 40,0-50,0). Кроме того, описываемый
вид по длине тела и форме хвоста и индексам «Ь» и «V» близок к L.striola
Merzghevskya, 1951 и L. sylphus, Thorne, 1939. От L. striola отличается индек-
сами «а» (92,3-117,7 против 120,0-130,0) и «с» - (69,6-87, 1 против 37,0). От
L. sylphus также отличается индексом «а» - (92,3-117,7 против 88,0). По фор-
ме хвоста и головы описываемый вид также близок к L. pini, Andres, Arias,
1982, от которого отличается длиной тела (3,9—4,7 вместо 4,0-5,7 мм), индек-
сом «а» - (92,3-117,7 вместо 103,0-122,0), индексом «Ь»- (99,- 13,8 против
12,0-18,0), индексом «с1» - (1,86-2,14 против 2,0-2,7), длиной одонтостиля -
(77,9-82,0 против 65,0-74,0 мкм) и длиной одонтофора - (49,2-57,4 против
38,0-49,0 мкм), положением направляющего кольца копья - (28,7-32,8 против
26,0-27,0 мкм) и диаметров губной области (12,3 - против 8,5 - 9,5 мкм).

Распространение и растения-хозяева. Вид обнаружен
на Украине в окрестностях города Полтава в ризосфере малины и яблони.
Численность особей варьировала от 16 до 33 экземпляров на 100 мл почвы.
В выявленных очагах отмечены отдельные растения с симптомами неповиру-
сов (крапчатости на плантациях совхоза им. Т.Г. Шевченко) и хлороза на при-
усадебных участках малины и яблони там же, в пригороде Полтавской обла-
сти. В последующем вид неоднократно отмечался в ризосфере многолетних
насаждений (яблони, груши и вишни) в Тульской, Воронежской, Липецкой и
Тамбовской областях.

Препараты хранятся в коллекции Лаборатории нематологии ГНУ ВСТИСП
и Лаборатории фитопаразитологии ЦП ИПЭЭ РАН.
Xiphinema paramonovi Romanenko, 1993

Описание. Голотип. Самка: Длина тела (L) 2,118 мм, а - 37,6, b = 9,8,
с = 65,37, V = 52,31%. Наибольшая ширина тела 56,4 мкм. Длина копья
138 мкм. Расстояние от переднего конца тела до вульвы 1108,8 мкм. Длина
хвоста 32,4 мкм. Длина пищевода 213,6 мкм.

Паратип (п = 14). L = 1,873-2,118 мм, а = 37,56-55,6, b = 5,77-9,82,
с = 58-70,21, V = 50,4-53,98%. Наибольшая ширина тела 48,7-56,4 мкм.
Длина копья 129-148,6 мкм. Расстояние от переднего конца тела до вульвы
1104,4-1145,7 мкм. Длина хвоста 30,14-33,3 мкм. Длина пищевода 207,0-
221,2 мкм.

Тело самки изогнуто в неполную спираль. Область губ с двумя кругами
папилл отделена от остальной части тела слабой перетяжкой. Отверстия ам-
фид щелеобразные, хорошо заметные. Длина копья = 129-149 мкм. Расстоя-
ние базальной части пищевода равно двум - трем диаметрам тела в обла-
сти перетяжки, следующей непосредственно за губной областью. Кишечник
в виде прямой трубки заполненной гранулированной массой. Вульва в виде
поперечной щели. Яичников два - передний и задний одинакового развития.
Самки с двумя - четырьмя синхронными яйцами. Длина яйца примерно рав-
на ширине тела. Орган “Z” нечетко выражен или отсутствует. Хвост у самок
и личинок короткий, тупоконический с небольшим пальцевидным выступом
(терминусом), длина хвоста равна или чуть менее одного диаметра тела в об-
ласти ануса. Наличие пальцевидного терминуса хвоста отмечен как у взрос-
лых половозрелых особей, так и личинок старших возрастов. На хвосте от-
мечены 3-4 каудальные папиллы. У взрослых особей передняя часть тела при
анастезии вытягивается, а задняя - вентрально изогнута, нередко до уровня
вульварного отверстия.

Дифференциальный диагноз. Описанный вид Xiphinema
paramonovi, Romanenko 1993, ранее описанный как X. paramericanum
Romanenko, 1973 и переописанный нами в 1993 г. как X. paramonovi отлича-
ется от видов данного рода формой хвоста и формой тела, которая нередко
кольцеобразно изогнута.

По морфологическим (особенно по форме головы) и морфометрическим
признакам X. paramonovi близок к X. americanum и X. brevicolle bordello and
Da Costa, 1961 (syn. X. taylori Lamberti, Ciancio, Agostinelli and Coiro, 1992
and X. brevicollum Dalmasso, 1969). По форме тела и хвоста вид X. paramonovi
близок к X. brevicolle Lordello and Da Costa, 1961. От X. americanum, у кото-
рого хвост конический иногда с заостренным кончиком, данный вид отлича-
ется специфичной тупоконической округлой формой хвоста с едва заметным
пальцевидным терминусом или без него, а также длиной хвоста (с1 = 0,97-
1,2 вместо 2,0-2,26) и количеством каудальных папилл (3 вместо 2). От
X. brevicolle отличается рядом морфометрических показателей: с1 = 1 вместо
2, V = 50,9% вместо 30—40, редко до 50%, длина тела до 2 мм (вместо 3 и
более), длина копья не более 150 мкм (вместо свыше 150 мкм). Кроме того,
голова отделена от остальной части тела слабой перетяжкой, а не слитна с
остальной частью тела как у X. americanum.

Место обитания и распространение. Вид обнаружен впервые
летом 1969 г. в ризосфере растений малины в Мордовии, в Ромадановском
районе на промышленных плантациях совхоза «Ромадановский». Вид обна-
ружен на глубине 35 см в высокой численности от 39 до 65 экземпляров на
100 мл почвы в прикорневой почве и ризосфере растений малины поражен-
ных комплексом неповирусов, в том числе вирусом кольцевой пятнистости
малины и мозаики резухи. На пораженных корнях растений малины были
отмечены галлообразные вздутия и некротические участки на отдельных
всасывающих корнях. В последние годы вид неоднократно обнаруживали в
садах и ягодниках Московской, Тульской, Рязанской и других областей Цен-
трального региона и прилегающих к нему с юга Липецкой, Тамбовской и Во-
ронежской областей.

Самец не обнаружен.

Препараты хранятся в коллекции Лаборатории нематологии ГНУ
ВСТИСП (бывший Институт садоводства нечерноземной полосы -
НИЗИСНП, г. Москва).

ЛИТЕРАТУРА

Вайшер Б., Браун Д.Ф. Знакомство с нематодами. Общая нематология. София, М., Пенсофт,
2001.206 с.

Гиббс А., Харрисон Б. Основы вирусологии растений (пер. с англ под редакцией акад. И.Г. Ата-
бекова). Изд. Мир. М., 1978. 429 с..

Деккер X. Нематоды растений и борьба с ними. М., Колос. 1972, 433 с.

Кирьянова Е.С., Кралль Э.Л. Паразитические нематоды растений и меры борьбы с ними. Л.:
Наука, 1969. Т. 1. 443 с.

Кирьянова Е.С. , Кралль Э.Л. Паразитические нематоды растений и меры борьбы с ними. Л.:
Наука, 1969. Т. 2. 522 с.

Парамонов А.А. Основы фитогельминтологии. Изд. М.: Наука, 1964. Т. 2. 446 с.

Парамонов А.А. Основы фитогельминтологии. Изд. М.: Наука, 1970. Т. 3. 253 с.

Приходько Ю.Н. Диагностика вирусных болезней яблони. М.: ВСТИСП, 1987.

Романенко Н.Д. Фитогельминты - вирусоносители семейства Longidoridae. М. Наука, 1993.
284 с.

Романенко Н.Д. Фитогельминты - вирусоносители семейства Longidoridae, их взаимосвязь с
неповирусами и разработка научных основ борьбы с ними на плодовоягодных культурах и
винограде, (фауна, таксономия, экология, вредоносность, вирофорные свойства и защита
растений). Дисс. в форме научного докл. на соискание уч. степени д.б.н. М.: ВИГИС, 1994.
84 с.

Романенко Н.Д. Изучение фауны нематод - вирусоносителей семейств Longidoridae и
Trichodoridae // Систематика, таксономия и фауна паразитов. Материалы конф. Москва, 22-
24 окт., 1996. М., 1997. С. 103-104.

Романенко Н.Д. Нематоды - переносчики вирусов. Главаб// Прикладная нематология. М.:
Наука, 2006. С. 122-161.

Сигарева Д.Д. Паразитические нематоды основных культур полевых свекловичных севооборо-
тов лесостепи Украины. Киев, 1988.

Hunt D.J. Aphelenchida, Longidoridae, and Trichodoridae: their Systematic and Bionomics.
Wallingford, UK, CAB. 1993. 352 p.

Dekker H. 1981. Plant Nematodes and their control (Phytonematology). Washington: Published for
the United States Dep. ... Linit M. J. 1985.

Santos M.S.N.A., Abrantes I.M.O., Brown D.J.F., Lemos R.M. (eds). An Introduction to virus vectors
of nematodes and their associated viruses. Coimbra. 1997, 535 p.

Taylor C.E., Brown D.J.F. Nematodes vectors of plant viruses. Wallingford, UK, CAB
International. 1997. 286 p.
К ВОПРОСУ ИЗУЧЕНИЯ
ЭПИФИТОТИЙНОЙ ОБСТАНОВКИ В РОССИИ
И РАЗРАБОТКА ЭКОЛОГИЧЕСКИ БЕЗОПАСНОЙ
ЗАЩИТЫ РАСТЕНИЙ

Н.Д. РОМАНЕНКО, С.Б. ТАБОЛИН, А.С. ТИТОВА1

В последние годы на ряде многолетних плодовых и ягодных культурах, на
картофеле и овощных культурах, как в условиях открытого, так и закрытого
грунта значительно возрос ущерб от комплекса почвообитающих вредных
организмов, особенно нематод, грибов, оомицетов, бактерий и вирусов, вы-
зывающих системные комплексные инфекции смешанного типа - корневые
гнили, усыхания и увядания не только отдельных побегов, но и всего расте-
ния в целом. Примером этих инфекций служат корневые и прикорневые гнили
на плодовых и ягодных культурах, массовые усыхания и увядания растений
от фитофторозых и питиозных инфекций (Романенко, 2006, Головин, 2010).
В то же время токсикоэкологические проблемы связанные с производством
продуктов питания приобретают в последние годы высокую актуальность в
связи с длительным периодом использования высокотоксичных препаратов,
используемых в защите растений в борьбе с комплексом вредных организмов,
как в целом, в растениеводстве, так и в особенности в области картофелевод-
ства, овощеводства и садоводства, где наиболее высок уровень химических
обработок (Борисов, 1998, Павлюшин 1998, Романенко, 2004, 2006). Особен-
но это касается многолетних видов плодовых и ягодных растений используе-
мых для детского, диетического и лечебного питания (Романенко, 1993, 1994,
Романенко, Буров, 1994). Известно, что продукция овощеводства и садовод-
ства призвана не только сбалансировать рацион питания человека, обогатить
его витаминами, но и оказывает лечебное воздействие на весь организм и его
иммунную систему.

Проблемы в области производства экологически чистой овощной и пло-
дово-ягодной продукции приобретают в последние годы высокую актуаль-
ность также и в связи с изменениями климатических условий на планете,
концентрацией экологически вредных производств и связанных с ними вы-
бросов в окружающую среду, различных экологических и техногенных ка-
тастроф, особенно часто возникающих в мире в последние годы, а также в
связи со значительными и часто необратимыми изменениями, происходящи-
ми на нашей планете в результате глобального потепления климата, в том
числе и как результат биологических загрязнений, приводящих к нарушению
экологического равновесия и биологического разнообразия, сложившихся в
экосистемах.

1 Центр паразитологии ИПЭЭ РАН.
В качестве альтернативы химической защите различных сельскохозяй-
ственных культур в настоящее время в мире разрабатываются экологически
безопасные энергосберегающие технологии в области биологической и эко-
логической защиты растений с.х. культур, создаются коллекции экологиче-
ски безопасных, полезных организмов - грибов и бактерий - антагонистов,
хищных грибов, клещей, нематодопаразитических бактерий и энтомопато-
генных нематод, интенсивно изучаются коллекции штаммов бактерий и гри-
бов антагонистов, обладающих комплексной - фунгицидной, бактерицидной,
инсектицидной и нематицидной активностью, проводится поиск штаммов
бактерий и грибов антагонистов в различных природных и агро-фитоцено-
зах. В мире и России изучению экологически безопасных, полезных орга-
низмов - грибов и бактерий - антагонистов, хищных грибов, клещей, не-
матодопаразитических бактерий и энтомопатогенных нематод посвящено
множество научных исследований, создаются коллекции экологически без-
опасных и полезных организмов - грибов и бактерий - антагонистов, хищ-
ных грибов, клещей, нематодопаразитических бактерий и энтомопатогенных
нематод (Stirling, 1991, Weischer, Brown, 2000, Сопрунов, 1958, Мехтиева,
1979, Смирнов, Киприанова, 1986, 1990, Романенко, Буров, 1996, Романенко,
Буров, Козырева, Стародубцев, 1998, Романенко, Рябченко и др., 1998, Ро-
маненко, Стародубцев, Авдиенко, Корсак, 2004, Романенко 2004, Мацкевич,
1997, Мацкевич, Теплякова, 1998, Мартынова, 1998, Романенко, 2000, 2006,
Романенко Н.Д., Заец В.Г., Козырева Н.И., Попов И.О., Таболин С.Б., 2008; и
др.), которые способны эффективно защищать сельскохозяйственные культу-
ры от комплекса вредных организмов на протяжении всей вегетации, что, в
свою очередь, позволяет отказаться от чрезмерного использования химиче-
ских средств защиты растений в области растениеводства и перейти в ряде
случаев на экологически безопасные средства и способы защиты сельскохо-
зяйственные культур.

Основной целью наших исследований в последние годы (2005-2011 гг.)
была «Разработка научных основ экологически безопасных способов и
средств защиты растений от комплекса наиболее опасных групп вредных ор-
ганизмов при выращивании различных сельскохозяйственных культур (кар-
тофеля, овощных, зерновых и зернобобовых, плодовых, ягодных, винограда
и других культур)». Исследования проводили по следующим основным на-
правлениям.

1.	Изучение видового состава, взаимоотношений, вредоносности, рас-
пространения и пространственного распределения наиболее опасных групп
фитопаразитов (вирусов, грибов, бактерий и нематод), выявление их ассоциа-
тивных комплексов, изучение роли нематод в распространении и патогенезе
вирусных, микозных и бактериальных инфекций смешанного типа.

2.	Выявление и прогноз эпифитотийных ситуаций на территории РФ,
создание прогностических моделей возникновения эпифитотий, создавае-
мых комплексом наиболее опасных патогенов (нематод, вирусов, грибов
и бактерий).

3.	Изучение нематицидной, фунгицидной и антивирусной активности
перспективных биопрепаратов и штаммов грибов и бактерий - антагонистов,
а также ряда физиологически активных веществ растительного и животного
происхождения.
В результате проведенных исследований в трех зонах европейской части
РФ - на юге в Ставропольском и Краснодарском краях, в Ростовской обла-
сти и Кабардино-Балкарии), в Центральном регионе (Московская, Рязанская
и Тульская области) и на севере - в Карелии установлен видовой состав
комплекса фитопаразитов на различных сельскохозяйственных культурах
(картофеле, овощных, плодовых, ягодных, других культурах и видах расте-
ний - хозяев в различных типах биоценозов как в агроценозах (в открытом
и закрытом грунте), так и в природных фитоценозах. Выявленный нами ви-
довой состав наиболее опасных видов фитопатогенов включает к настояще-
му времени свыше 160 видов вредных организмов - паразитов корней, ве-
гетативных и репродуктивных органов картофеля, злаковых, зернобобовых,
плодовых, ягодных, культур, луговых трав и др., в том числе 15 видов виру-
сов непо- и тобра- и других групп, 80 видов паразитических нематод, 15 ви-
дов паразитических грибов и бактерий, 10 видов клещей и свыше 40 видов
артропод. Установлено, что увеличение численности вредных организмов и
их видового состава происходило с севера на юг и имело ярко выраженных
эпифитотийный характер проявления отдельных их представителей (вирусы,
грибы, бактерии и нематоды) во всех исследованных регионах РФ, особен-
но это проявлялось на фоне нематодного заражения. Эпифитотии (при пора-
жении свыше 80% обследованных растений) были зарегистрированы в по-
следние годы (2005-2011) преимущественно на юге РФ. Так, в Ростовской
области нами была отмечена гибель садов косточковых культур от усыха-
ния побегов на высоком фоне зараженности почв паразитическими гриба-
ми родов - Fusarium spp., Rhizoctonia spp. и оомицетами рода Pythium spp. и
эндо- и экто- паразитическими корневыми нематодами родов - Pratylenchus
spp., Trichodorus spp., Xiphinema spp., Longidorus spp., Helicotylenchus spp.,
Rotylenchus spp., Tylenchorhynchus spp. В Ставропольском и Краснодарском
краях на яблоне и груше было отмечено усыхание побегов на высоком инфек-
ционном фоне зараженности грибами {Fusarium spp., Rhizoctonia spp.), ооми-
цетами рода Pythium spp. и нематодами родов Pratylenchus spp., Trichodorus
spp., Xiphinema spp., Longidorus spp., Helicotylenchus spp., Rotylenchus spp.,
Tylenchorhynchus spp.). В республиках Северного Кавказа (Кабардино-Бал-
карии и Дагестане) эпифитотийные ситуации были отмечены на винограде
от бактериального корневого рака на высоком фоне зараженности гриба-
ми Fusarium spp., Rhizoctonia spp., оомицетами Pythium spp. и нематодами
родов Pratylenchus spp., Trichodorus spp., Xiphinema spp., Longidorus spp.,
Helicotylenchus spp., Rotylenchus spp., Tylenchorhynchus spp., а также в усло-
виях Чеченской Республики были отмечены эпифитотийные ситуации, в том
числе выявлено свыше 80% зараженных площадей паровых участков после
картофеля, плодовых и ягодных культур, предназначенных под маточники
плодовых и ягодных культур на высоком инфекционном фоне зараженности
грибами и оомицетами - Fusarium spp., Rhizoctonia spp., Pythium spp. и нема-
тодами родов Pratylenchus spp., Trichodorus spp., Xiphinema spp., Longidorus
spp., Helicotylenchus spp., Rotylenchus spp., Tylenchorhynchus spp.

В Центральном и Северном регионах (Московская, Рязанская, Тульская
и др. обл., Карелия) эпифитотии наиболее опасных групп фитопаразитов,
включая комплексы вредных организмов смешанного типа, были зарегист-
рированы преимущественно в агроценозах, как в условиях открытого, так
и закрытого грунта. Это, прежде всего вирусные и грибные инфекции, от-
меченные на овощных, картофеле, на всех плодовых и ягодных культурах,
зернобобовых и реже на зерновых культурах. Установлено, что характер их
проявления зависел от степени устойчивости растений и условий их выращи-
вания. Скоротечная форма проявления инфекций характерна для защищенно-
го грунта при размножении посадочного материала преимущественно отме-
чена на восприимчивых сортах плодовых, ягодных, декоративных и овощных
культурах. Хронический, вялотекущий тип проявления эпифитотий характе-
рен для большинства сортов устойчивых и реже восприимчивых в условиях
открытого грунта. В природных же ценозах численность нематод-фитофагов
и представителей полезной микофлоры были сбалансированы и большей ча-
стью не вызывали эпифитотийных ситуаций.

В результате проведенных биоценотических исследований, на приме-
ре Приокской поймы и в Карелии, было установлено, что фаунистический
комплекс исследуемых там природных ценозов представлен 79 и 58 видами
нематод соответственно, включая преимущественно представителей свобод-
ноживущих и хищных нематод отряда Dorylaimida, нематод - сапробионтов
отрядов Rhabditida и Araeolaimida, а также нематод микогельминтов и пара-
зитических видов отряда Tylenchida. Карантинных (Globodera rostochiensis,
G. palida, и др.) и особо опасных видов нематод включая стеблевых, листо-
вых и почковых из родов Ditylenchus, Aphelenchoides и др. в исследуемых
природных фитоценозах не было обнаружено, что, по-видимому, связано с
наличием в природных условиях сбалансированного комплекса грибов и бак-
терий - антагонистов основных патогенных групп организмов, с отсутстви-
ем благоприятных видов растений-хозяев, а также ограниченным действием
антропогенного фактора. Установлено, что минимальная численность особей
нематод отмечена в образцах, отобранных на переувлажненных и заливных
участках, где численность варьировала от 50 до 163 особей на 100 мл почвы.
В этих образцах доминировали преимущественно свободноживущие дори-
лаймиды и сапробиотические виды рабдитид, плектид и цефалобид, мико-
гельминты. Максимальная численность особей нематод отмечена в фитоце-
нозах достаточного увлажнения, где численность достигала в среднем 612 и
более особей на 100 мл почвы. В этих фитоценозах доминировали преиму-
щественно свободноживущие дорилаймиды, микогельминты, и сапробиоти-
ческие виды плектид и цефалобид. Паразитические виды встречались зна-
чительно реже. Так, в исследуемых природных ценозах Приокской поймы
отмечены лишь единичные особи пяти видов фитопаразитических нематод
(Helicotylenchus digonicus, Xiphinema taylori, Pratylenchus similis, Pratylenchus
pratensis, Rotylenchus sp.), которые являются представителями обычной поч-
венной фауны.

В исследованных фитоценозах был изучен характер пространственно-
го распределения численности, как отдельных представителей фитопато-
комплекса, так и его различных комбинаций для которых созданы модели,
позволяющие прогнозировать сроки и характер эпифитотий. В результате
проведенных исследований была впервые оценена роль нематод переносчи-
ков различных видов грибов, бактерий и вирусов, как по отдельности, так и
различным их комбинациям (Романенко, 2006, Таболин, 2010, Титова, 2011).
С помощью отбора почвенных образцов по картографической схеме удалось
установить характер распределения по исследуемому участку нематод в ка-
224
честве вирусоносителей и переносимых ими вирусов. В частности, на приме-
ре паровых и занятых полей под маточник плодовых и ягодных культур ООО
«Сады Чечни» путем отбора почвенных образцов методом картографиро-
вания и последующего биологического тестирования с использованием по-
садки в инфицированную почву растений индикаторов - Nicotiata tabacum -
широко используемого кормового растения и биотеста на комплекс непо- и
тобрагрупп вирусов был установлен характер распределения по исследуемо-
му участку наиболее опасных групп нематод, включая карантинную карто-
фельную нематоду, нематод переносчиков вирусова, а также переносимых
ими непо- и тобра групп вирусов. Установлено, что по исследуемому уча-
стку преобладали не вирофорные виды нематод-вирусоносителей. Характер
распределения нематод-вирусоносителей и переносимых ими вирусов был
представлен лишь отдельными очагами. Нематологическое картирование
позволило выявить характер распределения цист золотистой картофельной
нематоды по площади исследуемого участка. Установлено, что в отличие от
нематод- вирусоносителей характер распределения цист картофельной не-
матоды был диффузным - по всей площади исследуемого участка. Следует
отметить, что предшествующими культурами на данном участке - были кар-
тофель и ряд плодовых и ягодных культур. Цисты карантинной золотистой
цистообразующей картофельной нематоды (Globodera rostochiensis) с макси-
мальной численностью до 300 цист на 100 мл почвы, а также цисты другого
близкородственного рода нематод - Heterodera (клеверной и др.) были обна-
ружены во всех исследуемых тест-образцах, в том числе и жизнеспособные,
что было подтверждено методом биологического тестирования.

Кроме того, в результате проведенных лабораторных, вегетационных и
полевых исследований в области оценки биологической и хозяйственной
эффективности использования грибов и бактерий антагонистов против ком-
плекса вредных организмов на различных сельскохозяйственных культурах
впервые в РФ были выделены штаммы бактерий из родов Pseudomonas и
Bacillus, обладающие не только фунгицидным, бактерицидным, нематицид-
ным эффектом, но и высоким рост-стимулирующим действием на вегетатив-
ную и репродуктивную продуктивность тест- растений картофеля, плодовых
и ягодных культур. Впервые в РФ нами были выделены штаммы бактерий-
антагонистов, обладающих полифункциональной активностью, включая
4 штамма В. thuringiensis, 2 штамма В. polymyxa, 2 штамма Pseudomonas
fluorescens и 1 штамм Р. aureofaciens. Наибольшей нематицидной активно-
стью обладали штаммы В. thuringiensis - продуценты термостабильного бета-
экзотоксина, вызывающие массовую гибель и резкое снижение численности
нематод в ризосфере плодово-ягодных культур, в том числе нематод-пере-
носчиков опасных вирусов плодовых и ягодных культур. Аналогичные ре-
зультаты также были получены при использовании биоактивных штаммов
грибов и бактерий антагонистов на картофеле - одной из основных пищевых
культур РФ. Высокой полифункциональной активностью на садовых куль-
турах обладал штамм Р. fluorescens - АР-33, на основе которого разработан
высокотехнологичный способ наращивания его биомассы и использования
на ряде сельскохозяйственных культурах. Высокая нематицидная актив-
ность (67-100%) против ряда опасных видов, в том числе и карантинного на
всех культурах объекта - картофельной нематоды (Globodera rostochiensis)

8.	Морфология, систематика

225
была получена при использовании препарата Алирин-Б, (СП) полученно-
го на основе ряда штаммов Bacillus subtilis, а также при использовании 1%
и 2%-ных водных суспензий смесей штаммов бактерий: Enterobacter spp.,
В. thuringiensis-132, В. subtilis-B-2, Р. fluorescens-AP-ЗЗ — штаммы В-1, В-2,
Р. aureofasciens-A-2. Высокая фунгицидная активность отмечена у препара-
та Алирин-Б, (СП), а также при использовании 1%-ных водных суспензий
смесей штаммов бактерий-антагонистов: В. subtilis-B-2 + Р. fluorescens -
АР-33, Enterobacter sp. + В. thuringiensis-132. Высокая антивирусная актив-
ность отмечена при использовании 1 %-ной водной суспензии смеси штаммов
В. putida и В. thuringiensis-132. В целом, в последние пять лет нами установ-
лена высокая полифункциональная активность для 12 штаммов грибов и бак-
терий, а также разработана технология их культивирования и наращивания
их биомассы для малотоннажного производства (Романенко, 2004, 2006).

Установлено, что ряд испытанных биоагентов, физиологически актив-
ных веществ растительного и животного происхождения и их смеси облада-
ют высокой не только биологической, но и хозяйственной эффективностью,
установлена их высокая рост-стимулирующая активность и положительное
влияние на приживаемость и укоренение черенков черной смородины -
(до 100%). В условиях лабораторного опыта, было установлено что, ком-
плексная обработка биоагентами Pseudomonas fluorescens АР-33 и Bacilllus
thuringiesis - 132 приводила к резкому снижению зараженности черенков
черной смородины возбудителями корневой гнили и экто- и эндопаразитиче-
скими корневыми нематодами (биологическая эффективность свыше 80%).
Выявленные высокоактивные штаммы значительно повышали вегетативную
и репродуктивную активность тест - растений плодовых и ягодных культур,
а также картофеля и овощных культур (в 1,6-2,4 раз) (Романенко, 2000, 2006,
Романенко, и др. 2008).

При комплексном заражении растений земляники садовой тетранихида-
ми и земляничным клещом после однократной обработки олигофуростанози-
дом и затем двукратной обработки акарином, полученным на основе 8 био-
активных штаммов Streptomyces avermitilis, с интервалом 14 дней наблюдали
резкое снижение численности паутинных клещей (БЭ = 82-93%) и снижение
численности земляничного клеща (БЭ = 78-92%). Препарат иммуногенного
действия - олигофуростанозид оказывал также положительное влияние на
рост и развитие растений земляники садовой (Романенко, Таболин, 2008).

В последние годы XX - начале XXI в. нами была разработана новая эколо-
гически безопасная технология защиты растений земляники садовой. Её суть
состоит в следующем: 1) на первом этапе получения оздоровленных клонов
предлагается усовершенствованный метод термического обеззараживания от
комплекса вредных организмов в горячей воде (48,2—48,4 градусов, 15 ми-
нут) (Трушечкин и др., 1988, Романенко 2011); 2) в дополнение к этому был
разработан ряд мероприятий, включающих обработки корней и прикорневой
почвы биоактивными штаммами грибов и бактерий-антагонистов, обработки
биопрепаратами на основе этих биоагентов с целью профилактики повторно-
го заражения растений земляники при высадке в открытый грунт. В данном
случае мы используем ряд видов грибов и бактерий-антагонистов способных
быстро колонизировать ризосферу растений и отторгать комплекс вредных
организмов, паразитирующих в ризосфере земляники садовой (корневых не-
226
матод, грибы, оомицеты и др.). От клещей нами разработан также эффектив-
ный способ на основе использования акарина - существующего стрептоми-
цинового биопрепарата и олигофуростанозида - препарата иммуногенного
действия. В процессе проведенных исследований была установлена неэффек-
тивность ранее применяемого при выращивании земляники антиклещевого
препарата акарина против комплексного заражения растений земляники пау-
тинными и земляничным клещами. Показано, что применение на землянике
садовой препарата акарина полученного на основе 8 биоактивных штаммов
Streptomyces avermitilis в рекомендованных концентрациях - 0,1-0,3% обла-
дает недостаточным акарицидным действием (БЭ = 46%), также как и об-
работки препаратом иммунологического действия - олигофуростанозидом
(в обычно применяемой концентрации - 0,0001) (БЭ = 52%). В процессе про-
веденных лабораторных и полевых исследований нами был разработан новый
способ борьбы с этими опасными видами клещей, основанный на комплекс-
ной обработке обоими препаратами, включая однократную обработку олиго-
фуростанозидом и две обработки акарином с интервалом 14 дней. При этом
наблюдается заметное почти в 2 раза повышение биологической эффектив-
ности как в случае снижения численности паутинных клещей (БЭ = 82-93%),
так и в случае снижения численности земляничного клеща (БЭ = 78-92%).
Эти результаты указывают на эффективное снижение обоих групп клещей
при выращивании земляники, как в открытом, так и защищенном грунте и
могут использоваться не только на промышленных маточниках и питомни-
ках, но на плодоносящих плантациях. Несмотря на высокую эффективность
(до уровня БЭ = 93%), полного искоренения от комплекса паутинных и зем-
ляничного клещей этот способ не дает и значительно уступает термическому
обеззараживанию растений в горячей воде при 48 °C и 48,4 °C, с помощью
которого достигается полное искоренение данного паразита.

В целом приведенные данные демонстрируют высокую эффективность
использования различных биологических средств и способов защиты пло-
довых, ягодных и других культур против комплекса наиболее опасных вред-
ных организмов (нематод, грибов, вирусов, клещей и паразитических артро-
под). Продемонстрировано, что комплекс выявленных полифункциональных
штаммов грибов и бактерий антагонистов различного спектра действия, их
смеси и полученные биопрепараты на их основе (Алирин-Б (СП), Планриз
и др.), хищные клещи, энтомопатогенные нематоды эффективно подавляли
комплекс наиболее опасных вредных организмов за счет чего значительно
увеличивается продуктивность плодово-ягодных культур, картофеля и овощ-
ных культур. Это позволяет уже в XXI в. полностью перейти на экологически
безопасные технологии производства продукции важнейшей продовольствен-
ных культур. В результате проведенных лабораторных и полевых опытов
выявлены свыше 20 штаммов бактерий и грибов антагонистов, обладающих
высокой полифункциональной активностью, биологическая эффективность
которых варьировала от 60 до 90% при высоком уровне хозяйственной эф-
фективности - в 1,5-6 раз повышающих вегетативную и репродуктивную ак-
тивность растений-хозяев по сравнению с необработанным контролем.

Работа выполнена при подержке гранта НШ-2706.2012.4 (Ведущие науч-
ные школы Президента РФ).
ЛИТЕРАТУРА

Борисов Б.А. Экологически безопасная защита тепличных растений от галловых нематод.
Аграрная Россия. Науч, произв. бюлл. 1998, № 3. С. 35-42.

Головин С.Е. Корневые и прикорневые гнили плодовых и ягодных культур, диагностика и
меры борьбы: Автореф. дис. ... д-ра с.-х. наук. М. ВСТИСП. 2010. 49 с.

Мартынова ГП. Влияние триходермина на поражение растений корневыми гнилями и уро-
жайность ячменя на северо-востоке РФ: Автореф. дис. ... канд. с.-х. наук. М. 1998.

Мацкевич Н.В. Нематофагин в культуре шампиньона. Ж. Защита и карантин растений. 1997.
№7. С. 18.

Мехтиева Н.А. Хищные нематодофаговые грибы. Баку. «Наука». 1979. 395 с.

Мацкевич Н.В., Теплякова ТВ. Биопестицид нематофагин. Научные проблемы и практические
решения. Аграрная Россия. Науч, произв. бюл. 1998. № 3. С. 28-34.

Павлюшин В.А. Научные основы использования энтомопатогенов и микробов-антагонистов в
фитосанитарной оптимизации тепличных агробиоценозов: Дисс. в виде науч. докл. ... д-ра
биол. наук. СПб., 1998. 66 с.

Романенко Н.Д. Фитогельминты - вирусоносители семейства Longidoridae. М. Наука, 1993.
284 с.

Романенко Н.Д., Буров Б.В. Разработка научных основ экологически безопасного производства
посадочного материала земляники садовой // Тез. Докл. Научно-практического совещания
«Паразитарное загрязнение мегаполиса Москвы». М. 1994. С. 12.

Романенко Н.Д. Фитогельминты - вирусоносители семейства Longidoridae, их взаимосвязь с
неповирусами и разработка научных основ борьбы с ними на плодово-ягодных культурах
и винограде. (Фауна, таксономия, экология, вредоносность, вирофорные свойства и защи-
та растений). Дисс. в форме научного доклада на соискание доктора биол. наук. М. 1994.
84 с.

Романенко Н.Д., Буров Б.В. К вопросу изучения ассоциаций нематод и грибов в различных фи-
тоценозах России // «Динамика биологического разнообразия животного мира». Сб. докл.
Совещ. М. ИПЭЭ РАН 26-28, 11. 1996. М., 1997. С. 149-156.

Романенко Н.Д., Рябченко Н.Ф. и др. Основные достижения в изучении комплекса фито-
паразитов (нематоды - вирусы - грибы - бактерии) и проблемы их биоконтроля в фи-
тоценозах России// Теоретические и прикладные проблемы гельминтологии. М. 1998.
С. 198-209

Романенко Н.Д., Буров Б.В., Козырева Н.И., Стародубцев В.В. Изучение ассоциаций фитопа-
разитических нематод, грибов, вирусов и бактерий и проблемы их биоконтроля в естест-
венных и агроценозах России // Сборник трудов международной конференции «Современ-
ные проблемы микологии, альгологии и фитопатологии». М., 1998. С. 103-104.

Романенко Н.Д. Изучение паразито-хозяинных взаимоотношений нематод, вирусов, грибов и
бактерий в различных биоэкосистемах - основа стратегии биологической защиты расте-
ний // «Актуальные проблемы общей паразитологии». Наука. М. 2000. С. 159-174.

Романенко Н.Д. Паразито-хозяинные взаимоотношения микробных консорбентов агроценоза,
как основа стратегии его защиты // Паразитические нематоды растений и насекомых. М.
Наука. 2004. С. 152-170.

Романенко Н.Д., Стародубцев В.В., Авдиенко И.Д., Корсак И.В. К вопросу изучения немати-
цидной активности бактерий антагонистов и их механизма действия // Успехи общей пара-
зитологии. М. Наука. 2004. С. 318-338.

Романенко Н.Д. Нематоды - переносчики вирусов // Прикладная нематология. М. Наука. Гла-
ва 6, 2006. С. 122-161.

Романенко Н.Д., Заец В.Г., Козырева Н.И., Попов И.О., Таболин С.Б. Биологические средства
защиты растений в борьбе с фитопаразитическими нематодами, другими патогенами и
перспективы их использования в XXI-м веке. Вестник Российского университета дружбы
народов. М. 2008. № 2.

Смирнов В.В., Киприанова Е.А. Бактерии рода Pseudomonas - продуценты новых антибиоти-
ков. Механизмы биосинтеза антибиотиков. М. Наука. 1986. С 149-161.

Смирнов В.В., Киприанова Е.А. Бактерии рода Pseudomonas. Киев: Наук, думка, 1990. 264 с.

Сопрунов Ф.Ф. Хищные грибы - гифомицеты и их применение в борьбе с патогенными нема-
тодами. Изд. АН Турк. ССР, Ашхабад, 1958. 366 с.
Таболин С.Б. Нематодно-микозные инфекции ризосферы ягодных культур и биологические
способы борьбы с ними: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. М. 2010. 24 с.

Титова А. С. Экологически безопасные способы защиты растений земляники садовой от ком-
плекса вредных организмов: Автореф. дис. ... канд.с.-х. наук. М. 2011. 24 с.

Трушечкин В.Г., Метлицкий 0.3., Романенко Н.Д. и др. Технология обеззараживания почвен-
ных субстратов при выращивании безвирусного посадочного материала плодовых и ягод-
ных культур в питомниках и маточных насаждениях. Рекомендации. Росагропромиздат,
1988. 37 с.

Stirling G.R. Biological control of plant parasitic nematodes. 1991. 304 pp.

Weischer B., Brown D.J.F. An Introduction to Nematodes. General Nematology, 2000 Sofia. Bulgaria.
Pensoft. 187 pp.
ЦЕРКАРИИ SPHAEROSTOMUM GLOBIPORUM
(RUDOLPHI, 1802): TREMATODA, OPECOELIDAE -
БИОЛОГИЯ, РАСПРОСТРАНЕНИЕ,
МОРФОФУНКЦИОНАЛЬНАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА

Е.А. СЕРБИНА1, О.О. ТОЛСТЕНКОВ1 2, Н.Б. ТЕРЕНИНА2

Трематоды семейства Opecoelidae Ozaki, 1925 распространены в морских
и пресноводных экосистемах, как Северного, так и Южного полушария. Раз-
витие партеногенитических стадий трематод этого семейства проходят, как
правило, у переднежаберных моллюсков, например у представителей ро-
дов Juga, Semisulcospira, Lithoglyphus, Gibbula Hydrobia и др. (Abdul-Salam,
Sreelatha, 1998; Choi, 1982; Беспрозванных, 2000; Yoshida, Urabe, 2005;
Mastitsky, 2007; Корнийчук 2008; Левакин, 2008). У моллюсков семейства
Bithyniidae Палеарктики обнаружены опекоилиды одного рода Sphaerostomum
Stiles et Hassal, 1898, паразиты кишечника пресноводных рыб. Трематод на
стадии партенит и церкарий под названиями Cercaria micrura (Filippi, 1857),
Sphaerostomum globiporum (Rudolphi, 1802) или Sphaerostomum branae (Mull.,
1776) отмечали у битиниид в водоемах России, Англии, Голландии, Казахста-
на, Украины (Пестушко, 1960; Pike, 1967; Быховская-Павловская, Кулакова,
1971; Филимонова, Шаляпина, 1980; Фролова, 1975; Keulen, 1981; Белякова,
1981; Черногоренко, 1983, Сербина, 1998, 2010а). К настоящему времени за-
регистрировано несколько вариантов реализации жизненных циклов трема-
тод рода Sphaerostomum. Самый распространенный триксенный, при котором,
вторым промежуточным хозяином служат пиявки, олигохеты, турбеллярий,
моллюски (Синицын, 1905, Размашкин, 1972; Жохов и др., 1996). Следующий
путь реализации жизненного цикла трематод рода Sphaerostomum относится
к варианту вторичной диксении, когда первый промежуточный хозяин ис-
полняет функции и второго промежуточного хозяина. Метацеркарий этого
рода совместно с партеногенитическими стадиями отмечены у битиниид
(Быховская-Павловская, Кулакова, 1971; Филимонова, Шаляпина, 1979, 1980;
Сербина, 1998). Кроме указанных, имеет место вариант моноксенный - когда
весь жизненный цикл проходит в первом промежуточном хозяине. До настоя-
щего времени такие факты зарегистрированы у битиниид на Украине (Черно-
горенко-Бидулина, Близнюк, 1960); на юге Западной Сибири (Филимонова,
Шаляпина, 1979; Сербина, 1998, 2007); в Казахстане (Белякова, 1981). Следу-
ет отметить, что моноксенное развитие трематод отмечено и для других пред-
ставителей этого семейства (Barger, Esch, 2000; Левакин, 2008). Причины,

1 Институт систематики и экологии животных СО РАН, Новосибирск.

2 Центр паразитологии ИПЭЭ РАН.
по которым представители семейства Opecoelidae способны реализовать свой
жизненный цикл триксенным, диксенным или моноксенным типом, пока не
выявлены. Всестороннее исследование трематод данного семейств, включая
разные этапы их жизненного цикла, вероятно, внесет определенный вклад в
прояснение этого вопроса.

Задачей настоящей работы явилось изучение распространения трематод
рода Sphaerostomum Stiles et Hassal, 1898 у битиниид из водоемов Западной
Сибири, а также исследование нервно-мышечной системы (серотонинер-
гические и РМКРамидергические компоненты) церкарий Sphaerostomum
globiporum (Rudolphi, 1802).

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

С 1994 по 2010 г. обследованы битинииды из 25 водоемов Западной
Сибири, большинство которых относится к Обь-Иртышскому бассейну.
Компрессорно обследовано более 14 000 моллюсков семейства Bithyniidae
двух видов: Bithynia troscheli (Paasch, 1842) и Bithynia tentaculata (L., 1758)
(табл. 1).

Определение видовой принадлежности партенит трематод проведены при
наличии у них зрелых церкарий, т.е. самостоятельно покидающих раковину
моллюска-хозяина. Живых церкарий окрашивали витальными красителями
0,01% растворы: нейтрального красного и сульфата нильского синего. Изме-
ряли церкарий после фиксирования их уксусно-кислым кармином. Времен-
ные препараты просветлены глицерином.

Нервно-мышечная система церкарий Sphaerostomum globiporum изуча-
лась у образцов выделенных из В. tentaculata (верховье р. Карасук, Новоси-
бирская обл). Для исследования серотонинергических и пептидергических
(РМЯРамидергических) компонентов в нервной системе церкарий фиксиро-
вали в 4% параформальдегиде в 0,1 М фосфатном буферном растворе (pH 7,4)
при 4 °C и затем сохраняли в 10% сахарозе, приготовленной на 0,1 М фосфат-
ном буфере.

Локализацию серотонинергических и FMRF-амидергических нервных
структур определяли иммуноцитохимически в соответствии с методом Coons
et al., (1955). Образцы инкубировали в первичной антисыворотке (Incstar,
USA, в разведении 1:500) пять дней при температуре +4 °C, затем во вторич-
ной антисыворотке (FITC, DAKO, в разведении 1:50) в течение последующих
пяти дней.

Для исследования взаимоотношения выявляемых нейромедиаторов с
мышечными элементами паразита одновременно проводили также окраску
мышечных волокон, используя связанный с флуорофором фаллоидин. Для
окраски мускулатуры использовали TRITC (тетраметилродамин изотиоциа-
нат) меченный фаллоидин (в разведении 1:200), во влажной камере в течение
одного часа в темноте при температуре +4°С в соответствии с методом, опи-
санным Wahlberg (1998).

Препараты исследовались с помощью Leica TCS 4D конфокального ска-
нирующего лазерного микроскопа, соединенного с Leitz Aristoplan флуорес-
центным микроскопом.
Таблица 1

Места сборов и количество исследованных моллюсков семейства Bithyniidae
в 1994-2010 гг.

	Место сбора моллюсков	Годы	В. tentaculata	В. troscheli
Бассейн	Нижняя Обь (ниже плотины	1995-2010	2203	1422
р. Обь	Новосибирской ГЭС, д. Нижняя Ельцовка) Обское водохранилище (Залив	2002, 2007	31	153
	Бердский, санаторий «Медуза») Обское водохранилище (устья	2007, 2009	77	71
	рек Тальменка, Тулка, Мель- тюш, Сосновка, Каракан) р. Нижняя Обь (п. Шеркалы)	2006	0	185
	р. Иня (д. Карагужево)	1998	48	0
	р. Уень (д. Черный Мыс)	1996, 1998-	80	11
	р. Бакса* (с. Пихтовка,	99, 2003 1997	97	0
Бассейн	д. Лаптевка)  р. Нижний Иртыш	2006	0	132
р. Иртыш	(г. Ханты-Мансийск) р. Иртыш (д. Бещаул)	2007	0	455
	реки Ича и Кама * (д. Покров-	1996	30	0
	ка, д. Туруновка)  р. Мусиха *(д. Крещенское)	2008	15	47
	оз. Мурашевское* (с. Мураши)	2007, 2008	20	5
	р. Миасс* (г. Челябинск)	2007	101	9
Бассейн	р. Каргат, в среднем течении	1995	59	0
оз. Чаны	(п. Верх-Каргат)  р. Каргат, в устье (Чановская	1994-2007	421	8028
	научная база ИСиЭЖ СО РАН) залив Золотые Россыпи,	1996, 1997,	0	99
Бассейн	(д. Широкая Курья)  оз. Кротово (Карасукская науч-	2003 1994-95,	346	106
р. Карасу к	ная база ИСиЭЖ СО РАН) р. Курья (д. Чернокурья)	2006-07, 2009 2007	0	7
	р. Карасу к	2009	7	29
Бассейн	р. Белая* (г. Бирск, Башкирия)	2007	19	24
р. Волга  Примечание. *	ВСЕГО ИССЛЕДОВАНО:  Битинииды из р. Мусиха собраны А.И. Чечулиным; из оз. Мурашевское - С.Н. Водяницкой;  из р. Белая и р. Миасс - А.В. Катохиным;  из рек Ича, Кама и Бакса - А.П. Яновским.		3547	10 754

РЕЗУЛЬТАТЫ

У обследованных нами моллюсков семейства Bithyniidae трематоды рода
Sphaerostomum обнаружены на разных стадиях развития: спороцисты, содер-
жащие церкариумов, спороцисты с неинцистированными метацеркариями и
маритами, мариты и многочисленные яйца в полости тела моллюска, а так-
же метацеркарии в цистах. Битинииды обследованы из 25 водоемов, однако
232
Рис. 1 Экстенсивность инвазии моллюсков семейства Bithyniidae трематодами рода
Sphaerostomum

Цифрами указаны места сбора моллюсков: 1 - пойма Верхней Оби; 2 - пойма Нижней Оби; 3 - р. Бе-
лая; 4 - р. Бакса; 5 - р. Мельтюш; 6 - р. Карасук

трематоды рода Sphaerostomum обнаружены в шести популяциях: у
В. tentaculata (р. Бакса, р. Мельтюш, р. Карасук) и у В. troscheli (пойма Верх-
ней, Нижней Оби и р. Белая). Уровень зараженности битиниид трематода-
ми был менее 6% (рис. 1), а высокие показатели (12,5% и 100%) отмечены
только при маленькой выборке (менее 30 экз.). Например, эмиссия церкарий
S. globiporum обнаружена у всех 7 экз. обследованных В. tentaculata из вер-
ховья р. Карасук (Сербина, 20106).

Следует отметить, что у В. troscheli из поймы Верхней Оби трематоды за-
регистрированы на всех стадиях развития, отмеченных выше. Изучение чис-
ленности и зараженности битиниид этой популяции проводятся с 1995 г. по
настоящее время, однако моллюски, зараженные трематодами S. globiporum
были обнаружены только с 1996 г. по 2001 г. Уровень заражения В. troscheli
снижался от 5,7±1,59% (1997 г.) до 1,3±0,91% (2000 г.) и вновь возрастал до
4,55±3,14% (2001 г.). Проведенная нами ранее (Сербина, 2007) количествен-
ная оценка численности трематод S. globiporum выявила, что в мае в пой-
ме р. Обь плотность трематоды на 1 м2составляла 137-822 спороцист, 248-
1488 марит, 290-1740 метацеркарий и 2474-14844 яиц в разные годы. К ав-
густу из этих форм остаются только яйца, а кроме этого формируются новые
спороцисты с короткохвостыми церкариумами. Их численность составляет
791-4749 яиц и 260-1560 спороцист, содержащих от 8580 до 51480 церкариу-
мов. В двух других популяциях В. troscheli обследование моллюсков прове-
дено по одному разу из поймы Нижней Оби (6 июля 2006 г.), из реки Белая
(25 июля 2007 г.). При вскрытии моллюсков этих выборок мы обнаруживали
только множество яиц трематод рода Sphaerostomum в печени и жабрах.

Эмиссия церкарий S. globiporum отмечена нами у В. tentaculata из трех
водоемов (устье реки Мельтюш и среднее течение реки Бакса - третья декада
июля; верховье реки Карасук - первая декада августа). Ранее В. tentaculata из
водоемов Западной Сибири отмечены первыми промежуточными хозяевами
Таблица 2

Морфометрическая характеристика церкарий трематод рода Sphaerostomaum

Признаки		Черногоренко-Би- дулина, Близнюк, 1960	Pike 1967	Быховская- Пав- ловская, Кулакова, 1971	Фролова, 1975	Наши данные п = 15	
		среднее	Границы				среднее
Тело	А	0,26	0,17-0,52	0,18-0,31	0,27-0,45	0,213-0,277	0,247±0,015
	Б	0,10	0,7-0,17	0,08-0,14	0,10	0,035-0,124	0,097±0,018
Хвост	А	0,036	0,03-0,06	0,026-0,052	0,45	0,024-0,043	0,034±0,004
	Б	0,042	0,03-0,04	0,026-0,054	0,45	0,027-0,041	0,032±0,003
Ротовая присоска	А	0,048		0,052-0,055	0,054	0,032-0,046	0,042±0,003
	Б	0,048		0,052-0,055	0,054	0,035-0,043	0,039±0,002
Стилет	А	0,006	0,007-0,009	0,008-0,010			
Брюшная присоска	А	0,061		0,057-0,065	0,068	0,044-0,059	0,053±0,003
	Б	0,061		0,057-0,065	0,068	0,044-0,062	0,053±0,004
Фаринкс	А			0,021-0,026		0,014-0,019	0,014±0,001
	Б			0,021-0,026		0,014-0,019	0,015±0,002
Предфаринкс Хозяин	А	В. leachi			В. tentaculata	0,027-0,032	0,028±0,001
Примечание. А - длина, Б -	- ширина.						
Рис. 2. Церкария Sphaerostomum globiporum

А - мышечные волокна; Б - серотонинергические элементы в теле; В - ЕМКТамидергические
элементы; Г - серотонинергические элементы на границе хвоста и тела

S. globiporum (Размашкин, 1972), однако, автор не указал размеры церкарий.
Поскольку спонтанное заражение В. tentaculata партенитами и церкариями
S. globiporum зарегистрированы очень редко, то мы считаем целесообразным
привести морфометрические параметры обнаруженных церкарий (табл. 2).

Окрашивание TRITC-меченным фаллоидином мускулатуры церкарий
S. globiporum показало, что кольцевые, продольные и диагональные мышцы
тела церкарии, хорошо развиты по всему телу (рис. 2,А). Продольные мыш-
цы тела сходятся пучками в области сфинктера, расположенного в области
соединения хвоста с телом церкарии. В хвосте хорошо просматриваются про-
дольные мышцы. В ротовой и брюшной присоске сильно развита радиальная
мускулатура.

С каждой стороны тела церкарии обнаружено по 7 серотонинергических
нервных клеток (размером около 4 х 6 мкм). Из них четыре клетки в нижней
части глотки соответствуют расположению головного ганглия, одна клетка
находится сбоку от глотки и две клетки - по ходу вентрального ствола на
уровне брюшной присоски. Кроме того, еще несколько мелких серотонинер-
гических структур, похожих на мелкие клетки, расположены на границе тела
и короткого хвоста церкарии (см. рис. 2, Б, Г). Продольные нервные стволы
вдоль тела выражены плохо.

Окраска на FMRF-амидергические нервные структуры у церкарии
S. globiporum, довольно интенсивная (см. рис. 2, В). Она хорошо выражена
в комиссуре, связывающей головные ганглии, расположенные на уровне се-
редины глотки, в трех парах продольных нервных стволов, в двух нервных
клетках с каждой стороны ганглия, а также в двух клетках у основания про-
дольного нервного ствола, от которых идут волокна в хвост церкарии. От
ганглиев вперед к ротовой присоске идут FMRF-амидергические нервные
волокона.

ОБСУЖДЕНИЕ

Проведенный нами ранее анализ видового состава трематод, реализую-
щих свой жизненный цикл через переднежаберных (семейства Bithyniidae)
и легочных моллюсков из пресноводных экосистем показал, что трематоды
рода Sphaerostomum относятся к разряду специфичных для битиниид (Серби-
на, 2010 а). Трематоды рода Sphaerostomum обнаружены только у битиниид
обоих видов только в речных экосистемах. Представленные данные по сезон-
ной динамике развития трематод этого рода, в первом промежуточном хозяи-
не свидетельствуют об их одногодичном цикле развития, что зарегистрирова-
но не только в условиях водоемов юга Западной Сибири (Сербина, 1998), но
и у моллюсков из северной части Западной Сибири и из бассейна Волги.

Полученные нами данные показывают, что в деятельности нервной си-
стемы церкарий трематод сем. Opecoelidae принимают участие серотони-
нергические и пептидергические компоненты. Эти результаты согласуются
с имеющимися сведениями в отношении церкарий, являющихся представи-
телями других семейств, и предполагают, что исследуемые нейромедиаторы
принимают участие в регуляции активности мышечных элементов, а следова-
тельно, и двигательной активности свободноживущих личинок гермафродит-
ного поколения трематод (Теренина и др., 2012; Halton, Maule, 2004; Sebelova
et al 2004; и др.). Число серотонинергических клеток с каждой стороны
тела у церкарий, принадлежащих к разным семействам, варьирует от 6 до 9.
В хвосте различных церкарий выявляются две клетки, содержащие серото-
нин. Как известно, исследуемые нами церкарии Sphaerostomum globiporum
относятся к короткохвостым церкариям, имеющим очень короткий хвост. Се-
ротонинергических элементов в хвосте S', globiporum нами не было обнару-
жено. В то же время на границе тела исследуемых церкарий и их короткого
хвоста выявлены мелкие серотонинергические элементы, функция которых
требует дальнейших исследований. Что касается пептидергических волокон,
то можно было видеть FMRF-амидергические волокна, идущие от нижней
части продольных стволов в направлении хвоста церкарии.

Согласно данным литературы исследование других представителей сем.
Opecoelidae, а именно - бесхвостых церкарий Podocotyle atomon (из моллюска
Littorina saxatilis, Белое море) и метацеркарий Helicometra fasciata (из рачка
Palaemon elegans, Черное море) также показало наличие у них с каждой сто-
236
роны тела по 7 серотонинергических клеток. Следует отметить, однако, что
расположение клеток у различных представителей церкарий сем. Opecoelidae
может различаться. Так, у Podocotyle atomon положительная реакция на се-
ротонин выявлена в парных головных ганглиях (четыре клетки размером
3x5 мкм в каждом ганглии), в двух клетках на уровне брюшной присоски
и одной клетке в задней части тела с каждой стороны тела (Tolstenkov et al.,
2011). У исследованного нами представителя сем. Opecoelidae - S. globiporum
в нижней части тела, т.е. за брюшной присоской серотонинергических клеток
не обнаружено. У метацеркарии Helicometra fasciata расположение серотони-
нергических клеток сходно с их расположением у исследованных нами церка-
риям S. globiporum. Топография распространения нейропептида РМВРамида
в нервной системе S. globiporum в общих чертах такая же как и у других
исследованных церкарий.

Авторы признательны А.П. Яновскому, К.П. Федорову, С.Н. Водяницкой,
А.И. Чечулину А.В. Катохину, В.А. Мордвинову, К.В. Романову и М.А. Се-
дых за помощь при сборе моллюсков, а так же сотрудникам Чановской и Ка-
расукской научных баз ИСиЭЖ СО РАН за помощь при проведении полевых
исследований.

Работа выполнена при частичной поддержке гранта НШ-2706.2012.4 (Ве-
дущие научные школы Президента РФ), гранта для поддержки молодых уче-
ных (МК-1093.2011.4), гранта РФФИ (12-04-01051-а).

ЛИТЕРАТУРА

Белякова Ю.В. Церкарии Кургальджинских озер // Паразиты - компоненты водных и наземных
биоценозов Казахстана. Алма-Ата: Наука, 1981. С. 28-95.

Беспрозванных В.В. Фауна, биология, экология партенит и церкарий трематод моллюсков рода
Juga (Pachychilidae) из рек Приморского края // Под ред. Лебедева Б.И. Владивосток: Даль-
наука. 2000. 121 с.

Быховская-Павловская И.Е., Кулакова А.П. Церкарии битиний (Bithynia tentaculata и В. leachi)
Куршского залива // Паразитология. 1971. Вып. 5. N 3. С. 222-232.

Жохов А.Е., Цветков А.И., Пугачева М.И. Беспозвоночные Рыбинского водохранилища как
дополнительные хозяева трематод Sphaerostomum bramae и S. globiporum (Trematoda,
Opecoelidae) // Зоол. ж. 1996. 75, N 2. С. 168-177.

Корнийчук Ю.М. Партеногенетические поколения Helicometra fasciata Rud., 1819 (Trematoda:
Opecoelidae) в черноморских моллюсках Gibbula adriatica//Паразитология. 2008. T. 42 (1).
С. 41-52.

Левакин И.А. Реализация моноксенного жизненного цикла Bunocotyle Progenetica (Trematoda:
Hemiuroidea, Bunocotylinae) в условиях литорали Белого моря: Автореф. дисс.... канд. биол.
наук. 2008 Санкт-Петербург.

Пестушко Е.И. Видовой состав личинок трематод моллюска Bithynia leachi и сезонная дина-
мика его зараженности в условиях Днепропетровщины // Проблемы паразитологии. Киев:
Паукова Думка. 1960. С. 57-59.

Размашкин Д.А. О жизненном цикле Sphaerostomum globiporum (Rud. 1802) {Trematoda,
Opecoelidae} // Паразиты водных беспозвоночных животных. Львов, 1972. С. 71-72.

Сербина Е.А. Сезонная динамика развития Sphaerostomum globiporum (Rud. 1802) {Trematoda,
Opecoelidae} // Состояние водных экосистем Сибири и перспективы их использования.
Томск, 1998. С. 266-268.

Сербина Е.А. Количественная оценка численности трематод с гомоксенным жизненным цик-
лом {Sphaerostomum globiporum (Rud. 1802) Opecoelidae) // Актуальные проблемы экологии
и природопользования в Казахстане и сопредельных территориях. Павлодар. 2007. Т. 1.
С. 302-304.
Сербина Е.А. О коэволюции системы хозяин-паразит на примере Битинииды-Трематоды //
Биоразнообразие и экология паразитов (Тр. ГЕЛАН). М., 2010. XLVI. С. 239-259.

Сербина Е.А. Роль битиниид (Gastropoda: Prosobranchia: Bithyniidae) как первого промежу-
точного хозяина трематод в реке Карасук и озере Кротово (юг Западной Сибири, России //
Биологические науки Казахстана. 2010а. № 2. С. 132-144.

Синицын Д.Ф. Материалы по естественной истории трематод. Дистомы рыб и лягушек окрест-
ностей Варшавы // Изв. Варшавского унив. 1905, 7-9, 1-96.

Теренина Н.Б., Толстенное О.О. Нейрональные сигнальные системы у редий и церкарий
Moliniella anceps (Trematoda: Echinostomatidae) / Мат. докл. научн. конференции «Теория и
практика борьбы с паразитарными болезнями». М., 2012. Вып. 13 (в печати).

Филимонова Л.В., Шаляпина В.И. Метацеркарии моллюсков Bithynia inflata из озер Северной
Кулунды // Гельминты животных и растений. М.: Наука, 1979. С. 157-166.

Филимонова Л.В., Шаляпина В.И. Церкарии трематод в переднежаберных моллюсках Bithynia
inflata из озер Северной Кулунды // Гельминты водных и наземных биоценозов. М., 1980.
С. 113-124.

Фролова Е.Н. Личинки трематод в моллюсках озер Южной Карелии Л.: Наука 1975. 184 с.

Черногоренко М.И. Личинки трематод в моллюсках Днепра и его водохранилищ (фауна, био-
логия, закономерности формирования). Киев: Наук. Думка. 1983. 212 с.

Черногоренко-Бидулина М.Н., Близнюк И.Д. О жизненном цикле трематоды Sphaerostoma
bramae Mull., 1776 //ДАН СССР, 1960. Т. 134. № 1. С. 237-240.

Abdul-Salam J., Sreelatha B.S. Studies on cercariae Opecoelidae from Kuwait Bay. VIII. Description
and surface topography of Cercaria kuwaitae VIII sp. n. (Digenea: Opecoelidae) // Parasitol.
International. 1998. V. 47. № 2. P. 87-94.

Barger M.A., Esch G.W. Plagioporus sinitsini (Digenea: Opecoelidae): a one-host life cycle //
J. Parasitol. 2000 Feb;86(l): 150-3.

Choi D. W. Larval trematodes from Semisulcospira snails in Kyungpook province, Korea // The
Korean J. of Parasitology. 1982. V 20. N 2. P. 147-159.

Coons A.H., Leduc E.H., Connolly J.M. Studies of antibody production. I. // A method for the
histochemical demonstration of specific antibody and its application to a study for the hiperimmune
rabbit. J. Exper. Med. 1955. V. 102. P. 49-60.

Halton D.W., Maule A.G. Flatworm nerve-muscle: structural and functional analysis. // Can. J. Zool.
2004. Vol. 82. P. 316-333.

Keulen S. M.A. Cercariae of the lakes maarsseveen (Netherlandes) infecting Bithynia spp.
(Gastropoda: Prosobranchia) and Physa fontinalis (Gastropoda: Pulmonata) // Bijdr. dierk. 1981.
V. l.N l.P. 89-104.

Mastitsky S.E. First report of parasites in Lithoglyphus naticoides (Gastropoda: Hydrobiidae) from
Lake Lukomskoe (Belarus) //Aquatic Invasions. 2007. V. 2. N 2. P. 149-151.

Pike A. W. Some stylet cercariae and a microphallid type in British from water molluscs // Parasitol.
1967. V. 57. P. 729-754.

Sebelova S, Stewart M.T., Mousley A. et al. The musculature and associated innervation of adult and
intramolluscan stages of Echinostoma caproni (Trematoda) visualized by confocal microscopy. //
Parasitol. Res. 2004. V. 93. P. 196-206.

Tolstenkov O.O., Terenina N.B., Gustafsson M.K.S. et al. Imunocytochemical study of cercariae
trematodes from different taxonmic groups // Acta Biologica Hungarica, Supplement. 2008.
V.59.P. 221-225.

Tolstenkov Oleg O., Vladimir V. Prokofiev, et al. The neuromuscular system in cercaria with different
patterns of locomotion. Parasitol.Res . 2011, 108 (5), 1219-2.

Wahlberg M.H. The distribution of F-actin during the development of Diphyllobothrium dendriticum
(Cestoda). // Cell and Tissue Research. 1998. V 291. P. 561-570.

Yoshida R., Urabe M. Life cycle of Coitocoecum plagiorchis (Trematoda: Digenea: Opecoelidae) //
Parasitology International. 2005. V. 54. N 4. P. 237-242.
О НИТРОКСИДЕРГИЧЕСКИХ СТРУКТУРАХ
В ПРИКРЕПИТЕЛЬНЫХ ОРГАНАХ У ТРЕМАТОД

Н.Б. ТЕРЕНИНА1, М. ГУСТАФССОН1 2

Интерес к изучению нейрональных сигнальных систем у гельминтов об-
условлен рядом причин. Среди них важное значение приобретает тот факт,
что исследования в данном направлении дают возможность приблизиться к
пониманию механизмов адаптации паразитического организма к условиям
обитания и расшифровке основ взаимоотношения паразита и хозяина. Пара-
зитические плоские черви, в частности трематоды, имеют хорошо развитые
прикрепительные органы, которые играют важную роль в питании и прикреп-
лении паразита к хозяину. Мускулатура присосок у трематод, представлена в
основном продольными, кольцевыми и радиальными мышечными волокна-
ми. Сокращение продольных мышц открывает присоску, тогда как сократи-
тельная активность кольцевых мышц совместно с радиальными, идущими
между внешней и внутренней поверхностью присоски, закрывает ее (Halton,
Maule, 2004).

Имеющиеся в литературе нейроанатомические данные свидетельствуют
о том, что в иннервации мускулатуры прикрепительных органов гельминтов
и, в частности, мускулатуры присосок взрослых и личиночных форм (церка-
рий и метацеркарий) трематод, принимают участие холинергические, серото-
нинергические, пептидергические компоненты. Как известно, на поверхно-
сти прикрепительных органов трематод имеются чувствительные рецепторы.
Многие рецепторы обнаружены с помощью применения ацетилхолиново-
го метода выявления холинэстеразы (Bogea, Caira (2001 a,b); Niewiadomska
(1994) и др.), предполагая участие холинергической системы в их функцио-
нировании. Имеются также данные об иммунореактивности к нейропепти-
дам, соответствующей расположению шести папилл на брюшной присоске, у
трематоды Gorgoderina vitelliloba (McKay et al., 1991), что свидетельствует о
возможном участии нейропептидов в функции сенсорных рецепторов у тре-
матод.

Исследования последних лет показали, что газ оксид азота (NO) являет-
ся новой сигнальной молекулой в центральных и периферических отделах
нервной системы у позвоночных (Vincent, 1995) и беспозвоночных живот-
ных (Johansson, Carlberg, 1994; Elofsson, et al., 1993; Анникова и др. 2000; и
др.). Нитроксидергические (NO-ергические) компоненты были идентифици-

1 Центр паразитологии ИПЭЭ РАН.

2 Отдел биологии Университета г. Турку, Финляндия.
рованы также в нервной и мышечной системе паразитических плоских чер-
вей - трематод и их личинок (церкарий) с помощью гистохимического ме-
тода (Terenina et al., 2006; Gustafsson et al., 2001; Terenina, Gustafsson, 2003;
Gustafsson et al., 2003; Kohn et al., 1995). В пользу наличия нитроксидергиче-
ской системы у трематод указывают данные об активности фермента синтеза
оксида азота у Fasciola hepatica (Terenina et al., 2003).

В настоящей работе с целью исследования возможной роли атипично-
го нейромедиатора - оксида азота в деятельности прикрепительных орга-
нов трематод исследовали наличие нитроксидергических (NO-ергических)
структур в прикрепительных органах, главным образом, брюшной при-
соске, нескольких видов трематод и их свободноживущих личинок - цер-
карий.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

В работе использовали взрослых трематод, принадлежащих к шести семей-
ствам - Paramphistomum cervi Zeder, 1790 (Paramphistomatidae), Opisthorchis
felineus Rivolta, 1884 (Opisthorchidae), Parafasciolopsus fasciolaemorpha
Ejsmont, 1932; и Fasciola hepatica Linnaeus, 1758 (Fasciolidae), Allocreadium
isoporum Looss, 1984 (Allocreadiidae), Haplometra cylindracea Zeder 1800
(Plagiorchidae), Aspidogaster conchicola K. Baer, 1827 (Aspidogastridae), a
также церкарии Diplostomum chromatophorum (Brown, 1931) Shigin, 1986
(Diplostomatidae).

Гельминтов фиксировали в 4% параформальдегиде при температуре +4 °C
и затем переносили в 10% раствор сахарозы в 0,1 М растворе фосфатного
буфера (pH 7,4). Работа проводилась как на тотальных препаратах, так и на
криостатных срезах (20 мкм).

Для идентификации структур, содержащих фермент синтеза оксида азо-
та (NO-синтазу), использовали НАДФН-диафоразный (никотинамид-динук-
леотидфосфат) гистохимический метод (Dawson et al., 1991; Hope, Vincent,
1989). Метод основан на определении фермента НАДФН-диафоразы, извест-
ного как маркер NO-синтазы, фермента синтеза NO.

Для исследования взаимоотношения нервных структур, содержащих ок-
сид азота, с мышечными элементами паразита проводили окраску мышечных
волокон, используя связанный с флуорофором фаллоидин. Окраска муску-
латуры проводилась TRITC (тетраметилродамин изотиоцианат) меченным
фаллоидином (в разведении 1:200) во влажной камере в течение одного часа
в темноте при температуре +4 °C в соответствии с методом, описанным
Wahlberg (1998).

В экспериментах на Fasciola hepatica были проведены эксперименты с
окраской срезов брюшной присоски на НАДФНдиафоразу реакцию, фаллои-
дин. Для анализа результатов был использован микроскоп Axiostar plus и кон-
фокальный сканирующий лазерный микроскоп Leica TCS 4D, соединенный с
Leitz Aristoplan флуоресцентным микроскопом.
РЕЗУЛЬТАТЫ

На рис. 1,А-В показано интенсивное НАДФН - диафоразное окраши-
вание, выявленное вдоль радиальных мышц брюшной и ротовой присосок
Fasciola hepatica и Opisthorchis felineus, а также в нескольких округлых
структурах, расположенных на присосках (рис. 1, А-В).

Четыре нитроксидергические структуры обнаружены на брюшной при-
соске трематоды Parafasciolopsis fasciolaemorpha (рис. 2, А-Б). Окрашивание
TRITC-меченным фаллоидином показывает радиальные мышечные волокна
в присоске трематоды (рис. 2, В). Несколько структур, имеющих положи-
тельную окраску на НАДФН - диафоразу обнаружены на ротовой и брюш-
ной присосках Paramphistomum cervi (рис. 2, Г. Д). На рис. 2, Ж, 3 показана
НАДФН-диафоразная реакция в структурах брюшной присоски Allocreadium
isoporum и Haplometra cylindracea соответственно (отмечено стрелкой). На
срезах Н. cylindracea видны также позитивные НАДФН-диафоразные во-
локна, идущие вдоль мышечных волокон брюшной присоски. Рис. 2, Е де-
монстрирует шесть структур, расположенных в брюшной присоске церка-

Рис. 1. Fasciola hepatica

А, В - положительная НАДФН-диафоразная ре-
акция в структурах брюшной присоски (стрелки); Б -
мышечные волокна брюшной присоски, окрашенные
TRITC-меченным фаллоидином (стрелка показывает
местоположение НАДФН-д окрашивания);

Opisthorchis felineus

Г - структуры, окрашенные на НАДФН-диафо-
разу в брюшной присоске (стрелка)
Рис. 2. НАДФН-диафоразная реакция в структурах брюшной присоски Parafasciolopsis
fasciolaemorpha (А, Б), Paramphistomum cervi (Г, Д) и Diplostomum chromatophorum (церкарии)
(Е); Allocreadium isoporum (Ж), Haplometra cylindracea (3) (стрелки); В - мышечные волокна
Р fasciolaemorpha
Рис. 3. НАДФН-д реакции в прикрепительном диске Aspidogaster conchicola

рии Diplostomum chromatophorum, имеющих положительную реакцию на
НАДФН - диафоразу.

Органы прикрепления Aspidogaster conchicola представлены ротовой во-
ронкой (типичная ротовая присоска отсутствует) и особым прикрепительным
диском (диском Бэра), занимающим всю брюшную поверхность тела и несу-
щим несколько рядов присасывательных ямок. Положительная НАДФН - диа-
форазная реакция выявлена вдоль продольных и поперечных мышечных во-
локон прикрепительного диска, образующих присасывательные ямки (рис. 3).

Результаты предварительных экспериментов, проведенных нами на фас-
циолах, показали, что в условиях in vitro добавление в среду содержания фас-
циол ингибитора фермента синтеза оксида азота - NO-синтазы - метилово-
го эфира Мсо-нитро-Ь-аргинина (L-NAME) (1 • 10"3 М) вызывает открепление
трематод от субстрата.
ОБСУЖДЕНИЕ

В нервной системе паразитических плоских червей, в частности трематод,
обнаружен ряд нейромедиаторных веществ - ацетилхолин, биогенные ами-
ны, нейропептиды, а также новое нейромедиаторное вещество - оксид азота
(Halton, Maule, 2004; Gustafsson et al., 2003; Kohn et al., 1995; Magee et al., 1993;
Marks, 1995; Terenina et al., 2006; Gustafsson et al., 2001; Terenina, Gustafsson,
2003; Terenina et al., 2003). Известно, что прикрепительные органы трематод -
брюшная и ротовая присоски имеют хорошо развитую мускулатуру, которая,
как было показано, иннервируется холинергическими, пептидергическими и
серотонинергическими нейромедиаторными компонентами. Так, в присосках
взрослых форм и церкарий трематоды Diplostomum pseudospathaceum выяв-
лены холинергические элементы (Niewiadomska, Moczon, 1982, 1987), серо-
тонинергические, пептидергические и холинергические волокна обнаруже-
ны в брюшной присоске метацеркарий Diplostomum sp., Cotylurus erraticus
(Strigeidae) (Barton et al., 1993), а также у взрослых форм и метацеркарий
Bucephaloides gracilescens, метацеркарий Apatemon cobitidis proterorhini,
Cotylurus erraticus (Stewart, 2003a,b,c). Тонкая нервная сеть из серотонин-
ергических и пептидергических волокон выявлена среди мышц ротовой и
брюшной присосок у Fasciola hepatica, Haplometra cylindracea, Schistosoma
mansoni, Gorgoderina vitelliloba, Opisthorchis felineus, в прикрепительном ор-
гане Aspidogaster conchicola и других трематод (Magee et al., 1989; McKay et
al., 1990, Skuce et al., 1990, Tolstenkov et al. 2010a,6).

Как известно, на поверхности тела трематод и их личиночных форм -
церкарий и метацеркарий имеются различные типы чувствительных или
сенсорных рецепторов. Предполагается, что функционально это могут быть
фото-, механо- или хеморецепторы. Многочисленные литературные данные
свидетельствуют о том, что сенсорные рецепторы расположены также на
присосках трематод. Большинство таких исследований выполнено с исполь-
зованием световой, а также электронной сканирующей микроскопии. Рис. 4
(А-3) иллюстрирует некоторые литературные данные о наличии чувствитель-
ных папилл на брюшной присоске у ряда трематод. Так, наличие чувстви-
тельных папилл выявлено на ротовой и брюшной присоске у взрослых форм
Gorgoderina vitelliloba (Hoole, Mitchell 1981) и Phyllodistomum conostomum
(Bakke и Lien, 1978). Шесть папилл обнаружено на брюшной присоске у
Fasciola hepatica (Bennett, 1975а,b). Данные о наличии шести розеткообраз-
ных папилл на брюшной присоске у шести видов горгодерин представлены
в работе Rosario Meta Lopez и Virginia Leon-Regagnon (2006). Описывая по-
верхностную ультраструктуру Glosidium pedatum, используя сканирующую
электронную микроскопию, Ibraheem (2007) обнаружил на брюшной присос-
ке трематоды шесть чувствительных папилл куполообразной формы. Пред-
полагается, что рецепторы, расположенные на брюшной присоске трематод,
участвуют в процессе прикрепления паразитов к субстрату, функционируя как
тангорецепторы или контактные рецепторы. Функциональное значение обна-
руженных у трематоды Leucochloridium sp. куполообразных папилл вблизи
ротовой присоски и генитального отверстия авторы связывают с контактны-
ми рецепторами (Bakke, 1976). На вентральной присоске, а также в области
244
Рис. 4. Сенсорные папиллы в брюшной присоске трематод

А - Gorgoderina vitelliloba (McKay et al., 1991); Б - Fasciola hepatica (Bennett, 1975a); В - Parvatrema
chaii n.sp. (Sohn et al., 2007); Г - Glossidium pedatum (Ibraheem, 2007); Д - Fasciola hepatica (Bennett, 19756);
E - Phyllodistomum constomum (Bakke, Lien, 1978); Ж - Diplostomum pseudospathaceum Niewiadomska, цер-
кария (Niewiadomska, Moczon, 1982); 3 - Allopodocotyle sp. церкария (Bogea, Caira, 2001)
генитального отверстия у метацеркарий Parvatrema chaii sp. выявлено шесть
чувствительных папилл (Sohn al., 2007).

Используя несколько методов (ацетилхолиновый метод для определения
холинестеразы, импрегнацию серебром, сканирующую электронную микро-
секопию) Bogea (2004) обнаружил несколько типов рецепторов на теле раз-
личных видов церкарий (Bunodera sp., Crepidostomum sp. (Allocreadiidae),
Allasogonoporum sp. (Lecithodendriidae), Allopodocotyle sp. (Opecoelidae). От-
мечается при этом, что чувствительные рецепторы расположены на вентраль-
ной и ротовой присосках исследованных церкарий.

Bogea et al., (2001), исследуя хетотаксию сенсорных рецепторов у церка-
рии Allopodocotyle sp. (Opecoelidae) и описывая несколько типов чувствитель-
ных рецепторов на теле церкарии, приводит схему расположения рецепторов
на брюшной присоске. Основываясь на ультраструктурных данных, авторы
предполагают, что большинство выявленных рецепторов являются механоре-
цепторами. Имеются также сведения о наличии шести сенсорных папилл на
вентральной присоске церкарий Gorgoderina vitelliloba (Lees, 1953 по Hoole,
Mitchell 1981).

Ряд данных свидетельствуют о том, что серотонинергические, пептидер-
гические нервные волокна идут к поверхности тела трематод, предполагая их
участие в функции чувствительных органов паразитов. Что касается чувстви-
тельных рецепторов, расположенных на прикрепительных органах трема-
тод, то имеющиеся в литературе нейроанатомические данные предполагают
функциональное участие ацетилхолина и нейропептидов в их деятельности.
Так, чувствительные рецепторы на брюшной присоске церкарии Diplostomum
pseudospathaceum обнаружены при использовании ацетилхолинового мето-
да выявления холинэстеразы, что дает основание предполагать участие хо-
линергического механизма в их активности (Niewiadomska, Moczon, 1987;
Niewiadomska, 1994). Обнаружено также, что иммунореактивность к нейро-
пептидам, выявленная в брюшной присоске у Gorgoderina vitelliloba, соот-
ветствует расположению на ней шести папилл (McKay et al., 1991).

Оксид азота представляет собой новую категорию нейрональных сиг-
нальных веществ - нейротрансмиттерный газ, который, в отличие от класси-
ческих нейромедиаторов (ацетилхолина, биогенных аминов и др.) не может
запасаться и освобождаться из везикул, а генерируется при необходимости с
помощью фермента NO-синтазы из его метаболического предшественника -
аминокислоты L-аргинина (Garthwaite, 1991; Snyder, 1992; Vincent, 1995).

Данных, касающихся локализации, функции и механизма действия окси-
да азота у паразитических плоских червей, в том числе и трематод, крайне
мало и многие аспекты этого направления в паразитологии остаются недоста-
точно изученными до сих пор. Немногочисленные работы по исследованию
NO-ергических элементов у гельминтов выявили наличие НАДФН диафо-
разной реакции в центральных и периферических отделах нервной системы
некоторых видов трематод. (Azygia lucii, Haptometra cylindracea, Fasciola
hepatica, Diplostomum chromatophorum) (Теренина, Густафссон, 2003; Terenina
etal., 1998).

Как известно, для идентификации нервных структур, содержащих
фермент NO-синтазу используется гистохимический НАДФН - диафо-
разный гистохимический метод (Dawson et al., 1991; Hope et al., 1991).
246
Атипичный нейромедиатор - оксид азота синтезируется из аминокислоты
L-аргинина с помощью фермента NO-синтазы (NOS; ЕС 1.14.13.39). По-
скольку, как полагают, фермент НАДФН - диафораза является идентичным
ферменту синтеза оксида азота в нервной системе млекопитающих, то де-
монстрация синтазы оксида азота с помощью гистохимического НАДФН-
диафоразного метода обычно является широко распространенным подходом
для идентификации нитроксидергических структур. Таким образом, гистохи-
мическая реакция основана на определении фермента НАДФН - диафоразы,
который является топографическим маркером NO-синтазы.

Полученные нами данные о положительной НАДФН - диафоразной реак-
ции среди мышечных элементов прикрепительных органах (ротовой и брюш-
ной присосок) трематод и их личиночных форм (церкарий и метацеркарий)
делают вероятным предположение, что в регуляции сократительной актив-
ности специализированной мускулатуры прикрепительных органов трематод
участвуют нитроксидергические (NO-ергические) механизмы.

Кроме того, полученные нами результаты показали наличие положитель-
ной окраски на НАДФН-диафоразу в тех структурах на брюшной присоске,
которые, по всей вероятности соответствуют расположению чувствительных
рецепторов. Это дает основание предположить, что функция оксида азота в
прикрепительных органах трематод не ограничивается только его регулятор-
ным влиянием на активность мышечных элементов присосок, а связана также с
деятельностью чувствительных или сенсорных папилл, расположенных на них.

В связи с полученными нами предварительными данными о влиянии ин-
гибитора синтазы азота на способность фасциол прикрепляться к субстрату,
представляют интерес данные литературы о том, что аминокислота L - арги-
нин, участвующая в синтезе оксида азота, стимулирует прикрепление церка-
рий шистосом к коже млекопитающих (Haas et al., 2002).

Возможно, что последующие эксперименты с применением комплексно-
го подхода в исследовании деятельности прикрепительных органов трематод
будут способствовать расшифровке механизмов прикрепления трематод к ор-
ганизму хозяина, и, соответственно, дальнейшему расширению представле-
ний о взаимоотношении между паразитом и хозяином.

Работа выполнена при частичной поддержке гранта НШ-2706.2012.4 (Ве-
дущие научные школы Президента РФ).

ЛИТЕРАТУРА

Анникова Л.В., Пименова Е.А., Дюйзен И.В., Вараксин А.А. Локализация NO-ергических эле-
ментов в центральной нервной системе двустворчатого моллюска Crenomytilus grayanus II
Журн. эволюц. биохим и физиол., 2000. № 5. С. 442—457.

Теренина Н.Б., Густафссон М.К.С. Нейротрансмиттеры у гельминтов. «Наука» // 2003. 177 с.

Bakke Т.А., LienL. The tegumental surface of Phyllodistomum conostomum, (Olsson 1876) (Diginea)
revealed by scanning electron microscopy // International Journal for Parasitology. 1978. Vol. 8.
P. 155-161.

Barton C.L., Halton D.V., Shaw C., Maule A.G., Johnston C.F. An immunocytochemical study of
putative neurotransmitters in the metacercariae of two strigeoid trematodes from rainbow trout
(Oncorhynchus my kiss) II Parasitology Research 1993. Vol. 79. P. 389-396.

Bennett C.E. Surface features, sensory structures, and movement of the newly excysted juvenile
Fasciola hepatica L. Journal of Parasitology // 1975a. Vol. 61. P. 886-891.
Bennett C.E. Scanning electron microscopy of Fasciola hepatica L. during grows and maturation in
the mouse // J. Parasitol. 19756. Vol. 61, N 5. P. 892-898.

Bogea T Functional and phylogenetic components in cercarial nervous systems. Folia Parasitologica //
2004. Vol. 51. P. 311-331.

Bogea T, Cairo J. N. Ultrastructure and Chetotaxy of sensory Receptors in the cercariae of a Species
of Creptodostomus Braun, 1900 and Bunodera Ralliet, 1896 (Digenea: Allocreadiidae )//
J. Parasitol. 200la.Vol. 87(2). P. 273-286.

Bogea T, CairaJ.N. Ultrastructure and Chetotaxy of sensory Receptors in the cercariae of a Species
of Allopodocotyle Pritchard, 1966 (Digenea: Opecoelidae), Memorias do Institute Oswaldo Cruz,
Rio de Janeiro. 2001b. 96 (2). P. 205-214.

Dawson T.M., Bredt D.S., Fotui M. et al. Nitric oxide synthase and neuronal NADPH diaphorase are
identical in brain and peripheral tissue // Proc. Natn. Acad. Sci. U.S.A., 1991, Vol. 88. P. 7797-
7801.

Elofsson R., Carl berg M., Moroz L.L. et al. Is nitric oxide (NO) produced by inverterate neurons? //
Neuroreport. 1993. V. 4. P. 279-282.

Garthwaite J. Glutamate, nitric oxide and cell-cell signalling in the nervous system // Trends
Neurosci. 1991. Vol. 14, N 2. P. 60-67.

Gustafsson M.K.S., Terenina N.B., Kreshchenko N.D. et al. The NADPH-diaphorase staining reaction
in relation to the aminergic and peptidergic nerves system and the musculature of adult liver fluke,
Fasciola hepatica (Diginea, Fasciolidae)// Journal of Comparative Neurology. 2001. Vol. 429.
P. 71-79.

Gustafsson M., Gaivoronskaja T V, Terenina N.B., Tolstenkov O.O. The nitrergic nervous system in
flatworms // Helminthologia. 2003. Vol. 40. P. 79-85.

Haas W., Grabe K, Stoll K. et al. Recognation and invesion of human skin by Schistosoma mansoni
cercariae: the key-role of L-arginine // Parasitology. 2002 124 (pt2): 153-167.

Halton D. W., Maule A. G. Flatworm nerve-muscle: structural and functional analysis. // Can. J. Zool.
2004. Vol. 82. P. 316-333.

Hoole D., Mitchell J.B. Ultrastructural observations on the sensory papillae of Juvenile and adult
goderina vitelliloba (Trematoda: Gorgoderidae)// Intemat. J. Parasitol. 1981. Vol. 11 (5).
P. 411—417.

Hope B.T., Michael G.J., Knippe K.M., Vincent S.R. Neuronal NADPH-diaphorase is a nitric oxide
synthase.// Proceedings of the National Academy of Sciences, USA. 1991. Vol. 88. P. 2811-
2814.

Hope B.T., Vincent S.R. Histochemical localization of neuronal NADPH-diaphorase. J. Histochem.
Cytochem // 1989. Vol. 37. P. 653-661.

Ibraheem M.H. Surface ultrastructure of the plagiorchid trematode Glossidium pedatum Looss, 1899
from bagrid fish in Egypt // Acta Zoologica. (2007). Vol. 88. P. 173-178.

Johansson K. U.I., Carlberg M. NADPH-diaphorase histochemistry and nitric oxide synthase activity
in deutocerebrum of the crayfish, Pacifastacus leniusculus (Crustacea, Decapoda) // Brain. Res.
1994. Vol. 649, P. 36-42.

Kohn A.B., Moroz L.L., Lea J.M., Greenberg R.M. Distribution of nitric oxide synthase
immunoreactivity in the nervous system ans peripheral tissue of Schistosoma mansoni //
Parasitology. 1995. Vol. 122. P. 87-92.

Magee C.A., Cahir M., Halton D.W. et al. Cytochemical observation on the nervous system of adult
Corrigia villa II J. Helminthology. 1993. Vol. 67 (3). P. 189-199.

Magee R.M., Fairweather I., Johnston et al. Immunocytochemical demonstration of neuropeptides
in the nervous system of the liver fluke, Fasciola hepatica (Trematoda, Diginea) // Parasitology.
1989. Vol. 98. P. 227-238.

Marks N.J., Halton D.W., Maule A.G. et al. Comparative analyses of neuropeptide F (NPF)- and
FaRP Fasciola hepatica and Schistosoma spp. // Parasitology, 1995. Vol. ПО. P. 371-381.

McKay D.M., Halton D. W., Johnston et al. Occurrence and distribution of putative neurotransmitters
in the frog lung parasite, Haplometra cylindracea Trematoda:Digenea) // Parasitology Research.
1990. Vol. 97. P. 509-517.

McKay D.M., Halton D.W., Maule A.G. et al. Cytochemical demonstration of cholinergic,
serotoninergic and peptidergic nerve elements in Gorgoderina vitelliloba (Trematoda : Digenea. //
Int. J Parasitol. 1991. Vol. 21. P. 71-80.
Niewiadomska К. Adjusting of the pattern of chaetotaxy in cercariae of Diplostomum Nordmann,
1832 (Diginea) to the structure of their nervous system // Acta Parasitologica. 1994. Vol. 39 (4).
P. 187-191.

Niewiadimska K., Moczon T The nervous system of Diplostomumpseudospathaceum Niewiadomska,
1984 (Trematoda, Diplostomatidae) // Parasitol. Res. 1987. Vol. 73. P. 46—49.

Niewiadimska K., Moczon T 1982. The nervous system of Diplostomum pseudospathaceum
Niewiadomska, (Trematoda, Diplostomatidae) I Nervous system and chetotaxy in the cercariae //
Z. parasitenkd. 1984. Vol. 68. P. 295-304.

Niewiadimska K., Czubaj A., Moczon T Cholinergic and aminergic nervous systems in developing
cercariae and metacercariae of Diplostomum pseudospathaceum Niewiadomska, 1984 (Digenea) //
Intemat. J. Parasitol. 1996. Vol. 26 (2). P. 161-168.

Rosario M.L., Virginia L.-R. Comparative Study of the Tegumental Surface of Several Species of
Gorgoderina Looss, 1902 Diginea: Gorgoderidae), as Revealed by Scanning Electron Microscopy //
Compar. Parasitol. 2006. Vol. 73 (1). P. 24-34.

Skuce P.J., Johans ton C.F., Fairweather I. et al. A confocal scanning laser microscope study of the
peptidergic and serotoninergic components of the nervous system in larval Schistosoma mansoni 11
Parasitology. 1990. Vol. 101. P. 227-234.

Snyder S.H. Nitric oxide: first in a new class of neurotransmitters // Science. 1992. Vol. 257. P. 494-
496.

Sohn Woon-Mok, Byoung-Kuk N.A., Yong-Suk Riang et al. // Korean Journal of Parasitology. 2007.
Vol. 45(2). P. 115-120.

Stewart M.T., Marks N.J., Halton D. W. Neuroactive substances and associated major muscle systems
in Bucephaloides gracilescens (Trematoda: Digenea) metacercariae and adult // Parasitology
Research. 2003a. Vol. 91. P. 12-21.

Stewart M.T., Mousley A., Koubkova B. et al. Development in vitro of the neuromusculature of two
strigeid trematodes, Apatemon cobitidis proterorhini and Cotylurus erraticus // Int. J. Parasitol.
2003b. Vol. 33. P. 413—424.

Stewart M.T., Mousley A., Koubkova B. et al. Gross anatomy of the muscle systems and associated
innervation of Apatemon cobitidis proterorhini metacercariae (Trematoda: Strigeidea), as
visualised by confocal microscopy // Parasitology. 2003c. Vol. 126. P. 273-282.

Terenina N., Lundstrom C., Halton D. et al. Innervation of musculature in trematodes and cestodes //
IX Intemat. Congress Parasitol. Proceedings, Japan. 1998. P. 1057-1061.

Terenina N.B., Gustafsson M. Nitric oxide and its target cells in cercaria of Diplostomum
chromatophorum - a histochemical and immunocytochemical study // Parasitology Research.
2003. Vol. 89 (3). P. 199-206.

Terenina N.B., Tolstenkov O.O., Fagerholm H.-P. et al. The spatial relationship between the
musculature and the NADPH-diaphorase activity, 5-HT and FMRFamide immunoreactivities
in redia, cercaria and adult Echinoparyphium aconiatum // Tissue & Cell 2006. Vol. 38.
P. 151-157.

Terenina N.B., Onufriev M. V., Gulyaeva N. V. et al. Nitric oxide synthase activity in Fasciola hepatica.
a radiometric study // Parasitology. 2003. Vol. 126. P. 585-590.

Tolstenkov O.O., Terenina N.B., Serbina E.A., Margaretha K.S. Gustafsson. The spatial relationship
between the musculature and the 5-HT and FMRFamide immunoreactivities in cercaria,
metacercaria and adult Opisthorchis felineus (Digenea) //Acta Parasitologica. 2010a. Vol. 55(2).
P. 123-132.

Tolstenkov O.O., Terenina N., Kreshchenko N., Gustafsson M. The pattern of FMRFamide and
serotonin immunoreactive elements in the nervous system of Aspidogaster conchicola K. Baer,
1827 (Aspidogastrea, Aspidogastridae) // Bel. J. Zool., 2010 6, Vol. 140(suppl). P. 133-136.

Wahlberg M.H. The distribution of F-actin during the development of Diphyllobothrium dendriticum
(Cestoda) // Cell and Tissue Research. 1998. V. 291. P. 561-570.

Vincent S.R. Localization of nitric oxide in the central nervous system // Vincent, S., Editor. Nitric
Oxide in the nervous system. London: Academic press. 1995. P. 83-102.
ЗАЩИТА РАСТЕНИЙ
ОТ ПАРАЗИТИЧЕСКИХ НЕМАТОД
С ПОМОЩЬЮ ХИТИНА И ХИТОЗАНА

Ж.В. УДАЛОВА1

НЕМАТИЦИДНЫЕ СВОЙСТВА ХИТИНА
И ХИТОЗАНА

Хитин - второй по распространенности природный полисахарид (первое
место занимает целлюлоза). Он является основой наружного скелета ракооб-
разных, кутикулы насекомых, клеточных стенок грибов и бактерий. Широкая
распространенность и значительное содержание в различных биологических
объектах (в панцирях ракообразных до 35%) определили интерес исследо-
вателей к хитину, как к сырью для создания новых материалов на его ос-
нове. Однако первоначальные исследования в области модификации хитина
показали его низкую реакционную способность, по сравнению с целлюло-
зой, что значительно затормозило дальнейшие работы в этой области и лишь
в середине XX в. исследования возобновились. В 1980 г. в связи с увеличе-
нием вылова антарктического криля в СССР возникла проблема утилизации
многотонных панцирьсодержащих отходов, продукты разложения которых
приводили к загрязнению окружающей среды. Для решения проблемы была
создана Всесоюзная комплексная целевая программа «Криль», положившая
начало всестороннему изучению хитина и использованию его в различных
областях народного хозяйства. Целью программы являлись: проведение на-
учных исследований, внедрение полученных разработок, координационная
работа и производство очищенного хитина и его производных. Одновремен-
но значительное количество исследований, связанных с изучением хитина,
проводилось в других странах. Было выявлено, что хитин и его производные
обладают целым рядом уникальных свойств, позволяющих использовать их в
различных отраслях производства: в легкой, пищевой и бумажной промыш-
ленностях, для очистки воды, в медицине, косметологии, сельском хозяйстве
и др. В настоящее время мировое производство хитина и его производных
составляет около трех тыс. тонн в год (Гальбрайх, 2001). Возможность при-
менения хитина в борьбе с почвенными фитопатогенными микроорганизма-
ми впервые была показана Mitchell and Alexander (1961). Они показали, что
внесение хитина в почву существенно снижает поражаемость корней бобов
грибами рода Fusarium, вызывающих корневую гниль.

В сельском хозяйстве хитин используется в борьбе с корневыми нема-
тодами (Godoy et al., 1983; Mankau, Das, 1974; Mian et al., 1982; Rodriguez-
Kabana et al., 1984). Механизм его действия недостаточно изучен, но, скорее

1 Центр паразитологии ИПЭЭ РАН, 117071, Москва, Ленинский проспект, 33, e-mail: udalova.
zh@rambler.ru
всего, он связан, с одной стороны, с усилением хитиназной активности раз-
личных микроорганизмов почвы (бактерий и актиномицетов), что приводит
к разрушению яйцевых оболочек нематод, а с другой, нематицидное дей-
ствие, по-видимому, обусловлено увеличением концентрации аммиака, об-
разующегося при гидролизе хитина (Culbreath et al., 1985; Mian et al., 1982;
Spiegel et al., 1987; Spiegel et al., 1988). Поскольку образуется фитотоксичный
аммиак, то высокие концентрации хитина в почве могут привести к гибели
растений. Однако внесение хитина совместно с гемицеллюлозой (продукт
переработки растительного сырья) может существенно снизить фитотоксич-
ность (Culbreath et al., 1985). В исследованиях Bell с соавторами (2000) было
показано, что применение хитина снижает популяции эктопаразитической
нематоды Paratrichodorus minor и эндопаразитической Heterodera trifolii как
в почве, так и на корнях растения клевера. С другой стороны, общая чис-
ленность нематодной фауны увеличивается за счет нематод, питающихся
бактериями и грибами, что является доказательством отсутствия прямого
нематицидного действия. Сапробиотические нематоды, вероятно, реагиру-
ют на быстрое увеличение хитинолитических микроорганизмов, вызванное
внесением хитина в почву, соответственно увеличивается их численность
(Sarathchandra et al., 1996). В вегетационных исследованиях было показано,
что внесение в почву хитина позволяет существенно снизить численность
инвазионного начала Meloidogyne incognita в почве и на корнях растений то-
матов (Ladner et al., 2008). Эффективность одновременного внесения хитина
с нематофаговым грибом Paecilomyces lilacinus. оказалась выше в отношении
галловой нематоды М. incognita на томатах, чем применение хитозана и гриба
по отдельности (Mittal et al., 1995). Оценку проводили на основании развития
растений и количеству образовавшихся галлов на грамм корней. На основе
хитина создан препарат Кландозан, применяемый для снижения численности
фитонематод и в том числе таких патогенных, как галловые, паразитирую-
щих на основных овощных культурах (Rodriguez-Kabana et al., 1988; Spiegel
et al., 1986; Spiegel et al., 1987).

Одним из существенных недостатков применения хитина является слиш-
ком высокая норма расхода. Для того чтобы популяция нематод ощутимо
сократилась, необходимо внести около 10 тонн данного вещества на гектар
посадок (Spiegel et al., 1986; Spiegel et al., 1987; Spiegel et al., 1988).

Для хитина характерна большая длина и ограниченная гибкость макромо-
лекул. Вследствие высокой жесткости полимерной цепи и интенсивного меж-
молекулярного взаимодействия полимер плохо растворим. Число кристал-
лических областей в хитине достаточно велико и составляет в зависимости
от происхождения и способа выделения 60-85% (Гальбрайх, 2001). Транс-
расположение заместителей (ацетамидной и гидроксильной групп) у С2 и С3
в элементарном звене макромолекулы хитина обусловливает значительную
гидролитическую устойчивость ацетамидных групп, поэтому отщепление
ацетамидных групп проводится в жестких условиях и не полностью. В про-
цессе дезацетилирования хитина существенно уменьшается общая упорядо-
ченность структуры макромолекулы, степень кристалличности снижается и
составляет 40-50%, уменьшается молекулярный вес макромолекулы из-за
существенной деструкции полимерной цепи.
Одной из главных характеристик полимеров, обусловливающих широту
его применения, является растворимость. В отличие от своего предшествен-
ника хитина, хитозан, получаемый его дезацетилированием, хорошо раство-
рим в слабых водных растворах органических кислот, а низкомолекулярные
формы растворимы в воде в отсутствие кислой среды. Для хитозана характер-
но явление полиэлектролитного набухания (аномальное повышение вязкости
разбавленных растворов при уменьшении концентрации полимера).

Благодаря большому числу функциональных групп хитозана обеспечи-
вается возможность образования между полимером-хитозаном и другими
химическими соединениями связей различной прочности, что позволяет
регулировать скорость выхода препарата и его активность. Поэтому хито-
зан широко используется в качестве биоразлагаемого носителя препаратов
различной направленности, что обеспечивает их эффективное и пролонги-
рованное действие. В растворенном виде хитозан является универсальным
сорбентом, поскольку при набухании способен прочно удерживать в своей
структуре растворитель, а также растворенные и взвешенные в нем вещества,
как органической, так и неорганической природы.

В сельскохозяйственном производстве хитозан применяется для обработ-
ки семенного материала, листьев, плодов (Devlieghere et al., 2004), в качест-
ве удобрения (Sukwattanasinitt et al., 2001), для увеличения продуктивности
растений (Wanichpongpan et al., 2001; Chandrkrachang, 2002), для стимуля-
ции их роста и развития (Wanichpongpan et al., 2001; Chibu, Shibayama, 2001;
Chandrkrachang, 2002). Одним из важных свойств хитозана является его спо-
собность защищать растения от различных патогенных микроорганизмов
(Pospieszny, 1997; Озерецковская и др., 2002; Bautista-Banos et al., 2003).

С применением хитозана создано и создается большое количество пре-
паратов, в том числе с антинематодным действием. Наряду с препаратами на
основе чистого хитозана, предлагается комбинированное использование хи-
тозана, например, с хитинолитическими микроорганизмами (Matsuda, Omura,
1990). Ведутся активные работы по созданию новых молекул олигомеров и
композиций на их основе.

ЭЛИСИТОРНАЯ АКТИВНОСТЬ ХИТОЗАНА

Известно, что устойчивость растений к патогенам зависит от взаимодей-
ствия комплементарной пары генов растения-хозяина (R) и патогена (Avr).
Индуцирование защитных реакций в растении определяется образованием
продуктов экспрессии этих генов, которые участвуют в распознавании расте-
нием патогена с последующим запуском сигнальных процессов. Со стороны
патогенов в этом процессе участвуют элиситоры. Растение распознает эли-
ситоры своими рецепторами, расположенными в клеточной стенке и плазма-
лемме, образуется комплекс элиситор-рецептор, который активирует каскад
передачи сигнала для возбуждения экспрессии защитных генов.

Элиситор хитозан образуется в процессе разрушения ферментативной
системой растения полисахаридов клеточных стенок различных патогенных
организмов. Возможность использования экзогенного хитозана (полученного
из различных организмов, с разной степенью дезацетилирования и молеку-
252
лярной массой) для повышения устойчивости растений показана в многочис-
ленных исследованиях на различных культурах. Так обработка хитозаном
томатов (Benhamou, Theriault 1992), огурцов (Ben-Shalom et al., 2003), и ряда
других исследованных культур (Bhaskara et al., 1999; Bhaskara et al.., 2000)
вызывала усиление защитных реакций растений в ответ на заражение пато-
генными грибами.

Механизмы защиты растений от патогенов можно условно разделить на:
конституционные, присутствующие в тканях растения-хозяина до заражения,
и индуцированные, образовавшиеся в ответ на контакт с патогеном или про-
дуктами его метаболизма. К конституционным механизмам можно отнести:
особенности строения тканей, позволяющие создать преграду для проникно-
вения патогена; способность к выделению антибиотических веществ (фитон-
цидов), способность регулировать синтез в сторону снижения жизненно важ-
ных для патогена веществ (стеринов) и др. К индуцированным механизмам
можно отнести: накопление веществ, связанных с устойчивостью растений
(фитоалексинов); создание дополнительных механических барьеров (лигни-
фикация); развитие реакции сверхчувствительности и др.

Наиболее изученным иммунным откликом растения на внедрение патоге-
на является реакция сверхчувствительности (СВЧ). Ее характерным симпто-
мом является образование локальных некрозов. Они возникают в результате
гибели группы клеток в местах проникновения патогена. Благодаря блоки-
рованию доступа питательных веществ, образуется барьер, препятствующий
дальнейшему распространению инвазии по растению. Одновременно идет
образование антипатогенных ферментов, метаболитов и сигнальных веществ,
которые активируют защитные процессы в еще не инфицированных клетках.
Некротизация инфицированных клеток растений происходит в результате
выхода фенолов из вакуоли и гидролитических ферментов из лизосом вслед-
ствие нарушения целостности клеточных мембран и увеличения их прони-
цаемости. Запускаются окислительные процессы. Нарушение целостности
мембран происходит за счет перекисного окисления липидов. В процессе
реакции СВЧ, в клетках активируется полифенолоксидаза, которая окисляет
фенолы до высокотоксичных хинонов.

Известно, что фенольные соединения играют основную роль в иммунных
реакциях растений, во-первых благодаря фенолам образуются препятствия
на пути распространения патогенов (лигнификация), а во-вторых, образуют-
ся соединения активно подавляющие развитие вредных микроорганизмов:
фитонциды и фитоалексины, а также соединения инактивирующие экзофер-
менты патогенов.

При обработке хитозаном наблюдалось увеличение синтеза фенольных
соединений (Bautista-Bafios, 2006). Было отмечено, что применение хито-
зана и хитиновых олигомеров увеличивает активность фенилаланин аммо-
ний-лиазы (ФАЛ), тирозин аммоний-лиазы (ТАЛ), дегидрогеназы коричного
спирта (CAD) ключевых ферментов фенилпропаноидного пути, что в свою
очередь индуцирует образование фенилпропаноидных вторичных метаболи-
тов, играющих важную роль в растение-патоген взаимодействии, таких как
лигнина, флавоноидных пигментов и фитоалексинов (Morrison, Buxton, 1993;
Khan, 2003, Uthairatanakij et al., 2007). Окисление фенольных соединений,
ответственных за устойчивость к патогенам, может вовлекать полифенолок-
сидазы, которые способны генерировать активные формы кислорода (Mayer,
2006). Обработка хитозаном увеличивает активность полифенолоксидазы в
зараженных устойчивых культурах (Thipyapong et al., 2004; Raj et al., 2006).
Нанесение растворов производных хитина и хитозана в местах повреждения
растений пшеницы приводит к процессу лигнификации (Pearce, Ride 1982).
Таким образом, хитозан может вовлекаться в сигнальный путь для биосин-
теза фенолов. Фитоалексины как правило образуются в ответ на внедрение
патогена. Было показано, что хитозан вызывал усиление накопления фито-
алексинов в различных исследованных культурах в результате антимико-
тического ответа, и защищал от дальнейшего распространения инфекции
(Hadwiger, Beckman, 1980; Cote, Hahn, 1994; Васюкова и др., 2001; Hadwiger
et al., 2002).

Как отмечалось выше, снижение целостности клеточных мембран об-
условлено перекисным окислением липидов. Оно может происходить фер-
ментативным или неферментативным путем в результате действия реактив-
ных форм кислорода и свободных органических радикалов. В растениях при
заболевании или при обработке элиситорами может наблюдаться увеличение
активности фосфолипаз и липоксигеназ. Липоксигеназы, ферменты класса
оксидоредуктаз, катализируют окисление полиненасыщенных жирных кис-
лот. При участии липоксигеназ в растении образуются сигнальные молекулы,
в том числе жасмоновая кислота и ее метиловый эфир. Было установлено, что
инфицирование корней томатов галловой нематодой существенно увеличи-
вало активность липоксигеназ (в 1,7 раза), по сравнению с незараженными
растениями. Обработка растений хитозаном способствовала дальнейшей ин-
дукции активности липоксигеназ, и активность различалась в зависимости от
концентрации используемого хитозана (Васюкова и др., 2001).

В процессе окислительно-восстановительных реакций образуются ре-
активные формы кислорода, постоянно присутствующие в растительных
клетках в небольшом количестве. Очень быстрое накопление реактивных
форм кислорода было показано для различных комбинаций растение-пато-
ген и при обработке элиситорами. Однако для организма интенсивное цепное
окисление липидов крайне нежелательный процесс, так как оно приводит к
бесполезному сжиганию ценных компонентов клетки и к образованию ток-
сичных для клеток продуктов. Антиоксиданты тормозят цепное окисление за
счет обрыва цепей. Пероксидаза - высокомолекулярное соединение входит в
состав антиоксидантной системы растений, активность которой определяет
устойчивость к различным стрессовым воздействиям. Было показано, что
обработка растений хитозаном увеличивает антиоксидантную активность в
3,5 раза (Kim, 2005). Прединкубация культуры клеток пшеницы в хитине и
хитозане приводит к сильному увеличению экстрацюллярной пероксидазной
активности (Ortmann, Moerschbacher, 2006).

PR-белки - белки, ассоциированные с устойчивостью. Их синтез инду-
цируется не только патогенами, они образуются в здоровых растениях на
определенных этапах вегетации и при различных стрессовых воздействиях.
Некоторые PR-белки имеют протеазную, рибонуклеазную, глюканазную, хи-
тиназную активности или являются ингибиторами протеаз. В состав PR-бел-
ков входят также низкомолекулярные белки - модификаторы клеточных мем-
бран грибов и бактерий (тионины, дефенсины и липидпереносящие белки).
254
Показано, что хитозан может индуцировать такие PR-белки как, хитиназа и
хитозаназа (Collinge et al., 1993; van Loon et al., 1994). Эти белки ингибируют
рост грибов и разрушают их клеточную стенку и, следовательно, могут иг-
рать значительную роль в защитной системе растения-хозяина (Dixon et al.,
1994; Graham, Sticklen, 1994). Белками системной индуцированной устойчи-
вости являются хитиназы, Р-1,3-глюканазы, PR-1 и PR-5 (Schlumbaum et al.,
1986; Sathiyaba, Balasubramaman 1998; Arlorio et al., 1992).

При исследовании влияния хитозана на активность хитиназы и р-1,3-глю-
каназы в системе огурцы-галловая нематода было показано, что инвазия ра-
стений паразитическими нематодами способствует индукции PR-белков, и в
иммунизированных растениях огурца наблюдается повышение активности
обоих ферментов (Зиновьева и др., 2002).

Одним из характерных свойств сверхчувствительных растений является
приобретенная устойчивость к повторному заражению патогеном. Приобре-
тенная устойчивость, как правило, неспецифична. Устойчивость может инду-
цироваться не только патогенами, но и различными веществами. Развитие си-
стемной индуцированной устойчивости (СИУ) связано с распространением
по растению веществ, образующихся в первично зараженных тканях расте-
ний. Таким образом, всё растение приобретает устойчивость к последующе-
му заражению. Предположительно индуктором СИУ является салициловая
кислота, образующаяся при некротизации первично зараженных клеток. Об-
работка хитозаном может генерировать СИУ, которая продолжительна во вре-
мени и относится к широкому кругу патогенов.

Было показано, что хитозан индуцирует экспрессию различных генов,
связанные с защитными реакциями растений такие, как гены, кодирующие
ФАЛ и ингибиторы протеиназ (Notsu et al., 1994; Doares et al., 1995; Vander et
al., 1998). Хитозан активирует защитные гены в различных растениях: в рисе
(Rakwal et al., 2002), в томатах и огурцах (Ben-Shalom et al., 2000, Ben-Shalom
et al., 2003). Предполагается, что хитозан может вовлекать жасмоновую кис-
лоту в путь биосинтеза, начиная с активации транскрипции генов, кодирую-
щих ФАЛ и ингибиторов протеаз (Walker-Simmons et al., 1984; Farmer, Ryan,
1992; Doares et al., 1995).

Еще одним способом поддержания устойчивости растений является спо-
собность регулировать растением-хозяином образования соединений жиз-
ненно важных для паразита. Так при заражении галловой нематодой устой-
чивых сортов томатов было отмечено снижение синтеза свободных стеринов
и изменение их состава. С другой стороны, наблюдалось накопление фито-
алексина ришитина (Зиновьева и др., 2002 ). Нематоды, так же как и грибы,
не способны к синтезу стеринов. Известно, что синтез ришитина и стеринов
протекает по одному биосинтетическому пути. Было показано, что в корнях
восприимчивых к галловой нематоде томатов, семена которых были обра-
ботаны хитозаном, содержание стеринов снизилось на 40%, по сравнению с
контролем. Снижение происходило в основном за счет наиболее необходи-
мых для жизнедеятельности нематоды стеринов: кампе-, сигма- и ситостери-
на (Васюкова, 2001).

Действуя как элиситор, хитозан способен влиять на процессы образова-
ния некоторых вторичных метаболитов различного биогенеза, в функции ко-
торых, как правило, входит защита растений от стрессовых воздействий. При
обработке корней дурмана (В rugmans ia candida) хитозаном в определенной
концентрации было обнаружено увеличение содержания тропановых алка-
лоидов: скополамина и гиосциамина, которые обладают антихолинергиче-
ским действием (Hashimoto et al., 1993; Yamada et al., 1994). При обработке
корневой системы белены (Hyoscyamus muticus), образуется в 5 раз больше
гиосциамина, чем в контроле (Sevon et al., 1992). Введение хитозана в культу-
ральную среду показало увеличение образования сесквитерпена гернандуль-
цина в эфирном масле, выделенном из стевии Lippia dulcis Trev. (Sauerwein
et al., 1991). Обработка корней пажитника (Trigonella foenum-graecum L.) хи-
тозаном увеличивало в разы содержание диосгенина, спиростанового глико-
зида являющегося сырьем для получения стероидных гормонов (Merkli et al.,
1997). Хитозан, добавленный в культуру клеток (Petroselinum crispum), ведет
к быстрому накоплению Р-1,3-глюкана - каллозы в клеточных стенках и сни-
жает образование кумаринов (Conrath et al., 1989).

Таким образом, хитозан обладает элиситорной активностью широкого
спектра действия, вызывая как локальную, так и системную индуцированную
устойчивости к различным патогенным организмам. На различных растениях
и паразито-хозяинных системах показано, что обработка растений хитозаном
вызывает накопление фенольных соединений, фитонцидов и фитоалексинов
в тканях растения-хозяина; активирует хитиназы, р-глюканазы и липоксиге-
назы, а также стимулирует образование активных форм кислорода; снижает
общее содержание и изменяет состав свободных стеринов, приводя к угне-
тению развития стеринозависимых патогенов. Активация неспецифических
защитных механизмов в тканях растения позволяет ингибировать рост и раз-
витие патогенов (Васюкова и др., 2001).

ПРИМЕНЕНИЕ ХИТОЗАНА В ПРОИЗВОДСТВЕННЫХ УСЛОВИЯХ
В БОРЬБЕ С ГАЛЛОВОЙ НЕМАТОДОЙ

В современном сельском хозяйстве используются препараты на основе
хитозана, в том числе для борьбы с фитонематодами. Разработаны и внед-
рены в практику сельскохозяйственного производства такие препараты, как
Нарцисс (хитозан 50%, 20% глутаминовой кислоты и 30% янтарной кисло-
ты), Хитозары (хитозан+салициловая кислота+фосфорнокислый калий, хито-
зан+арахидоновая кислота), Агрохит (лактат низкомолекулярного хитозана);
из зарубежных препаратов: YEA!, ODC™ (AgriHouse brands Ltd/на основе хи-
тина и хитозана), Clear nematode (chitosan) Qingdao Whale Spirituality Ocean
Technology Co., Ltd (Китай), Yantai Heatex Biochemical & Technology Co., Ltd
(Китай) и много других.

В производственных условиях на естественно зараженной галловой не-
матодой М. incognita почве в течение ряда лет проводили исследования, где
оценивали нематодоустойчивость растений томатов и огурцов, обработан-
ных низкомолекулярным хитозаном (25 кДа), растворенным в 1% янтарной
кислоте, их урожайность, а также морфо-физиологические и популяционные
показатели нематод (Удалова и др., 1999; Удалова, Удалова, 2005; Удалова
и др., 2006; Удалова и др., 2007; Удалова и др., 2008а,б). Благодаря своей
структуре низкомолекулярный хитозан лучше проникает в корневую систему
растения, чем высокомолекулярный. Несмотря на заражение корневой систе-
мы, галловая нематода в корнях проявляла признаки морфо-физиологическо-
го угнетения, выражающееся задержкой ее развития, мелкими размерами са-
мок, низкой плодовитостью. Было показано, что в условиях теплиц внесение
хитозана должно быть регулярным и для получения стабильного результата
интервал внесения должен составлять не менее двух недель. Хитозан позво-
ляет использовать его на любых стадиях развития растений, что существенно
для условий закрытого грунта, где химические средства защиты во время ве-
гетации к применению запрещены.

Учитывая такие свойства хитозана, как хорошая растворимость в воде
и способность удерживать в структуре растворенные в воде вещества, были
проведены исследования возможности комплексного внесения хитозана с
другими соединениями, которые могли бы усилить его ингибирующее дей-
ствие на нематод. Минеральная подкормка растений может оказывать неод-
нозначное действие на заражение растений нематодой. Так, калийные удоб-
рения, являясь носителем катионов, способствуют развитию нематофаговых
грибов (Eayre et al., 1990), азотные удобрения ингибируют развитие галловой
нематоды (Laksharmana Rao et al., 1990). С другой стороны, несбалансиро-
ванное применение минеральных веществ может, как подавлять, так и созда-
вать благоприятные условия для размножения патогена. При субоптимальной
обеспеченности растений питательными веществами (азотом, калием и др.)
создаются благоприятные условия для развития нематод (Рийспере, 1990).
В лабораторных условиях было показано (Удалова и др., 2006), что обработ-
ка растений огурца только минеральными удобрениями, входящими в регу-
лярную подкормку растений, не влияет на зараженность растений галловой
нематодой. А комплексное внесение минеральной подкормки с хитозаном
приводит к снижению количества и размеров галлов, образовавшихся на кор-
нях, по сравнению с необработанными растениями (в 1,8 раза, при обработке
одним хитозаном и в 2,3 раза, при обработке хитозаном с минеральной под-
кормкой). В производственном испытании в системе огурцы-Л/. incognita,
было показано, что совместное внесение минеральных удобрений (калий-
ных, азотных и магниевых) с низкомолекулярным хитозаном позволяет уси-
лить антинематодные свойства хитозана (Удалова и др., 20086; Удалова и др.,
2009). Применение хитозана совместно с комплексом минеральных удобре-
ний в течение вегетации растений повышает устойчивость к нематоде (на
60-70% снижается количество зараженных растений), увеличивает урожай
с метра квадратного производственных теплиц (на 2,1-3,6 кг/м2), продлевает
срок вегетации на 2-3 месяца. А внесение одних минеральных удобрений,
наоборот, стимулировало развитие нематод и увеличивало галлообразование
на корнях растений, что являлось причиной значительных потерь в урожай-
ности растений.

Показано, что применение для защиты растений одного хитозана эффек-
тивно только в случае средней степени заражения патогеном, при сильном за-
ражении целесообразно комбинированное внесение хитозана с химическими
средствами защиты (Тютерев, 2002). Так, обработка растений антигельминт-
ным препаратом нилвермом показала его эффективность в отношении фито-
нематод при комбинированном внесении с хитозаном (Удалова и др., 2004).
Совместное действие хитозана с препаратом нилвермом изучали на огурцах

9.	Морфология, систематика

257
в производственных теплицах в продленном обороте. Оценивали эффектив-
ность действия, как отдельных соединений, так и их комплекса. Препараты
вносили под корень растений. Было отмечено значительное угнетение раз-
вития нематод при любой обработке препаратами, по сравнению с контро-
лем. Это отражалось на размерах самок и особенно на плодовитости. При
оценке урожайности огурцов было отмечено, что все обработки в некоторой
степени увеличивали урожайность, но одновременное внесение нилверма с
хитозаном значительно увеличивало продуктивность огурцов, по сравнению
с контролем.

Тиабендазол, соединение из группы бензимидазолов, широко применяе-
мый в ветеринарии антигельминтный препарат, в растениеводстве исполь-
зуется в качестве фунгицида. Он хорошо диффундируют в растительные
ткани, не фитотоксичен. Механизм нематицидного действия заключается в
блокировке фумаратредуктазы и нарушении энергетического метаболизма у
гельминтов. Для бензимидазолов характерно наличие овоцидного и лярви-
цидного действия.

Препарат оказывает ингибирующее действие на Globodera rostochiensis
(Whitead et al., 1985). Показано, что совместное внесение хитозана и тиа-
бендазола существенно снижает зараженность растений огурца галловой
нематодой (Удалова, 2002). В производственном опыте было показано, что
предобработка семян огурцов раствором хитозана, а затем опудриванием
тиабендазолом позволяет в среднем в 1,5 раза уменьшить интенсивность за-
ражения корневой системы М. incognita.

Таким образом, на больших площадях производственных теплиц обра-
ботка растений томатов и огурцов как индивидуально хитозаном, так и в
комплексе хитозана с минеральной подкормкой или с препаратами, оказы-
вающими нематицидное действие, дает достаточно высокую экономическую
эффективность и позволяет, несмотря на существенное исходное заражение
растений, получать хороший урожай. А при регулярном их использовании
можно значительно снизить и поддерживать невысокий уровень популяции
галловой нематоды.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Проводя сравнительный анализ действия хитина и хитозана для борьбы с
фитонематодами, можно выделить следующие характеристики данных поли-
меров. Хитин - экологически безопасное соединение, легко разрушаемое мик-
роорганизмами. Применение хитина способствует увеличению хитиназной
активности хитинолитических микроорганизмов, приводящее к снижению
численности популяции паразитических нематод и увеличению численности
сапробиотических. Нематицидное действие связано с увеличением концен-
трации аммиака при гидролизе хитина. Отрицательными характеристиками
хитина являются слабая растворимость из-за высокой жесткости полимерной
цепи и интенсивного межмолекулярного взаимодействия, фитотоксичность
при выделении аммиака и высокие нормы расхода.

Хитозан является перспективным соединением. Более упорядоченная по
сравнению с хитином структура и достаточное количество радикалов-заме-
258
стителей позволяют создавать на основе хитозана различные модификации,
получая соединения с заданными свойствами. Хитозан не фитотоксичен, рас-
творим не только в слабых растворах органических кислот, но и в воде, у него
низкая норма расхода. Механизм действия, направленный против патогенов,
в том числе нематод, связан с высокой элиситорной активностью, что по-
зволяет индуцировать в растениях защитные химические реакции. Хитозан
можно использовать на любых стадиях развития растений. Благодаря своей
структуре он легко диффундирует в растительные ткани. Возможно комбини-
рованное внесение хитозана с другими препаратами и минеральными веще-
ствами благодаря его хорошей растворимости в воде и способности удержи-
вать в структуре растворенные вещества.

Работа выполнена при поддержке программы “Биоресурсы”, а также
грантов НШ-2706.2012.4 (Ведущие научные школы Президента РФ) и РФФИ
10-04-00799-а.

ЛИТЕРАТУРА

Васюкова Н.И., Зиновьева С.В., Ильинская Л.И. и др. Модулирование болезнеустойчивости ра-
стений с помощью водорастворимого хитозана // Прикл. биохимия и микробиология. 2001.
T. 37, № 1. С. 115-122.

Галъбрайх Л.С. Хитин и хитозан: строение, свойства, применение// Соросовский образова-
тельный журнал. 2001. № 1. С. 51-56.

Зиновьева С.В., Васюкова Н.И., Удалова Ж.В. и др. Индуцирование PR-белков при инвазии
растений паразитическими нематодами // Труды Института паразитологии, 2002. T. 43.
С. 125-131.

Озерецковская О.Л., Васюкова Н.И., Зиновьева С.В., Переход Е.А. Хитозан как элиситор инду-
цированной устойчивости растений // Хитин и хитозан. Получение, свойства, применение.
М. Наука 2002. С. 339-347.

Рийспере А. Влияние минерального питания растения-хозяина на развитие картофельной не-
матоды. // Изв. АН ЭССР. Биол. 1990. Т. 39, № 3. С. 196-204.

Тютерев С.Л. Научные основы индуцированной болезнеустойчивости растений. СПб. ВИЗР.
2002. 328с.

Удалова В.Б., Селиверстов А.Ф., Ершов Б.Г. Применение хитозана и нилверма в комплексной
системе мер борьбы с галловой нематодой в теплицах // V Всероссийская конференция “Но-
вые перспективы в исследовании хитина и хитозана”. Москва-Щелково, 1999. С. 123-126.

Удалова В.Б. Способ предпосевной комплексной обработки семян огурца против галловой
нематоды (Meloidogyne spp.) // Пат. № 2193834 от 10.12.02.

Удалова В.Б., Селиверстов А.Ф., Удалова Ж.В., Зиновьева С.В. Применение хитозана в ин-
тегрированной системе борьбы с галловой нематодой (Meloidogyne incognita) на огурцах и
томатах в тепличных хозяйствах // Основные достижения и перспективы развития парази-
тологии. М., 2004. С. 318-320.

Удалова В.Б., Удалова Ж.В. Влияние хитозана на устойчивость растений огурца к Meloidogyne
incognita и морфо-физиологические характеристики нематод // Теория и практика борьбы с
паразитарными болезнями. М., 2005. Вып. 6. С. 360-362.

Удалова В.Б., Селиверстов А.Ф., Удалова Ж.В. Низкомолекулярный хитозан в интегрирован-
ной защите растений огурцов от галловой нематоды // Теория и практика борьбы с парази-
тарными болезнями. М. 2006. Вып. 7. С. 404—405.

Удалова В.Б., Удалова Ж.В., Селиверстов А.Ф. Применение низкомолекулярного хитозана с
минеральными удобрениями в борьбе с галловой нематодой на растениях огурца // Теория
и практика борьбы с паразитарными болезнями. М. 2007. Вып. 8. С. 358-360.

Удалова Ж.В., Удалова В.Б., Селиверстов А.Ф. Комплексное применение низкомолекулярного
хитозана в борьбе с галловой нематодой в производственных теплицах // Биоразнообразие
и экология паразитов наземных и водных ценозов. М. 2008. С. 391-393.
Удалова В.Б., Удалова Ж.В., Селиверстов А.Ф. Индуцирование устойчивости растений огур-
ца к галловой нематоде {Meloidogyne incognita) в производственных условиях защищен-
ного грунта // Теория и практика борьбы с паразитарными болезнями. М. 2008. Вып. 9.
С. 474-476.

Удалова В.Б., Шестепёров А.А., Зиновьева С.В. Удалова Ж.В. Методические рекомендации
по применению хитояна при комплексной обработке растений огурца в борьбе с галло-
вой нематодой в защищенном грунте// Росс. Паразитологический журнал. 2008. № 3.
С. 117-119.

Удалова В.Б., Удалова Ж.В., Селиверстов А.Ф., Зиновьева С.В. Способ обработки растений
огурца против галловой нематоды {Meloidogyne spp.) //Пат. № 2353085 от 27.04.09.

Arlorio М., Ludwig A., Boiler Т, Bonfante Р. Inhibition of fungal growth by plant chitinases and
0-1,3-glucanases. A morphological study // Protoplasma. 1992.Vol. 171, N 1-2. P. 34-43.

Bautista-Banos S., Hernandez-Lauzardo M., Bosquez-Molina E., Wilson C.L. Effects of chitosan and
plant extracts on growth of Colletotrichum gloeosporioides, anthracnose levels and quality of
papaya fruit // Crop Prot. 2003. Vol. 22, N 9. P. 1087-1092.

Bautista-Banos S., Hernandez-Lauzardo A.N., Velazquez-del Valle M.G. et al. Chitosan as a potential
natural compound to control pre and postharvest diseases of horticultural commodities // Crop
Prot. 2006. Vol. 25, N 2. P. 108-118.

Bell N.I., Watson R.N., Sarathchandra S. U. Suppression of plant parasitic nematodes in pastoral soils
amended with chitin // New Zealand Plant Protect.. 2000. Vol. 53, N 1. P. 44-47.

Ben-Shalom N., Kudabeava N., Pinto R. Controlling elicitation of chitin oligomers and chitosan in
tomato leaves through their molecule structure // In: Uragami T., Kurita K., Fukumizo T. (Eds)
Chitin and Chitosan in Life Science. Yamaguchi. Japan. 2000. P. 309-312.

Ben-Shalom N., Ardi R., Pinto R. et al. Controlling gray mould caused by Botrytis cinerea in cucumber
plants by means of chitosan // Crop Protection 2003 Vol. 22, N 2. P. 285-290.

Benhamou N., Theriault G. Treatment with chitosan enhances resistance of tomato plants to the
crown and root pathogen Fusarium oxysporum f. sp. radicis-lycopersici // Physiological and
Molecular Plant Pathology 1992. Vol. 43. P. 34-52.

Bhaskara Reddy B.M.V., Arul J., Angers P, Couture L. Chitosan treatment of wheat seeds induces
resistance to Fusarium graminearum and improves seed quality// J. Agric. Food Chern. 1999.
Vol. 47, N3.P. 1208-1216.

Bhaskara Reddy B.M. V, Belkacemi K., Corcuff F.C., Arul J., Angers P Effect of pre-harvest chitosan
sprays on post-harvest infection by Botrytis cinerea and quality of strawberry fruit // Postharvest
Biol. Technol. 2000. Vol. 20, N 1. P. 39-51.

Chandrkrachang S., The applications of chitin and chitosan in agriculture in Thailand // K. Suchiva,
S. Chandrkrachang, P. Methacanon, M.G. Peter (Eds.), Bangkok, Advances in Chitin Science.
2002. Vol. 5, P. 458-462.

Chibu H, Shibayama H. Effects of chitosan applications on the growth of several crops //
T. Uragami, K. Kurita, T. Fukamizo (Eds.), Chitin and Chitosan in Life Science, Yamaguchi, 2001.
P. 235-239.

Conrath U, Domard A, Kauss H. Chitosan-elicited synthesis of callose and coumarin derivatives in
parsley cell suspension cultures // Plant Cell Reports 1989. Vol. 8. N 1-2. P. 152-155.

Cote F., Hahn M.G. Oligosaccharin: structures and signal transduction // Plant Molecular Biology.
1994. Vol. 26, N 5. P. 1379-1411.

Collinge D.B., Kragh K.M., Mikkelsen J.D. et al. Plant chitinase // Plant Journal. 1993. Vol. 3, N 1.
P. 31-40.

Culbreath, A.K., Rodriguez-Kabana R., Morgan-Jones G. The use of hemicellulosic waste matter for
reduction of the phytotoxic effects of chitin and control of root-knot nematodes // Nematropica.
1985. Vol. 15, N l.P. 49-75.

Devlieghere F., Vermeulen A., Debevere J. Chitosan: Antimicrobial activity, interactions with food
components and applicability as a coating on fruits and vegetables // Food Microbiol. 2004.
Vol. 21, N 6. P. 703-714.

Dixon R.A., Harrison M.J., Lamb C.J. Early events in the activation of plant defenses // Annual
Review of Phytopathology. 1994. Vol. 32. P. 479-510.

Doares S.H., Syrovets T, Weiler E.W., Ryan C.A. Oligogalacturonides and chitosan activate plant
defensive genes through the octadecanoid pathway // Proceedings of the National Academy of
Science USA 1995. Vol. 92, N 10. P. 4095-4098.
Eayre C. G., Jaffee В. A., Zehr E.I. Influence of potassium on spore germination in the nematophagous
fungus, Hirsutella rhossiliensis 1 // J. Nematol. 1990. Vol. 22, N 4. P. 612-613.

Farmer E.E., Ryan C.A. Octadecanoid precursors of jasmonic acid activate the synthesis of wound-
inducible proteinase inhibitors // The Plant Cell. 1992 Vol. 4, N 2. P. 129-134.

Godoy G., Rodriguez-Kabana R., Shelby R.A. et al. Chitin amendments for control of Meloidogyne
arenaria in infested soils. II. Effects on microbial population// Nematropica. 1983. Vol. 13.
P. 63-74.

Graham L.S., Sticklen M.B. Plant chitinases// Canadian Journal of Botany. 1994. Vol. 72, N 8.
P. 1057-1083.

Hadwiger L.A., Beckman J.M. Chitosan as a Component of Pea - Fusarium solani interactions//
Plant Physiol. 1980. Vol. 66, N 3. P. 205-211.

Hadwiger L.A., Klosterman S.J., Choi J. J. The mode of action of chitosan and its oligomers in
inducing plant promoters and developing disease resistance in plants // Advances in Chitin
Science. 2002. Vol. 5, N 5. P. 452-457.

Hashimoto T, Yun D.J., Yamada Y. Production of tropane alkaloids in genetically engineered root
cultures // Phytochemistry. 1993. Vol. 32, N 3. P. 713-718.

Khan W. Signal compounds involved with plant perception and response to microbes alter plant
physiological activities and growth of crop plants / PhD Thesis, McGill University, Canada,
2003. 185 p.

Kim H.J. Characterization of bioactive compounds in essential oils, fermented anchovy sauce,
and edible plants, and, induction of phytochemicals from edible plants using methyl jasmonate
(MeJA) and chitosan // PhD Thesis, Clemson University, USA, 2005. 178 p.

Ladner D.C., Tchounwoul G.W. Evaluation of the effect of ecologic on root-knot nematode,
Meloidogyne incognita, and tomato plant, Lycopersicon esculenum //Int. J. Environ. Res. Public
Health. 2008. V. 5. N 2. P. 104-110.

Laksharmana Rao P.V., Das J., Das A.K. Evaluation of nematicidal properties of common
chemicals against root-knot nematode, Meloidogyne javanica // Geobios. 1990. Vol. 17, N 5-6.
P. 251-254.

Mason E., Davis M. Defense response in slash pine: chitosan treatment alters the abundance of
specific mRNAs // Molecular Plant-Microbe Interactions. 1997. Vol. 10, N 1. P. 135-137.

Mankau R., Das S. Effect of organic materials on nematode bionomics in citrus and root-knot
nematode infested soil // Indian J. Nematol. 1974. Vol. 4, N 2. P. 138-151.

Matsuda H., Omura Y. Antibacterial and nematocidal composition and microorganism therefore.
Japan Patent N 2152904. Pub. date 12.06.1990.

Mayer A.F. Polyphenol oxidases in plants and fungi: Going places? A review // Phytochemistry.
2006. Vol. 67, N 21. P. 2318-2331.

Merkli A., Christen P, Kapetanidis I. Production of diosgenin by hairy root cultures of Trigonella
foenum-graecum L. // Plant Cell Reports. 1997. Vol. 16, N 9. P. 632-636.

Mian J.H., Godoy G., Shelby R.A. et al. Chitin amendments for control of Meloidogyne arenaria in
infested soil // Nematropica. 1982. Vol. 12. N 1. P. 71-84.

Mitchell R., Alexander M. Chitin and biological control of Fusarium diseases. Pl. // Dis. Reptr. 1961.
Vol. 45. N 7-9. P. 487-490.

Mittal N., Saxena G., Mukerji KG. Integrated control of root-knot disease in’three crop plants using
chitin and Paecilomyces lilacinus. // Crop Protection. 1995. Vol. 14. N 8. P. 647-651.

Morrison T.A., Buxton D.R. Activity of phenylalanine ammonia-lyase, tyrosine ammonia-lyase,
and cinnamyl alcohol dehydrogenase in the maize stalks// Crop. Sci 1993. Vol. 33, N 6.
P. 1264-1268.

Notsu S.., Saito N., Kosaki H. et al. Stimulation of phenylalanine ammonia-lyase activity and
lignification in rice callus treated with chitin, chitosan and their derivatives // Bioscience,
Biotechnology, and Biochemistry. 1994. Vol. 58, N 3. P. 552-553.

Ortmann I., Moerschbacher M. Spent growth medium of Pantoea agglomerans primes wheat
suspension cells for augmented accumulation of hydrogen peroxide and enhanced peroxidase
activity upon elicitation. // Planta. 2006 Vol. 224, N 4. P. 963-970.

Pearce R.B., Ride J.P. Chitin and related compounds as elicitorsof the lignification response in
wounded wheat leaves // Physiol PlantPathol. 1982. Vol. 20. N 2. P. 119-123.

Pospiezny H. Antiviroid activity of chitosan // Crop Prot. 1997. Vol. 16, N 2. P. 105-106.

Raj S.N., Sarosh B.R., Shetty H.S. Induction and accumulation of polyphenol oxidase activities as
implicated in development of resistance against pearl millet downy mildew disease // Functional
Plant Biology. 2006. Vol. 33, N 8. P. 563-571.
Rakwal R., Tamogami S., Agrawal G.K., Iwahashi H. Octadecanoid signaling component «Burst» in
rice (Qryza sativa L.) seedling leaves upon wounding by cut and treatment with fungal elicitor
chitosan // Biochemical and Biophysical Research Communications 2002. Vol. 295, N 5.
P. 1041-1045.

Rodriguez-Kabana R., Morgan-Jones G., Ownley G.B. Effects of chitin amendments to soil on
Heterodera glycines microbial populations and colonization of cysts by fungi // Nematropica.
1984. Vol. 14, N 1. P. 10-25.

Rodriguez-Kabana R., King P.S., Robertson D.G. et al. Carden, potential for management of soybean
nematodes // Nematropica. 1988. V. 18, N 1. P. 45-52.

SarathchandraS. U., Watson R.N., Co N.R. et al. Effects of chitin amendment of soil on microorganisms,
nematodes and growth of white clover (Trifolium repens L) and perennial ryegrass (Lolium
perenne L) // Biol. Fert. Soils. 1996. Vol. 22, N 3. P. 221-226.

Sathiyabama M., Balasubramanian R. Chitosan induces resistance component in Arachis hipogaea
against leaf rust caused by Puccinia arachidis Speg. // Crop Protection. 1998. Vol. 17, N 4.
P. 307-313.

Sauerwein M., Flores H.M., Yamazaki T, Shimomura K. Lippia dulcis shoot cultures as a source of
the sweet sesquiterpene hemandulcin // Plant Cell Reports 1991. Vol. 9, N 12. P. 663-666.

Schlumbaum A., Mauch E, Vogeli U., Boiler T Plant chitinases are potent inhibitors of fungal
growth. // Nature. 1986. Vol. 324. N 11. P. 365-367.

Sevon N., Hiltunen R., Oksman-Caldentey KM. Chitosan increases hyoscyamine content in hairy
root cultures of Hyoscyamus muticus 11 Pharmaceutical and Pharmacological Letters. 1992. Vol. 2,
N 1. P. 96-99.

Spiegel, Y, E. Cohn, I. Chet. Use of chitin for controlling plant parasitic nematodes I. Direct effects
on nematode reproduction and plant performance //Plant and Soil. 1986. Vol. 95, N 1. P. 87-95.

Spiegel Y., Chet I., Cohn E. Use of chitin for controlling plant-parasitic nematodes. II. Mode of
action // Plant and Soil. 1987. Vol. 98, N 3. P. 337-345.

Spiegel Y., Chet I., Cohn E. et al. Use of chitin for controlling plant-parasitic nematodes. III. Influence
of temperature on nematicidal effect, mineralization and microbial population buildup // Plant and
Soil. 1988. Vol. 109. N 2. P. 251-256.

Sukwattanasinitt M., Klaikherd A., Skulnee K, Aiba S. Chitosan as a releasing device for 2,4-D
herbicide./ In: T. Uragami, K. Kurita, T. Fukamizo (Eds.), Chitin and Chitosan, Chitin and
Chitosan in Life Science, Yamaguchi, 2001. P. 142-143.

Thipyapong P, Hunt M.D., Steffens J.C. Antisense down regulation of polyphenol oxidase results in
enhanced disease susceptibility // Planta. 2004. Vol. 220, N 1. P. 105-107.

van LoonL.C., Pierpoint W.S., Voller T, Conejero V. Recommendations for naming plant pathogenesis-
related protein // Plant Molecular Biology Reporter. 1994. Vol. 12, N 3. P. 245-264.

Vander P, Kjell M. V, DomardA., El-Gueddari N.E., Moerschbacher B.M. Comparison of the ability
of partially N-acethylated chitosans and oligosaccharides to elicit resistance in wheat leaves //
Plant Physiology. 1998. Vol. 118, N 14. P. 1353-1359.

Yamada Y, Yun D.J., Hashimoto T. Genetic engineering of medicinal plants for tropane alkaloid
production // Ryu DDY, Furusaki S (Eds) Advances in Plant Biotechnology, Elsevier Science
Publishers, Amsterdam, 1994. P. 83-93.

Walker-Simmons M., Jin D., West C.A. et al. Comparison of proteinase inhibitor-inducing activities
and phytoalexin elicitor activities of a pure fungal endopolygalacturonase, pectic fragments and
chitosans // Plant Physiology. 1984. Vol. 76, N 4. P. 833-836.

Wanichpongpan P, Suriyachan К, Chandrkrachang S. Effects of chitosan on the growth of Gerbera
flower plant (Gerbera jamesonii). I In: T. Uragami, K. Kurita, T. Fukamizo (Eds.), Chitin and
Chitosan in Life Science, Yamaguchi, 2001, P. 198-201.

WhiteadA.G., Bromilow R.H., Fraser J.E., Nichols A.J.F. Control of potato cyst-nematode, Globodera
rostochiensis, and root-knot nematode, Meloidogyne incognita, by organosphosphorus, carbamate,
benzimidazole and other compounds // Ann.of Appl. Biol. 1985. Vol. 106, N 3. P. 489-498.
КРАТКАЯ ИСТОРИЯ СТАНОВЛЕНИЯ
СОВРЕМЕННЫХ ПРЕДСТАВЛЕНИЙ ОБ ЭВОЛЮЦИИ
НЕМАТОД ОТРЯДА TYLENCHIDA
THORNE, 1949 (NEMATODA)

В.Н. ЧИЖОВ, С.А. СУББОТИН1

В настоящее время объем разнообразной информации по Tylenchida - од-
ному из наиболее многочисленных (по числу описанных видов) и хорошо
изученному отряду нематод уже представляется достаточным для оценки
общей степени родства между различными морфо-экологическими группа-
ми тиленхид. Поскольку палеонтологическая летопись не оставила нам ин-
формации о строении древних тиленхид, а эмбриологические особенности
развития нематод данного отряда изучены весьма фрагментарно, то при об-
суждении филогении тиленхид главной задачей следует считать обоснование
анцестральной (предковой) формы. В дальнейшем с помощью сравнительно-
морфологического анализа биологических и экологических характеристик и
кладистического анализа морфологических характеристик появится возмож-
ность обсуждать происхождение и степень родства различных групп этих не-
матод. В последние десятилетия важная информация по филогении тиленхид
была получена и в результате анализов нуклеотидных последовательностей
гена кодирующих малую субъединицу рибосомальной ДНК для многих видов
нематод из различных таксономических групп этого отряда, а также класса
Nematoda в целом.

Принимаемое в настоящее время разделение фазмидиевых (Secementea)
нематод, имеющих стилет, на отряды Tylenchida и Aphelenchida, требует бо-
лее тщательного рассмотрения аргументов, которые были высказаны в дис-
куссии о филогенезе этих нематод ранее.

В 60-80-х гг. прошлого столетия наибольшее число сторонников имела
теория происхождения Tylenchida и Aphelenchida от рабдитоидно-дипло-
гастероидных предков (Парамонов, 1967, 1968, 1970; Скарбилович, 1980;
Geraert, 1966; Andrassy, 1976; Maggenti, 1971, 1981), при этом Aphelenchida
рассматривалась в целом как более примитивная группа в пределах отряда
Tylenchida. Общее происхождение обеих ветвей стилетных нематод при та-
ком подходе до сих пор казалось вполне логичным.

Однако в последствии появилась информация в поддержку независимого
происхождения этих двух групп, которые и были выделены в отдельные от-
ряды (Siddiqi, 1980, 1986). В данной статье только кратко рассматриваются
различные аспекты этого вопроса, более подробно современные гипотезы
происхождения стилетных нематод излагаются в работе Суменковой (1984).

1 Центр паразитологии ИПЭЭ РАН.
Рис. 1. Реконструкция анцестральной формы
отряда Tylenchida

А - тотальное изображение самки; Б - хвост
самца (спикулы не изображены); 1 - стилет; 2 - по-
лимеризованные пучки протракторов стилета; 3 -
прокорпус; 4 - метакорпальный бульбус; 5 - истмус;
6 - кардиальный бульбус; 7 - нервное кольцо; 8 - экс-
креторный проток; 9- средняя кишка; 10- яичник;
11 - сперматека; 12 - преутеральная железа; 13 - пе-
редняя матка; 14 - задняя матка; 15 - преутеральная
железа; 16- сперматека; 17- задний яичник; 18-
вульва; 19 - задняя кишка; 20 - анус (по: Парамонов,
1970)

Парамонов (1970) впервые дал
наиболее аргументированный анализ
признаков, характеризующих предко-
вую форму для подотряда Tylenchina. В
качестве анцестральной им была пред-
ложена червеобразная для обоих полов
форма с коническим хвостом, не отде-
ленной от контуров тела и не склероти-
зованной головной капсулой, простым
(без базальных головок) стилетом и
косо расположенными протракторами
опирающимися на кутикулу головной
капсулы. Пищевод характеризуется
цилиндрическим прокорпусом, мус-
кульным (с клапаном) метакорпальным
бульбусом, тонким истмусом и вклю-
ченными в ткань кардиального бульбу-
са, компактно расположенными пище-
водными железами. Половая система
самок при этом исходно дидельфная с
осевой цилиндрической сперматекой,
а у самцов внешние половые органы
характеризуются лептодерной бурсой
с ребрами. При этом следует обратить
внимание на замечание Парамонова о

том, что, возможно, уже среди пред-
ковых групп существовали формы с монодельфной и дидельфной половой
системой, причем первые были более подвижными, с удлиненными хвоста-
ми; вторые, вероятно, имели короткие и округленные хвосты. Трофически
и экологически связывая анцестральную форму тиленхид с гифомицетами
Парамонов (1967, 1970) предложил микотрофную теорию происхождения

стилетных нематод.

Взгляды Андраши (Andrassy, 1976) и Маггенти (Maggenti, 1971, 1981,
1983) во многом сходны с высказанной Парамоновым гипотезой происхожде-
ния тиленхид. Оба автора выводят стилет тиленхид и мускульный с клапаном
метакорпальный бульбус тиленхоидно-афеленхоидной ветви от диплогасте-
роидных предков, считая при этом афеленхид более примитивной группой.
При этом Маггенти (1981) отмечает, что с переходом функции всасывания к
метакорпальиому бульбусу и увеличением его размеров наблюдается дегене-
рация мускулатуры в кардиальной области пищевода, где большого развития
достигают пищеводные железы, которые своими разросшимися лопастями
могут закрывать переднюю часть средней кишки. Естественно, что формы с
компактным расположением желез в кардиальном бульбусе считаются более
примитивными. Относительно строения половой системы самок предковой
группы следует отметить сходство взглядов обоих авторов, которые, в отли-
чие от Парамонова, выводят тиленхоидно-афеленхоидный ствол от прими-
тивных монодельфных форм.

От исходной микофагии, согласно Андраши (1976), дальнейшее развитие
фитопаразитизма тиленхид проходило путем постепенного усиления зави-
симости от растения, начиная с ассоциации нематод с ризосферой, затем с
корневой системой, а в последующем заканчивается экспансией в надземные
органы высших растений.

Маггенти (1981) считает, что фитопаразитизм мог возникнуть одновре-
менно с появлением высших растений (400 млн лет назад) от исходных мико-
фагов, перешедших к факультативному эктопаразитизму на эпидермальных
клетках корневой системы высших растений, включая корневые волоски.

Однако, помимо прямого становления паразитизма, Маггенти не исклю-
чает также возможности его становления в группе Neotylenchoidea через тес-
ную ассоциацию с грибами и связанными с ними насекомыми. Такое взаи-
модействие, по мнению автора, могло привести к форезии - использованию
насекомых в качестве агента для распространения нематод, предоставив по-
следним возможности как для экспансии в надземные органы растений, так и
для дальнейшей специализации по пути энтомопаразитизма.

И, наконец, третьим путем эволюционного развития паразитизма от ис-
ходных форм (микофагов) могло стать усиление зависимости от почвооби-
тающих беспозвоночных и как результат - формирование сферулариоидной
группы тиленхид.

В наиболее законченном виде всем вышеперечисленным теориям проти-
востоит гипотеза, разработанная Сиддики (Siddiqi, 1980, 1986). Рассматривая
в сравнительно-морфологическом аспекте формирование таких структур как
стилет, пищевод, симметрию головного конца, строение половой системы,
органы чувств нематод и некоторые другие признаки, Сиддики приходит к
выводу о различном происхождении афеленхид и тиленхид, сближая первых
с диплогастеридами (Diplogasterida), а вторых - с оксиуридами (Oxyurida-
Drilonematida complex). И как следствие, выделение афеленхид в самостоя-
тельный отряд (Siddiqi, 1980). Если суммировать все особенности, подчерки-
вающие сходство тиленхид и оксиурид, на которых основывает свой вывод
автор, то главными из них будут: цилиндрическая форма пищевода, сходство
в симметрии головного конца, отсутствие в обеих группах папилл и ребер на
бурсе, сходство в форме тела и строении покровов для форм с грубокольчатой
кутикулой.

Исходя из этого положения, исторический предок тиленхид по Сиддики
должен был обладать следующими морфологическими характеристиками:
«...полой трубчатой стомой с небольшим метарабдиальным зубом, ^моди-
фицированным немускульным пищеводом, пищеводными железами, тесно

10.	Морфология, систематика

265
уложенными вокруг передней части средней кишки, расположенной за се-
рединой тела вульвой, моно- и продельфной гонадой и вытянутым хвостом,
сходным у обоих полов. Самцы с парными спикулами, генитальные папиллы
сконцентрированы вокруг клоаки, а бурса и рулёк отсутствуют» (Сиддики,
1986). С формированием настоящего стилета и переходом к микофагии пре-
док тиленхид наиболее близок по строению к современным представителям
рода Hexatylus. От исходной формы, пассивно питающейся на почвообитаю-
щих гифомицетах, берут свое начало сформировавшиеся позднее фито- и эн-
томопаразитические группы тиленхид.

Филетически раньше, по Сиддики, произошло разделение на группу ми-
енхин (Myenchina - малоизученная группа, паразитирующая на беспозвоноч-
ных и амфибиях) и гексатилин (Hexatylina), с одной стороны, и группу форм,
давших начало богатейшей ветви фитопаразитических тиленхид (Tylenchina),
с другой.

Большой интерес представляет работа коллектива авторов (Luc et al., 1987;
Maggenti et al., 1987), которые тщательно анализируют важные с филогенети-
ческой точки зрения структуры тиленхид и обсуждают основные тенденции,
сопровождающие эволюционное развитие данного отряда. Это прежде всего
преобразование задней гонады у самок, усиление склеротизации головной
капсулы, преобразования в строении дейрид, фазмид и отверстий амфид, а
также таксономическое значение некоторых других морфологических и био-
логических характеристик.

Развивая изложенные выше положения, те же авторы (Luc et al., 1987;
Maggenti et al., 1987) предлагают четыре подотряда тиленхид: Aphelenchina,
Hexatylina, Sphaerulariina и Tylenchina. Подробно обсуждается ревизия послед-
него подотряда, который подразделяется на два надсемейства: Tylenchoidea и
Criconematoidea, а жизненная форма Psilenchus рассматривается как наибо-
лее соответствующая описанию гипотетической анцестральной формы. Так-
сономическая категория семейства представляется авторам наиболее важной,
так как она очерчивает адаптивную зону, в которой эволюционировала та или
иная группа тиленхид.

Парамонов (1970), обосновывая происхождение тиленхид от рабдитоид-
но-диплогастероидных предков, в качестве доказательства приводит работу
Мулвея (Mulvey, 1959), в которой было показано, что личинка тиленхид вто-
рого возраста обладает уже вполне сформировавшимся стилетом. При этом
в начале первой линьки стилета еще нет и личинка несет тонкостенную и
узкую рабдитоидную стому. А протракторы стилета гомологичны миофиб-
риллам прокорпуса пищевода рабдитид. На основании выше изложенного
Парамоновым была предложена реконструкция анцестральной формы для
нематод отряда Tylenchida показанная на рис. 1.

Завершая чрезвычайно конспективный обзор существовавших в конце
XX в. взглядов на филогению тиленхид, следует выделить главные тенден-
ции по этому вопросу.

1.	Принимая как исходную микофагию предковой формы, Парамонов
(1967, 1968, 1970) рассматривает происхождение тиленхид от рабдитоидной
ветви свободноживущих форм с дидельфной половой системой и типично
диплогастероидным пищеводом (мышечный, с клапаном метакорпальный
266
бульбус; пищеводные железы, компактно включенные в состав кардиального
бульбуса).

2.	Соглашаясь с диплогастероидным строением пищевода предковой фор-
мы, Андраши (1976) и Маггенти (1971, 1981, 1983), тем не менее, принимают
монодельфную половую систему самки в качестве примитивного признака
для анцестральной формы подотряда Tylenchina.

3.	Настаивая на близости тиленхид к оксиуридам, Сиддики (1980, 1986)
характеризует предковую форму как монодельфную, с неотиленхоидным пи-
щеводом, то есть имеющим цилиндрическую форму без мускульных утолще-
ний, с пищеводными железами, плотно облегающими начало средней кишки;
при этом нервное кольцо расположено ниже пищеводно-кишечного клапана.

4.	Luc et al. (1987) и Maggenti et al. (1987) соглашаются с Парамоновым
(1967, 1968, 1970) и принимают в качестве исходных для тиленхид диплога-
стероидный тип пищевода и дидельфную половую систему самок у предко-
вых форм, а жизненную форму Psilenchus в качестве анцестральной.

Подводя итог этому этапу изучения филогении отряда Tylenchida, следует
отметить, что, принимая монодельфную форму архитиленхид за исходную,
трудно объяснить последующее становление типично дидельфных форм в
данном отряде. Тем более что в монодельфных группах тиленхин и гексати-
лин для большинства видов характерным признаком является присутствие
в различной степени редуцированной задней половой трубки (а именно,
наличие задней матки иногда с несколькими клетками от редуцированной
гонады). Процесс частичной редукции задней гонады наблюдается и у не-
которых высокоспециализированных первично дидельфных групп в подот-
ряде Hoplolaimina (Chizhov, Berezina, 1988). Ряд авторов, возражая против
первичной монодельфности (Парамонов, 1967, 1970; Малахов, 1986; Чижов,
Кручина, 1988, 1989, 1992), отмечают, что парные половые трубки (передняя
и задняя), - безусловно, первичное состояние, свойственное свободноживу-
щим формам нематод, а редукция одной из них (чаще всего задней) - явление
вторичное.

Так же трудно, на наш взгляд, объяснить формирование типично тилен-
хоидного пищевода от форм с цилиндрической его структурой, как это име-
ет место у неотиленхид. Гораздо логичнее предположить последовательную
редукцию мускульного с клапаном аппарата метакорпального бульбуса у
анцестральной формы, которая могла быть следствием пассивного питания
за счет усиления капиллярных сил протока пищевода. Тем более, что среди
многочисленных видов нематод с неотиленхоидным пищеводом встречаются
многочисленные формы последовательной редукции этого органа.

То же самое можно сказать и о последовательном прогрессивном разви-
тии пищеводных желез от компактно включенных в ткань кардиального буль-
буса до лопастевидных, закрывающих начало средней кишки.

В настоящее время, по-видимому, следует согласиться с разделением
стилетных нематод на два самостоятельных отряда - Tylenchida (Thome,
1949) и Aphelenchida (Siddiqi, 1980). Поэтому в данной работе мы ограничи-
лись рамками современных представлений о структуре и филогении отряда
Tylenchida.

Обоснование анцестральной формы для нематод отряда Tylenchida - это
та основа, на которой в дальнейшем строится вся филогения этих нематод и
определяются ее основные положения. Поэтому из всего многообразия со-
временных видов тиленхид необходимо выделить форму (или группу форм),
которая включала бы в себя максимум анцестральных признаков и имела бы
соответствующую этим признакам экологическую характеристику. Такой
наиболее примитивной группой для всех тиленхид, по нашему мнению, яв-
ляются представители семейства Psilenchidae.

Еще Парамонов (1967) обратил внимание на то, что псиленхи в своей
организации сохранили признаки, позволяющие считать их близкими к об-
щему корню происхождения тиленхид. Это прежде всего не отделенная от
контуров тела головная капсула закрытого типа, очень тонкий (у некоторых
видов он отсутствует) опорный скелет головы, простой (без базальных голо-
вок) стилет, косо расположенные протракторы, типично тиленхоидный пи-
щевод с клапаном в метакорпальном и компактно расположенными железа-
ми в кардиальном бульбусах. Кроме того, эти формы имеют удлиненный или
конический хвост у обоих полов, а самцы - аданальную или лептодерную
бурсу. Важнейшим признаком, подтверждающим примитивность псиленхов,
по мнению Парамонова (1970), является дидельфность женской половой си-
стемы, так как среди всего многообразия тиленхид неизвестны дидельфные
виды (кроме псиленхов), экологическая характеристика которых отвечала бы
жизненной форме микоксилофага.

Обосновывая тилелхоидный тип пищевода у предковой формы, мы исхо-
дим и из того, что у некоторых примитивных групп с простым (без головок)
стилетом (Psilenchus, Atetylenchus, Neopsilenchus и некоторые другие) имеет
место хорошо развитый метакорпальный бульбус с клапаном. По-видимому, в
процессе преобразования стомы в примитивный стилет на начальных этапах
становления микофагии его просвет был недостаточно мал, чтобы обеспечить
пассивное поступление пищи за счет капиллярных сил, и наличие всасываю-
щего органа, каким является метакорпальный бульбус, было необходимым
условием для успешного питания. В последствии пассивное питание за счет
капиллярных сил могло привести к формированию неотиленхоидного пище-
вода со слабо развитым метакорпальным бульбусом (или без него), клапан
при этом отсутствует.

Таким образом, мы полагаем возможным считать современных предста-
вителей семейства Psilenchidae наиболее близкими по организации и эколо-
гическим особенностям к архитиленхидам, от которых в последствии воз-
никли современные фитопаразиты. И в дальнейшем опираемся на концепцию
монофилетического происхождения тиленхид от подобной или близкой к ним
группы.

Анализируя морфологические и экологические особенности тиленхид,
Парамонов (1967, 1970) выделял два основных направления в эволюции этих
форм: первое - в рамках надсемейства Tylenchoidea, второе в рамках надсе-
мейства Hoplolaimoidea, считая, что эти два направления образуют две само-
стоятельные ветви в эволюции этих нематод.

Первое направление, по нашему мнению, должно включать в себя все
современное многообразие первично монодельфных форм, которые через
микофагию (большинство видов с одной передней половой трубкой - спе-
циализированные микофаги) овладели не только всеми органами зеленого ра-
стения, но и телом различных групп беспозвоночных. В рамках этого направ-
268
Рис. 2. Схема возможных филогенетических отношений между семействами (подсемейства-
ми) нематод отряда Architylenchida

1 - Psilenchidae, 2 - Tylenchidae, 3 - Atylenchidae, 4 -Boleodoridae, 5 - Ecphyadophoridae, 6 -
Sychnotylenchidae, 7- Nothotylenchinae, 8- Neotylenchidae, 9- Paurodontidae, 10- Sphaerulariidae, 11 -
Ditylenchinae, 12 - Tylenchocriconematidae, 13 - Tylenchorhynchidae, 15 - Halenchidae, 15 - Nothanguininae,
16- Anguininae, 17- Allantonematidae, 18- Parasitylenchidae, 19- lotonchiidae, 20 - Fergusobiinae,
21 - Tylodoridae, 22 - Dolichodoridae, 23 - Belonolamidae, 24 - Hoplolaimidae, 25 - Pratylenchidae, 26 -
Paratylenchidae, 27 - Criconematidae, 28 - Hemicycliophoridae, 29 - Caloosiidae, 30 - Rotylenchulidae,
31- Meloidoderidae, 32- Ataloderidae, 33- Heteroderidae, 34- Meloidogynidae, 35- Nacobbidae, 36-
Tylenchulidae, 37 - Sphaeronematidae, 38 - Meloidoderitidae. A - микохилофаги, Б - экто- и эндопаразиты
корневой системы растений, В - седентарные формы, Г - паразиты надземных органов растений, Д - па-
разиты беспозвоночных. Сдвоенные стрелки означают наличие в данной группе видов как паразитических
(фито- или энтомо), так и свободноживущих микофагов (по: Чижов, Кручина, 1988)

ления, с учетом последних данных по морфологии и биологии этих нематод,
по-видимому, также следует различать две морфологически и экологически
обособленные ветви в эволюции первично монодельфных форм. Первая - это
исторически связанные с гифомицетами и через факультативный паразитизм
пришедшие к питанию на зеленых частях растений и на беспозвоночных виды
(подотряд Hexatylina); вторая - оставшиеся в почве и также через микофагию
овладевшие корневой системой высших растений (подотряд Tylenchina).

Второе основное направление, выделяемое Парамоновым, объединя-
ет современные нам первично дидельфные формы тиленхид (подотряд
Hoplolaimina Chizhov, Berezina, 1988). Непосредственный (филетически
более ранний) переход предков этой группы сначала к эктопаразитизму на
корневых волосках, а потом и на всей корневой системе вызвал очень ши-
рокую адаптивную радиацию и появление большого разнообразия жизнен-
ных форм, ограниченных трофически облигатным паразитизмом на корневой
системе растений. На рис. 2 показана схема возможных филогенетических
отношений между основными группами нематод отряда Tylenchida, с учетом
трофической специализации этих групп (по Чижов, Кручина, 1988).

Согласно современным данным, основанным на исследовании нуклео-
тидных последовательностей генов, кодирующих малую субъединицу рибо-
сомальной ДНК (De Ley, Blaxter, 2000), на филогенетическом древе фитопа-
разитические нематоды представлены тремя группами или кладами (рис. 3),
в каждом из которых развитие различных форм паразитизма происходило
независимо и даже возможно неоднократно (1 - Dorylaimida Pearse, 1942; 2 -
Triplonchida Cobb, 1920; 3 - Aphelenchida Siddiqi, 1980 и Tylenchida Thome,
1949). В настоящее время только в отряде Tylenchida насчитывают около 4500
видов фито- и энтомопатогенных нематод, входящих в более чем 230 родов
(Siddiqi, 2000). Среди представителей трех других отрядов (Aphelenchida,
Dorylaimida и Triplonchida) также встречаются высокопатогенные для расте-
ний виды.

Фитопаразитические нематоды имеют всесветное распространение, па-
разитируют практически на всех известных видах растений, в том числе и на
введенных человеком в культуру. Они являются важным компонентом в про-
цессе почвоутомления и способны наносить существенный экономический
ущерб производству сельскохозяйственной продукции, вплоть до полной по-
тери урожая. До настоящего времени наибольшее внимание исследователей
уделялось тиленхидам, как самой патогенной группе нематод и потому их
система наиболее разработана и продолжает совершенствоваться (Парамо-
нов, 1970; Andrassy, 1976; Siddiqi, 1986, 2000; Wouts, 1986; Luc et al., 1987;
Maggenti et al., 1987, 1988; Чижов, Березина, 1988; Чижов, Кручина, 1988,
1989, 1992; Subbotin et al., 2004, 2006). Во всех предложенных в начале XXI в.
системах отряд Tylenchida рассматривается как монофилитическая группа
нематод, сформировавшаяся в почвенном ценозе, трофически и исторически
тесно связанная с почвенными гифомицетами.

На рис. 4 показана кладограмма филогении нематод отряда Tylenchida
предложенная Сиддики (Siddiqi, 2000) по результатам сравнительного анали-
за синапоморфий (synapomorphies) и симплезиоморфий (symplesiomorphies).

Кладистический анализ представляет собой способ интерпретации
сходств как внутри группы организмов, так и между группами. Сходства
устанавливаются на основе сравнения признаков или рангов (статус призна-
ка), т.е. на выявлении внутригрупповой и межгрупповой гомологии. Члены
одной монофилитической группы представляют собой клад.

Анализируемые признаки дифференцированы на плезиоморфы и апомор-
фы. Плезиоморфы - это анцестральные (древние) признаки или ранги, наибо-
лее широко распространенные и хорошо изученные, как внутри группы, так и
при межгрупповых сравнениях. Апоморфы - или наследственные признаки,
которые используются только при внутригрупповых сравнениях.

Определение родства опирается на соответствие широко распространен-
ных признаков или их рангов (статусов), которое в случае апоморф называется
синапоморфией, а в случае плезиоморф - симплезиоморфией. К последним
(т.е. симплезиоморфиям, положенным в основу системы и расположенными
в основании кладограммы) Siddiqi (2000) относит следующие морфологиче-
270
ПОДКЛАССЫ КЛАССЫ КЛАССЫ
(по De Ley & Blaxter, 2000) (традиционные)

ОТРЯДЫ
(традиционные)

С
h
г
о
m
а
d
о
г
е
а

Е
п
о

Р
1
е
а

S
е
с
е
г
п
е
п
t
е
а

А
d
е
п
о
Р
h
о
г
е
а

Рис. 3. Кладограмма филогенетических отношений между отрядами класса Nematoda
(по De Ley & Blaxter, 2000)

Клады фитопаразитических нематод выделены темным фоном
Рис. 4. Кладограмма между подотрядами отряда Tylenchida
По: Siddiqi, 1986; 2000. См. пояснения в тексте

ские характеристики: 1 - выдвигающийся стилет; 2 - маленький поровидный
анус у личинок и самок; 3 - как правило не мышечный пищевод, за исклю-
чением метокарпального (среднего) бульбуса; 4 - отверстие дорсальной же-
лезы пищевода расположено в прокорпусе пищевода у основания стилета;
5 - вытянутые вдоль тела одна или две гонады; 6 - яйцевод из двух рядов
клеток; 7 - парные спикулы; 8 - генитальные папиллы, если присутствуют,
то расположены вокруг закрытого отверстия ануса; 9 - отсутствие у самцов
каудальных (хвостовых) папилл.

В данной системе в качестве Archi-Tylenchida рассматривается жизнен-
ная форма Hexatylus, которая характеризуется пассивной системой питания
на мицелии грибов, когда содержимое гифа перетекает в кишечник нематоды
за счет давления (тургора) внутри гифа или за счет капиллярных сил самого
пищевода. У таких форм нет мускульного пищеводного насоса (метакорпаль-
ного бульбуса); мускулы развиты ниже, в области тела. Данная форма харак-
теризуется специализированным кардиальным отделом из трех пищеводных
желез. Дорсальной железы и двух субвентральных, при этом железы не обра-
зуют классической грушевидной формы бульбус, традиционно характерный
для примитивных тиленхид-микофагов, а расположены (тянутся) вдоль ки-
шечника с дорсальной и субвентральной сторон соответственно.

Половая система монодельфная (одна передняя половая трубка). Руди-
мент задней половой трубки полностью отсутствует, таким образом подтвер-
272
Рис. 5. Кладограмма филогенетических отношений между надсемействами
подотряда Criconematina

По: Siddiqi, 1986; 2000. См. пояснения в тексте

ждая высокую специализацию данной формы к микофагии. Хвост слегка
удлиненный, конический. С данной морфологической характеристикой Сид-
дики (Siddiqi, 1980; 1986; 2000) рассматривает жизненную форму Hexatylus,
как самого близкого гипотетического предка для всех Tylenchida.

Представленная на рис. 4 кладограмма филогении отряда Tylenchida
(Siddiqi, 1986; 2000), соответственно основана на следующих синапоморфиях:
1 - анус, маленький, в виде поры, направленной наружу; 2 - имеется стилет,
а отверстие спинной пищеводной железы расположено в прокорпусе пище-
вода под основанием стилета; 3 - микофагия, паразитизм на беспозвоночных
и паразитизм на надземных органах растений; 4 - сперма продуцируется
только мужскими особями; 5 - корневой фитопаразитизм; 6 - присутствие
парных фазмид; 7 - имеются фазмидо-подобные (профазмиды) структуры в
задней половине тела, которые наблюдаются в спинно-боковом (дорсо-суб-
латеральном) положении вблизи вульвы; 8 - наличие признаков полового ди-
морфизма в передней части тела. Условные обозначения: А - Hoplolaimoidea;
В - Dolichodoroidea.

На рис. 5 представлена кладограмма филогении нематод подотряда
Criconematina, основанная соответственно на следующих синапоморфиях:
1 - деградация стилета и пищевода у самцов; 2 - пищевод самок с вытяну-
тым широким мускульным прокорпусом (т.е. прокорпус и метакорпус сли-
ты); 3 - сперматека расположена вентрально от оси гонады; 4 - кутикула
81

98

98

68

Ill

99

96

59

78p Heterodera glycines
P— Heterodera cajani
। — Heterodera salixophila
9б| - Heterodera zeae
qJ1- Heterodera litoralis
if- Heterodera aucklandica

Heterodera latipons
Heterodera sorghi
. Heterodera oryzicola
---Heterodera cynodontis

r Heterodera urticae

100 loot Heterodera goettingiana
П - Punctodera punctata
'st-forming nematode

100

J64 "U

T Ife

l°4- Ca<

VII 99

68

Jlobodera millefolii
Cactodera cacti

Rhizonema sequoiae
Atalodera crassicrustata
— Cryphodera brinkmani
Meloidodera alni

53

99

74 rl

Radopholus sp.

- Rotylenchulus macrodoratus
 Rotylenchulus reniformis
~ Meloidogyne incognita

1008 Meloidogyne hapla

----------------Meloidogyne exigua
eloidogyne chitwoodi

100

I-----Meloidogyne baetica

loo I--Pratylenchus iaehni

L Pratylenchus cojfeae
-----Pratylenchus dunensis
----- Hirschmanniella sp.

facrotrophurus arbusticola

J 67	------ i гиипигил iLUlUllU

П -----------Betonolaimus longicaudatus

1— Helicotylenchus vulgaris
iQQp Helicotylenchus multicinctus
Ц991- Helicotylenchus pseudorobustus
L Rotylenchus goodeyi
I— Hoplolaimus seinhorsti
I Scutellonema brachuyrus
Peltamigratus perscitus

- Rotylencus uniformis
Hemicycliophora typica
Mesocriconema xenoplax

- Criconemoides informis
Mesocriconema sphaerocephalum
Criconema mutabile

Ogma civellae
— Paratylenchus bukowinensis
- Xenocriconemella macrodora
---------------------- Trophonema arenarium
.	— Tylencnulus semipenetrans

1	Sphaeronema alni

99p Aglenchus agricola
*— Coslenchus costatus

VI

______________98 p Bursaphelenchus mucronatus
L Bursaphelenchus xylophilus

------Aphelenchoides besseyi

Aphelenchoides sp.

Aphelenchoides fragarriae

------ Basiria gracilis
------ Boleodorus sp.
- Amplimerlinius icarus

—. Nagelus leptus

-------- Psilenchus sp.

94j— Subanguina radicicola

51П— Anguina tritici

9П- Heteroanguina graminophila

4 1— Mesoanguina millefolii

1--- Subanguina chilensis

--------- entomoparasitic tylenchid

Eutylenchus excretorius

----------- Ditylenchus destructor

Sphaerularia bombi_	phyllotretae

.______22J	।-------- Parasitylenchus sp.

Щ।-------------------------- Bradynema rigidum

*	Contortylenchus sp.

__________991----------- Wachekitylenchus bovieni

1-------------------- Scarbilovinema lyoni

П

I

Рис. 6. Кладограмма филогенетических отношений между видами подотрядов: Tylenchina
Chitwood in Chitwood &. Chitwood, 1950; Hoplolaimina Chizhov & Berezina, 1988; Criconematina
Siddiqi, 1980 и Hexatylina Siddiqi, 1980.

По: Subbotin et al., 2006
63.5

Towards Clade 12B

55.5

100

100

r— 91

Hemicycliophora thienemanni 1

QCL1 Hemicycliophora thienemanni 2
J ^Hemicycliophora thienemanni 1G
*— Hemicycliophora conida i Hemicydiophondae
— Hemicycliophora conida 1G

84 r Mesocricinema xenoplax 2

1QQ г Mesocricinema xenoplax 3 (subfamili Macroposthoniinae)
L Mesocricinema xenoplax 1	_ .

100	L Mesocricinema xenoplax 1

93r Hemicriconemoides pseudobrachyurus 1 CnCOnematIQae

100

lOQ-r Hemicriconemoides pseudobrachyurus 2

| L Hemicriconemoides pseudobrachyurus 3 (subfamili Hemicriconemoidinae)
10o]r{10o£smaco**',1 ,

U Ogmamenzelll (subfamili Criconematinae)

97 L Criconema sp.lG	v	’

99 г- Paratylenchus microdorus 1

90Г1_Paratylenchus microdorus 2

Paratylgnchidae

IqqI LParatylenchus straeleni 3

.	Tylenchulidae

971— Echhyadophora tenuissima 1

rt Echhyadophora sp.	Ecphyadophoridae

1  Echhyadophora tenuissima 2

— Malenchus anarassyi 1	,	...	.	...	.

Ottolenchus discrepans 1 1 VlenchlQae (subfamily Duosulcnnae)

----------- Cephalenchus hexalineatus 1 ТиЫпнЯаА
100r Scutylenchus quadrifer 1G	1 УЮДОПОае

Ji— Scutylenchus quaarifer 1

| । Nagelus obscurus 1	Teloty lenchldae (subfamily Merliniinae)

7 Nagelus obscurus 1G

100 { 605 Pra^leK^srinlrilG^0	Pratylenchidae (subfamily Radopholinae)

L”Amplimerlinius icarus 1G
— Merlinius brevidens 1
95r- Subanguina radicicola 1

Subanguina radicicola G

Jl— Ditylenchus dipsaci 8

’— Anguina tritici 1

Telotylenchidae (subfamily Merliniinae)

(subfamili Anguininae)

Ditylenchus adasi 1
-----Ditylenchus angustus 1G
-----Halenchusfucicola 1 (subfamili Halenchinae)

Anguinidae

1001— Pseudhalenchus minutus 1

L Pseudhalenchus minutus 2

Ditylenchus destructor 1

Psilenchidae

(subfamili Anguininae)

*—----Psilenchus cf. hilarulus

' Tylenchus arcuatus 2G

62

Tylenchus arcuatus 1G

Filenchus thornei 1

Filenchus filiformis 1

. 79 r Filenchus (Lelenchus) leptosoma 1

J 5.51- Coslenchus cf. franklinae 1

I—1 Coslenchus franklinae 2

- 100L Coslenchus costatus 1

Tylenchidae (subfamily Tylenchinae)

---------- Tylenchus davainei 1

100 r-Boleodorus thylactus 1G

*—Boleodorus thylactus 1

- Neopsilenchus magnidens 1

Tylenchidae (subfamily Boleodorinae)

83

I Fergusobia sp. 17G

100

r—\Fergusobia

83 ^{Fergusobia
[Fergusobia

___o_______1 sp.7G
[Fergusobia sp.lOG

Neotylenchidae (subfamily Fergusobiinae)

94^

-----Howardula aoronymphium 1G

---------Brady пета listronotum 1G
Deladenus siricidicola 1G

Allantonamatidae

86

———- cf. Helionema sp.l genus inquirendum

lOOj Deladenus sp.2G	6

L— eNothaylenchus acris 1(?) AngUUlidag (subfamily Anguininae)

Sphaerularia bombi 2G ~	. ...

Sphaerularia bombi 1G Sphaenilanidae

Neotylenchidae

(subfamily Neotylenchinae)

__ Aphelenchus avenae 1

73.5 Aphelenchus avenae 1G

86 — Aphelenchus avenae 3G

80 П1 Aphelenchus avenae 2G

86

99

Aphelenchus avenae 2
------------ Aphelenchus sp.

Aphelenchidae

1----Paraphelenchus sp.

Towards Clades 1-11

Рис. 7. Кладограмма филогенетических отношений между семействами отряда Tylenchida и
Aphelenchida.

По: Наппу van Megen et al., 2009
For Tylenchida systematics
the classification of Siddiqi (2000)
was used.

56

100

100

Meloidogyne morocciensis 1G
Meloidogyne floride nsis 1G
Meloidogyne incognita 1
Meloidogyne arenaria 1G
Meloidogyne javanica 2G
eloidogyne para пае ns is 1G
Meloidogyne arabicida 1G
Meloidogyne ethiopica 1G
Meloidogyne enterolobii 1G
-=J	Meloidogyne spartiпае 1G

-P— Meloidogyne maritima 1
Meloidogyne hapla 4
1 Meloidogyne microtyla G

1 MeloidoRynidae

-r Meloidogyne naasi 1
Meloidogyne graminicola G
911 Meloidogyne oryzae 1G
qgf Meloidogyne fallax 1
Meloidogyne chitwoodi 1
- -. 99 *- Meloidogyne minor 1
L Meloidogyne exiqua 2G
Meloidogyne artiellia 1G

.Цдц- Meloidogyne maii 1

1 Meloidogyne ulmi 1

Clade 12B

ж

56|

93]

Zygotylfnchus quevarai 1G Mdoubgytt .Mnoh'. 1

Qn~ Pratylenchus crenatus 3
-Pratylenchus crenatus 4
Pratylenchus crenatus 2
- Pratylenchus crenatus 1
inn Or Pratylenchus penetrans 1
1W Pratylenchuspenetrans 2
L— Pratylenchus convallariae 1
100 rPratylenchus vuinus 1

*• Pratylenchus vuinus 2
-----------Pratylenchus pratensis 1
100г Pratylenchus thornei 4
80.5P Pratylenchus thornei 5
72.51 Pratylenchus thornei 2G
Pratylenchus thornei 3

*“ Pratylenchus thornei 1

100 r Pratylenchus neglectus 1

1	Pratylenchus neglectus 2

------------------------Pratylenchus goodeyi 1G

Pratylenchus scribneri 1

Pratylenchus scribneri 2

Pratylenchidae

(subfamily Pratylenchinae)

^wxHirschmannieila sp.l

ап Hirschmanniella sp.2

i nrill	Hirschmanniella sp.3

1W| *— Hirschmanniella gracilis 1

Hirschmanniella santarosae 1G

Pratylenchidae

(subfamily Hirschmanniellinae)

1(55*— Hirschmanniella pomponiensis 1G
Hirschmanniella sp.lG
Hirschmanniella cf belli 1G
Hirschmanniella loop 1G
—IQQrBitylenchus dubius 1G
1 Bitylenchus dubius 1
Telotylenchus ventralis 1
Neodolichorhynchus microphasmis 2
- Macrotrophurus arbusticola 1
Macrotrophurus arbusticola 2
Neodolichorhynchus lamelliferus 1
Sauertylenchus maximus 1G
M-15 h Sauertylenchus maximus 3
Sauertylenchus maximus 2
Sauertylenchus maximus 1

----Pratylenchidae (subfamili Nacobbin,)

88

Telotvlenchidae (subfamili Telotylenchinae)

Telotylenchidae (subfamili Macrotrophurinae)

Telotvlenchidae (subfamili Telotylenchinae)

Heterodera trifolii 1

Heterodera betae 1

Heterodera hordecalis 1

Heterodera schachtii 1

Heterodera avenae 1

Heterodera mani 1

Afenestrata koreana 1G

Heterodera goettingiana 1

Globodera tabacum 4

Globodera rostochiensis 4

Heteroderidae

Towards Clades 1-12A

100

Globodera pallida 1

Globodera artemisiae 1

Globodera achilleae 1

Punctodera stonei 1

— - —----------Rotylenchulus reniformis 1G

Rotylenchulidae

*——------Rotylenchus (Pararotylenchus) sp.

л AX i Rotylenchulus uniformis 1G	,	.. n

ASXURotylenchulus robustus 1G (subfamily Rotylenchinae)
p£J	*-Rotylenchulus uniformis 1

J 77*—— Rotylenchulus goodeyi 1

I	IQOr Scutellonema bradys 1G

* Scutellonema bradys 2G
85j- Helicotylenchus vulgaris
dLLF-Helicotylenchus canadensis 1
_J	L—- Helicotylenchus varicaudatus 1G

651	100Helicotylenchus dihystera 1G

Dolichodoridac

Pratylenchidae

' Radopnolus similis 1G (subfamily Radopholinae)

Hoplolaimidae

(subfamily Hoplolaiminae)

(subfamily Rotylenchoidinae)

IQyBelonolaimus longicaudatus 2G

IBelonolaimus longicaudatus 1G

Belonolaimidae

Рис. 8. Кладограмма филогенетических отношений между семействами отряда Tylenchida.
По: Наппу van Megen et al., 2009.
самок толстая, с грубой кольчатостью; 5 - истмус короткий и широкий, слит
с кардиальным (задним) бульбусом пищевода; 6 - относительно большая по
сравнению с другими группами нематод ширина тела; 7 - головки основа-
ния стилета якорной формы; 8 - обращенные назад кутикулярные кольца;
9 - личинки в двойном кутикулярном чехле; 10 - чешуйчатые и/или шипо-
видные личинки 11 - самки в двойном кутикулярном чехле. Условные обо-
значения: А - Caloosiidae; В - Hemicycliophoridae; С - Hemicriconemoidinae;
D - Criconematinae и Е - Macroposthoniinae.

В последние десятилетия в результате широкой доступности методов
секвинирования ДНК для научных исследований открылась возможность
использовать нуклеотидные последовательности для изучения филогене-
тических взаимоотношений между различными организмами в том числе
и нематодами. Первыми, кто применил методы анализа нуклеотидных по-
следовательностей рибосомального гена для изучения филогении у нематод
были Blaxter с соавторами (Blaxter et al., 1998), которые проанализировали
53 таксона нематод и Алешин (Aleshin et al., 1998). Holterman с соавторами
(Holterman et al., 2006) представили филогению класса Nematoda, которая
включала 339 таксонов и немного позднее, через три года Van Megen с со-
авторами (Van Megen et al., 2009) проанализировали нуклеотидные после-
довательности уже у 1215 таксонов. Было установлено, что класс Nematoda
подразделяется на 12 кладов (рис. 6 и 7). На этих рисунках показана только
полная кладограмма тиленхид. Клад под номером 12 включал всех предста-
витилей отряда Tylenchida и представителей семейства Aphelenchidae отряда
Aphelenchida с родами Aphelenchus и Paraphelenchus. Другие семейства отря-
да Aphelenchida: Parasitaphelenchidae, Aphelenchoididae и Seinuridae относи-
лись к кладу 10. Таким образом молекулярный анализ подтверждает родство
тиленхид только с семейством Aphelenchidae, но не с другими представите-
лями отряда Aphelenchida. Филогенетический анализ также показал, что ти-
ленхиды и цефалобиды (семейства Cephalobidae, Osstellidae, Alirhabditidae)
являются близкородственными группами, возникшими от общего предка.
Гипотезы о родстве этих двух групп ранее не высказывались ни одним из
авторов, и очевидно требуется дополнительный и тщательный анализ мор-
фологии нематод из этих групп, для выяснения их родства, и реконструкции
строения возможного общего предка.

За последние несколько лет было опубликовано большое количество спе-
циализированных работ по молекулярной филогении различных групп нема-
тод, в том числе несколько по тиленхидам. Субботин с соавторами (Subbotin
et al., 2006) первыми изучили филогенетические взаимоотношения между
подотрядами, семействами и родами тиленхид используя информацию о нук-
леотидных последовательностях фрагмента рибосомального РНК гена боль-
шой (28S) субъединицы (рис. 8). В результате этой работы, было показано,
что тиленхиды достаточно четко подразделяются на семь кладов или групп,
включая отдельные клады для подотрядов Hoplolaimina и Criconematina, в
соответствии с классификацией, предложенной Чижовым, Кручиной (1988,
1989, 1992) и Siddiqi (1986, 2000). Наиболее древней и ранее отделившийся
от основной группы первично монодельфных форм (подотряды Tylenchina,
Criconematina и Hexatylina) были представители энтомопаразитических ти-
ленхид подотряда Hexatylina, паразитирующие в насекомых (анцестральная
форма Hexatylus). Результаты анализа ДНК выявили парафилию у нематод
надсемейства Dolichodoroidea по классификации Siddiqi (2000) и явные
родственные отношения между родами Pratylenchus, Hirschmanniella и
Meloidogyne. Молекулярная филогения поместила род Radopholus не в семей-
ство Pratylenchidae, как это принято во всех традиционных системах тилен-
хид, а в обособленную ветвь на древе ближе к семействам Hoplolaimidae или
Heteroderidae. Данный анализ также подтвердил неродственные отношения
между цистообразующими и галловыми нематодами, показав, что седентар-
ный паразитизм возник независимо у этих двух групп. Последующие работы
Берта с соавторами (Bert et al., 2008) и Холтермана с соавторами (Holterman
et al., 2009), но уже с анализом нуклеотидных последовательностей рибо-
сомального РНК гена малой (18S) субъединицы, также подтвердили выше-
изложенные выводы. Эти исследования подтверждают ранее высказанную
гипотезу об эволюции паразитизма тиленхид в зависимости от питания на
корневых волосках и от эктопаразитизма к более сложным формам эндопара-
зитизма. Очевидно, что в будущем результаты молекулярного анализа приве-
дут к созданию новой и улучшенной классификации тиленхид, но в данный
момент исследования филогенетических взаимоотношений между группами
тиленхид с использованием данных о генах и геномах фактически еще только
начинаются.

Таким образом можно сделать вывод о том, что как традиционные
(основанные на морфологических и биологических особенностях), так и со-
временные эволюционные системы (в основе которых лежит молекулярный
анализ) рассматривают этих нематод как один клад в рамках самостоятель-
ного отряда Tylenchida.

Работа выполнена при поддержке гранта НШ-2706.2012.4 (Ведущие на-
учные школы Президента РФ).

ЛИТЕРАТУРА

Малахов В.В. Нематоды. Строение, развитие, система, филогения. Москва: Наука. 1986.
187 с.

Парамонов А.А. Основы фитогельминтологии. Т. 1. Москва. Изд-во АН СССР. 1962. 363 с.

Парамонов А.А. Критический обзор подотряда Tylenchina (Filipjev, 1934) (Nematoda: Secemen-
tea). // Тр. ГЕЛАН T. 18. 1967. C. 78-101.

Парамонов А.А. Происхождение фитогельминтов и факторы их эволюции. // Изв. АН СССР.
Сер. биол. № 3. 1968. С. 416-430.

Парамонов А.А. Основы фитогельминтологии. Т. 3. М.: Наука. 1970. 253 с.

Скарбилович Т.С. Краткая характеристика семейств, подсемейств и родов с типовыми вида-
ми нематод отряда Tylenchida Thome, 1949 // Бюлл. Всес. ин-та гельминтол. № 26. 1980.
С. 66-80.

Суменкова Н.И. Современные представления о происхождении и эволюции нематод отряда //
Итоги науки и техники, 4. М.: ВИНИТИ. 1984. С. 5-27.

Чижов В.Н., Березина Н.Б. Строение и эволюция половой системы самок нематод отряда Ty-
lenchida ( Nematoda) // Зоол. ж. 1988. Т. 67. С. 485-494.

Чижов В.Н., Кручина С.Н. Филогения нематод отряда Tylenchida (Nematoda). Зоол. журн. 1988.
Т. 67. С. 1282-1293.

Чижов В.Н., Кручина С.Н. Особенности становления различных форм фитопаразитизма и
филогения нематод отряда Tylenchida (Nematoda). Труды ГЕЛАН. М.: Наука. Т. 37. 1989.
С.174-195.

Чижов В.Н., Кручина С.Н. Система нематод отряда Tylenchida (Nematoda). Зоол. ж. 1992. Т. 71.
№2. С. 5-15.
Чижов В.Н., Субботин С.А. Ревизия нематод подсемейства Anguinidae (Tylenchida: Nematoda)
на основе их биологический особенностей // Зоол. ж. 1985. Т. 64. № 10. С. 1476-1486.

Aleshin V.V., Kedrova O.S., Milyutina LA. et al. Relationships among nematodes based on the
analysis of 18S rRNA gene sequences: molecular evidence for monophyly of chromadorian and
secementian nematodes. Russ // J. Nematol. 1998. N 6. P. 175-184.

Andrassy I. Evolution as a basis of the systematization of nematodes // L.: Pitman Publ. 1976.
288 p.

Bert W., Leliaert F., Vierstraete A.R. et al. Molecular phylogeny of the Tylenchina and evolution of
the female gonoduct (Nematoda:Rhabditida) // Mol. Phylogenet. Evol. 2008. V. 48. P. 728-744.

Blaxter M.L., De Ley P., Garey J.R. et al. A molecular evolutionary framework for the phylum
Nematoda // Nature. 1998. T. 392. P. 71-75.

Geraert E. The systematic position of the the families Tylenchidae and Criconematidae//
Nematologica. 1966. V. 12. P. 362-368.

Holterman M., Karssen G., van den Eisen S. et al. Small subunit rDNA-based phylogeny of the
Tylenchida sheds light on relationships among some high-impact plant-parasitic nematodes and
the evolution of plant feeding // Phytopathol. 2009. V. 99. P. 227-235.

Holterman M., van der Wurff A., van den Eisen S. et al. Phylum-wide analysis of SSU rDNA reveals
deep phylogenetic relationships among nematodes and accelerated evolution toward crown
clades // Mol. Biol. Evol. 2006. V. 23. P. 1792-1800.

Luc M., Magenti A.R., Fortuner R. et al. A reappraisal of 2. Classification of the suborder Tylenchida
(Nemata : Diplogasneria) // Rev. Nematol. 1987. V. 10, N.2. P. 135-142.

Maggenti A.R. Nemic relationships and the origins of plant parasitic nematodes // Plant parasitic
nematodes, 1. N.Y. Acad. Press. 1971. P. 65-81.

Maggenti A.R. General Nematology. N. Y. Heidelberg, Berlin: Springer - Verlag. 1981. 372 pp.

Maggenti A.R. Nematode higher classification as influenced by species and family concepts//Concepts
in nematode systematics. L.-N.Y. Acad. Press. 1983. P. 25-40.

Maggenti A.R., Luc M., Raski D.J. et al. A reappraisal of Tylenchina (Nemata). 2. Classification of
the suborder Tylenchina (Nemata: Diplogasteria) // Revue de Nematol. 1987. V. 10. P. 135-142.

Maggenti A.R., Luc M., Raski D.J. et al. A reappraisal of Tylenchina (Nemata). 11. List of generic and
supra-generic taxa, with their junior synonyms // Revue de Nematol. 1988. V. 11. P. 177-188.

Mulvey R.H. Oogenesis in several free-living and plant-parasitic nematodes // Canad. J. Zool. 1958.
V. 33.N. 4. P. 295-310.

Siddiqi M.R. The origin and phylogeny of the nematode orders Tylenchida Thome, 1949 and
Apchelenchida n. ord. // Helminthol. Abstr., Ser. 1980. B. 49. P. 143-170.

Siddiqi M.R. Tylenchida parasites of plants and insects // CABI, UK. 1986. 645 pp.

Siddiqi M.R. Tylenchida parasites of plants and insects. 2nd Edition // CABI, Publ. UK, Wallingford,
Oxon. 2000. 833 p.

Subbotin S.A., Sturhan D., Chizhov V.N. et al. Phylogenetic analysis of Tylenchida Thome, 1949 as
inferred from D2 and D3 expansion fragments of the 28S rRNA gene sequences. Nematology,
2006. Vol. 8, N 3. P. 455—474.

Van Megen, Sven van den Eisen, Holterman M. et al. A phylogenetic tree of nematodes based on
about 1200 full-length small subunit ribosomal DNA sequences // Nematology, 2009. Vol. 11,
N. 6. P. 927-950.

Wouts W.M. Phylogenetic classification of the family Heteroderidae (Nematoda: Tylenchida) // Syst.
Parasitol, 1986. V. 7. P. 295-328.
РУССКО-УКРАИНСКИЕ НАУЧНЫЕ СВЯЗИ
В ОБЛАСТИ ЭКОЛОГИЧЕСКОЙ ПАРАЗИТОЛОГИИ:
ТРАДИЦИИ И НОВАЦИИ НАУЧНОЙ ШКОЛЫ
АКАДЕМИКА НАН УКРАИНЫ А.П. МАРКЕВИЧА

Л.В. ЧЕСНОВА*

Творческие связи между исследователями являются, как правило, фунда-
ментальным ядром развивающегося научного сообщества. Особую ценность
эти контакты приобретают в тех случаях, когда они возникают между выдаю-
щимися личностями, созидательный путь которых характеризуется открыти-
ем новых направлений, новых методов изучения сущности природных фе-
номенов. К такой категории относятся взаимоотношения между известными
специалистами как России, так и Украины в области экологической парази-
тологии. Подобные отношения стимулировали формирование научных школ,
которые, становясь «очагами» богатых научных традиций, в то же время
благодаря стратегическому поиску создали новые направления в конкретных
областях знания.

Впечатляющий пример подобных контактов, основанных на творческой
преемственности идей и методов в области экологической паразитологии,
существовал между А.П. Маркевичем и такими выдающимися российскими
паразитологами, создателями научных школ, как В.А. Догель, К.И. Скрябин,
Е.Н. Павловский, В.Н. Беклемишев, Ю.И. Полянский.

Ретроспективный метод рассмотрения соответствующего материала дает
возможность напомнить о том, что плодотворные взаимоотношения между
естествоиспытателями России и Украины имеют длительную историю. От-
метим наиболее характерные и значимые факты, свидетельствующие об этом
процессе.

Известно, что исследовательская и преподавательская деятельность
И.И. Мечникова 70-80-е гг. XIX в. была связана с Одесским (Новороссий-
ским) университетом, носящим его имя. Научное содружество И.И. Мечнико-
ва и А.О. Ковалевского с украинскими зоологами и эмбриологами, имеющи-
ми отношение к Одесскому и Киевскому университетам, Новороссийскому
обществу испытателей природы, Севастопольской биологической станции,
способствовали формированию первых высококвалифицированных исследо-
вательских групп. Созданные Мечниковым и Ковалевским прочные научные
традиции поддерживались и развивались их талантливыми последователями
(М.В. Бобрецким, А.А. Коротаевым, В.В. Заленским и многими другими).
В эти годы И.И. Мечников на «своей малой родине» плодотворно занимал-
ся вопросами теоретической и прикладной энтомологии. Одним из первых в

1 Институт истории естествознания и техники им. С.И. Вавилова РАН, Москва.
мире он разработал и внедрил, при активном участии украинского энтомо-
лога И.М. Красильщика, микологический и бактериальный методы борьбы с
вредными насекомыми.

Важную роль в исследовании фауны Черного и Азовского морей сыграл
известный зоолог и гидробиолог, будущий академик АН СССР С.А. Зернов.
Являясь руководителем Севастопольской биологической станции (1902—
1914 гг.), С.А. Зернов вместе со своими коллегами проводил систематическое
изучение планктона Черного моря. Методика проведения этих экспедици-
онных работ, осмысление полученных результатов, сделанные на их осно-
ве обобщения знаменовали собой переход от системно-фаунистических ис-
следований к новому экологическому изучению акватории. Разворачивались
работы по изучению фауны беспозвоночных, в частности, паразитических
простейших. Так, профессор Харьковского университета В.Я. Данилевский
(80-е гг. XIX в. - первые десятилетия XX в.) провел цикл экспериментов по
исследованию интрацеллюлярных кровепаразитов, в том числе, и малярий-
ного плазмодия. Интерес к этому объекту был связан с открытием в эти годы
И.И. Мечниковым вместе со своими украинскими коллегами Н.Ф. Гамалеей
и Я.Ю. Бардахом (1886 г.) первой Одесской бактериологической станции.
В ее тематику входили такие актуальные вопросы паразитологии как выяс-
нение природы возбудителя малярии. Благодаря исследованиям Мечникова и
Данилевского в паразитологию был внедрен сравнительно-эксперименталь-
ный метод, с помощью которого были установлены важнейшие стадии разви-
тия малярийного плазмодия.

В первые годы советской власти русско-украинские научные связи стано-
вились более регулярными. Они проявлялись не только в более широком диа-
пазоне биологических наук, но способствовали даже успешному решению
важных вопросов, касающихся организационных форм развития украинской
науки. Известно, что большую роль в создании академии наук Украины сыг-
рал В.И. Вернадский. Сама же идея создания Академии принадлежала из-
вестному украинскому историку И.П. Василенко. Между ним и Вернадским
в конце 20-х гг. XX в. возникло полное понимание значимости этого вопро-
са и взаимная поддержка в его скором решении. «Мне кажется, - вспоми-
нал Вернадский, - я был тогда в Киеве единственным лицом, которое было
практически знакомо с академической работой, как она проявлялась тогда
в Петроградской академии наук... Мы оба с Н.П. Василенко ясно сознава-
ли, что надо действовать быстро, решительно и вполне верить друг другу».
(Вернадский, 1943). Этот дружески-деловой стиль отношений, к которому
примкнули такие известные ученые Украины как Д.И. Багалей, А.Е. Крым-
ский, Н.Ф. Кащенко и ряд других, значительно способствовал скорейшему
созданию не только Академии наук Украины (1919 г.), но и национальной
библиотеки. Активная научно-организационная деятельность Вернадского
на Украине в период 1919-1921 гг. получила высокую оценку научной обще-
ственности: он был избран действительным членом АН Украины и ее первым
президентом. В течение последующих трех лет Вернадский создал в системе
Академии первую химическую лабораторию, позже преобразованную в Ин-
титут общей и неорганической химии АН Украины. Таким образом, в Киеве
. кладывалась новая ветвь научной школы Вернадского по исследованию хи-
мических проблем и учения о живом веществе.

11. Морфология, систематика

281
Примерно в эти же 20-30-е гг. возникают научные контакты между рус-
скими и украинскими фитогельминтологами. По словам А.А. Парамонова
(1967, с. 189), развитие фитогельминтологии носило тогда еще собиратель-
ный характер. Шел процесс определения частных, но в то же время весьма
актуальных направлений ее роста. К ним относилось изучение фитонематод-
ной фауны важных сельскохозяйственных и технических культур, а также
разработка мер борьбы с этими гельминтами.

Формирование данного направления было связано с пионерскими ис-
следованиями известных украинских фитогельминтологов, профессоров
И.И. Кораба и А.А. Устинова. Им удалось создать первые небольшие груп-
пы фитогельминтологов: И.И. Кораб - в Киевском, а затем в Белоцерковском
сельскохозяйственных институтах, а А.А. Устинов - в Институте биологии
Харьковского государственного университета. И.И. Кораб целенаправлен-
но вместе с сотрудниками в 20-30-е гг. изучал свекловичную гетеродеру
(Heterodera schachtii) и разрабатывал меры борьбы с нею. Исследования
А.А. Устинова были сосредоточены вначале на галловой нематоде, а в 30-х гг.
он начал проводить коллективное изучение всего комплекса галловых нема-
тод. Работы эти завершились изданием в 1959 г. специальной монографии, в
которой приводились сводные данные по всем формам изученного рода.

В эти годы украинские фитогельминтологи поддерживали творче-
ское общение со своими русскими коллегами. Это касалось, прежде всего,
Е.С. Кирьяновой - сотрудницы вновь созданного гельминтологического от-
деления Зоологического института АН СССР. Она вела широкую серию ис-
следований фитонематодной фауны важных сельскохозяйственных культур.
Е.С. Кирьянова чрезвычайно высоко ценила работы как И.И. Кораба, так
и его ближайших коллег (А.П. Бутивского, Н.Н. Синицкого) по изучению
свекловичной нематоды, одного из наиболее распространенных и опасных
вредителей сахарной свеклы. В своем докладе на Первом всесоюзном сове-
щании по изучению этой нематоды Е.С. Кирьянова отдала «пальму первен-
ства» исследованиям украинских фитогельминтологов2. О близком профес-
сиональном содружестве, существовавшем между русскими и украинскими
фитогельминтологами, свидетельствует тот факт, что многолетние исследо-
вания И.И. Кораба и Т.С. Скарбилович по свекловичной гетеродере были от-
ражены в их совместной работе (1959). В 30-е гг. ведущие гельминтологи
России осуществляли тематическую направленность и стратегическое руко-
водство первыми комплексными исследованиями украинских специалистов.
Так, в 1939 г. профессор Крымского педагогического института С.Л. Деля-
муре по рекомендации и под общим руководством К.И. Скрябина стал впер-
вые проводить вместе со своими учениками и коллегами (А.С. Скрябиным,
Е.В. Алексеевым, В.В. Трищеевым и др.) эколого-фаунистическое изучение
гельминтофауны дельфинов Черного моря. На основе полученных данных
С.Л. Делямуре издал в 1956 г. обобщающую монографию, которая получила
широкую известность.

2 Весьма показательно, что К.И. Скрябин и А.А. Парамонов - создатели фитогельминтологии
как самостоятельной дисциплины, были в курсе исследований украинских специалистов и
высоко оценивали их достижения (Скрябин, Шихобалова, Парамонов и др. Гл. III. С. 189,
192).
Процесс усиленного развития русско-украинских связей, касающихся
экологической паразитологии, который начался в 30-е гг. XX в., был обуслов-
лен рядом причин объективного и субъективного характера.

В упомянутые годы не только естествоиспытатели широкого профиля, но
и представители конкретных, в первую очередь, сложных, комплексных дис-
циплин стремились определить стимулы и процессы их формирования. Дви-
жущие силы создания и развития подобных дисциплин в рассматриваемый
период соответствовали главной идее генезиса современной науки - стреми-
тельному взаимопроникновению и взаимообогащению отдельных отраслей и
направлений знания, которые в начале XX в. еще рассматривались как само-
стоятельные.

Строившиеся междисциплинарные науки становились сферой деятель-
ности «специфического профессионального сообщества» (Мирская, 2008.
С. 122). Многие известные исследователи, развивая новые направления, рас-
ширяли и укрепляли профессиональные контакты. Это приводило, в свою
очередь, к объединению научных интересов энтузиастов-единомышленников
и к образованию неформальных коллективов - научных школ. Подобная тен-
денция нашла еще одно непосредственное воплощение - в создании и разви-
тии экологической паразитологии.

Решающий сдвиг в пользу экологической трактовки паразитологии, как
системного образования, связан с восприятием принципа системного мышле-
ния и биоценологического подхода к предмету исследования. Как известно,
1927 г. стал переломным для развития экологии животных в целом благода-
ря выходу труда Ч. Элтона, в котором было положено начало формированию
биоценологии в ее современном понимании. Нельзя не упомянуть также и о
введении в научный оборот английским геоботаником А. Тенсли (1935) тер-
мина «экосистема», получившего широкое распространение для обозначения
сообщества растений и животных.

Обращение специалистов к изучению существования целых сообществ
организмов было вполне закономерным. Оно соответствовало общей тенден-
ции к фронтальному познанию жизни во всех ее проявлениях. К рассматри-
ваемому периоду уже существовало понятие о структурных уровнях органи-
зации биологических систем, утвердившее представление о специфичности
способов взаимодействия между соответствующими компонентами на каж-
дом уровне. Развитие подобных представлений самым непосредственным
образом стимулировало у исследователей системное мышление.

Формирование биоценологии и основных положений системного мышле-
ния напрямую касалось и паразитологии, поскольку паразитарные системы
живут и развиваются в конкретных биоценозах и связаны с ними сложными
и многообразными взаимоотношениями.

Одним из первых, кто обратил внимание на биоценотические (и даже био-
геоценотические) связи паразитов, был К.И. Скрябин (1924. С. 78-79). Зани-
маясь систематическими исследованиями гельминтов, он пришел к выводу,
что эти паразиты в процессе своего сложного онтогенеза связаны, во-первых,
метаболическими отношениями с органами и тканями хозяина, а, во-вторых,
с фауной их промежуточных хозяев и с природными условиями рассматри-
ваемой территории. К.И.Скрябин проводил «сквозную»! идею о важности
биоценотического подхода в гельминтологии как залога наиболее полного и
11*	283
всестороннего познания той роли, которую играют паразитические черви в
конкретных сообществах организмов.

Ранее других исследователей К.И. Скрябин (1925 и др.) сумел также при-
менить биоценотический подход для определения сущности взаимоотноше-
ний гельминтов, находящихся одновременно в одном хозяине3. Стремлений
ведущих паразитологов, продолжавшееся в течение последующих десятиле-
тий XX в., изучать теоретико-практические проблемы на основе биоценоло-
гического подхода нашло свое выражение и в формировании фитогельмин-
тологии.

Принципиально важные исследования фитогельминтов, которые прово-
дились на основе биоценологической концепции, были связаны с деятель-
ностью А.А. Парамонова. Выполняемые им и его учениками работы явились
предметным и методологическим основанием для строительства фитогель-
минтологии как самостоятельной дисциплины.

Не вдаваясь в изложение тех сложных перипетий, которые в силу социо-
политических событий, возникли в конце 40 - начале 50-х гг. на жизненном
и творческом пути А.А. Парамонова - выдающегося зоолога-эволюциониста,
отметим следующее обстоятельство. Академик К.И. Скрябин, чтя научные
контакты с А.А. Парамоновым, не отказал опальному коллеге в дружеской
поддержке, посоветовав ему радикально изменить область своей научной
деятельности. В возглавляемой К.И. Скрябиным Гельминтологической лабо-
ратории АН СССР А.А. Парамонову было предложено в 1952 г. сосредото-
читься на всестороннем исследовании сравнительно малоизученных к тому
времени фитогельминтах.

Посвятив почти двадцать лет своей последующей деятельности разра-
ботке наиболее важных проблем и вопросов фитогельминтологии, А.А. Па-
рамонов смог возвести эту область знания в самостоятельную дисциплину.
Будучи широко мыслящим паразитологом-дарвинистом, ученый, ориентиру-
ясь на экосистемный метод познания, создал оригинальную теорию, созвуч-
ную времени, которая была им оформлена в исследовательскую программу.
Согласно выдвинутой системе взглядов ученики и последователи А.А. Па-
рамонова стали рассматривать и изучать фитогельминтов как одну из форм
биоценотического процесса. Руководствуясь разработанной программой,
А.А. Парамонов развернул разностороннее многолетнее фауно-таксономиче-
ское изучение не только нематод-паразитов растений, но и паразитологиче-
ских гельминтов насекомых, а также свободноживущих форм - обитателей
почвы. Вместе со своими сотрудниками А.А. Парамонов показал, что зеленое
растение является лишь первым связующим звеном пищевой цепи почвен-
ного биоценоза, начальной ступенью его экологической пирамиды. Им было
доказано также, что все почвообитающие нематоды, завися в своей жизне-
деятельности от почвенного биоценоза, оказывают в то же время влияние на
процессы, происходящие в растении-хозяине. Ученый разработал четкую и
ясную классификацию нематод, базирующуюся на их неоднородных формах
взаимосвязей с растениями.

3 В целях сохранения логической последовательности при анализе работ определенной на-
правленности автор статьи здесь и в некоторых других местах допускает нарушение хроно-
логии излагаемых фактов и событий.
Вернемся к рубежу 20-30-х гг. XX в. В это время при активном участии
В.А. Догеля зарождается комплексная дисциплина - экологическая паразито-
логия. Какими же путями шел ученый к ее созданию?

Глубокие протистологические исследования, проводимые В.А. Догелем
20-30-х гг., привели его к главному выводу: условия среды обитания организ-
мов, особенно паразитологических, активно влияют на многие стороны их
жизнедеятельности. В.А. Догелю было ясно, что ответная реакция паразитов
проявляется не только в возникновении у них самых разнообразных эволю-
ционных приспособлений, но и в формировании экологических комплексов
организмов, тесно «пригнанных» друг к другу и к среде обитания - хозяину.
Была также определена главная специфическая особенность этой среды - ее
динамическая активность (Догель, 1927). Отсюда перед исследователями воз-
никал более широкий вопрос о том, как влияет среда обитания, ее динамика
на всю паразитофауну организма хозяина. Можно утверждать, что в много-
летних поисках ответа на этот вопрос выросла и окрепла многочисленная
научная школа талантливых учеников В.А. Догеля, сформировалась эколо-
гическая паразитология, воплотившаяся в конкретные исследования. В этот
начальный, но весьма ответственный период перед В.А. Догелем возникла
еще одна проблема: на каких объектах следует изучать изменение паразито-
фауны? Пытливый ум исследователя остановился на рыбах. Решение было
обосновано тем, что эти позвоночные богаты по видовому составу, а также
крайне разнообразны по своей биологии и экологии. Это давало большие воз-
можности изучать зависимость всей паразитофауны как от экологии данных
хозяев, так и от особенности их морфофизиологического состояния.

Служебные обстоятельства этих лет сложились для В.А. Догеля весьма
удачно, способствуя осуществлению его теоретических замыслов4.

Благодаря энергичной теоретической и экспедиционной деятельности
В.А. Догелю удалось превратить лабораторию отраслевого института в один
из ведущих центров по проведению эколого-паразитических исследований
озер, рек и морей страны. Продолжил свое развитие и разрастающийся кол-
лектив паразитологов новой экологической ориентации. Ученики В.А. До-
геля становились широко известными специалистами (Г.К. Петрушевский,
Б.Е. Быховский, Е.Г. Шеришевская). Одним из наиболее одаренных питомцев
этой школы, преемником ее традиций был А.П. Маркевич.

Следует особо подчеркнуть, что работы, проводимые коллективом лабо-
ратории, не носили случайный характер. Они выполнялись в соответствии
с разработанной В.А. Догелем программой, в которой теоретические зада-
чи были самым тесным образом связаны с запросами практики. Основная
цель проводимых исследований заключалась в изучении тех закономерно-
стей, которые влияли на формирование паразитофауны хозяев. Параллельно
ставился вопрос о необходимости установления закономерностей сдвигов в
паразитофауне, которые обуславливали изменения экологии хозяина. Это на-

4 В начале 1930 г. секция болезней рыб Института рыбного хозяйства ВАСХНИЛ была реорга-
низована в лабораторию паразитов и болезней рыб, войдя в состав созданного Всесоюзного
научного института озерного и речного рыбного хозяйства (ВНИОРХ). С момента основания
этой лаборатории ее возглавлял до своей кончины (1955 г.) В.А. Догель.
правление рассматривалось как особо важное при разработке мер борьбы с
паразитарными болезнями не только животных, но и человека.

Нельзя не отметить, что эколого-паразитологические исследования
В.А. Догеля и его ближайших учеников в течение 1927-1930 гг. заверши-
лись изданием ряда новаторских работ и обобщающей монографией (Догель,
1941).

Необходимо отметить, что первоначально, создавая эту небольшую исто-
рико-научную работу, я предполагала показать, во-первых, значимость фено-
мена творческих связей, существовавших между членами развивавшегося на-
учно сообщества, а, во-вторых, вскрыть на конкретных фактах логику самого
процесса возникновения подобных взаимоотношений.

Однако анализ большого массива соответствующих источников раскры-
вает перед нами случаи, нарушающие привычные закономерности в проявле-
нии таких связей. Неожиданно возникающие события, стечение порой весь-
ма непредвиденных обстоятельств приводят в итоге к непреднамеренным
встречам между неординарными личностями. Такие встречи могут эволю-
ционировать во взаимоплодотворное содружество, в многолетние творческие
контакты.

Значащим примером такого непредвиденного возникновения творческих
отношений являются научные связи между В.А. Догелем и его учеником, бу-
дущим известным паразитологом, академиком НАН Украины А.П. Маркеви-
чем, длившиеся долгие годы.

А.П. Маркевич (1905-1999) был типичным представителем первой вол-
ны научной интеллигенции советского государства. Еще будучи студентом
Белоцерковского педагогического техникума (1921-1925 гг.) он проявлял не-
заурядный интерес к научно-исследовательской работе, изучая ихтиофауну
р. Россь и влияние температуры на жизнедеятельность отдельных видов рыб.
Увлеченность А.П. Маркевича зоологическими науками еще более возросла
во время его учебы в Киевском университете (1926-1930 гг.). Так, в 1928 г.
по предложению И.И. Шмальгаузена он выполнил весьма сложную работу по
определению показателей пропорциональности роста скелетных элементов у
бесхвостых амфибий.

В эти же студенческие годы А.П. Маркевич благодаря редкой целе-
устремленности совмещал учебу в университете с экспедиционной работой
на Днепровской биологической станции АН УССР по изучению паразито-
фауны рыб.

После успешного окончания университета А.П. Маркевич был рекомен-
дован Ученым советом в аспирантуру для продолжения научной деятельно-
сти. Но, к сожалению, а, может быть, и к счастью, аспирантской вакансии по
паразитологии не оказалось. Сердечное участие в творческой судьбе молодо-
го ученого принял И.И. Шмальгаузен. Через известного зоолога и гидробио-
лога М.М. Книповича, директора Ленинградского ихтиологического инсти-
тута, он оказал протекцию А.П. Маркевичу для поступления в аспирантуру
этого института. С 1930 г. молодой талантливый зоолог начал стажировку по
экологической паразитологии рыб во вновь созданной лаборатории В.А. До-
геля под его непосредственным руководством.

После окончания аспирантуры в 1931 г. А.П. Маркевич был зачислен на
должность старшего научного сотрудника той же лаборатории. Целеустрем-
286
ленность, природное трудолюбие дали ему возможность понять и полно-
стью освоить те принципиально новые теоретические подходы и исследова-
тельские новинки, которые разрабатывал и которым обучал своих учеников
В.А. Догель. А.П. Маркевич не только органично вошел в небольшой кол-
лектив, состоящий из талантливых последователей своего учителя, но и
включился наравне с ними в изучение паразитофауны промысловых рыб Ла-
дожского и Онежского озер, Финского залива, малых озер Карелии и Ленин-
градской области. В 1932 г. он уже руководил комплексными паразитологиче-
скими исследованиями в ответственной экспедиции по рыбохозяйственному
кадастру Ленинградской области. В 1934 г. по рекомендации В.А. Догеля
А.П. Маркевич возглавил биологический отряд высококвалифицированных
специалистов по определению паразитарных заболеваний рыб, обитающих
в водоемах Ленинградской области. Результаты этих сложных обследований
были опубликованы им в 1934 г. Весьма показательно, что для оказания по-
мощи практическим работникам в борьбе с паразитарными заболеваниями
рыб В.А. Догель опубликовал специальный справочник, в котором наиболее
ответственный раздел «Болезни рыб и борьба с ними» был создан в соавтор-
стве с А.П. Маркевичем (1934).

Во время пребывания в Ленинграде А.П. Маркевич одновременно с ис-
следовательской занимался и активной преподавательской деятельностью.
С 1931 г. по 1935 г. он читал спецкурс по болезням рыб в Ленинградском
рыбопромышленном техникуме, в 1933-1935 гг. занимал сначала должность
доцента, а затем профессора кафедры биологии Ленинградского химико-тех-
нологического института пищевой промышленности.

Неуемная творческая и организаторская энергия А.П. Маркевича, его
стремление познать и применить все новые идеи и методы, развиваемые
его учителем, обусловили быстрый научный рост исследователя. Академик
Л.С. Берг, который в те годы заведовал отделом прикладной ихтиологии в Ин-
ституте рыбного хозяйства, был близко знаком с исследованиями А.П. Мар-
кевича и наблюдался за стилем его научно-организационной деятельности,
писал: «А.П. Маркевич работает с большой настойчивостью и вместе с тем
с большим энтузиазмом. Нельзя не определить в нем талантливого ученого,
который совершенно сформировался, от которого зоология вообще и парази-
тология в частности ждут очень многого. Научные заслуги А.П. Маркевича я
оцениваю очень высоко» (Берг, 1933. С. 27).

Достижения и будущую научную перспективу А.П. Маркевича оценивал
и предвидел И.И. Шмальгаузен. Это послужило поводом для приглашения
своего «протеже» в 1935 г. в руководимый им Институт зоологии и биологии
АН Украины. В этом же году А.П. Маркевич был избран на должность про-
фессора и заведующего кафедрой зоологии беспозвоночных Киевского уни-
верситета. Спустя два года в Институте зоологии и биологии АН Украины
был создан отдел паразитологии, которым А.П. Маркевич успешно руково-
дил долгие годы.

Напомним, что ЗО-4О-е гг. XX в. знаменовали собой формирование уни-
кальной ситуации в отечественной паразитологии, которая стимулировала ее
интенсивное и многостороннее развитие. Это было время, когда решение ряда
важнейших проблем, связанных с изучением массовых паразитарных заболе-
ваний и их переносчиков стало задачей большого государственного значения,
требовало развития паразитологии как теоретической науки. Интересы стра-
ны в этом случае счастливо совпали с личной мотивацией научного творчест-
ва таких лидеров паразитологии как К.И. Скрябин, В.А. Догель, Е.Н. Павлов-
ский, В.Н. Беклемишев, что привело к созданию широко известных научных
школ. В деятельности таких неформальных коллективов было характерно по-
стоянное единение теории и практики. Успешно решая вопросы профилакти-
ки и искоренения наиболее распространенных трансмиссивных заболеваний,
эти школы активно участвовали в разработке нового эколого-паразитологи-
ческого направления. В результате была создана концепция паразитоценоза
или паразатифауны как сложного системного образования, динамические со-
стояния которого зависят от изменений как внешних условий, окружающих
хозяина, так и от физиологического состояния самого хозяина (Павловский,
1934, 1946; Догель, 1941, 1962). Разработанные в конце 40-50-х гг. XX в.
В.Н. Беклемишевым биоценологические, а, по существу, системные основы
сравнительной паразитологии явились логическим продолжением и даль-
нейшим развитием тех теоретических установок, которые сформулированы
лидерами научных школ. «Дисциплинированный интеллект» В.Н. Беклеми-
шева проявился в стратегически правильном выборе основного направления
исследований паразитарных систем. Сосредоточив внимание на изучении об-
щих принципов формирования и регуляции паразитарных систем В.Н. Бекле-
мишев смог выявить в них частные закономерности функционирования пара-
зитов как на биоценологическом, так и на популязационном уровнях.

Для творческой деятельности А.П. Маркевича складывалась в эти годы
весьма благоприятная обстановка. Его исследовательские взгляды тяготели
под влиянием взглядов развиваемых его учителями и коллегами к аналитиче-
скому изучению феномена паразитарных систем с биоценотических позиций.
Стержень идеи биоценозо-паразитологического плана и приведение параза-
тологии на качественно новую ступень развития частично уже были разрабо-
таны научными школами указанных лидеров. Однако складывающаяся имма-
нентная ситуация в развитии целого спектра биологических наук, в первую
очередь, таких как протозоология, микробиология, биохимия, фитонемато-
логия способствовали дальнейшей эволюции представлений о паразито-хо-
зяинных системах как о сложных динамических взаимосвязях, зависящих от
факторов внешней среды. Постепенно выявлялась специфика взаимоотноше-
ний внутривидовых группировок симбионтов, населяющих организм хозяи-
на, их пространственная структура, трофические связи. Наличие новых све-
дений обуславливало необходимость углубленного рассмотрения феномена
паразитарных систем «сквозь призму» биоценотических воззрений. Новые
задачи паразитоценологии были определены А.П. Маркевичем. Он же од-
ним из первых приступил к их решению. Им была создана исследователь-
ская программа, выдвинувшая его в лидеры нового паразитоценологического
направления. Обладая способностью определить важную и перспективную
проблему, а также обозначить средства и методы, необходимые для ее успеш-
ного разрешения, ученый смог создать школу паразитоценологов, которая
благодаря своим исследованиям приобрела широкую известность. А.П. Мар-
кевич разработал теоретическую основу новой отрасли знания. Его главная
методологическая заслуга состояла в том, что в адекватной постановке про-
блем паразитоценологического плана он распознал одно из наиболее харак-
терных выражений эколого-системного направления в биологии. В основе
этого научного направления лежат две концепции. Первая состоит в наибо-
288
лее расширенной трактовке паразитарных систем популяционного уровня.
Системы эти рассматривались А.П. Маркевичем как члены экопаразитарных
сообществ, связанных генетически и функционально не только с организа-
циями хозяина, но и с факторами внешней среды. Исходные же структуры
оценивались как специфические биоценозы (Маркевич, 1973 и др.). Вторая
концепция заключалась в интерпретировании метода изучения объектов как
системных образований и основывалась на структурно-функциональном ана-
лизе исследуемой системы.

Осуществление самой исследовательской программы проводилось на по-
пуляционном и биоценотическом уровнях.

В период 40-70-х гг. XX в. ближайшие ученики А.П. Маркевича (В.П. Ко-
валь, З.С. Донец, Б.Н. Мазурмович) провели большую серию экспедицион-
ных и стационарных исследований по определению путей происхождения и
формирования паразитофауны рыб, а также ее зависимости от условий среды
и физиологического состояния популяции хозяина. В 50-80-е гг. XX в. такие
же многоаспектные исследования структурно-функциональных изменений
паразитарных систем проводились школой А.П. Маркевича (Л.Н. Погребняк,
В.М. Анатенко, С.В. Куликовская и др.) на биоценотическом уровне. Многие
теоретические достижения школы тесно «увязывались с разработкой биоце-
нотических основ мероприятий по борьбе с паразитическими организмами».

С 70-х гг. XX в. А.П. Маркевич приступил к формированию концептуаль-
ных и методологических основ паразитоценологии, к определению ее страте-
гических задач. Этот творческий процесс можно разделить на два этапа.

Первый из них связан с 1973 г., когда А.П. Маркевич на совещании по
паразитологии изложил неприложность единения теоретических задач, стоя-
щих перед паразитоценологией, с необходимостью их решения методом ин-
тегрированного изучения паразито-хозяинных отношений.

Второй этап - 1976-1978 гг. - время официального «утверждения» па-
разитоценологии в статусе новой комплексной дисциплины, тесно смыкаю-
щейся с биогеоценологией; одновременное признание этого факта широкой
научной общественностью.

Этому способствовали два научно-организационных мероприятия, про-
веденных в эти годы.

Первое - это создание в 1976 г. секции паразитоценологов во главе с
А.П. Маркевичем при научном совете Отделения общей биологии АН СССР
по проблемам биогеоценологии и охраны природы.

Второе - Первый всесоюзный съезд паразитоценологов в 1978 г. Инициа-
торами и организаторами этого представительного форума, так же как и двух
последующих (1983, 1991) были А.П. Маркевич и его ближайшие единомыш-
ленники - академик М.С. Гиляров, член-корр. АН СССР Ю.И. Полянский,
профессор КГУ Б.Н. Мазурмович, а также видные специалисты-паразитоло-
ги: Ф.Ф. Сопрунов, В.П. Коваль, Д.И. Панасюк, Е.Д. Логачев, В.М. Апатенко,
В.П. Шарпило, В.В. Корнюшин, И.К. Падченко, А.П. Погребнюк, Г.М. Двой-
ное и др.

В программном докладе на этом съезде А.П. Маркевич четко определил
предмет паразитоценологии - «научной дисциплины об объективных законах
жизни паразитоценозов (симбиоценозов) и свободноживущих популяций па-
разитов, их функции и роли в экосистемах, их значение в развитии биосфе-
ры» (1978. С. 8).
Видя в паразитоценозе особую форму существования живых организмов
в крайне специфической среде обитания, с отличной хорологической струк-
турой и рядом других особенностей, А.П.Маркевич пришел к выводу о необ-
ходимости выделения этой надорганизменной организации как «своеобраз-
ного микробиоценоза» (Маркевич, 1978. С. 30).

Глобальная задача биоценологии заключалась, согласно А.П. Маркевичу,
в комплексном изучении структуры как экопаразитарной системы в целом,
так и отдельных ее «составляющих» - микробиоценозов. При этом особое
внимание обращалось на необходимость изучения процессов формирования,
генезиса и типов взаимодействия этих систем с отдельными компонентами
конкретных биоценозов. На пути решения этой главной задачи необходимо
было детально разобраться и выявить ведущие звенья тех биоценотических
связей, которые открывали возможности решения практических задач.

Благодаря восприятию широким кругом специалистов разработанных
принципов развитие паразитоценологических исследований приобретает все
большие масштабы. Наблюдается их интенсивное внедрение в практику ме-
дицины, ветеринарии и фитопатологии.

ЛИТЕРАТУРА

Берг Л. С. Рыбохозяйственный кадастр озер Ленинградской области / За рыбную индустрию
Севера. 1933. № 8. С. 27.

Вернадский В.И. (Из воспоминаний. 1943.) Кабинет-музей В.И.Вернадского. Цит. по: Моча-
лов И.И. В.И. Вернадский. М.: Наука. 1982. С. 222.

Догель В.А. Зависимость распространения паразитов от образа жизни животных-хозяев // Сб.
в честь проф. Н.М.Книповича. М.: 1927. С. 17-43.

Догель В.А. Курс общей паразитологии. Л.: Учпедгиз. 1941. 288 с.

Догель В.А. Общая паразитология. Л.: Изд-во ЛГУ. 1962. 384 с.

Догель В.А., Маркевич А.П. Болезни рыб и борьба с ними // Справочник по рыбному хозяйству
малых водоемов. М., Л.: ОГИЗ. 1934. С. 317-346.

Маркевич А.П. Паразито-хозяинные отношения и задачи паразитоценологии// 11 Всесоюзн.
Совещание по паразитологическим проблемам. Л.: Наука. 1973. С. 8-11.

Маркевич А.П. Паразитоценология, ее задачи и основные проблемы // Вестник зоологии. 1974.
№ 1.С. 3-10.

Маркевич А.П. Паразитоценология в СССР: итоги и перспективы // Итоги и перспективы ис-
следований по паразитологии. М.: Наука. 1978. С. 8-41.

Маркевич А.П. Методологические проблемы паразитоценологии и ее задачи по созданию син-
тетической (номотетической) науки о паразитизме // Тр. 2-го всесоюзного съезда паразито-
ценологов. Киев.: Наукова думка. 1983. С. 7-18.

Мирская Е.З. Этос науки: идеальные регулятивные и повседневные реалии // Этос науки. М.:
Academia. 2008. С. 122-143.

Павловский Е.Н. Организм как среда обитания // Природа. 1934. № 1. С. 80-91.

Павловский Е.Н. Условия и факторы становления организма хозяином паразита // Этюды по
эволюционной паразитологии // Экол. журн. 1946. Т. 25. В. 4. С. 289-304.

Парамонов А.А. Изучение проблем фитогельминтологии в СССР. С. 179-240// К.И.Скрябин,
Н.П.Шихобитова, А.А. Парамонов и др. Строительство гельминтологической науки и прак-
тики в СССР. Т. III. М.: Наука. 1967. 304 с.

Паразитоценология. Теоретические и прикладные проблемы. Киев.: Наукова думка. 1975.
246 с.

Скрябин К.И. К фауне паразитических червей пустынь и степей Туркестана // Тр. Гос. ин-та
эксперимент. Ветеринарии. 1924. Т. 2. В. 1. С. 78-91.

Скрябин К.И. Гельминтологические обследования населения как метод изучения санитарных
условий труда и быта. Харьков. 1925. 7 с.
К 120-ЛЕТИЮ СО ДНЯ РОЖДЕНИЯ
АЛЕКСАНДРА АЛЕКСАНДРОВИЧА ПАРАМОНОВА-
УЧЕНОГО И ПЕДАГОГА

8 января 2012 года исполнилось 120
лет со дня рождения Александра Алек-
сандровича Парамонова - выдающегося
ученого, внесшего огромный вклад в раз-
витие и пропаганду эволюционной теории
и паразитологии, в частности фитогель-
минтологии. Он родился 8 января 1892 г.
в дворянской семье, в г. Херсон. Окончил
Одесскую гимназию в 1910 г. Учился в
четырех Университетах - Естественном
отделение Одесского Университета, Гейд-
бергском университете в Германии, Петер-
бургском и Московском Университетах.
В 1922 г. окончил Московский Государ-
ственный Университет. После окончания
МГУ он становится сотрудником Лабо-
ратории прикладной зоологии АН СССР.
1924-1934 доцент Академии коммунисти-
ческого воспитания им. Н.К. Крупской.
В 1933 г. получает звание профессора.

В 1935 г. - защищает диссертацию на степень кандидата наук. В 1940-1948 гг.
он - заведующий кафедрой зоологии Тимирязевской сельскохозяйствен-
ной Академии (ТСХА), ныне Аграрный университет им. К.А. Тимирязева.
В 1945 г. защитил докторскую диссертацию. В 1948 г. за выступление с кри-
тикой биологических концепций Т.Д. Лысенко А.А. Параманов был уволен
из ТСХА и до 1952 г. оставался без работы.

1952-1970 гг. А.А. Парамонов работал в Гельминтологической Лабора-
тории АН СССР (ныне Центр паразитологии ИПЭЭ РАН) и Московском Го-
сударственном Университете им. М.В. Ломоносова. В Гельминтологической
Лаборатории АН СССР А.А. Парамонов создал группу по изучению фито-
паразитических нематод, которая в дальнейшем стала ведущим центром по
изучению этих паразитов как у нас в стране, так и за рубежом. Работа в МГУ
была связана с двумя кафедрами - кафедрой зоологии беспозвоночных, где он
читал курс фитогельминтологии, и кафедрой дарвинизма, которую он возглав-
лял последние пять лет своей жизни и читал соответствующий курс лекций.
Научные исследования А.А. Парамонова охватывают широкий круг
биологических проблем, касающихся свободноживущих, почвенных и фито-
паразитических нематод, частной морфологии, биологии, экологии пушных
зверей, организации их промысла. Важная часть исследований А.А. Парамо-
нова- это разработка эволюционной теории: изменчивости и ее форм, ос-
новных принципов филогенетики, направленности процессов органической
эволюции. Всего им опубликовано более 130 научных трудов, среди которых
крупные монографии, учебники, методические пособия по общей биологии,
зоологии, фитонематологии, дарвинизму. Основные учебники - «Курс зоо-
логии», 1935 (под ред. Б.С. Матвеева), «Общая биология», 1935 (под ред.
Э.С. Бауэра), «Основы биологии», 1939 (под ред. В. Дорфмана и А. Пара-
монова), «Хрестоматия по дарвинизму», 1940 (в соавторстве с С.А. Нови-
ковым), которые неоднократно перерабатывались и переиздавались. «Курс
дарвинизма» А.А. Парамонова (1945) признан одним из наиболее удачных
пособий в мировой практике преподавания этого предмета, как с научной,
так и с методической точек зрения. Второе издание учебника, которое было
подготовлено в 1948 г., из-за разногласий с воззрениями Т.Д. Лысенко так и
не увидело свет, и только 1978 г. благодаря директору Государственного Дар-
виновского музея В.И. Игнатовой, сохранившей корректуру этого издания, и
усилиям А.В. Яблокова и В М. Захарова это пособие было издано вторично.
В 1967 г. опубликована двухтомная монография «Современные проблемы
эволюционной теории» - (в соавторстве с З.И. Берманом, К.М. Завадским,
А.Л. Зеликманом, Ю.И. Полянский) Л.: Наука 1967. А.А. Парамонов внес
большой вклад в подготовку таких изданий как многотомная энциклопедия
«Жизнь животных» (7 статей, посвященных турбелляриям, гастротрихам,
киноринхам, волосатика, скребням, немертинам, нематодам), «Руководство
по зоологии», энциклопедический словарь (разделы «Адаптация» и «Дарви-
низм»). Им написано множество популярных брошюр, которые до настояще-
го времени пользуются спросом у специалистов, преподавателей, студентов
биологического профиля.

С именем А.А. Парамонова связаны организация и развитие в России и
странах СНГ фитогельминтологии, самостоятельной научной дисциплины
о нематодах-паразитах растений. Им были созданы теоретические основы
фитонематологии, в числе которых экологическая классификация нематод;
классификация жизненных циклов фитогельминтов; микотрофная гипотеза
происхождения паразитизма у фитонематод; положения о патогенезе, устой-
чивости и терапии растений при фитогельминтозах; и др. Эти основопола-
гающие концепции изложены в многочисленных статьях и трехтомной моно-
графии «Основы фитогельминтологии» (1962, 1964 и 1970 гг.), которые были
переведены на английский язык и получили признание в странах СНГ и за
рубежом.

Педагогическая и научно-организационная деятельность А.А. Парамоно-
ва характеризуют масштаб его личности. Он был педагог по складу характе-
ра. Это проявлялось в блестящих лекциях по зоологии и дарвинизму в ТСХА,
МГУ и других институтах, на которые собирались не только студенты, но
и преподаватели, и сотрудники всех кафедр. Он воодушевленно работал с
молодыми учеными: под его руководством защищено множество дипломов
и более 40 диссертаций, им создана школа фитогельминтологов - одна из ве-
292
дущих научных школ этого направления в мире, активно функционирующая
и в настоящее время. А.А. Парамонов являлся почетным и действительным
членом ряда научных обществ у нас в стране и за рубежом.

Александр Александрович Парамонов был всесторонне одаренным че-
ловеком. Он знал литературу, любил фантастику, прекрасно рисовал, писал
стихи. Он был необыкновенный жизнелюб и трепетно относился ко всему
живому. Любил своих многочисленных учеников, отдавая им большую часть
своих знаний и времени.

А.А. Парамонов был талантливейшим ученым и замечательным челове-
ком - принципиальным, мудрым, доброжелательным, с возвышенным чув-
ством любви к природе и людям. Идеи А.А. Парамонова прошли испытания
временем, они не устарели. Научное достояние А.А. Парамонова заслуживает
самого серьезного изучения и осмысливания биологами нового поколения.

Скончался А.А.Парамонов 11 июня 1970 г. в Москве.

Коллектив Центра паразитологии ИПЭЭ РАН
К 100-ЛЕТИЮ СО ДНЯ РОЖДЕНИЯ
КОНСТАНТИНА МИНАЕВИЧА РЫЖИКОВА

Рыжиков Константин Минаевич
(1912-1983)- один из выдающихся рус-
ских ученых-гельминтологов, доктор
биологических наук, член-корреспондент
АН СССР, ученик, помощник и достой-
ный преемник академика К.И. Скрябина
на посту директора Гельминтологической
лаборатории АН СССР (ГЕЛАН СССР),
которой он руководил до последних дней
своей жизни (1973-1983).

Родился К.М.Рыжиков в Смоленске в
семье служащих, в 1937 г. окончил есте-
ственный факультет Смоленского педин-
ститута, в 1938 г. поступил в аспирантуру
Института биологии АН БССР, однако на-
учная деятельность К.М. Рыжикова была
прервана Великой Отечественной войной,
участником которой он стал с первых
дней. При форсировании Днепра в ноябре
1943 г. К.М. Рыжиков получил ранение. Первой правительственной награ-
дой - орденом Красной Звезды - К.М. Рыжиков был удостоен в годы войны.
После демобилизации работал учителем в педучилище, а в 1947 г. продолжил
учебу в аспирантуре ГЕЛАН под руководством акад. К.И. Скрябина. Продол-
жая начатые до войны исследования по сингамидам - патогенным паразитам
органов дыхания птиц, в 1948 г. он успешно защитил кандидатскую диссер-
тацию. Итог этих исследований был подведен в монографии (1948 г.), которая
открыла серийное издание «Основы нематодологии». Работа была отмечена
Премией Президиума АН СССР.

В дальнейшем научные интересы К.М. Рыжикова были связаны с изуче-
нием систематики, морфобиологических особенностей, биоразнообразия,
географии и филогении гельминтов птиц, главным образом, гусеобразных.
Материалом для исследований послужили сборы Союзных Гельминтоло-
гических экспедиций в районы Средней Азии, севера европейской части
СССР, Западной и Восточной Сибири, Дальнего Востока, во многих из них
он принимал непосредственное участие, возглавляя целые экспедиции или
отдельные исследовательские отряды. Эти исследования были представле-
ны в ряде обобщающих работ, монографий и докторской диссертацией -
«Изучение фауны, систематики и биологии гельминтов домашних и охотни-
чье-промысловых птиц и исследования по вопросам резервуарного паразитиз-
ма у гельминтов» (1963 г.). В диссертации было сформулировано оригиналь-
ное понятие резервуарного паразитизма, в основу которого положен принцип
необязательности резервуарных хозяев в жизненных циклах гельминтов, о
приуроченности этого явления к паразитам определенных систематических
групп хозяев и дано основание рассматривать резервуарных хозяев, как осо-
бое соединительное звено между промежуточными и дефинитивными хозяе-
вами. Эти исследования рассматривали также вопросы происхождения и био-
логического значения резервуарного паразитизма, классификации его форм.

К.М. Рыжиков конкретизировал и сформулировал понятие «гостальной
специфичности», рассматривая гостальную специфичность как совокуп-
ность данных, характеризующих распространение паразита по различным
популяциям хозяев. Он выделил качественный, количественный и историче-
ский аспекты в оценке этого явления, дал оценку гостальности с точки зрения
адаптированности паразитов к хозяевам.

К.М. Рыжиковым опубликовано свыше 200 научных работ, в том числе
8 монографий, посвященных систематике различных таксономических групп
гельминтов. Им была основана серия «Определители гельминтов» различ-
ных групп животных, в написании которых он принимал непосредственное
участие.

Много внимания К.М. Рыжиков уделял подготовке научных кадров - сво-
им ученикам, сотрудникам ГЕЛАН, коллегам из Союзных республик СССР, а
также гельминтологам из Чехословакии, Польши, Болгарии, Китая, Вьетнама
и ряда других стран. Под его руководством были защищены около 20 канди-
датских диссертаций. Он проводил большую работу по координации научных
исследований в СССР, был организатором Всесоюзных и международных
конференций, конгрессов и симпозиумов, выступал с докладами на междуна-
родных съездах за рубежом. Признанием научных заслуг К.М. Рыжикова яви-
лось избрание его член-корреспондентом АН СССР (1964), почетным членом
паразитологических обществ Украины, Польши, Болгарии, Чехословакии. Он
был членом редколлегий международных журналов «Helminthologia» и «Folia
parasitologia», главным редактором журнала «Паразитология», ответственным
редактором других периодических изданий и монографий. К.М. Рыжиков вы-
полнял большую научно-организационную и общественную работу, входя в
состав Бюро Отделения общей биологии АН СССР в качестве заместителя
академика-секретаря (1964-1983), руководил гельминтологической секцией
Научного совета ООБ АН СССР по проблеме «Биологические основы освое-
ния, реконструкции и охраны животного мира», был председателем Всесо-
юзного общества гельминтологов, членом Высшей аттестационной комиссии
Министерства высшего и среднего образования СССР.

Плодотворная научная деятельность К.М. Рыжикова высоко оценена: он
был награжден двумя орденами Трудового Красного Знамени, орденом Друж-
бы народов, 18 медалями и 6 почетными знаками, стал Лауреатом премии
имени акад. К.И. Скрябина (посмертно). Болгарское правительство отметило
его научные заслуги одной из высших наград - орденом Кирилла и Мефодия
1 степени, АН Болгарии присудила ему золотую медаль М. Дринова, а АН
Чехословакии наградила золотой медалью Г. Менделя.

Константин Минаевич был художественно одаренным человеком, он пре-
красно рисовал, делал замечательные чучела птиц, был внимательным мужем
и заботливым отцом. Он был необыкновенно доброжелательным человеком,
любил своих многочисленных учеников, отдавая им большую часть своих
знаний и времени. Все, кто работал под его руководством или хотя бы просто
знал его, вспоминают о нем с большой теплотой и любовью.

Коллектив Центра паразитологии ИПЭЭ РАН
SUMMARY

Seasonal population dynamics of ectoparasitic nematode Xiphinema index Thorne
et Allen, 1950 in vineyards of Armenia

Akopian K.V.

The seasonal dynamics and vertical distribution of Xiphinema index in vineyards in
Armenia were studied. Two peaks in parasite number were revealed: a spring one (April),
well expressed (135-154 nematodes/ 100 g of soil), and a moderate (about 105 nema-
todes/100 g of soil) (October). The maximum number of X. index is accumulated at a depth
21-40 cm both in spring and autumn. It suggests that vineyard investigation for nematodes
is reasonable to perform in these seasons and that the soil samples collected should be
taken from a depth at least 40 cm.

Phylogenetic relationships of the Ostertagiinae (Rhabditida, Strongyloidea) as
inferred from ITS1+5.8S+ITS2 RDNA sequence analysis

Aksyonov A.P., Kuznetsov D.N., Spiridonov S.E.

The sequences of ITS rDNA (ITS1+5.8S+ITS2) were obtained for two species of
Ostertagia, two species of Teladorsagia, two species of Orloffia, two species of Tricho-
strongylus, three species of Marshallagia, as also for Mazamastrongylus dagestanica,
Haemonchus contortus, Mecistocirrus digitatus, Nematodirus helvetianus and Graphidium
strigosum. Phylogenetic analysis of these sequences and 8 ones deposited in NCBI Gen-
BAnk was performed with four different methods: maximum parsimony (MP), neighbor
joining (NJ), maximum likelihood (ML) and Bayesian inference (BI). Different taxa were
used as outgroups {Chabertia, Necator, Ancylostoma), but the topology of obtained phy-
logenetic trees was very similar under any choice and combination of outgroups. Under
all the methods of analysis several Ostertagiinae {Ostertagia, Marshallagia, Orloffia, Te-
ladorsagia) genera were clustering together under strong bootstrap support (91 % in MP-
tree). This clade of 4 Ostertagiinae genera was joining with another clade consisting of
the representatives of Trichostrongylinae and Haemonchinae. The ITS rDNA sequences of
the Mazamastrongylus dagestanica, obtained in the course of this study, as those of Spicu-
lopteragia and Skrjabinagia (from GenBank) were forming separate evolutionary line with
strong bootstrap support outside main Ostertagiinae stock. Under some methods of analy-
sis (MP, NJ) these three genera parasitizing ruminants were forming the common clade
with Graphidium nematodes parasitic in rabbits. The data obtained during this study and
those from literature were used for the analysis of morphological features of Ostertagiinae
and related nematodes. The «mapping» of morphological data onto molecular phylogenetic
tree was performed. Synapomorphies for separate clades and autapomorphies for terminal
taxa were defined.
Functional morphology and ultrastructure of spermatozoon of two related
species from Echinostomatidae family of trematodes

Akhmetov K.K.

In the electron microscope studies of spermatozoon of Trematodes’ two related species
observed features of the ultra-structural organization of all parts of the male gametes. It is
established that spermatozoon are modified gametes. Based on the research schemes of the
studied Tramatodes’ gametes organization were proposed.

Entomoparasitic fungi of the little know anamorphic genus Evlachovaea
(Ascomycota: Hypocreales: Cordycipitaceae)

Borisov B.A., Aleksandrova A.V., Tarasov K.L.

The genus Evlachovaea was described on the base of material from a dead beetle found
in Adjaria, Georgia (Borisov, Tarasov, 1999). Its conidial chains resemble beads made of
small shells disorderly oriented in different directions. After description of E. kintrischica
some reports were published about finds of similar fungi on different insects from Brazil,
Colombia, Panama, Mexico, USA, South Africa, Germany, Italy, Turkey, Ukraine (Kher-
son region, Odessa reg.), Russia (Kunashir Isl., Astrakhan’ reg., Moscow reg.). 68 strains
of Evlachovaea, found all around the world are presented in the list of cultures ARSEF
(USA, Ithaca; curator dr. R. A. Humber). An analogous structure of conidial chains char-
acterizes also some species described formerly as representatives of other genera: Paeci-
lomyces amoeneroseus (-^Isaria amoenerosea); P. cateniannulatus (-^>1. cateniannulata);
P cateniobliquus (-+I. cateniobliqua)', P loushanensis (teleomorph Cord, loushanensis)',
the anamorph of Cord, militaris, which even in modem molecular-genetic studies cited as
P. militaris or Lecanicillium sp.; Mariannaea pruinosa (teleomorph Cord, pruinosa)', ana-
morph of Cord, cardinalis belonging to Clonostachys or Mariannaea', Septofusidium bi-
fusisporum (teleomorph Cord, bifusispora)', Acremonium sp. (teleomorph Phytocordyceps
ninchukispora —► Cord, ninchukispora)', Simplicillium obclavatum. However, these inter-
pretations seem to be erroneous because: 1) all the species mentioned have evlachovaeaAikt
chains; 2) it was proved that E. kintrischica has phylogenetic relationship with the family
Cordycipitaceae, whereas the typical species of Mariannaea, Septofusidium, Clonostachys
and Acremonium belong to other families of Hypocreales. It is possible that at least follow-
ing taxa can belong to Evlachovaea'. mariannaea-hke fungus on Thysanoptera, USA; P.
atrovirens, China; Paecilomyces sp. strain CBS 314.96, P. antarcticus on Collembola, Ad-
elaide Island, Antarctica. It follows from the analysis of the world literature the necessity
of: 1) conducting of a generalizing revision of the genus Evlachovaea with description of
new species; 2). broadening of the genus diagnosis taking into account characters revealed
during subsequent study of these fungi; 3) search of other more sensitive molecular-genetic
markers for determination of the volume of closely related genera and their phylogenetic
links.

On differentiation between Apotemon gracilis (Rudolphi. 1819) Szidat. 1828 and
A. minor Yamaguti, 1933

Zazornova O.P.

Based on original and literature data it is proposed that metacercariae studied should
be mainly treated as ecoforms of A. gracilis, while A. gracilis and A. minor are prob-
ably members of different subgenera. However, the final solution of the problem of their
taxonomical status would require data on cercariae morphology and studies of subsequent
stages of their life cycles using unified methods of specimen processings.
Plant-nematode interaction : immunobiological aspects
Zinovieva S.V.

In the article the modem data about molecular mechanisms of mutual relations of para-
sitic nematodes (basically sedentaric) with plants is generalized. Secretions of plant para-
sitic nematodes, which are released into the plant tissue, may play a role in pathogenesis.
They probably have a role in: (i) penetration and migration of second stage juveniles (J2)
in the plant tissue, (ii) modification and maintenance of plant cells as feeding sites, (iii)
digestion of host cell contents to facilitate nutrient acquisition by the nematodes (iv) sup-
pression of host responses. Salicylic acid (SA) is an endogenous signal for the activation
of certain plant defence responses, including pathogenesis-related (PR) gene expression,
establishment of enhanced resistance and hypersensitive response.

Distribution of Thominx neopulchra (Nematoda: Capillariidae) hemipopulation in
the population of daubenton’s bat (Myotis daubentoni) depending on the host sex

Kirillova N.Yu., Kirillov A.A., Evlanov LA.

There were revealed reliable distinctions in distribution of nematode Th. neopulchra
in subpopulations of the hosts of the different sex, caused, firstly by greater number of bat
males and, secondly, by substantial physiological and biochemical changes in organisms of
Daubenton’s bat females during a birth giving and breeding of the young (in June-July). At
this time Daubenton’s bat females play the role of eliminators of Th. neopulchra females,
only invasion by male parasites takes place.

In winter period essential distinctions in invasion of Daubenton’s bat males and fe-
males by Th. neopulchra nematode were not revealed. Copulation of nematodes does not
occur during the host hibernation. Impregnated females of Th. neopulchra are eliminated
and during December-April they do not produce eggs into the environment. Inflow of new
nematode females’ generation to the subpopulation of the hosts of a different sex does not
occur during hibernation, while infestation of Daubenton’s bat males and females by Th.
neopulchra males continues.

Our data indicates the presence of evolution-developed mechanism of stability of par-
asitic system «Th. neopulchra - Daubenton’s bat», functioning in conditions stressful for
the hosts. During reproduction (for bat females) and wintering periods (for hosts of both
sexes) only development of nematode males’ larvae takes place. Female parasites do not
establish and are eliminated on larval stage.

Metacercaria and mesocercaria of trematodes of land vertebrates from middle
Volga region

Kirillov A.A., Kirillova N.Yu., Chikhlyaev I.V.

Data on a species diversity of all known by the present time larva’s stages of trema-
todes, marked at amphibians, reptiles, insectivores, and mouse-like rodents of the Middle
Volga region are generalized, results of own researches are reflected in work. The follow-
ing information is specified for each parasite: hosts, helminths localization, places of de-
tection, geographical distribution. The morphological description and original figures of
12 species of parasites are brought.
Bacteria associated with wood-inhabiting Nematodes of the genus Bursaph-
elenchus

Kulinich O.A., Arbuzova E.N., Mazurin E.S., Ryss A.Yu., Egorova M.S., Kozyre-
va N.I.

During a survey of conifer forests in Russian twelve isolates of the wood-inhabiting
nematode Bursaphelenchus mucronatus were extracted and propagated in vitro to deter-
mine the symbiotic bacteria associated with them. Sixteen species of bacteria belonging
to eleven genera were isolated from the nematodes and identified, i.e.: Achromobacter,
Bacillus, Burkholderia, Enterobacter, Flavobacterium, Klebsiella, Pseudomonas, Rahnel-
la, Rhodococcus, Stenotrophomonas, and Serratia. Except for Pseudomonas fluorescens
nearly all the bacteria are saprophytes. This bacterium was isolated from five B. mucro-
natus isolates from the Altai, Zabaykalsky, Habarovski and Voronezh regions of Russia.
According to the results of Chinese researchers Pseudomonas fluorescens is an essential
species of the nematode-bacterial complex that induces Pine Wilt Disease in the pine for-
ests of southern China (Zhao, 2008). The bacterium P. fluorescens was also isolated from
Bursaphelenchus mucronatus dauer larva extracted from the beetle Monochamus urussovi
from the Voronezh region of Russia. Studies have shown that the pine wood nematode, B.
xylophilus, from Portugal also harbors the bacterium Agrobacterium tumerfaciens which
is an ubiquitous soil-borne pathogen responsible for Crown Gall disease, affecting many
higher species of plants including conifers.

A development of methods for prognosis and prophylaxis of more pathogenous
helminthosi of wild ungulates in biocenosi of Moscow region

Maklakova L.P.

A development of systems for prophylaxis and prognosis of helminthosi of wild ungu-
lates is based on monitoring of conditions in biocenosi, numbers and degree of infection of
definitive and intermediate hosts; assessment of types of land according to degrees of dan-
ger of infection with some or other helminthes. The article includes short information on
biology and dynamics of helminthes more pathogenous for ungulates (Trichostrongilidae,
Protostrongilidae, Fasciolidae, Metastrongilidae, Taeniidae).

Gamma-aminobutyric acid in parasitic worms: identification, localization and
physiological function. (A review)

Malyutina T.A.

The article represents data of the world literature over the past 50 years concern-
ing the presence, synthesis, and inactivation of the gamma-aminobutyric acid (GABA)
in the tissues of parasitic worms: nematodes, acanthocephales, trematodes, cestodes and
amphilinides. The physiological function of GABA in parasitic organisms which is the
inhibitory neurotransmitter in the nervous system of vertebrates and most invertebrates -
potential hosts of parasites is discussed. The problems of the synthesis of anthelminthic
drugs according to the pharmacological characters of GABA receptors in parasitic worms
are reviewed. It is suggested that the single chains of the transmission of nerve impulses
with GABA in parasites could be the target for the medicines.
Protostrongylids (biological cycles, distribution, epizootology of animals9 proto-
strongylidoses)

Panayotova-Pencheva M.C., Boyakhchyan G.A., Baycheva O., Movsesyan S.O.

In the article literary data and the results of own studies on protostrongylids, their bi-
ology, distribution and epizootology of helminthoses caused by them, as well as the role
of intermediate and definitive hosts in the epizootologycal process of protostrongylidoses
were presented.

Infection of Lariidae birds with 2 Diphillobothridae species in Kareliya.

Pelgunov A.N.

The paper is devoted to studies of formation and circulation of parasitic systems
formed with Lariidae birds and 2 species of Diphillobothridae, Diphillobothrium dendriti-
cum (Nitzcsh, 1824) and D.ditremum (Creplin, 1825).

Long-term data on infection dynamics with Diphillobotridae in Karelia with reference
to Lariidae birds are presented. Data on dynamics, extension of infection, abundance index
and cestode biomass are presented as well. A strong interspecies competition was shown
to exist.

Key aspects of the study of ecology, economic importance and methods of man-
agement of cereal cyst nematodes complex in Russia and Turkey

Pridannikov M., Toktay H.

Review of the current status of study of the Cereal Cyst Nematodes in Russia and
Turkey taking into account environmental aspects was prepared on the base of published
data. The analysis of global grain production and this distribution in various countries
were carried out. The estimation of injuriousness of root parasites complex according vari-
ous systems of crops rotation were evaluated. Aspects of species diversity of this group of
parasites of cultivated and wild grasses, the principles of differentiation of various popu-
lations on pathotypes in according with host-plants responses, the genetic basis of resis-
tance of various lines and varieties of cereals, the possible approaches to wheat breeding
by using cultivated and wild species (resistance genes donors) were considered. The main
directions of future research of cereal cyst nematode in the light of modem knowledge
were determined.

Specific and nonspecific covers secretion in Hymenolepidata (Cestoda : Cyclo-
phyllidea)

Pospekhova N.A.

Different morphological types of secretory granules and three types of rostellar and
rostellar sac gland secretion (apocrine, microapocrine and eccrine) were observed in Hy-
menolepidata. In addition to specific gland secretion there are nonspecific secretion of
tegument, which is different on the scolex and strobila. Nonspecific tegumental secretion
of strobile is the release of a homogeneous material between microtriches. The usual fixa-
tion mode (by the rostellum and suckers), nonspecific tegumental secretion of the scolex is
a fibrillar material discharging from the cytoplasmic vacuoles to the surface of the scolex.
When the scolex penetrates into the host intestinal wall, nonspecific secretion, similar to
that described above, there is over scolex and strobile in direct contact with the host tis-
sues.
Morphological characteristics and distribution of new species of nematodes of
family Longidoridae (Nematoda: Dorylaimida) on territory of the former USSR

Romanenko N.D.

This article is devoted to morphological characteristics and distribution of three new
species of nematodes of family Longidoridae (Nematoda: Dorylaimida) at territory of the
former USSR.

On the study of the epiphytotic situation in Russia and development of an envi-
ronment - friendly technology of plant protection

Romanenko N.D., Tabolin S.B., Titova A.S.

As a result of researches conducted in three areas of European Russia - in South (Stav-
ropol, Krasnodar, and Rostov regions, Republic of Kabardino-Balkaria), in Center (Mos-
cow, Ryazan and Tula regions), and in North (Republic of Karelia), we have identified
more than 160 species of harmful organisms, i.e. parasites of roots, vegetative and repro-
ductive organs of potatoes, cereals, legumes, fruit trees, berry shrubs, grasses, etc. There
were 15 species of NEPO, TOBRA, and other groups of viruses, 80 species of parasitic
nematodes, 15 species of pathogenic fungi and bacteria, 10 species of mites, and more than
40 species of arthropods among them. An increase in the number of pests and their species
diversity was registered in the south direction where epiphytoties often take place.

As a result of field, laboratory, and pot studies - conducted in the last five years - 12
strains of antagonistic fungi and bacteria (biological efficiency 80-100%) were isolated.
They were nine strains of bacteria (four strains of Bacillus thuringiensis, two strains of B.
polymyxa, two strains of Pseudomonas fluorescens, and a strain of P aureofaciens), two
strains of the antagonistic fungus Trichoderma viride, and a strain of the nematophagous
fungus Arthrobotris oligospora. They cause mass death and a sharp decline in the number
of plant-parasitic nematodes, fungi, oomycetes, and viruses in the rhizosphere of potatoes,
vegetables, fruits and other crops.

Cercariae of Sphaerostomum globiporum (Rudolphi, 1802): Trematoda, Opecoeli-
dae) - biology, distribution,morphofunctional characteristic

Serbina E.A., Tolstenkov O.O., Terenina N.B.

The distribution, biology, morphometric characteristics as well as results of investiga-
tion of neuromuscular system (serotoninergic and FMRFamidergic components) of Spha-
erostomum globiporum (Rudolphi, 1802) cercariae are described. The data received are
discussed in connection with available in the literature information on this question.

About nitroxidergic elements in the attached organs of some trematodes

Terenina N.B., Gustafsson M.

The distribution of nitric oxide synthase in adult and cercariae abdominal sucker of
some trematodes were studied by methods of NADPH-diaphorase histocemistry. The posi-
tive NADPH-diaphorase staining was observed among the muscle fibers of abdominal and
oral suckers in adult trematodes, cercariae and metacercariae. The nitroxidergic structures,
which probably correspond to location of papillae, were observed in abdominal suckers
of adult trematodes and their larvae - cercariae. Data received suppose the participation
of nitroxidergic (NO-ergic mechanisms) in the activity of attached organs of trematodes
scolex, in the in longitudinal nerve cords, near reproductive pore, in the nerve fibers run-
ning to rostellum and suckers.
Protection of plants from parasitic nematodes by means of chitin and chitosan
Udalova Zh.V.

In article the review of literary and own data about possibility of application of chi-
tin and chitosan in control with phytoparasitic nematodes is resulted. Data about the bio-
chemical processes occurring in plants under influence chitosan oligomers, connected with
protective reactions in plant tissues at infection are resulted. The comparative analysis of
economic and biological indicators of application of the given polymers in protection of
vegetable cultures from phytonematodes is given.

Brief history of development of modern concepts on nematode evolution of the
order Tylenchida Thorne, 1949 (Nematoda)

Chizhov V.N., Subbotin S.A.

The history of development of concepts on evolution of the nematode from the order
Tylenchida from the beginning of 50th of last century to the present days is given and
discussed. The traditional cladistic systems based on the morphological and biological
special features of different tylenchid groups are described. Morphological and modem
phylogenetic analyses of 18S rRNA gene sequences clearly confirm the monophyly of the
order Tylenchida.

Russia-Ukraine connections in ecological parasitology: traditions and innova-
tions of the school led by Academician NAS of Ukraine A.P. Markevich

Chesnova L.V.

As a rule the fundamental core of scientific community developing are contacts be-
tween researchers. These links have a particular importance when they are manifested be-
tween the outstanding personalities, which are characterized by discovering of new direc-
tions, new methods of knowing the essence of natural phenomena.

Belonging to this category, the relationship between well-known experts from both
Russia and Ukraine in the field of ecological parasitology is very significant.
СОДЕРЖАНИЕ

Предисловие...................................................................  3

Акопян К.В. Сезонная динамика численности популяции эктопаразитической немато-
ды Xiphinema index Thome et Allen, 1950 на винограде в Армении............... 5

Аксёнов А.П., Кузнецов Д.Н., Спиридонов С.Э. Филогенетические отношения нема-
тод подсемейства Ostertagiinae (Rhabditida, Strongyloidea) по результатам анализа
ITS-участка рибосомальной ДНК (ITS1+5.8S+ITS2 rDNA)......................... 12

Ахметов К.К. Функциональная морфология и ультраструктура сперматозоидов двух
родственных видов трематод семейства Echinostomatidae....................... 26

Борисов Б.А., Александрова А.В., Тарасов КЛ. Энтомопаразитические грибы малоиз-
вестного анаморфного рода Evlachovaea (Ascomycota: Hypocreales: Cordycipitaceae) 43

Зазорнова О.П. К дифференциации Apotemon gracilis (Rudolphi. 1819) Szidat., 1828 и

A. minor Yamaguti, 1933 .................................................... 72

Зиновьева C.B. Взаимоотношения растений и паразитических нематод: иммунобиоло-
гические аспекты............................................................ 77

Кириллова Н.Ю., Кириллов А.А., Евланов И.А. Распределение гемипопуляции
Thominx neopulchra (Nematoda: Capillariidae) в популяции водяной ночницы (Myotis
daubentoni) в зависимости от пола хозяина................................... 91

Кириллов А.А., Кириллова Н.Ю., Чихляев И.В. Метацеркарии и мезоцеркарии тре-
матод наземных позвоночных Среднего Поволжья................................ 99

Кулинич О.А., Арбузова Е.Н., Мазурин Е.С., Рысс А.Ю., Егорова М.С., Ко-
зырева Н.И. Бактериальная микробиота древесных нематод-скилофагов рода
Bursaphelenchus............................................................ 120

Маклакова Л.П. Разработка методов прогнозирования и профилактики наиболее пато-
генных гельминтозов диких копытных в биоценозах Подмосковья................ 129

Малютина Т.А. Гамма-аминомасляная кислота у паразитических червей: выявление,
локализация, физиологические функции....................................... 139

Панайотова-Пенчева М.С., Бояхчян Г.А., Байчева О., Мовсесян С.О. Протострон-
гилиды (циклы развития, распространение и эпизоотология протостронгилидозов
животных).................................................................. 156

Пельгунов А.Н. Зараженность чайковых птиц двумя видами дифиллоботриид в
Карелии.................................................................... 177

Приданников М.В., Токтай X. Основные аспекты изучения экологии, экономической
значимости и методов контроля вредоносности комплекса цистообразующих нема-
тод злаковых культур на территории России и Турции......................... 187

Поспехова Н.А. Специфическая и неспецифическая секреция покровов у гименолепи-
дат (Cestoda: Cyclophyllidea).............................................. 207
Романенко Н.Д. Морфометрические особенности и распространение на территории
бывшего СССР новых для науки видов нематод семейства Longidoridae (Nematoda:
Dorylaimida)................................................................ 215

Романенко Н.Д., Таболнн С.Б., Титова А.С. К вопросу изучения эпифитотийной
обстановки в России и разработка экологически безопасной защиты растений....	221

Сербина Е.А., Толстенков О.О., Теренина Н.Б. Церкарии Sphaerostomum globiporum
(Rudolphi, 1802): Trematoda, Opecoelidae - биология, распространение, морфофунк-
циональная характеристика................................................... 230

Теренина Н.Б., Густафссон М. О нитроксидергических структурах прикрепительных
органах у трематод.......................................................... 239

Удалова Ж.В. Защита растений от паразитических нематод с помощью хитина
и хитозана.................................................................. 250

Чижов В.Н., Субботин С.А. Краткая история становления современных представлений
об эволюции нематод отряда Tylenchida Thome, 1949 (Nematoda)................ 263

Чеснова Л.В. Русско-украинские научные связи в области экологической паразитоло-
гии: традиции и новации научной школы академика НАН Украины А.П. Маркевича 280

К 120-летию со дня рождения Александра Александровича Парамонова - ученого и пе-
дагога...................................................................... 291

К 100-летию со дня рождения Константина Минаевича Рыжикова.................. 294

Summary..................................................................... 297
CONTENTS

Akopian K.V. Seasonal population dynamics of ectoparasitic nematode Xiphinema index
Thomeet Allen, 1950 in vineyards of Armenia............................................. 5

Aksyonov A.P., Kuznetsov D.N., Spiridonov S.E. Phylogenetic relationships of the
Ostertagiinae (Rhabditida, Strongyloidea) as inferred from ITS1+5.8S+ITS2 RDNA
sequence analysis...................................................................... 12

Akhmetov K.K. Functional morphology and ultrastructure of spermatozoon of two related
species from Echinostomatidae family of trematodes..................................... 26

Borisov B.A., Aleksandrova A.V., Tarasov K.L. Entomoparasitic fungi of the little know
anamorphic genus Evlachovaea (Ascomycota: Hypocreales: Cordycipitaceae)................ 43

Zazornova O.P. On differentiation betweenppotemon gracilis (Rudolphi. 1819) Szidat. 1828
and/4. minor Yamaguti, 1933 ........................................................... 72

Zinovieva S.V. Plant-nematode interaction : immunobiologocal aspects...................... 77

Kirillova N.Yu., Kirillov A.A., Evlanov LA. Distribution of Thominx neopulchra (Nematoda:

Capillariidae) hemipopulation in the population of daubenton’s bat (Myotis daubentoni)
depending on the host sex.............................................................. 91

Kirillov A.A., Kirillova N.Yu., Chikhlyaev I.V. Metacercaria and mesocercaria of trematodes
of land vertebrates from middle Volga region........................................... 99

Kulinich O.A., Arbuzova E.N., Mazurin E.S., Ryss A.Yu., Egorova M.S., Kozyreva N.I.

Bacteria associated with wood-inhabiting Nematodes of the Bursaphelenchus genus.....	120

Maklakova L.P. A development of methods for prognosis and prophylaxis of more
pathogenous helminthosi of wild ungulates in biocenosi of Moscow region............... 129

Malyutina T.A. Gamma-aminobutyric acid in parasitic worms: identification, localization
and physiological function. (A review)................................................ 139

Panayotova-Pencheva M.C., Boyakhchyan G.A., Baycheva O., Movsesyan S.O.

Protostrongylids (biological cycles, distribution, epizootology of animals’
protostrongylidoses).................................................................. 156

Pelgunov A.N. Infection of Lariidae birds with 2 Diphillobothridae species in Kareliya.	177

Pridannikov M., Toktay H. Key aspects of the study of ecology, economic importance and
methods of management of cereal cyst nematodes complex in Russia and Turkey...........	187

Pospekhova N.A. Specific and nonspecific covers secretion in Hymenolepidata (Cestoda :
Cyclophyllidea)....................................................................... 207

Romanenko N.D. Morphological characteristics and distribution of news species nematodes
of family Longidoridae (Nematoda: Dorylaimida) on territory of the former of the USSR 215

Romanenko N.D., Tabolin S.B., Titova A.S. On the study of the epiphytotic situation in

Russia and development of an environment-friendly technology of plant protection....	221
Serbina E.A., Tolstenkov O.O., Terenina N.B. Cercariae of Sphaerostomum globiporum
(Rudolphi, 1802): Trematoda, Opecoelidae- biology, distribution, morphofunctional
characteristic..................................................................... 230

Terenina N.B., Gustafsson M. About nitroxidergic elements in the attached organs of some
trematodes......................................................................... 239

Udalova Zh.V. Protection of plants from parasitic nematodes by means of chitin and
chitosan........................................................................... 250

Chizhov V.N., Subbotin S.A. A short history of development of modem understanding of
evolution of nematodes from order Tylenchida Thome,	1949 (Nematoda)............. 263

Chesnova L.V. Russia-Ukraine connections in ecological parasitology: traditions and
innovations of the school led by Academician NAS of Ukraine A.P. Markevich......... 280

To the 120th Anniversary of AlexanderAlexandrovitch Paramonov - a scientist and
a pedagogue........................................................................ 291

To the 100th Anniversary of Konstantine Minaevitch Ryzhikov........................... 294

Summary............................................................................... 297
Editor-in-Chief

Doctor of Biological Sciences S.A. Be'er

Editorial Board:

S.A. Be'er, S. V. Zinovieva, (Assistant Editor-in-Chief),
A.N. Pelgunov, S.O. Movsesyan, S.E. Spiridonov,
M. V. Voronin (Secretary)

Reviewers:

Member of RAMS V.P. Sergiev
Member of RASCN A. V. Uspenskiy

Transactions of Center of Parasitology / Center for Parasitology of Severtsov’s
Institute of Ecology and Evolution RAS. - M.: Nauka, 1948. - . - ISSN 0568-5524.

Vol. XLVII: Morphology, Systematics and Ecology of Parasites / [Editor-in-Chief:
S.A. Be'er]. - 2012. - 308 p.: il. - ISBN 978-5-02-037969-5

The 47th volume of Transactions of Center for Parasitology of Severtsov’s Institute of Ecology and Evolution
RAS comprises works on modem aspects of biodiversity, ecology, systematics, biology, morphology and role of
parasitic (zoo- and phyto-) organisms in practice. It includes publications of well-known experts on parasite fauna
of various phylogenetic and ecological groups of parasites' intermediate and definitive hosts, articles on species
and population differentiation of helminthes, biology and systematics of parasites. Some publications give an
analysis of structure of parasite systems, models of processes of introduction of some helminthes species into
agrobiocenosi, or deal with theoretical aspects of parasitology.

For parasitologists, phyto- and entomonemathologists and agrobiologists.
Научное издание

МОРФОЛОГИЯ, СИСТЕМАТИКА
И ЭКОЛОГИЯ ПАРАЗИТОВ

Труды Центра паразитологии
Института проблем экологии
и эволюции им. А.Н. Северцова
Российской академии наук

Том XLVII

Утверждено к печати Ученым советом
Института проблем экологии
и эволюции им. А.Н. Северцова
Российской академии наук

Зав. редакцией Г.И. Чертова
Редактор Е.Ю. Федорова
Художественный редактор Ю.И. Духовская
Технический редактор Т.А. Резникова
Корректоры З.Д. Алексеева, ГВ. Дубовицкая,
Е.А. Желнова, Т.А. Печко
Подписано к печати 10.05.2012
Формат 70x100 */16. Гарнитура Таймс
Печать офсетная
Усл.печ.л. 25,4. Усл.кр.-отт. 25,4. Уч.-изд.л. 27,5
Тираж 300 экз. Тип. зак 3168.

Издательство «Наука»
117997, Москва, Профсоюзная ул., 90

E-mail: secret@naukaran.ru
www.naukaran.ru

Первая Академическая типография «Наука»
199034, Санкт-Петербург, 9-я линия, 12/28