РОССИЙСКАЯ АКАДЕМИЯ НАУК ЗООЛОГИЧЕСКИЙ ИНСТИТУТ
Е.Б. ВИНОГРАДОВА, С.Г. КАРПОВА
СЕЗОННЫЕ И СУТОЧНЫЕ РИТМЫ КРОВОСОСУЩИХ КОМАРОВ
РОССИЙСКАЯ АКАДЕМИЯ НАУК ЗООЛОГИЧЕСКИЙ ИНСТИТУТ
Е.Б. ВИНОГРАДОВА, С.Г. КАРПОВА
СЕЗОННЫЕ
И СУТОЧНЫЕ РИТМЫ КРОВОСОСУЩИХ КОМАРОВ
Под редакцией О.Г. Овчинниковой
САНКТ-ПЕТЕРБУРГ
2010
RUSSIAN ACADEMY OF SCIENCES ZOOLOGICAL INSTITUTE
E.B. VINOGRADOVA, S.G. KARPOVA
SEASONAL AND CIRCADIAN RHYTHMS IN BLOODSUCKING MOSQUITOES
Главный редактор -директор Зоологического института РАН О.Н. ПУГАЧЕВ
Редакционная коллегия:
О.Н. Пугачев, Н.Б. Ананьева, ЕЛ. Мархасева, А.Ф. Алимов, Н.В. Аладин, А.О. Аверьянов, Т.А. Асанович, Ю.С. Балашов, А.В. Балушкин, В.Я. Бергер,
СД. Гребельный, В.Ф. Зайцев, М.В. Крылов, Ю.В. Мамкаев, С.Я. Резник, С.Ю. Синев, Б.И. Сиренко, М.К. Станюкович, АН. Тихонов, В.В. Хлебович,
С.Я. Цалолихин
Рецензенты:
А.Х. Саулич, В. А. Исаев
Первая в мировой литературе сводка по сезонным и суточным ритмам кровососущих комаров - переносчиков возбудителей заболеваний человека и животных. Проанализирована роль абиотических и биотических факторов в регуляции активного развития и физиологического покоя (диапаузы). Рассмотрены диапауза на стадиях яйца, личинки и имаго, значение фотопериода и температуры в ее индукции и прекращении, а также роль сезонных адаптаций при расселении инвазивных видов. Обобщены данные по суточным ритмам окукления, вылета из куколок, роения, спаривания, лета, нападения и яйцекладки комаров. Рассматривается связь суточных ритмов с экологией комаров, сравнительная роль эндогенных и экзогенных факторов в их регуляции и вероятность общего физиологического механизма суточных и сезонных ритмов. Информация о биоритмах будет полезна при мониторинге, прогнозировании и разработке методов контроля численности комаров и их культивирования. Книга предназначена для биологов широкого профиля, экологов, энтомологов, пренодаван’лей и студентов биологических специальностей
Библ. (ИЗ, табл. 15,11'1	23
(С> I h llniini p.Midii.i, ( I Карпова, 2010 ISBN 978 .') 98092 029 6	(( Inunnlutii институт, 2010
ВВЕДЕНИЕ
I hkuioi ические ритмы в той или иной форме свойственны всем живым организмам и могут проявляться па всех уровнях организации. Частными случаями биоритмов являются сезонные и суточные ритмы, хорошо выраженные у кровососущих комаров. Сезонная динамика внешних условий (света, температуры, осадков и др.) является одним из важных экологических факторов в жизни насекомых, и она особенно четко проявляется в зоне северных и умеренных широт. Адаптация к сезонным изменениям климатических условий выражается у насекомых (в том числе комаров), в виде сезонных ритмов, состоящих из чередования периодов активной жизнедеятельности и физиологического покоя (диапаузы). Диапауза выполняет роль регулятора жизненного цикла, синхронизирует фенологию насекомых с сезонностью внешних условий, служит адаптацией к переживанию неблагоприятных условий среды (Данилевский, 1961). Длина светового дня (фотопериод), изменяющаяся в течение’ года с астрономической точностью, в тесном взаимодействии с температурой служит главным сигнальным фактором, контролирующим диапаузу насекомых. Если сезонные ритмы обеспечивают синхронизацию развития с соответствующими сезонами года, то подстройка к 24-часовым циклам освещенности и температуры происходит благодаря суточным ритмам. Суточной периодичности подчинены практически все физиологические функции и формы поведения комаров; особенно четко это прослеживается в периоды их активного развития.
Известно, что в регуляции суточных ритмов принимают участие как внутренние, так и внешние факторы (см. обзоры: Чернышев, 1984; Saunders, 2002). Наблюдаемый ритм поведения контролируемся биологическими часами, или циркадианными осцилляторами группами клеток-пейсмейкеров, генерирующих спонтанные колебания с периодом около 24 ч. Эти эндогенные ритмические процессы относительно автономны и могут поддерживаться длительное время даже в постоянной темноте при постоянной температуре. Однако эндогенный контроль определяет лишь потенциальную возможность осуществления биологического процесса (например, поведенческого акта) в то или иное время суток, а тонкая «подстройка »• к конкретным экологическим условиями происходит за счет непосредственных реакций особи на условия среды (Чернышев, 1984; Aschoff, 1988; Page, 1989; Mrosovsky, 1999).
3
Изучение сезонности развития насекомых началось в 50-х годах XX века. Различные аспекты диапаузы и сезонных ритмов освещены в ряде монографий (Lees, 1955; Данилевский, 1961; Saunders, 2002; Тыщенко, 1977; Beck, 1980; Заславский, 1984; Tauber et al., 1986; Danks, 1987; Саулич, 1999). Следует отметить приоритет отечественных ученых (и прежде всего проф. А.С. Данилевского и его школы из Ленинградского государственного университета) в разработке этой проблемы. Его «пионерная» монография «Фотопериодизм и сезонное развитие насекомых» (1961), основанная на большом объеме экспериментальных данных, быстро стала классикой и принесла автору мировое признание (английский вариант книги был издан в 1965 г. и японский - в 1966 г.). Эта книга представляет первое обстоятельное обсуждение проблемы фотопериодических адаптаций насекомых, заложившее основные фундаментальные направления для дальнейших исследований в этой области. В монографии В.А. Заславского «Фотопериодический и температурный контроль развития насекомых» (1984) особое внимание уделяется количественным и качественным реакциям, а главное - ступенчатым реакциям насекомых. Иностранные монографии «Сезонные адаптации насекомых» (Tauber et al., 1986) и «Покой насекомых: экологические перспективы» (Danks, 1987) отличаются значительным объемом новых данных и углубленным анализом новых аспектов проблемы, например структуры и эволюции физиологического покоя, сезонности развития в связи с контролем вредителей. Сезонному развитию насекомых и возможности их расселения посвящена также монография А.Х. Саулич (1999). Во всех упомянутых книгах обсуждение сезонности развития и диапаузы базируется на данных, полученных на насекомых из разнообразных таксономических групп, и только единственная монография (Виноградова, 1961) посвящена одной крупной и практически важной систематической группе - комарам-кулицидам, активным кровососам человека и животных и переносчикам возбудителей многих заболеваний. К настоящему времени в семействе Culicidae (Diptera, Insecta) насчитывается около 3200 видов; их наибольшее видовое разнообразие и численность наблюдаются в тропиках, тогда как в умеренном климатическом поясе обитает около 400 видов.
Изучение сезонного развития комаров имеет свою интересную историю. Беспрецедентное по масштабу исследование экологии малярийных комаров, преимущественно комплекса Anopheles maculi-pennis (разделенного впоследствии на несколько самостоятельных 4
видов), на территории бывшего СССР в 1940-50-е годы было вызвано необходимостью биологического обоснования мер борьбы с переносчиками малярии, свирепствовавшей тогда в стране.^ Эта работа была успешно проведена Институтом медицинской парази-юлогии и тропических болезней им. Марциновского под руководством выдающегося ученого В.Н. Беклемишева. В результате малярию удалось подавить, а полученные данные опубликованы в виде отдельных статей, монографии В.Н. Беклемишева «Экология малярийного комара» (1944) и сборника «Сезонные явления в жизни малярийных комаров в Советском Союзе» (под редакцией Н.К. Шипициной, 1957). Эти публикации содержат ценную информацию об имагиналиной диапаузе комаров Anopheles, сроках ее наступления и прекращения и географической изменчивости. Тем же институтом в 1967 73 гг. выполнялась Общесоюзная программа по изучению био-логии, экологии и внутривидовой структуры комаров Culexpipiens, в рамках которой также были получены ценные сведения. Однако эти программы, осуществленные в природных условиях на двух комплексах комаров с репродуктивной диапаузой, не могли дать пред-(тавлепия о механизмах регуляции сезонных ритмов и диапаузы у такой большой таксономической группы, как кровососущие комары семейства Culicidae. Исследовать эту проблему можно было только экспериментальным путем, моделируя фотопериодические и температурные условия развития комаров. Такая работа была выполнена 1’1 >. Виноградовой на 15 видах. Разработка методики их культивирования, включая кормление самок «на себе» и методы определения диапаузы разных стадий развития, оказалась непростой. Обобщение собственных и литературных данных легло в основу монографии «Диапауза комаров и се регуляция» (Виноградова, 1969), которая уже нс отражает современного состояния проблемы. Краткий обзор диапаузы водных насекомых, включая комаров, приведен также в разделе коллективной монографии (Vinogradova, 2007). Многолетнее разностороннее морфо-экологическое исследование комаров ком 11 лекса Culexpipiens на территории бывшего СССР позволило ав -юру значительно расширить представление об их сезонных адаптациях, что нашло отражение в монографии «Комары комплекса Culex pipiens в России» (1997) и английской монографии «Комары Culex pipiens pipiens: таксономия, распространение, экология, физиология, |еиетика, практическое значение и контроль» (Vinogradova, 2000).
( уточные ритмы насекомых стали объектом внимания многих ученых несколько позже, чем сезонные ритмы. Стимулом для раз-5
вития этих исследований послужил симпозиум «Биологические часы» в Колд-Спринг-Харбор, США (1960). Многие работы, представленные на симпозиуме (в том числе доклад К. Питтендрая о суточных ритмах дрозофилы), определили основные направления развития хронобиологии. В 1976 г. была издана монография Д. Сондерса «Часы насекомых» (Saunders, 1976), обобщающая данные по сезонным и суточным ритмам насекомых. Последнее издание книги (Saunders, 2002) представляет собой наиболее полный обзор данных по этой проблеме.
Отечественная наука о суточных ритмах долгое время развивалась своим путем. Это привело к формированию принципиально разных подходов к изучению суточных ритмов насекомых в нашей стране и за рубежом. Подход, которого придерживается большинство зарубежных исследователей, можно определить как «хронобиологический» (терминология В.А. Зотова, 2001). Его особенность заключается в преимущественном изучении свойств циркадианных осцилляторов, которые управляют суточными ритмами, однако эти исследования ограничиваются пределами лабораторий и потому не дают представления о том, каким образом и в какой мерс свойства биологических часов реализуются в природных условиях. Другой подход («экологический») был сформирован в ходе исследований В.Б. Чернышева, автора первой и пока единственной в России оригинальной и обширной сводки данных по суточным ритмам насекомых (Чернышев, 1984). В первую очередь экологический подход основан на выяснении адаптивной роли суточных ритмов и отличается широким применением методов полевых исследований.
Планомерное изучение суточных ритмов комаров началось в 50-х гг. XX века, большое значение сыграли пионерные работы А.С. Мончадского и его школы, а также А.Т и Е.Т. Ниельсонов (Nielsen, Nielsen, 1962, 1963). Начиная с 60-х гг. в зарубежной хронобиологии комары становятся объектами для экспериментального изучения механизмов работы биологических часов в лаборатории (Taylor, Jones, 1969; Nayar, Sauerman, 1971; Chiba, 1971). Это направление осталось приоритетным среди иностранных исследователей и в дальнейшем. В отечественной науке экспериментальное изучение суточных ритмов комаров не получило развития, зато проводились многолетние полевые исследования суточных ритмов кровососа-ния в различных климатических зонах (Остроушко, 1965; Полякова, 1965, 1968; Лобкова, 1965; Кухарчук, 1965, 1966; 1973; Мезенев, 1971; Шестаков, 1973; Николаева, 1980 и др.). На сегодняшний день 6
накоплен обширный материал как по механизмам работы эндогенных часов, так и по изменчивости суточных ритмов комаров в природе. К сожалению, многие зарубежные работы, изданные в труднодоступных источниках, не известны отечественным ученым, и наоборот. Попыток обобщения этого огромного материала до сих пор не проводилось.
Целью настоящей монографии является рассмотрение сезонных и ( уточных ритмов комаров как тесно связанных элементов адаптации к регулярным изменениям внешних условий; обобщение новей in их достижений отечественной и мировой науки в области биоритмов и их экологической регуляции; обобщение представлений о суточных ритмах разных форм поведения комаров; оценка роли эндогенных и экзогенных факторов в их контроле. Монография основана на обобщении результатов собственных эксперимента ав торов и литературных данных.
11астоящая монография включает пять глав и список литературы.
Комарам как переносчикам возбудителей заболеваний человека и животных посвящена глава 1 (дано краткое описание 18 основных заболеваний с указанием симптомов, возбудителей, переносчиков и позвоночных хозяев).
В главе 2 описан жизненный цикл комаров, сформулированы понятия о ( (‘зонном ритме и диапаузе. Рассмотрены основные события имагинальной жизни и прямое влияние некоторых абиотических и биотических факторов на развитие активных стадий комаров.
В главе 3 рассмотрена эколого-физиологическая характеристика трех чинов диапаузы (на стадиях яйца, личинки и имаго), фотопериодическая и температурная индукция диапаузы и реактивация, фотопериодическая чувствительность в онтогенезе, географическая изменчивость диапаузы и контролирующих реакций и наследование диапаузы.
В г паве 4 проводится анализ и обобщение данных по суточным ритмам окукления, вылета из куколок, роения, спаривания, лета, нападения и яйцекладки комаров. Рассматривается связь суточных ри тмов с экологией комаров, сравнительная роль эндогенных и экзогенных факторов в их регуляции. Обсуждается вопрос о возможное ти существования общего физиологического механизма сезонных и суточных ритмов.
Влияние антропогенных факторов на комаров, процесс их си-iiain ропизации и значение сезонных ритмов при расселении комаров за пределы первичного ареала рассматриваются в главе 5.
7
Участие авторов в создании монографии распределяются следующим образом: главы 1-3 и 5 написаны Е.Б. Виноградовой, глава 4 - С.Г. Карповой, введение - совместно.
Интерес к изучению сезонных и суточных ритмов комаров, помимо большой научной ценности, определяется рядом моментов практической направленности. Важное медико-ветеринарное значение комаров уже сейчас не подлежит сомнению, при этом оно постоянно подкрепляется новыми фактами распространения заболевания за пределы первичного ареала (например, появления западнонильского энцефалита в Европе и США), расширением списка видов-переносчиков, расширением ареала самих комаров (например, Aedes albopictus), установлением способности трансовариальной передачи возбудителя и возможностью сохранения возбудителя в организме перезимовавших имаго. Информация о биоритмах необходима для биологического обоснования профилактических и истребительных мероприятий против комаров и прогнозирования их численности. Один из способов мониторинга численности природных популяций комаров основан на сборе комаров при нападении на человека или в разного рода ловушки с аттрактантами; при этом для получения объективных данных необходимо учитывать суточную и сезонную ритмичность активности их нападения. Данные об экологической регуляции активного развития и диапаузы востребованы при разработке методов лабораторного культивирования комаров с целью получения материала для тестирования химических и биологических агентов в борьбе с комарами. Например, нежелание комаров спариваться в садках (самое «узкое» место при разработке их культивирования) можно стимулировать созданием искусственных сумерек, которые регулируют суточную ритмику роения и спаривания в природе. Информация о факторах, индуцирующих диапаузу, будет полезна в случае необходимости временной консервации культуры.
Экспериментальная работа по сезонным ритмам комаров была начата в лаборатории энтомологии Петергофского научно-исследовательского биологического института при ЛГУ в 1953— 59 гг. и продолжена в лаборатории экспериментальной энтомологии Зоологического института РАН в Санкт-Петербурге. Изучение суточных ритмов комаров проводилось в последней лаборатории, а также в лаборатории паразитологии Института биологии КНЦ РАН. Авторы глубоко признательны коллективам упомянутых лабораторий за научное сотрудничество. Особую благодарность авторы выражают талантливым конструкторам оригинальных биоклима-8
|ических установок, без которых выполнение экспериментов было бы невозможно - к.б.н Н.И. Горышину (Петергофский ВНИИ) и ГМ Шкарлату (ЗИН). Авторы сердечно благодарны О.И. Спириной за помощь при проведении экспериментов. Е.Б. Виноградова । лубоко благодарна своему научному руководителю, замечательному ученому и человеку, профессору А.С. Данилевскому за интересную тему, для выполнения которой едва хватило жизни. С.Г. Карпова признательна своему учителю, покойному д.б.н. Б.З. Кауфману, но инициативе которого она начала экспериментальное изучение суточных ритмов комаров.
При описании фотопериодических экспериментов используется широко принятое в специальной литературе условное обозначение соотношения периодов света и темноты в 24-часовом цикле (например, сочетание 12 ч света и 12 ч темноты обозначается как (Г 12:12).
Глава Г КОМАРЫ КАК ПЕРЕНОСЧИКИ ВОЗБУДИТЕЛЕЙ ЗАБОЛЕВАНИЙ ЧЕЛОВЕКА И ЖИВОТНЫХ
1.1. Медицинское значение
I фактическое значение комаров определяется их важной ролью как переносчиков возбудителей заболеваний человека и животных, а гак же бе спокойством, доставляемым их присутствием, писком и укусами. М('дико-ветеринарному значению комаров посвящены огромное количество статей; оно рассматривается в специальных разделах известных сводок по комарам (Bates, 1949; Gillett, 1971), более подробно обсуждается в руководствах по медицинской и ветеринарной энтомологии Эйхлсра (Eichler, 1980), Полякова с соавторами (1990), Тарасова (1996) и Кэттла (Kettle, 1995). Самые полные ( ведения по этому вопросу приводятся в последней иностранной «Медицинской и ветеринарной энтомологии», в которой «Раздел 12 Комары (Culicidae)» написан В. Фостером и Э.Д. Уолкером (Fos-I ei, Walker, 2002). Настоящая глава базируется преимущественно на ipex последних сводках, в особых случаях приводятся ссылки на друюй источник. Подробная информация о вирусах, переносимых комарами, имеется в специальных сводках (The arboviruses, 1988; I hinlcr’s tropical medicine, 1991; Fields virology, 1996).
I lei ативпое воздействие комаров начинается с укуса. В литера гуре известно много данных, характеризующих высокую численное и. нападающих комаров. Например, в северной Канаде весной 9
отмечалось до 280-300 укусов комаров на предплечье во время массового выплода Ochlerotatus. В таежной зоне Вологодской области в июне-июле пик нападения комаров приходится на вечернее время (21-24 ч), когда на предплечье человека за 20 мин отлавливали от 400 до 600 комаров (Шарков и др., 1984).
Много наблюдений касаются вреда, наносимого укусами городских комаров Culex f. pipiens f. molestus. В Ленинграде в 1939 г. описаны случаи массового выплода этих комаров в подтопленных водой подвалах домов, и у некоторых жильцов таких домов за ночь на лице наблюдалось до 70-100 укусов (Федоров, 1946). В Сыктывкаре известны случаи госпитализации людей вследствие сильной аллергической реакции на укусы этих комаров (Остроушко, 1989).
Вообще, у людей наблюдаются три клинических типа аллергической реакции на укусы комаров - появление крапивницы, бугорков или экземы (Rockwell, 1952). Люди, реагирующие на укусы комаров, обычно склонны и к другим гиперсенситивным реакциям. У человека могут проявляться два типа реакции кожи на укус - немедленная и (или) замедленная. Согласно клиническим наблюдениям за реакцией на укус городских комаров в Израиле, где они являются массовыми кровососами, у большинства тестируемых пациентов через 15-30 мин проявлялась только немедленная реакция кожи в виде волдыря и окружающей эритемы (0.5-3.5 см), она исчезала через 1 ч и всегда сопровождалась сильным зудом. В редких случаях спустя 24 ч проявлялась и вторая реакция (Lengy, Gold, 1966).
Велика негативная роль комаров в качестве переносчиков возбудителей заболеваний человека. Они связаны с тремя группами патогенов - вирусами, малярийными плазмодиями и нематодами-филяриями, а из бактерий - возбудителем туляремии, Francisella tularensis (этот перенос осуществляется механическим путем).
Арбовирусные заболевания
С членистоногими связаны более чем 520 вирусов; из них комары переносят менее половины, включая 100 вирусов, патогенных для человека. Они относятся к 4 родам из 3 семейств: Togaviridae, Flaviviridae и Bunyaviridae. В классификации вирусов используются следующие категории: серогруппа, комплекс, тип, серотип, субтип, вариетет и штамм.
Арбовирусы - сборная группа, объединенная по экологическо-кому принципу; для нее в качестве среды обитания характерно на-10
/iii’iiie двух хозяев - позвоночных и беспозвоночных. Как правило, цепь, в которую входит человек, включает три звена - позвоночное животное, кровососущее членистоногое и человека. Некоторые из арбовирусов вызывают заболевание как людей, так и животных. Заболевания людей могут проявляться в виде системной лихорадки, нщсфаломиелита (воспаление головного и спинного мозга), гемор-ра1ической лихорадки, лихорадки с болями мышц и суставов или Сим выраженных симптомов. Несмотря на высокий уровень заболеваемости лихорадками, смертность от них не бывает высокой. В случае энцефалита и геморрагической лихорадки заболеваемость и ( мер| иость варьируют в широких пределах в зависимости от вируса и возраста больного. После острой фазы заболевания больной выздоравливает или получает осложнения.
Переносимые комарами вирусы размножаются в клетках как беспозвоночных, так и позвоночных хозяев. В клетках позвоночных многие арбовирусы вызывают патологические изменения и их разрушение, чего не наблюдается у беспозвоночных. Комар становится зараженным после питания кровью хозяина-позвоночного, получив дос 1агочную инфицирующую дозу вирусов. После кровососа-иич вирионы проникают в эпителиальные клетки средней кишки, воспроизводятся (реплицируются), выходят в гемолимфу и могут вое производиться в разных тканях, включая слюнные железы, жировое* тело, яичники и нервы. Комар вносит инфекцию (вирионов) < о с/ноной в ткани другого позвоночного. У некоторых комаров на-б/подаетеи трансовариальная передача некоторых вирусов от самки ес* поIоме гву, и самки дочернего поколения становятся инфицированными спи* до кровососания. В этом случае комары становятся резервуарами вирусов в природе. Особое значение вертикальная передача арбовирусов имеет на краях их ареалов, в аридных и приполярных зонах, где они должны долгое время переживать неблаго-ирин11цис* ус ловия. Ото становится возможным благодаря зимней и /в-1 пей диапаузе комаров. Экспериментально показано, что арбовирусы могуч переходить от самца к самке. Скорость воспроизводства вирусов в организме комара зависит от температуры, минимальное значение которой видоспецифично. Например, развитие вируса ипонс кою энцефалита и лихорадки Денге в организме комара за-юрмлживасгся при температуре ниже 20 °C (Тарасов, 1981).
< Ь ионные арбовируспыс заболевания, их географическое раскрое i ранение, ком ары-переносчики и позвоночные как резервуары во|буди1<’»нч'! приведены в табл. 1.
И
Основные арбовирусные заболевания человека, их переносчики, распространение и позвоночные хозяева (Foster, Walker, 2002; Гапонов, 2005, с дополнениями)
Таблица 1
Заболевание	Распространен ие	Переносчики	Позвоночные хозяева
	Togaviridae (Alphavirus)		
Восточный лошадиный энцефаломиелит	Северная и Южная Америки	Cs. melanura, Ос. sollicitans, Coq. perturbans, Cx. nigripalpis, Culex spp.	Птицы, лошади, грызуны, человек
Западный лошадиный э н цефа л о м ие л ит	С. Америка, Мексика, Ю. Америка (восток)	Cx. tarsalis, Cx. (Melaniconion) spp., Ae. albifasciatus, Oc. melanimon, Oc. dorsalis	Птицы, лошади, человек
Венесуэльский лошадиный энцефаломиелит	Центр. Америка, Ю. Америка (север), Мексика, США (Флорида)	Culex (Melaniconion) spp., Aedes, Ochlerotatus, Psorophora, Anopheles, Mansonia spp.	Грызуны, дикие и домашние животные
Лихорадка Чикунгуния	Азия, Африка, Филиппины	Ae. aegypti, Ae. africanus, Ae. albopictus	Приматы, человек
Лихорадка О’нионг-нионг	Африка	Anopheles spp.	Человек
Лихорадка Росс ривер	Автралия, Новая Гвинея, Фиджи	Cx. annulirostris, Oc. vigilax, Ae. polynensis	Люди, грызуны
	Flaviviridae (Flavivirus)		
Желтая лихорадка	Африка, тропики и субтропики Центральной и Южной Америк	Ae. aegypti, Ae. africanus, Ae. bromeliae, Ae. luteocephalus, Ae. metallicus, Ae. taylori, Ae. vittatus, Haemagogus spp., Sabethes spp.	Люди, обезьяны, фызуны
Япоясгий энцефалит
Тсюгтпэ ooiVieHWG Южэ»~-*>  КТГ-ЭДСТПСГНОЙ Азии
Дальний Восток, Китай. Япония. Индия. Бирма. Индонезия. Малайзия, Филиппины
А* i£W~r Ае абссгж Ос wms gx«ap, A* jESKflisrx. V.
Ае pse*dasa*e&ms, Ле. тымтае. Ле alboptaus
Сх. tntaeidorhynchus, Сх. gehdus, Сх. vishnui complex. Ае. togoi, Сх. pipiens, Ае. esoensis
Приматы человек
Птицы, свиньи и
другие млекопитающие
Сан-Луи энцефалит
Энцефалит долины
Муррея
Западнонильский энцефалит
Северная и Южная Америки
Австралия и Новая Гвинея
Африка, Европа, Израиль, Азия, США
Сх. pipiens, Сх. quinquefasdatus, Сх. tarsalis,
Сх. nigripalpus
Сх. annulirostris
Culex spp., Сх. univittatus, Сх. modestus, Сх. pipiens
Птицы, крупный рогатый скот, грызуны
Птицы, некоторые сумчатые, человек
Приматы, человек, птицы
	Bunyaviridae (Bunyavirus)	
Тягиня	Европа, Таджикистан,	л	„	, , л	„	Ае. vexans, Cs. annulata Азербайджан	Свиньи, зайцы
	Bunyaviridae (Phlebovirus)	
Лихорадка долины Рифт	Африка (северная, восточная) Сх. pipiens, Сх. theileri	Дикие и домашние копытные
Примечание. Сокращение родовых названий: Ае. - Aedes, Coq. - Coquillettidia, Ос. - Ochlerotatus, Cs. - Culiseta, Cx. - Culex.
00
Род Alfavirus (сем. Togaviridae), распространенный всесветно, включает 37 типов, субтипов и вариететов, из которых 35 изолированы из комаров, и многие из них имеют важное медицинское значение. Ниже приводятся краткие характеристики шести заболеваний, вызываемых представителями этого рода вирусов.
Американские энцефаломиелиты - это природноочаговые трансмиссивные заболевания, встречающиеся преимущественно у животных, но также способные развиваться и у человека. Эта группа болезней включает восточный, западный и венесуэльский лошадиные энцефаломиелиты.
Восточный энцефаломиелит лошадей (Eastern equine encephalomyelitis, ЕЕЕ). Это - природноочаговое заболевание лошадей и птиц. Вирус ЕЕЕ является одним из самых патогенных энцефалитных вирусов. У людей он вызывает тяжелое заболевание с поражением центральной нервной системы. Симптомы и степень тяжести заболевания зависят от возраста и состояния здоровья больного. Оно проявляется в виде лихорадки, интоксикации организма и поражения центральной нервной системы (поражение мягких оболочек и вещества мозга с отеками, некрозом сосудов и т.д). Смертность превышает 50%. На востоке США вирус циркулирует между птицами и комарами; наиболее эффективный переносчик - Culiseta melanura; вирус выделен из 48 видов болотных птиц. Возможен занос вируса перелетными птицами с мест зимовки и обратно. В Центральной и Южной Америке ЕЕЕ вирус циркулирует между грызунами и птицами, а переносчиком служат комары группы Culex (Melanoconion). Эпидемии П эпизоотии, отмеченные с 1930-х годов, охватывали людей, лошадей и фазанов.
Западный энцефаломиелит лошадей (Western equine encephalomyelitis, WEE). В 1930-е годы.на западе США наблюдалась крупная эпизоотия лошадей, позднее показана причастность этого же вируса к заболеванию людей, однако оба хозяина отличаются низкой инфицированностью. Симптомы заболевания примерно такие же, как и в случае ЕЕЕ, но болезнь протекает в более легкой форме, и смертность не превышает 5%. Известны, по крайней мере, два варианта циркуляции вируса. Один связан с птицами (утки, гуси, зяблики, воробьи, голуби и др.) в качестве хозяев и Culex tarsalis в качестве переносчика людям и лошадям. Другой вариант включает белого американского зайца и Ochlerotatus melanimom и Ос. dorsalis как переносчиков. Эпидемии и эпизоотии WEE часто связаны с обильными летними дождями и весенними паводками, способству-14
ющими развитию Сх. tarsalis. Вирус обнаруживают в комарах примерно спустя 2 месяца после увеличения численности популяции этого комара.
Венесуэльский энцефаломиелит лошадей (Venezuelan equine encephalomyelitis, VEE). Комплекс, состоящий из 12 вирусов, связан с заболеваниями людей, а также лошадей и мулов в Южной и Центральной Америках и в Мексике. Заболевание, вызванное VEE вирусом, протекает по-разному. Оно может быть бессимптомным, характеризоваться слабыми симптомами или протекать как тяжелый энцефалит (лихорадка, рвота, головные боли, частое развитие пневмонии). Во время эпидемий смертность невелика, менее 1%. Эти вирусы существуют как энзоотические или эпизоотические ва-риететы и штаммы. Они имеют широкое географическое распространение и различаются связями между переносчиком и позвоночным-хозяином. При эпидемиологической форме основным позвоночным хозяином служит лошадь, от которого вирус передается комарами человеку. Многие энзоотические подтипы и вариететы существуют в виде циклов, включающих хозяев-грызунов и комаров группы Culex (Melanoconion); хозяевами могут также служить птицы, опоссумы и летучие мыши. Среди переносчиков - большое количество видов комаров из разных родов.
Лихорадка Чикунгунья (Chikungunya, CHIK). По симптоматике это заболевание напоминает лихорадку Денге и характеризуется суставными болями. В Африке CHIK вирус инфицирует несколько видов приматов (мартышек, бабуинов), а переносчиками служат несколько видов Aedes. Ае. aegypti переносит CHIK вирус на урбанизированных территориях Индии и других стран Азии, вызывая у людей эпидемии артритов в дождливый сезон во время повышения численности комаров. Так, в 1994 г. эпидемия в Веллоре (Индия) началась в августе-сентябре и продолжалась 5 месяцев, охватив 44% населения города.
О’ нионг-нионг (O’nyong-nyong, ONN). Среди других альфа-вирусов имеется ряд эндемичных вирусов, вызывающих лихорадку и артриты. К таковым относится ONN (в переводе - «ослабляющий суставы»). Это - антигенный субтип CHIK вируса, широко распространенный в Африке и переносимый Anopheles gambiae и An. funestus. Во время крупной эпидемии 1959-1960 гг. им были заражены около 2 млн жителей Уганды, Кении, Танзании, Замбии и Мозамбика.
Синдбис (Sindbis, SIN). Этот вирус широко распространен в восточной Европе, Скандинавии, в бывшем СССР, Азии, Африке, 15
на Среднем Востоке и в Австралии. Переносчик - Culex univittatus. Заболевание выражается в виде лихорадки, мышечных и суставных болей. Субтипом SIN вируса является Ockelbo вирус, встречающийся в Швеции, Финляндии и северной России. Переносчиками служат Culiseta ochroptera и, возможно, Culex и Aedes.
Род Flavivirus включает несколько вирусов, возбудителей серьезных заболеваний людей; среди них - желтая лихорадка, лихорадка Денге, японский энцефалит, энцефалит долины Муррея, западнонильский энцефалит и др.
Желтая лихорадка (Yellow fever, YF). Желтая лихорадка - это геморрагическое заболевание. Смертность среди заболевших колеблется от 5 до 75%. После укуса комара наступает 3 6-дневный инкубационный период, сопровождающийся сильной лихорадкой и температурой до 40°, головными болями, тошнотой, кровоточивостью десен. Вирус вызывает некроз паренхиматозных клеток печени, повышение уровня билирубина в крови и желтуху С этим и связано название заболевания «жел лая лихорадка».
Вирус YF. Этот вирус существует в двух эпидемиологических формах. Лесной цикл поддерживаемся в популяциях обезьян лесными комарами. Городской цикл осущсг |цляс|ся среди населения через укусы синантропной формы комара Ardrs ae^ypfi. Этот переносчик особенно эффективен, лак как много времени находится внутри помещения, питается исключи юльно на июлях и откладывает яйца в искусственные контейнеры Для прохождения одного гонотрофи-ческого цикла ему часто требуем с я 2 и пи 3 кратное питание кровью. Люди, посещающие лес, имеют шансы заразиться вирусом и там. С другой стороны, зараженные обезьяны час i о делают набеги на банановые плантации в зоне, пограничной между пегом и человеческим поселением, и служат своеобразным <muiликом» между лесным и городским циклами. Эффективным перс носчиком в этом случае является комар Aedes bromrhar, личинки ко юрою развиваются в пазухах листьев банана, ('читается, чю именно он был ответственным заэпидемию 1960 1962 гг, в Эфиопии, koi да заболели около 100000 человек, из них со смертельным исходом 30000
Эпидемии желтой лихорадки наблюдались в Новом Свете (Тринидад, Куба, Гваделупа, ioi ( IIIА), начиная с 1600-х годов. В 1700-1800-х годах эпидемии продолжали! ь в порчах тропической и умеренной зон Америки, включай шидемшо 1793 г. в Филадельфии, когда из 55000 человек iiointoni 1000 Мас ппабная эпидемия возникла в долине р. Мисс ис инн в IН/К i , ксида она унесла жиз-16
ни 13000 человек. В XX веке опустошительные эпидемии желтой лихорадки с высокой смертностью имели место в тропической и умеренной зонах Северной Америки. Эпидемии в Африке охватывали разные страны - Эфиопию (1960-1962), Гамбию (1978), Гану (1979-1980, 1983, 1993, 1996), Бенин (1996), Нигерию (1986, 1994) и Кению (1992-1993).
Интересна и драматична история победы человека над этим заболеванием. Вирус YF оказался первым из арбовирусов, для которого было доказано, что его переносят комары. И это сразу дало результаты - меры по уничтожению комаров вызывали резкое снижение заболеваемости. Этому предшествовали интенсивные научные исследования, начавшиеся в нескольких независимых центрах с 1800-х годов. Экспериментальное доказательство передачи вируса YF комаром Ае. aegypti было получено только в 1900 г. американской комиссией по изучению желтой лихорадки в Гаване. Два волонтера позволили укусить себя зараженному комару, в результате чего оба заболели желтой лихорадкой, и для одного из них этот эксперимент окончился смертельным исходом.
Разработку контроля Ае. aegypti начала группа исследователей из американской армии под руководством Уильма Горгаса; им удалось уничтожить комаров в Гаване и зоне Суэцкого канала. Под эгидой фонда Рокфеллера в 1927 г. была создана ослабленная живая вакцина, которая прекрасно защищала человека от YF инфекции. За эту работу Макс Тейлер получил Нобелевскую премию по медицине. Во многих регионах Южной Америки противокомариная программа привела к прекращению вспышек заболеваний в городах, хотя лесной цикл продолжал существовать. Несмотря на большой прогресс, случаи джунглевой и сельской желтой лихорадки и эпидемии в Африке не полностью искоренены. Повторный завоз и натурализация популяций в Центральной и Южной Америках и Кариб-ских островах и рост городов создает там потенциальные условия для эпидемий YF.
Лихорадка денге (DEN). DEN вирус представлен четырьмя близкими серотипами. Болезнь может протекать в разных по тяжести клинических формах - от легких форм до тяжелой геморрагической лихорадки с летальным исходом. Общими симптомами заболевания являются двухфазная лихорадка, головная боль, боли в мышцах и суставах, лимфоаденопатия. Заболевание распространено в Юго-Восточной Азии, Южной Пацифике, Карибском бассейне, Мексике, в тропическом и субтропическом поясах Северной, 17
Центральной и Южной Америк. Большие эпидемии наблюдались в обеих Америках, Африке, Китае, Индии и Шри-Ланке. Известны две эпидемические формы лихорадки денге - лихорадка в джунглях и лихорадка в городах. В джунглях резервуаром возбудителя являются обезьяны, а переносчики вируса среди древесных животных (комары Aedes albopictus и Ае. niveus) могут передавать возбудителя от животных человеку. В населенных пунктах главным переносчиком служит Ае. aegypti, хорошо приспособленный к обитанию там. Ае. albopictus является переносчиком в сельской местности Южной Азии, а еще несколько видов Aedes - в Тихоокеанском регионе. Человек считается единственным из позвоночных резервуаром вируса в местах, где не встречаются обезьяны.
Важной группой флавивирусов является антигенный комплекс вируса японского энцефалита, который включает вирусы японского, западнонильского, Сент-Луис и долины Муррея энцефалитов.
Японский энцефалит (JE). Это - эндемичная сезонная трансмиссивная инфекция, протекает в виде менингоэнцефалита. Заболевание может проявляться в легкой или тяжелой форме с невралгическими осложнениями и смертностью от 25 до 85%. Оно имеет ярко выраженную сезонность с пиком в летний и летне-осенний период. Распространен в России (Дальний Восток), Южной и Юго-Восточной Азии, Японии, Корее, Индии. Комариный энцефалит впервые был описан во время летних вспышек заболевания в 1871-1873 гг. Массовые вспышки болезни наблюдались в разные годы, в частности в России в 1933 и 1938 гг. и позже. Природные очаги JE подразделяются на морские прибрежные, луговые и лесные с соответствующими комплексами видов птиц и млекопитающих в качестве резервуаров возбудителя В организме птиц (цапли, фазаны, воробьи и др.) инфекция не вызывает никаких симптомов. Птицы заносят вирус в синантропные биоценозы, где вирус распространяется комарами (преимущественно Culex tritaeniorhynchus и еще несколько видов) среди людей, свиней, а также крупного рогатого скота. Зараженные вирусом комары сохраняют его в течение всей жизни, вирус успешно перезимовывает в их организме. Известна трансовариальная передача JE вируса.
Западнонильский энцефалит (WN). WN энцефалит широко распространен в Африке, Европе, Азии, включая районы России, Индии и Индонезии. Он выражается в виде лихорадки и миалгии. Недавние эпидемии случались в Израиле (1950), Франции (1962), Ю. Африке (1974, 1983-1984), Румынии (1996) и других восточ-18
ноевропейских странах. Основными переносчиками считаются представители рода Culex, особенно Culex pipiens и Сх. univittatus. В 1999 г. вспышка заболевания наблюдалась в Волгограде (Россия), а также в Астраханской области (Бутенко и др., 2001). Позднее, в 2003 г. вирус WN был выделен из самок неавтогенного Culex pipiens и Сх. modestus, собранных в Волгограде и трех ближних городах (Fyodorova et al., 2006). В 1999 г. вирус WN неизвестным путем проник в Нью-Йорк, где дал вспышку заболевания. Серологическое обследование выявило 1256 зараженных, у 19% из них наблюдалась клиническая форма заболевания. Одновременно со вспышкой было обнаружено много мертвых птиц, особенно ворон. Переносчиками были, вероятно, Сх. pipiens и другие виды рода Culex, хотя вирус был изолирован также и из других комаров. Вирус успешно перезимовал, и следующей весной были найдены мертвые инфицированные ястреба и перезимовавшие самки Culex. В 2000 г. заболевание повторилось. Вирус распространился к северу до Новой Англии, к югу до Северной Каролины и на запад до Пенсильвании. Способность вируса перезимовывать и расширение ареала свидетельствует о закреплении его на новой, территории.
Энцефалит Сан-Луи (SLE). Это - трансмиссивный природноочаговый энцефалит, проявляется в виде лихорадки, болей в мышцах и голове, затем развиваются общемозговые явления. Первая эпидемия этого заболевания отмечена в 1930-х годах в Сан-Луи, США, жарким и сухим летом при высокой численности комаров комплекса Culexpipiens. Число заболевших составило 1100 человек, из них 200 - со смертельным исходом. Далее вспышки повторялись в разных штатах США, а общее число больных с 1964 по 1995 гг. составило 4437 человек. Вирус распространен также в Мексике, Центральной Америке и странах Латинской Америки. Несмотря на обширный ареал энцефалита, вирус циркулирует преимущественно в тропической и субтропической зонах и лишь в отдельные летние сезоны проникает на юг умеренной зоны. На востоке США в энзоотическом цикле участвуют Сх. pipiens и Сх. quinquefasdatus, а в качестве позвоночного хозяина - городские воробьи. На западе в цикле «комар-птица -комар» главным является Сх. tarsalis. В других регионах, вероятно, основными переносчиками являются и другие виды Culex, а также Mansonia, Sabethes и др., а круг позвоночных хозяев состоит из птиц и млекопитающих.
Энцефалит долины Муррея (MVE). Этот энцефалит распространен в Австралии и Новой Гвинее. Он проявляется в отеке и ге-19
персмии мозга и его оболочек. Смертность варьирует от 18 до 80%. Эпидемии в Австралии регистрировались в 1917, 1918, 1922 и 1925 годах, а также в период 1956-1984 годов. Энзоотический цикл включает Culex annulirostris как переносчика и птиц в качестве резервуара вирусов. Эпидемии связаны с сильными дождями, способствующими увеличению численности комаров, и миграцией болотных птиц.
Лихорадка Тягиня (ТАН). Это заболевание встречается в Европе, включая Россию, Азербайджане и Таджикистане. (Название происходит от дер. Тягиня в Словакии, где были обнаружены инфицированные комары). Иммунологическим методом показано, что ТАН вирус широко распространен в Финляндии, Чехии, Словакии, Австрии, Венгрии, бывшей Югославии и Италии. О заболевании известно мало, оно выражается в виде лихорадки и затрагивает центральную нервную систему. Переносчиками считаются Aedes vexa-ns, Ochlerotatus caspius и Culiseta. annulata, а резервуарами вируса -зайцы и свиньи.
Лихорадка долины Рифт (RVF). Это - острое заболевание человека (лихорадка, головная боль, миалгия) и особенно крупного рогатого скота, встречается только в Африке. Большая эпидемия наблюдалась в 1951 г. в Южной Африке, когда зарегистрировано 20000 случаев заболевания людей и погибло 100000 голов скота. В 1977-1978 гг. в Египте наблюдалась эпидемия среди населения (18000 случаев, из них 600 летальных) и крупная эпизоотия скота. Вирус RVF многократно был выделен из комаров родов Aedes, Culex и Mansonia. В Египте основным переносчиком возбудителя служит Сх. pipiens, в восточной африканской саванне циркуляция вируса среди диких и домашних копытных происходит за счет Aedes mcintoshi и других Aedes. Сх. theileri переносит вирус среди домашних копытных.
Малярия
Это - инвазионное заболевание, вызываемое простейшими рода Plasmodium. Plasmodium vivax- возбудитель трехдневной малярии, Pl. falciparum - тропической, Pl. malariae - четырехдневной и Pl. ovale - малярии типа трехдневной. Первые два широко распространены в тропиках, Pl. vivax встречается и в умеренной зоне. Малярия характеризуется лихорадочными приступами, наступающими через определенные интервалы и связанными с циклом развития паразитов в эритроцитах. Общее число приступов может достигать 10-15 и более. Типичный малярийный приступ состоит из трех стадий -озноба, жара с высокой температурой и пота. Степень эндемичности 20
малярии обусловлена социально-экономическими, климатическими и ландшафтными условиями и присутствием переносчика, которыми являются более 60 видов комаров рода Anopheles. В разных регионах земного шара видовой состав переносчиков значительно различается. Комплекс An. quadrimaculatus является главным переносчиком в Северной Америке, An. freebomi - на западе Северной Америки, An. albimanus - в Центральной Америке, An. darlingi - в Южной Америке, An. gambiae и An.funestus - в Африке, An. culicifcities - в Азии, An. dirus - в Южной Азии. В России встречаются 12 видов малярийных комаров, из них эффективными переносчиками малярии служат An. messeae, An. maculipennis, An. atroparvus, An. sa-charovi и An superpictus (Артемьев и др., 2000).
Жизненный цикл возбудителя малярии сложен, состоит из полового и бесполого размножения, проходящего в теле человека и комара. Самка комара заражается малярийным паразитом в результате переваривания крови человека, инфицированной мужскими и женскими половыми стадиями паразита - микро- и макрогаметоцитами. В просвете средней кишки они выходят из эритроцитов и трансформируются соответственно в 4-8 мужских микрогамет (процесс эксфлагелляции) и одну женскую макрогамету. Микро- и макрогаметы сливаются, образуя зиготу, превращающуюся в подвижную оокинету; последняя внедряется в стенку кишечника и превращается в ооцисту (В одном зараженном комаре могут присутствовать от нескольких до сотен ооцист). В ооцисте образуются тысячи спорозоитов, которые выходят в полость тела комара и накапливаются в клетках слюнных желез и их протоков. Они попадают в организм человека со слюной при кровососании. В слюнных железах комаров спорозоиты сохраняются до 1-1.5 мес., и в это время они способны заражать людей, позже спорозоиты дегенерируют. При температуре ниже 0 °C спорозоиты в комарах быстро погибают.
В организме человека спорозоиты с кровью попадают в печень, где развиваются в меронтов (экзоэритроцитарная мерогония), которые дают начало многочисленным мерозоитам, внедряющимся в красные кровяные клетки. Мерозоиты, вышедшие из красных кровяных клеток, внедряются в новые эритроциты, где снова начинается процесс эритроцитарной мерогонии. Другие инвазивные мерозоиты образуют в клетках крови микро- или макрогаметоциты, которые после кровососания в организме комара превратятся в микро- и макрогаметы.
21
Развитие плазмодиев в организме комара ограничено определенными температурными пределами, которые видоспецифичны. Например, у «холодолюбивого» Pl. vivax нижний порог развития составляет 16 °C. При более низких летних изотермах (ниже 16°) комары не доживают до конца спорогонии. Температурными требованиями плазмодиев определяется территория возможного распространения разных форм малярии.
По данным ВОЗ ежегодно в мире наблюдается 300-500 млн случаев заболевания малярией. Наиболее неблагополучны в этом отношении некоторые страны Азии, Латинской Америки и Африки (на последнем континенте 100 млн случаев со смертностью более 1 млн человек). После Второй Мировой войны в результате борьбы с малярией заболеваемость ею в ряде стран резко снизилась, а в большинстве стран Европы и США она практически была ликвидирована. В бывшем СССР в 1960-х годах малярия как массовое заболевание также была ликвидирована, однако в последнее время в России опасность возвращения малярии сохраняется из-за потепления климата, изменения ареалов и генетического состава переносчиков, а также в связи с массовым завозом трехдневной малярии сезонными рабочими из эндемичных по малярии стран - Азербайджана, Таджикистана и дальнего зарубежья. В 2005 г. была принята Ташкентская декларация «Вперед от борьбы к элиминации малярии», реальным сроком ее достижения в Европейском регионе ВОЗ был назван 2015 год (Малярия..., 2009).
Филяриатоз
Это заболевание широко распространено в тропических и субтропических странах Азии, Африки, Австралии и островов Тихого океана. Например, по данным ВОЗ в 1974 г. число заболевших оценивалось в 250 млн человек. Лимфатический филяриатоз у человека может проявляться в двух формах. Острая форма характеризуется лихорадкой, болями и воспалением лимфатических узлов, хроническая форма - тяжелыми отеками конечностей, грудных желез, мошонки. Возбудителями заболевания являются паразитические нематоды (сем. Onchocercidae), филярии Wuchereria bancrofti, Brugia malayi и В. timor, а их переносчиками - несколько видов комаров. При этом заражение человека происходит только после многократных укусов инфицированных комаров. Паразиты имеют довольно сложный жизненный цикл, их основным хозяином служит человек. При укусе комара в организм человека попадает личинка 3-й стадии; 22
она мигрирует в лимфатические сосуды и узлы, где достигает има-гинальной стадии и созревает. Самка может производить до 50000 и более микрофилярий в день. В теле человека микрофилярии совершают регулярные миграции в периферическую кровь с цикличностью, равной 24 ч. Эти миграции служат адаптацией к суточной, циркадной активности комаров. В большинстве регионов микрофилярии bancrofti и В. malayi присутствуют в циркулирующей крови только ночью, с 23 ч до 3 ч (ночная периодическая форма) и переносятся комарами с ночной активностью кровососания. Менее распространены ночная или дневная субпериодические формы паразита. Для успешного развития в организме комара микрофилярии должны «перейти» из кишечника в летательную грудную мускулатуру не позднее, чем через 60 мин после кровососания, так как в противном случае кровь в желудке комара окружается плотной перитрофической мембраной, преодолеть которую микрофилярии не могут. За это время они претерпевают развитие от личинок 1-й стадии до 3-й, которые покидают мышцы и через гемоцель проникают в ротовые органы, скапливаясь на вершине хоботка насекомого.
Среди переносчиков лимфатического филяриатоза числятся комары родов Culex, Anopheles (около 26 видов), Aedes (13 видов) и Mansonia. Роль отдельных видов в передаче патогена меняется в разных регионах. Cx. quinquefasciatus служит главным переносчиком в городских условиях; заболеваемость особенно велика в городах Индии и Африки, где этот комар имеет высокую численность. Cx.pipienspollens - основной переносчик в Японии, Cx.pipiens (форма molestus) - в Египте.
1.2. Ветеринарное значение
Комары являются не только переносчиками возбудителей заболеваний животных, но и причиной раздражения, аллергических реакций и изменения нормального поведения животных. Массовые нападения комаров на домашний скот нарушают его питание, что приводит к снижению веса и уменьшению надоев молока. В местах расчесов волосяного покрова появляются вторичные бактериальные инфекции.
Ветеринарное значение имеет группа альфавирусов, вызывающих энцефалит у лошадей, ослов и мулов. Другая группа включает вирусы японского энцефалита, лихорадки долины Рифт и Вессель-брон, а также миксоматоза.
23
В восточной части США причиной смертности лошадей, ослов, эму, фазанов и журавлей является восточный энцефаломиелит лошадей (ЕЕЕ); западный энцефаломиелит (WEE) вызывает крупные эпизоотии лошадей, охватывающих в некоторых случаях сотни и тысячи животных. В Южной, Центральной и Северной Америках эпизоотии лошадей и мулов вызывает также вирус венесуэльского энцефаломиелита (VEE). Вирус японского энцефалита (JE) вызывает заболевания лошадей и свиней во многих районах Азии и в Японии. В Африке, Египте и более южных районах смертность крупного рогатого скота, коз и овец связана с заражением вирусом долины Рифт (RVF); похожее заболевание овец и коз в Африке, Таиланде и на о. Мадагаскар связано с вирусом Вессельброн (WSL). Возбудителем миксоматоза кроликов в Южной Америке и на западе США является Myxoma вирус.
С птичьей малярией связаны около 30 видов рода Plasmodium. Среди наиболее важных возбудителей - Р. gallinaceum, вызывающий заболевание домашних (в частности цыплят, цыплячья малярия) и диких птиц, Pl. hermansi, паразит индюшек в США, и PL relictum. Согласно природным и лабораторным наблюдениям, переносчиками птичьей малярии являются виды родов Culex, Culiseta, Aedes и Ochlerotatus. В случае острой инфекции паразиты вызывают анемию, повреждение костного мозга и другие патологические изменения, часто приводящие к летальному исходу.
Паразитическая нематода (сем. Onchocercidae), Dirofilana im-mitis, известная как «сердечный червь», вызывает заболевание сердца у собачьих. Жизненный цикл возбудителя проходит в собаках и комарах. Собаки заражаются при укусе комара, когда личинки 3-й стадии паразита с каплей гемолимфы сначала попадают на кожу, а потом внедряются в тело хозяина. Они мигрируют в жировую и мышечную ткани, развиваются там до личинок 5-й стадии и , в конечном счете, спустя 70-90 дней после заражения, оказываются в правом желудочке сердца и легочной артерии, где достигают има-гинальной стадии. После полового созревания самки червей отрож-дают микрофилярий, которые циркулируют в кровеносной системе собаки. D. immitis является ночной субпериодической формой, т.е. пик концентрации микрофилярий в периферической крови приходится на вечернее время и совпадает с активностью нападения комаров. Комар получает паразитов при кровососании, после чего микрофилярии мигрируют в мальпигиевы сосуды, где превращаются в личинок 3-й стадии. Последние выходят в гемолимфу, попада-24
ют в голову и оттуда в конец лабиума насекомого, а при укусе животного заражают его. Виды комаров-переносчиков различаются в зависимости от региона. Например, в США личинки нематод были обнаружены в 20 видах, относящихся к родам Aedes, Ochlerotatus, Psorophora, Anopheles и Culex.
Глава 2 ЖИЗНЕННЫЙ ЦИКЛ КОМАРОВ
Биологии комаров, их жизненному циклу посвящена огромная литература (например, Bates, 1949; Clements, 1992, 1999 и др.) Жизненный цикл комаров проходит в двух средах: преимагинальное развитие - в водной среде, а имагинальная часть жизни - в наземной. Этим обусловлены большие различия экологических требований разных стадий развития. Все многообразие жизненных стратегий комаров, подобно другим насекомым, можно разделить на два типа - гетеродинамное развитие и гомодинамное. Почти все виды комаров из умеренной климатической зоны характеризуется гете-родинамным типом жизненного цикла с чередованием периода активного развития и стадий покоя в соответствии с определенными сезонами года. Редкое исключение представляет городской комар, Culexpipiens f. molestus, обитающий в специфической экологической нише (подземные биотопы) и имеющий гомодинамный тип развития (см. раздел 5.2.). Гомодинамный тип с непрерывной физиологической активностью в течение года характерен для комаров тропиков и субтропиков. Гетеродинамные виды в зависимости от числа генераций, развивающихся в теплые сезоны года, делятся на моно-вольтинные (моноциклические), с одним поколением и поливоль-тинные (полициклические) с двумя и более поколениями в году.
В настоящей главе рассматриваются раздельно преимагиналь-ный и имагинальный периоды жизни комаров. В преимагинальном периоде внимание акцентируется на разнообразии личиночных биотопов и зависимости развития от абиотических и биотических факторов. В имагинальном периоде главное внимание уделено особенностям репродуктивной биологии. Некоторые ее аспекты подробно рассмотрены в главе 4.
2.1.	Преимагинальный период
2.1.1.	Личиночные биотопы
Биотопы личинок кулицид отличаются большим разнообразием. Их анализу и классификации посвящена большая литература 25
(Bates, 1949; Беклемишев, Половодова, 1933; Нефедов, 1962; Сазонова,1963; Mattingly, 1969; Laird, 1988; Service, 1993). Наиболее удачной и полной следует признать классификацию, предложенную крупнейшим современным специалистом по комарам М. Лэйрдом в его книге «Естественная история личиночных местообитаний кровососущих комаров» (Laird, 1988). Он разделяет личиночные биотопы на две группы - наземные и подземные. Наземные биотопы включают: 1) проточные водоемы, 2) запруженные водотоки, 3) края озер, 4) лесные топи и болота, 5) мелкие постоянные пруды, 6) мелкие временные водоемы, 7) периодические эфемерные лужи, 8) естественные контейнеры воды, 9) искусственные контейнеры воды. Подземные водоемы представлены естественными (10) и искусственными (11).
Далее эта классификация, с небольшими изменениями (Виноградова, 1997), рассматривается более подробно и иллюстрируется примерами, преимущественно с территории России и сопредельных стран.
1.	Проточные водоемы
Сюда относятся плесы, мелководные заливы рек и разнообразные водоемы поймы рек, которая образуется деятельностью реки с ее периодическими разливами.
Например, в пойменных водоемах р. Дон, вблизи г. Ростов-на-Дону, выявлены 11 видов комаров, среди которых доминировали Aedes vexans (28.7%), Ochlerotatus caspius (18.3%), Ae. cinereus (14.6%) и Oc. flavescens (9.9%) (Орехов и др., 2006). В восточной Украине фауна комаров рек и ручьев представлена 12 видами с преобладанием Culex р. pipiens, Ae. cinereus, Ос. dorsalis, Ae. vexans и Anopheles maculipennis (Наглова, Лукшина, 1987).
2.	Запруженные водотоки
К этому типу водоемов относятся любые запруды, например у плотин водохранилищ и т.д. Так, на Украине, в постоянных водоемах в верховье Каховского водохранилища зарегистрирован выплод 16 видов комаров: Ochlerotatus - 9 видов, Anopheles - 2 вида, Culiseta - 2 вида, Culex - 3 вида (Шевченко, Попович, 1987). В этом же регионе, в верховьях Краснооскольского водохранилища в 1954-1984 гг. на заболоченных участках отмечены личинки 14 массовых видов комаров (Шевченко и др., 1988).
3.	Края озер
В Карелии, в прибрежной мелководной части хорошо прогреваемых озер, среди хорошо развитой растительности встречаются 26
Culex p. pipiens, Anopheles messeae, An. beklemishevi, Mansonia richiar-dii, Culex territans и Cx. p. pipiens. Там же, в малых лесных озерах, у самого уреза воды обитают Ос. communis и Ос. excrucuans (Шарков и др., 1984.) На Украине в прибрежной части озер отмечены 16 видов комаров (Наглова, Лукшина, 1987).
4.	Лесные топи, болота и заболоченности
Особенно богато представлены эти биотопы на севере европейской части России (Шарков и др., 1984). Здесь в болотах обитают 8 видов комаров: Ос. excrucuans, Oc.pionips, Culiseta alaskaensis, Cs. ber-grothi, Oc. pullatus, Oc. communis и Ос. punctor, причем два последних доминируют. В восточной Украине фауна комаров заболоченностей включает 25 видов вне и 18 видов в населенных пунктах (Наглова, Лукшина, 1987). В Белоруссии в окрестностях Минска, Витебска и других городов заболоченности заселены Сх. pipiens, An. maculipen-nis, Ос. dorsalis, Ае. vexans (Трухап, Пахолкина, 1984).
5.	Мелкие постоянные пруды
Мелкие постоянные пруды, используемые для разных хозяйственных нужд, представлены широко в разных регионах России и сопредельных стран. В Восточной Украине фауна комаров прудов состояла из 17 видов в населенных пунктах и 21 вида вне их (Наглова, Лукшина, 1987). В Узбекистане, в окрестностях Самарканда, в 1976 г. в прибрежной зоне рыбоводных прудов, заросшей растительностью, развивались личинки An. pulcherrimus, An. hyrcanus и Сх. pipiens (Хайдарова, 1981).
6.	Мелкие временные водоемы
На европейском севере, на территории населенных пунктов в таких водоемах были обнаружены личинки 18 видов с доминированием Сх. pipiens, Ос. dorsalis, Ос. excrucians, Ос. dorsalis и Ос. leu-comelas (Шарков и др., 1984).
Во временных водоемах Восточной Украины отмечено развитие от 5 до 20 видов комаров - в марте доминировали Ос. leucomelas и Ос. cataphylla, в апреле-мае - Ос. dorsalis, Ае. cinereus, а осенью -Ае. vexans, Сх. р. pipiens, Culiseta annulatus и An. maculupennis (Наглова, Лукшина, 1987). В морской воде, в углублениях и трещинах скалистых обнажений на побережье Белого моря развивался Culex р.pipiens (Александрова, 1975), а на юге Приморского края России -Ос. togoi (Шестаков, 1974).
7.	Периодические эфемерные лужи
Это небольшие недолговечные водоемы - борозды на полях и колеях дорог, лужи на увлажненных пастбищах, копанки, лужицы 27
в поселках. Например, в Карелии в лужах находили в массовом количестве личинок Сх. pipiens с плотностью 75-731 экз./м2, а в навозных лужах - до 24000 экз./м2 (Лобкова, 1980). В Туркменистане в микроводоемах обычно развивался Ос. caspius, иногда вместе с Сх.р. pipiens (Бабаянц, 1969).
8.	Естественные контейнеры воды
Микроводоемы этого типа представлены скоплениями воды в пнях и дуплах и т.п. В Европе в дуплах обитают личинки Ап. plumbeus и Ос. geniculatus (Гуцевич и др., 1970), в Северной Америке - Ос. triseriatus и Ос. sierrensis и др. Особый случай представляет некровососущий вид Weyomyia smithii, развивающийся в узлах бамбука, в пазухах листьев бромелий и в листьях насекомоядного растения Sarracenia purpurea.
9.	Искусственные контейнеры воды
Этот тип личиночных биотопов включает разнообразные наземные места выплода личинок, образующиеся вследствие хозяйственной деятельности человека и отличающиеся высокой степенью загрязнения органическими веществами. Это искусственные водоемы, возникающие на разных коммунальных и промышленных объектах - поля фильтрации, открытая ливневая канализация, очистные сооружения консервных, мясоперерабатывающих, сахарных и кожевенных заводов, лесозаводские бассейны, чаны винных заводов, камеры для замочки луба на джуто-кенафных заводах и т.д. (Найдич, 1970; Ильченко1973, 1974; Воротникова и др., 1976; Трухан, Пахолкина, 1984 и др.). К этой же категории биотопов относятся осушительные каналы на полях, сточные канавы, торфяные карьеры, сильно загрязненные сточные ямы заводов, отстойники и навозные лужи скотных дворов, заброшенные колодцы, фонтаны, цистерны, бочки (характерное место выплода Сх.р.pipiens), использованные автопокрышки (классическое место развития Ае. albopictus). В Узбекистане, в Ташкентском рыбоприемнике личинок Сх. р. pipiens находили в небольших цементированных хаузах с водой, удобренной навозом для разведения дафний (с плотностью личинок более 10 тыс. экз./м2).
10.	Подземные естественные водоемы
11.	Подземные искусственные биотопы
Эта категория биотопов включает подтопленные подвалы жилых и административных зданий, тоннели метро, канализационные 28
люки, магистральные трубы парового отопления и т.д. В условиях умеренной климатической зоны - это типичные места выплода городских комаров, Culexpipiens f. molestus (см. раздел 5.2 ).
2.1.2.	Зависимость развития от абиотических и биотических факторов
Преимагинальное развитие комаров подвержено воздействию многих абиотических и биотических факторов среды - температуры, гидрологического режима, химического состава воды, условий питания личинок, плотности населения, конкурентных отношений и т.д. В природных экосистемах они взаимодействуют друг с другом, поэтому установление роли отдельных факторов в этом процессе возможно только экспериментальным путем.
Разнообразие биотопов, заселяемых личинками комаров, предполагает большую изменчивость состава воды, ее солености, кислотности, степени эвтрофирования и т.д. Разным видам комаров свойственна разная степень эврибионтности. Примером эврибионтного вида, его высокой экологической пластичности, способности существовать в пределах широкого диапазона факторов внешней среды, может служить широко распространенный комар Culex pipiens, неавтогенная форма которого (pipiens) заселяет наземные водоемы, а автогенная (molestus) в умеренном климате приурочена исключительно к подземным биотопам (Виноградова, 1997). По имеющимся данным личинки из наземных водоемов переносят достаточно высокое содержание азота нитратов и нитритов и хлоридов (до 9.0 мг/л), pH воды, варьирующее от 7 до 8.2 (в условиях эксперимента диапазон pH еще больше, от 4.4 до 9.0). Они способны выдерживать высокий уровень эвтрофикации (БПК-5 до 102). Описан случай развития личинок этого вида (с плотностью от 1500 до 2000 экз./м2) в водах серного минерального источника в Собрансе, Словакия. Химический состав воды (мг/л) включал Mg++ - 204.9, Са++ - 531.4, Fe++ -0.19, СГ - 4661, SO4 - 551.8, НСО3 - 1315, СО2 - 533, H2S - 22.3 (Trpis, 1965). Ранее экспериментально показано влияние солености на длину анальных папилл (жабр) личинок этого вида: они были короче у особей, развивавшихся при концентрации 0.25-0.5% NaCl по сравнению с таковыми из чистой воды.
Для нескольких видов комаров экспериментально определены пределы солености воды (содержание NaCl), при которой, по крайней мере, часть лабораторной популяции способна завершить преи-29
магинальное развитие (Ясюкевич, 1997). Эти показатели солености составили для An. atroparvus и An. pulchemmus - до 10%о, An. super-pictus - до 12 %о, An. sacharovi - до 15 %о, An. stephensi - до 18%о и Ос. togoi - до 60%о. Эвригалинность Ос. togoi также подтверждается природными наблюдениями: его личинки могут развиваться как в обычной воде, так и в морской. Несмотря на возможность развития личинок при довольно высокой концентрации солей, наибольшее число яиц самки Anopheles предпочитают откладывать в пресную воду и меньше - в солоноватую (около 3%о).
Личинки разных видов комаров могут существовать в широком диапазоне pH среды, от щелочной до кислой. Например, Anopheles culicifacies могут развиваться при pH от 5.4 до 9.8, Anophelesplumbeus и Ос. geniculatus - от 4.4 до 9.3, Ос. flavopictus - от 2 до 9 и Armigeres subalbatus - от 2 до 10 (Clements, 1963).
Роль температуры в регуляции активного развития комаров
Температура контролирует многие физиологические процессы в организме, и она принадлежит к числу главных факторов, определяющих скорость и продолжительность активного развития комаров. Температурные параметры развития, определяемые в лаборатории при константных температурах, конечно, дают только приблизительное представление по этому вопросу, так как в природе температура воды подвержена суточным и сезонным колебаниям и тесно взаимодействует с другими факторами. К температурным характеристикам роста и развития насекомых относятся скорость и продолжительность развития, пороги развития и сумма эффективных температур (СЭТ, К - тепловая постоянная), т.е. количество градусо-дней, необходимых для прохождения части или всего онтогенеза. Для подсчета тепловой постоянной давно используется формула X. Блунка К= Y(T-a), где К - сумма эффективных температур за период развития У, Г - температура развития, а - температурный порог развития. Она применяется до сих пор в практике фенологического прогнозирования, но, наряду с ней, существуют и другие более сложные формулы для аналогичных расчетов (Danks, 1987; Саулич, Волкович, 2004). Разумеется, эта формула применима для расчета К только в случае активного развития преимагинальных стадий, т.е. для видов, лишенных способности диапаузировать личинками, ибо диапаузное развитие личинок характеризуется совсем другими температурными параметрами.
30
В отношении комаров формула Блунка была впервые применена для расчета сроков и скорости развития Anopheles quadrimaculatus на основании экспериментальных данных, полученных в процессе развития комаров в диапазоне константных температур от 12 до 35 °C (Huffaker, 1944). В зоне оптимальных температур (от 20 до ЗГ) скорость роста проявляла линейную зависимость от температуры: выше она несколько замедлялась, а ниже - ускорялась (рис. 1). В результате скорость развития имела конфигурацию 5-образной кривой. Нижний порог развития находился около 7 °C, а длительность развития от личинки 1-го возраста до вылета имаго варьировала от 65.5 дней при 12.Г и до 7.3 дня при ЗГ. Самая высокая выживаемость (92.6%) и скорость развития наблюдались при 29.6°. Для этого вида впервые отмечена тенденция к ускорению развития при переменных температурах по сравнению с соответствующей средней постоянной.
Наглядным примером зависимости развития комаров от температуры воды в природных условиях могут служить результаты круглогодичного наблюдения за популяцией Culex quinquefasciatus из Хьюстона, Техас (Hayes, Hsi, 1975). Авторы обнаружили отрица-
Температура, °C
Рис. 1. Продолжительность и скорость развития от яйца до имаго Anopheles quadrimaculatus (по Huffaker, 1944).
Сплошная линия - скорость развития, пунктирная - продолжительность развития.
31
тельную корреляцию (-0.715, Р=0.05) между продолжительностью развития от яйца до имаго и среднемесячной температурой воды в водоемах. Например, в январе она составляла 46.8 дня при температуре воды 17.5 °C, в июле 12.3 дня при 25.5° и в сентябре 10.8 дня при 26.5 °C.
Некоторое общее представление о продолжительности преима-гинального развития комаров при константных температурах можно получить из табл. 2. Зоны температур, приемлемых для развития 6 названных видов, простираются от 10 до 32 °C, причем зона оптимальных температур, характеризующихся высоким уровнем выживаемости (более 70%), составляет для Ос. sollicitans, Ae. vexans и Ос. nigromaculis 20-32 °C. Обращает на себя внимание большая продолжительность развития самок по сравнению с самцами (Ос. taeniorhynchus и Ae. vexans).
Нижний порог развития и тепловая постоянная (К) нескольких видов даны в табл. 3. Порог развития отдельных видов и популяций изменяется в небольших пределах - от 9 до 12 °C, иногда намечаются небольшие половые различия, межпопуляционные различия также незначительны. Величина К очень вариабельна, от 114 град.-дней (Ae. aegypti) до 290 град.-дней (Toxorynchites rutilus septentrina-lis). Это, возможно, обусловлено не только биологическими особенностями, но и различиями в методике экспериментов и обработке данных. Хорошо выражены половые различия СЭТ: у самцов она меньше, чем у самок (Ос. togoi, Ae. albopictus, Culex quinquefascia-tus). Это подтверждается более ранним вылетом из куколок самцов. Географические отличия в СЭТ обнаружены только у Т. rutilus septentrinalis; значительные различия в СЭТ у Cx. quinquefasciatus, полученные разными авторами, связаны, скорее, с методическими особенностями.
Еще одним важным показателем, связанным с преимагиналь-ным развитием комаров, является нижний температурный порог отрождения личинок из недиапаузирующих и реактивированных (перезимовавших) яиц комаров. Он подвержен значительной видовой, сезонной и, вероятно, географической изменчивости. Согласно весенним наблюдениям за динамикой появления личинок в природных водоемах Московской области, раньше всего при температуре 4-6 °C выплаживаются Ос. communis, Ос. cataphylla и Ос. intrudens; при 7-10° появляются Ос. maculatus и Ос. punctor, при 10-1Г - Ос. dorsalis; при 13° - Ae. cinereus и Ос. excrucians; при 13-14° - Ос. cypri-us и при 14-18° - Ос. caspiusnAe. vexans (Шленова, 1950). В лесной 32
Таблица 2
Продолжительность преимагинального развития некоторых видов комаров
Вид	Температура, “С							Автор
	10	15	20	25	27	30	32	
Ochlerotatus sollicitans, США		33.6 45	17.7 97.4	10.4 90.0 (24°)	6.8 91.4	5.7 94.0	8.3 80.4	Moore, Sutherland, 1986
Aedes vexans, Канада, Манитоба	46.0 17.0	22.0 56.0	10.0 74.0	7.0 86.0		8.0 71.0		Trpis, Schemanchuk, 1970 (с I возраста до куколки)
Aedes vexans, Канада, Манитоба			10.4 78 (21°)		5.0 77 (26.5°)		4.2 72	Brust, 1967 (с I в. до куколки)
Ochlerotatus nigromaculis Канада, Манитоба			13.7 82 (21°)		5.3 77.0 (26.7е)		6.8 72	Brust, 1967 (с I в. до куколки)
Aedes rossicus, Украина	59.6 (12°)	33.3	21.2	16.9				Дашкина, 1967 (с яйца до имаго)
Ochlerotatus geniculatus, Украина	74.4 (12°)	41.5	25.6	18.6	20.5 (28°)	17.4		Дашкина, 1967 (с яйца до имаго)
Ochlerotatus flavescens Канада, Манитоба	80.0 6.0	42.0 54.0	20.0 74.0	22.0 7.0				Trpis, Schemanchuk, 1969 (с I в. до куколки)
Toxorhynchites brevipalpus			31.5	16.5 (26°)		14.3	18.7	Trpis, 1972а (с I в. до имаго)
Примечание. Первая строка - продолжительность развития (дни), вторая - выживаемость личинок (%). В скобках дана реальная температура. Световые условия опытов неизвестны.
33
Таблица 3
Нижние пороги развития и сумма эффективных температур (от яйца до отрождения имаго) для некоторых видов комаров
Вид, место происхождения	Нижний порог развития, °C	Сумма эффективных температур (СЭТ), град.-дни	Авторы
Toxorhynchites rutilus septentrionalis, Делавер, 39° с.ш., 75° з.д. Луизиана, 30° с.ш., 90° з.д.	10.0 10.0	279.1 (обапола) 290.0 (оба пола)	Trimble, Lund, 1983
Culex pipiens pipiens, Онтарио, Канада	9.4	132.0 (оба пола)	Madder et al., 1983a
Ochlerotatus togoi, Япония	11.4	176.0 (самцы) 187.0 (самки)	Sota, Mogi, 1994 (CT 16: 8)
Aedes albopictus, Бразилия	12.3 (самцы) 11.9 (самки)	131.9 (самцы) 145.4 (самки)	Calado, Navarro- Silva, 2002 (CT 12:12)
Aedes aegypti	9-10	114.2 (оба пола)	Bar-Zeev, 1958;
Aedes aegypti	17.0	100.0	Christophers, 1960
Culex pipiens quinquefasciatus, Новая Зеландия, 36° ю.ш,.	9.9 (самцы) 9.6 (самки)	141.0 (самцы) 154.0 (самки)	Mogi, 1992
Culex pipiens quinquefasciatus, Фиджи, 18е ю.ш.	10.4 (самцы) 10.0 (самки)	134.0 (самцы) 145.0 (самки)	Mogi, 1992
Culex pipiens pollens, Япония, Сага, 33“ с.ш.	10.1 (самцы) 10.0 (самки)	142.0 (самцы) 153.0 (самки)	Mogi, 1992
Culex pipiens quinquefasciatus, Филиппины	10.4	200.0 (оба пола)	Tekle, 1960 (из Mogi, 1992)
Culex pipiens quinquefasciatus, Япония, Амами-Ошима	9.6	270 (оба пола)	Sasa ct al., 1963 (из Mogi, 1992)
Culex pipiens quinquefasciatus, США, Техас	9.9	200 (оба пола)	Hayes, Hsi, 1975
34
зоне западной Сибири первые личинки Ae. cinereus и Ос. excrucians появляются при еще более низких температурах - 7-10° (Попов, 1953). В лесной зоне европейской части России отмечалось отрож-дение личинок Ос. communis и Ос. intrudens даже при температуре воды от -0.3 до +2° (Сазонова, 1960).
Сезонная изменчивость обнаружена у Ос. dorsalis в Ивановской области - из летних недиапаузирующих яиц личинки отрождались при температуре воды не ниже 18°, а из перезимовавших, весной -при 9° (Хелевин, 1957в). Снижение порога у реактивированных яиц явно имеет адаптивный смысл, способствуя более раннему появлению личинок и завершению развития до пересыхания водоемов.
Представление о зависимости развития от температуры будет неполным, если не упомянуть об эмбриогенезе комаров. К сожалению, такие данные в литературе ограничены и весьма приблизительны. Согласно В.Я. Якубович (1995), длительность эмбриогенеза комаров из Московской области и Бурятии при 24-25° составляет у Ос. cantans - 5-7 дней; Ос. cataphylla, Ос. communis и Ос intrudens -6-8 дней; Ос. hexodontus - 7 дней; Ос. leucomelas и Ос. pionips - 5-8 дней; Ос. pullatus - 5-7 дней; Ос. punctor - 3-6 дней и Ae. vexans -4-6 дней. УAe. aegypti эмбриогенез при 25° завершается за 3-4 дня, у Ос. sierrensis при 25° - за 8-15 дней, у Ae. vexans при 25° - за 4 дня, у Ос. flavescens при 24.9° - за 6 дней, у Ae. cinereus при 24.4° - за 5 дней. У Ос. sticticus прослежена длительность эмбрионального развития при разных температурах: она составляет при 10° - 25 дней, при 15° - И дней, при 20° - 8 дней, при 25° - 6 дней и при 30° - 5 дней; у Ос. communis при 16-17°- 14 дней, при 19-20°- 10 дней, при 22-24° - 7 дней и при 25-28° - 5-6 дней (цит. по Якубович, 1995).
Температура оказывает влияние не только на продолжительность преимагинального развития и выживаемость, но и на соотношение полов и некоторые весовые характеристики. Например, в экспериментах с Culex pipiens f. molesus при температурных режимах от 15 до 33° самая высокая смертность наблюдалась в крайних режимах; при 33° изменилось соотношение полов в пользу самцов (3:1), а самый высокий вес куколок как самцов, так и самок, отмечен при 20°; с повышением температуры развития вес снижался (Тамарина, 1966). Аналогичная зависимость средней массы личинок Ос. communis и Ос. pullatus от температуры воды отмечалась также в природе, в лесных водоемах южного Ямала (Николаева, 1990).
Отрицательная корреляция между размером тела имаго и температурой преимагинального развития установлена эксперимен-35
тально у Сх. pipiens и Сх. quinquefasciatus (Tekle, 1960), Anopheles quadrimaculatus (Lanciani, Le, 1995), Aedes aegypti (Tun-Lin et al., 2000) и Ae. albopictus (Briegel, Timmermann, 2001).
В заключение следует обратить внимание на то, что температурный фактор участвует не только в контроле продолжительности развития, но и в более сложных многолетних циклических популяционных процессах; правда, такие данные немногочисленны. В частности, в Екатеринбурге в 1973-2001 гг. проведены регулярные учеты численности малярийного комара Anopheles messeae на контрольной дневке (Николаева, 2003, 2006). Анализ климатических условий по 24 параметрам позволил оценить вклад температуры и количества осадков в динамику численности комаров по годам. Оказалось, что от 70 до 86% вариации годового обилия комаров объясняется их совместным действием. Установлено статистически достоверное влияние на обилие комаров прежде всего средней температуры января и апреля текущего года, а также количества осадков в декабре предыдущего и апреле текущего годов, т. е. в критическое для выживания зимующих самок время (Николаева, Мазепа, 2002). В динамике определения трендов, кроме этих двух климатических факторов, приобретает значение и экосоциальный фактор (обилие крупного рогатого скота).
Особенности отрождения личинок из яиц комаров родов Ochlerotatus, Aedes и Psorophora
В связи с анализом факторов, влияющих на преимагиналыюе развитие комаров, следует остановиться на специфике отрождения личинок из недиапаузирующих яиц комаров родов Ochlerotatus, Aedes и Psorophora. Если у подавляющего большинства видов комаров личинки отрождаются сразу после завершения эмбриогенеза, то для выхода личинок из яиц упомянутой группы комаров требуется воздействие так называемого «стимула отрождения» (hatching stimulus). В его роли могут выступать разные факторы внешней среды -температура и химический состав воды, чередование подсушивания и затопления, редукция насыщения воды кислородом, механические раздражители и другие. Это относится к летним, недиапаузи-рующим или реактивированным, т.е. завершившим диапаузу яйцам. Диапаузирующие яйца не реагируют на такие стимулы, отрождение личинок из них контролируется другими факторами (см. гл. 3).
Другая особенность этой группы комаров - асинхронное отрождение личинок из одновозрастных яиц и даже из одной яйце-36
кладки. Это - адаптация к обитанию во временных, периодически пересыхающих водоемах, когда задержка отрождения части личинок гарантирует сохранение популяции ранневесенних видов в случае губительных весенних заморозков или быстрого высыхания мест выплода. Эта задержка отрождения не носит стойкого характера и прекращается при изменении внешних условий.
Задержка отрождения личинок из яиц может определяться как внутренним (видимо генетическим), так и внешними факторами. В пользу генетической составляющей свидетельствует прежде всего существование значительной изменчивости нормы реакции разных яйцекладок в ответ на одинаковый стимул, например у Ос. taenio-rhynchus (Moore, Bickley, 1966) и у Ае. aegypti (Gillett, 1955).
Влияние температуры на преимагинальное развитие комаров носит сложный характер. Заслуживает внимания факт, что отрож-дение личинок из яиц Ochlerotatus и Aedes зависит не только от температуры воды в данный момент, но и от температуры предшествующего периода, когда яйца были затоплены водой или находились в сухом состоянии. Ингибирующее влияние предшествующего охлаждения на выплод личинок при оптимальной температуре подтверждают эксперименты с Ос. taeniorhynchus (Moore, Bickley, 1966), Ае. aegypti (Weissman-Strum, Kindler, 1963) и Oc. albifasciatus (Campos, Sy, 2006). Наоборот, в случае с реактивированными яйцами Ос. sticticus выплод личинок задерживала предшествующая экспозиция высокой температуре 32 °C (Horsfall, Trpis, 1967).
Обитание многих видов комаров в водоемах с неустойчивым водным режимом дает основание полагать, что периодическое подсушивание и затопление также может влиять на отрождение личинок из яиц. Действительно, незначительное стимулирующее влияние периодических подсушиваний на отрождение личинок было отмечено для Ос. sollicitans, Ос. taeniorhynchus, Ос. trivittatus, Ос. ni-gromaculis и Psorophora confinnis (Travis, 1953; Moore, Bickley, 1966; Mallack et al., 1967). Кроме этого, выплод личинок также зависел от влажности воздушной среды, в которой находились яйца до затопления. Из яиц Ае. aegypti, предварительно выдержанных при высокой (90-100%) относительной влажности, отрождалось больше личинок по сравнению с 50% влажностью (Judson, 1960), причем после 1-2-дневной экспозиции высокой влажности 70% личинок отродились уже через 2-11 мин после затопления яиц (Harwood, Horsfall, 1959). Аналогичные данные известны и для Ос. triseriatus (Hayes, Morlan, 1957).
37
Содержание кислорода в воде - один из сильнейших агентов, контролирующих отрождение личинок из яиц комаров. Так, у Ае. aegypti и Ос. nigromaculis количество отрождавшихся личинок увеличивалось от 0-20% до 80-90% при уменьшении постоянного содержания кислорода от 6-8 мг/л до 0. Постепенное снижение его от 8.3 мг/л до 6.7 мг/л оказалось более эффективным и вызвало отрождение в среднем 64% личинок Ae. aegypti (при стабильном содержании 6.7 мг/л в среднем отрождалось 15% особей). Оказалось, что виды комаров различаются минимальными значениями этих показателей, стимулирующих выплод личинок. Например, для Ae. aegypti он составил около 7.5 мг/л, а для Ос. sierrensis - около 2.5 мг/л и менее (Judson, 1960; Judson et al., 1966). Влияние этого фактора на процесс отрождения личинок из яиц известно также для Ос. duprei, Ae. vexans, Ос. trivittatus, Ос. triseriatus, Psorophora confinnis, Ps.ferox (Borg, Horsfall, 1953; Horsfall, 1956; Barr, Al-Azawi, 1958; Judson et al., 1966).
Следует обратить внимание на то, что большинство используемых в лабораторных исследованиях способов стимуляции отрождения личинок из яиц Ochlerotataus, Aedes и Psorophora основано именно на редукции насыщения воды кислородом. Для этого используют физический (например, кипячение воды), химический (растворы аскорбиновой и других кислот, марганцовокислого калия, цистеина и др.) или биологический способ. В основе биологического метода лежит деятельность различных микроорганизмов в богатой органикой среде. Например, раствор дрожжей стимулировал отрождение личинок Ос. sticticus (Trpis, Horsfall, 1967), Ос. trise-riatus и Oc. hendersoni (Novak, Shroyer, 1978). Другим стимулятором являются водоросли Chlorella, испытанные на Ae. albopictus (Imai, Maeda, 1976). Несмотря на эффективность микроорганизмов в экспериментальных условиях, их роль в природных водоемах трудно оценить однозначно, так как они действуют в комплексе с многими другими факторами внешней среды.
Роль гидрологического режима
Гидрологический режим, снеготаяние и паводки, количество атмосферных осадков оказывают большое воздействие на преима-гинальное развитие комаров, изменяя глубину и размеры водной поверхности существующих водоемов и вызывая появление новых, что может иметь как положительные, так и отрицательные последствия для популяции. В умеренной климате высокие паводки и за-38
топление пойменной зоны рек стимулирует массовый выплод комаров родов Aedes и Ochlerotatus, зимующих яйцами в прибрежной зоне водоемов и в разных слоях грунта. С другой стороны, обильные тропические ливни вызывают переполнение небольших естественных контейнеров, смывая личинок и яйцекладки и вызывая их гибель. Примеров влияния гидрологического режима на комаров в литературе немало. Один из них описан Н.В. Николаевой (1987) для популяции комаров рода Ochlerotatus из северного региона, Южного Ямала. Повышение численности комаров в отдельные годы (1972, 1975, 1979 и 1980) было обусловлено высоким уровнем талых вод в лесных пойменных водоемах в среднем течении р. Хадыта, в результате чего произошло наиболее полное и дружное отрождение личинок из зимующих яиц. Однако на тундровом участке высота речного паводка не сказалась на динамике оттаивания водоемов, начальные размеры которых были более стабильными, и соответственно не вызвала такого дружного выплода личинок.
Заслуживает внимание удивительный способ защиты яйцекладок от тропических ливней, обнаруженный у Trichoprosopon digi-tatum из Венесуэлы (Lounibos, Machado-Allison, 1986). Его личинки развиваются в небольших естественных (скорлупа какао, кокоса и т.п.) и искусственных контейнерах воды. Яйца в виде плотика легко смываются оттуда во время сильного дождя. «Материнская забота» о потомстве выражается в том, что самка держит яйцекладку средними ногами все время до отрождения личинок (около 30 ч при 26 °C); передними лапками она цепляется за край контейнера, а задние использует для передвижения по поверхности воды при поиске яйцекладки в случае ее потери. Согласно специальным расчетам гибель безнадзорных яйцекладок снижает репродуктивный потенциал вида на 3-15%. Известны и другие примеры такой заботы о потомстве. Некоторые азиатские тропические виды рода Armigeres, развивающиеся в сходных биотопах, приклеивают яйцекладку к задним ногам и носят ее примерно 2 дня, до отрождения личинок.
Влияние плотности личиночного населения и условий питания на развитие
Влияние численности и плотности на популяционные показатели вида - один из основных вопросов популяционной экологии. В основе классификации адаптивных стратегий лежит соотношение затрат на размножение и поддержание жизнедеятельности ор-39
ганизмов; этот подход известен как концепция r/X-отбора (Пиалка, 1981). Х-отбор способствует более медленному развитию особей, высокой их конкурентоспособности, меньшему числу более крупных потомков и позднему началу репродукции, r-отбор благоприятствует быстрому развитию особей, высокой скорости роста популяции, направленной на выживание максимально возможного (при данных запасах пищи) числа потомков даже в ущерб их размерам и индивидуальной плодовитости. Как показывают эксперименты, Culexpipiens [.pipiens представляет собой пример r-стратега (Тамарина, 1984; Тамарина, Георгиева, 1987). При оптимальной плотности и неограниченных пищевых ресурсах увеличение численности его популяции выражается прежде всего в уменьшении размера особей, но не вызывает существенного увеличения смертности, т.е. популяция производит максимальное число особей. По мере увеличения плотности выше оптимальной увеличивается смертность, продолжительность развития и уменьшается вес особей. Аналогичная закономерность обнаружена и в результате экспериментов с 5 видами рода Anopheles (Ясюкевич, 1999). Следовательно, изменение веса особей выполняет роль буферного механизма, стабилизирующего выживаемость и тем самым поддерживающего высокую продуктивность популяции. Роль другого буферного механизма выполняет длительность развития, за счет удлинения которой увеличивается период питания и повышается вес личинок.
Зависимость развития комаров от плотности и температуры можно иллюстрировать двумя примерами. Из лабораторных и полевых экспериментов с Сх.р. f. pipiens следует, что темпы эмбрионального, личиночного и куколочного развития комаров положительно скоррелированы с температурой, а личиночного и куколочного негативно - с плотностью. Специальный анализ показал, что из этих двух факторов наибольшее влияние на личиночное развитие оказывает именно температура, а нс плотность (Madder et al., 1983а).
Согласно И-летним разносторонним исследованиям популяционной экологии комаров родов Ochlerotatus и Aedes на Южном Ямале, средняя длительность развития микропопуляций из лесных водоемов варьировала по годам от 27.8 до 32.5 суток. Отмечена сильная положительная корреляция этой величины с температурой воды, тогда как плотность личинок не влияла на длительность развития личинок (Николаева, 1987).
В заключение следует сказать, что в литературе распространены разные мнения о влиянии плотности личиночного населения на 40
процесс развития комаров. Это зависит от видовой специфики, диапазона плотностей и других биотических и абиотических факторов. Экологическому анализу феномена «перенаселенности» у комаров посвящена работа Л.С. Некрасовой (1990).
Условия питания личинок, в частности дефицит пищи, также может оказывать влияние на преимагинальное развитие комаров, хотя большей частью пища в водоемах бывает в избытке.
Личинки комаров питаются разнообразным органическим детритом (остатки мертвых растений и крупных беспозвоночных), бактериями, водорослями, грибами, простейшими, мелкими беспозвоночными и т.д. (Гуцевич и др., 1970; Clements, 1963; Foster, Walker, 2002). По способу добывания пищи личинки условно делятся на несколько групп (Гуцевич и др., 1970; Merritt et al., 1992). Фильтра-торы (Aedes, Ochlerotatus, Culex) улавливают взвешенные в толще воды или на ее поверхности (Anopheles) частицы. Обскребывате-ли откусывают, собирают частицы с твердых поверхностей (Aedes, Ochlerotatus, Culex), однако эксперименты показали, что и в питании личинок Anopheles обсребывание занимает большое место (Ясюке-вич, 1999). Сборщики отрывают частицы органического материала; хищники (некоторые Psorophora и Toxorynchites) поедают мелких насекомых и других подвижных организмов, однако резкой границы между первой и второй группами нет, личинки могут менять тип питания в зависимости от условий биотопа или совмещать разные способы питания. Личинки Coquillettidia и Mansonia, прикрепленные к подводной растительности, используют комбинированный способ питания. Изменение способов питания может происходить и под влиянием внешних факторов. Например, в экспериментах с Anopheles stephensi как повышенная плотность содержания, так и недостаток корма заставляли личинок переходить от сбора корма с поверхности воды к соскребыванию. Личинки некоторых видов Aedes при ухудшении условий существования также переходили от фильтрации к соскребыванию (Ивницкий, 2006). Эксперименты показали, что и в питании личинок Anopheles большое место занимает обскребывание (Ясюкевич, 1999).
Изучению влияния количества и качества личиночной пищи на развитие и некоторые признаки имагинальной фазы посвящены несколько экспериментальных работ. Например, воспитание личинок Ос. togoi на трех диетах с уменьшающейся пищевой ценностью не сказалось на выживаемости, но повлияло на такие важные параметры, как продолжительность личиночного развития самок (20.1,23.8 41
и 26.8 дней соответственно), их размеры (длина скутума 1.94, 1.64 и 1.50 мм соответственно), уровень автогении (92.1,37.1 и 11.0% соответственно) и среднюю автогенную плодовитость (63.6, 20.1 и 27.0 яиц на самку соответственно) (Sota, Mogi, 1994). Ухудшение личиночного питания в экспериментальных условиях также вызывало удлинение преимагинального развития, уменьшение размеров имаго и их автогенной плодовитости у Culexpipiens f. molestus (Виноградова, Карпова, 2006). Уменьшение размеров самок и продукции яиц, а также снижение содержания белка, жиров и гликогена обусловило скудное личиночное питание у Ос. atropalpus (Telang, Wells, 2004).
2.2.	Имагинальный период жизни
2.2.1.	Отрождение из куколок, углеводное питание, роение и спаривание
У комаров самцы отрождаются из куколок раньше самок, что обусловлено более коротким периодом их преимагинального развития. Обычно первые 3-5 дней имагинальной жизни самки и самцы усиленно питаются разнообразными сахаристыми веществами - нектаром цветов, медвяной росой, выделениями тлей и испорченных или поврежденных фруктов, соком деревьев и листьев и подобными веществами. Они содержат не только сахарозу, но и аминокислоты. Углеводное питание продолжается и далее, в течение всей жизни. Оно необходимо для осуществления летной активности и иногда для дозревания фолликулов до 2-й стадии, особенно у мелких особей. Углеводное питание может влиять на объем высосанной крови, размеры яиц и яйцекладки (Foster, 1995). Одни виды неразборчивы в питании, другие предпочитают определенные растения. Например, в Подмосковье и Швеции наблюдали регулярное питание Сх. р. pipiens на таких нектароносах, как репейник, тысячелистник, ромашка и пижма. Среди питавшихся встречались как молодые неоплод отворенные самки, так и самки с яйцами (Виноградова, 1997). Более подробно углеводное питание комаров рассмотрено в обзоре (Foster, 1995).
После периода углеводного питания комары становятся половозрелыми и готовы к спариванию. В некоторых случаях половое созревание завершается уже к моменту выхода из куколок или вскоре после него, после чего сразу происходит спаривание (например, Culiseta inomata, Wyeomiya smithii); у большинства видов оно 42
осуществляется позже. Самка обычно спаривается один раз, и запасенной в сперматеке спермы хватает на оплодотворение нескольких порций яиц. Самцы могут спариваться с несколькими самками, запас спермы постоянно восстанавливается.
У многих видов кровососущих комаров встрече полов предшествует роение самцов. Это специфическое поведение давно привлекает внимание исследователей, и ему посвящена обширная литература (Downes, 1958; Nielsen, Nielsen, 1962, 1963; Clements, 1963, и др.). Хотя варианты роения могут отличаться, для всех характерны общие элементы (Gibson, 1985). Во-первых, особи, составляющие рой, совершают полет по короткой зигзагообразной или петлеобразной траектории, характерной для данного вида. Рой, как правило, формируется над определенным ориентиром, или маркером. Во-вторых, рой состоит преимущественно из самцов. Когда самка влетает в рой или пролетает поблизости от него, звук ее полета привлекает самцов. Спаривание может происходить как в рое, так и вне его. В-третьих, роение обычно приурочено к определенному времени суток. У большинства видов оно происходит в сумеречные часы, но есть виды и с дневным роением (Clements, 1963; Gibson, 1985).
По типу предкопуляционного поведения комаров разделяют на стеногамные и эвригамные виды. Стеногамия - способность спариваться в небольшом пространстве, даже таком, как маленькие садки или пробирки. Эвригамия - потребность в большом пространстве для спаривания. Большинство видов комаров являются эвригамны-ми. К стеногамным видам относят, например, Ае. aegypti, Ае. albopic-tus, An. atrop arcus, Cx. modestus, Cx.p. f. molestus и Cx. quinquefasciatus (Виноградова, 1966,1997). Следует отметить, что разделение на эти две группы условно. Во-первых, не существует четкого критерия (например, объема садка), по которому можно было бы отнести вид к стено- или эвригамным. Во-вторых, имеет место внутрипопуляци-онная изменчивость по этому признаку (Виноградова, 1997).
На основании анализа половой активности и поведения при спаривании у 4 видов в естественных условиях и у 4 видов из лабораторных культур были выделены 4 варианта встречи полов (Тамарина, Федорова, 1983). Первый тип - встреча полов происходит без роения, самцы могут спариваться в любое время суток и осеменять самок уже через 12 часов после выхода из куколки (Сх. pipiens f. molestus, Ае. aegypti). Второй тип - встреча полов происходит по классической схеме: спаривание происходит в рое в сумеречное время, когда самка оказывается вблизи роя (Сх. р. f. pipiens, Ос. togoi).
43
Третий тип - спаривание происходит в любое время суток над прокормителем (Ос dianteus). Четвертый тип - наряду с сумеречным роением, наблюдается и дневная половая активность (Ос. punctor, Ос. communis, Ос. caspius).
2.2.2.	Гонотрофический цикл
Комарам, как и другим периодически питающимся кровососам, свойственна строгая согласованность между перевариванием крови и оогенезом. Эти процессы представляют центральное звено в цепи последовательных событий, называемых гонотрофическим циклом (Беклемишев, 1940, 1942, 1944; Bates, 1949; Christophers, 1960; Де-тинова, 1962; Clements, 1963,1992). Каждый гонотрофический цикл самки включает поиски объекта питания, кровососание с последующим развитием яиц (или без него) и яйцекладку. Гонотрофическая гармония, выражающаяся в том, что каждый прием крови приводит к созреванию порции яиц, характерна для летних, гоноактивных особей. Под гонотрофической дисгармонией понимаются те случаи, когда гоноактивным самкам для созревания яиц требуется несколько кровососаний (это встречается у немногих видов комаров). Гонотрофическая диссоциация свойственна диапаузирующим самкам, у которых принятая кровь используется не для развития яиц, а для восстановления жировых запасов и поддержания жизнедеятельности (Swellengrebel, 1929; Washino, 1977).
Жизнь самки состоит из серии гонотрофических циклов, их количество может сильно варьировать в зависимости от окружающих условий. Например, у Anopheles maculipennis в природе отмечали до 11-13 циклов; в лабораторной культуре Aedes fluviatilis при естественном освещении и 26 вС самки жили 49.9 ± 17.8 дней, пили кровь 7.3 ± 3.2 раза и откладывали 7.9 ± 3.7 яйцекладок (Consoli et al., 1983).
Поиски объекта кровососания. Поиск объекта крововосания является одним из важнейших вопросов экологии и физиологии комаров. Этому посвящено довольно много сводок, анализирующих комплекс поведенческих реакций и их сенсорное обеспечение, соотношение внутренних и внешних факторов в регуляции поискового поведения, внутри- межвидовую изменчивость поисковых реакций, разнообразие поисковой стратегии в природных условиях (Беклемишев, 1940, 1942, 1944; Мончадский, 1950; Hocking, 1971; Friend, Smith, 1977; Washino, 1977; Елизаров, 1978; Davis et al., 1987; 44
Eldridge, 1987; Edman, Spielman, 1988; Klowden, 1988; Bowen, 1991). Поисковая реакция - это направленный полет к потенциальному объекту кровососания. Известно, что его химическая идентификация основана на восприятии таких аттрактантов, как углекислый газ, молочная кислота и октенол, что подтверждено лабораторными и природными наблюдениями (Bowen, 1991). Определенное значение имеют запах, тепло и влажность, исходящие от хозяина. Все эти стимулы воспринимают сенсиллы антенн и пальп.
К фагостимуляторам комаров также относятся аденозинфосфаты. Эти нуклеотиды широко распространены в живых организмах и выполняют важную роль в обмене веществ и энергии. На Culex pipiens впервые установлено, что эти соединения индуцируют кро-вососание комаров (Hosoi, 1958, 1959). Электрофизиологическим методом показано, что рецепция аденозинфосфатов осуществляется волоскоподобными сенсиллами на вершине лабрума самок, которые при укусе контактируют непосредственно с тканями жертвы (Liscia et al., 1993). Физиологические и поведенческие аспекты, связанные с аттрактивными веществами, детально обсуждены в литературе (см. Anon., 1994).
Объекты кровососания комаров включают все классы позвоночных - млекопитающих, птиц, рептилий и амфибий. Специфичность в отношении объектов кровососания варьирует в широких пределах в зависимости от вида и особенностей экосистем, однако более подробное обсуждение этого вопроса выходит за рамки настоящего обзора.
Переваривание крови и развитие яиц. Количество и качество принятой крови оказывает большое влияние на процесс оогенеза. Известно, что у одних видов (род Anopheles) развитие яичников происходит только в случае приема крови, равной или превышающей вес тела самки, тогда как у других (Aedes, Ochlerotatus) неполное насасывание приводит к созреванию неполной порции яиц.
На основании морфологической картины развития фолликулов у Anopheles (количество и распределение зерен желтка в ооцитах) Кристофере (Christophers, 1911) и Мер (Мег, 1936) разделили процесс созревания яичников на 5 стадий (рис. 2). Этой классификацией обычно пользуются в отечественной литературе. При дальнейшем исследовании в этом процессе были выделены 4 физиологические фазы (Clements, Boocock, 1984; Clements, 1992). Фаза превителлогенеза включает I и II стадии; именно на последней, называемой покоящейся, останавливается развитие фоллику-45
Рис. 2. Развитие (|юлликулов в овариолах яичника Anopheles.
А - F -1 — V - стадии по Кристоферсу. F- овариола с выходящим яйцом, G - овариола с расширением концевой ножки после выхода яйца, Н- овариола с расширениями концевой ножки, образовавшимися после дегенерации фолликулов(по World Health Organization, 1975).
лов у гоноактивных самок до приема крови (далее этой стадии не развиваются фолликулы и у диапаузирующих особей). На стадии Ша начинается синтез вителлогенина (предшественника желтка) в жировом теле; на трофической фазе (стадии ШЬ и IV) желток включается в растущий ооцит; в посттрофической фазе (V) образуется хорион. Развитие фолликулов происходит параллельно пищеварению, которое делится на 7 стадий в зависимости от цвета перевариваемой крови и расположения желудка в брюшке (Sella, 1920, цит. по Беклемишев, 1944).
Состояние фолликулов у новорожденных самок обычно варьирует: у большинства видов комаров они находятся на начальных стадиях (N или I), а более развитые (I-II и II) стадии, чаще встречаются у более крупных особей. Доразвитие первых фолликулов до II стадии может происходить за счет личиночных запасов питательных веществ, углеводного или кровяного питания.
В зарубежной литературе для оценки состояния яичников часто используют линейные размеры фолликула, его длину, или отношение длины фолликула к длине гермария , индекс (Ф:Г) (Spielman, Wong, 1973; Bowen et al., 1988). Соотношение между двумя названными классификациями проанализировано у Сх. peus (Skultab, Eldridge, 46
1985). Увеличение средней длины первых фолликулов от 0.060 до 0.117 мм соответствует увеличению индекса Ф.Т от 1.4:1 до 2.4:1.
Продолжительность развития яиц, подобно другим физиологическим процессам, зависит от многих факторов и прежде всего от температуры. Эта зависимость изучена у нескольких видов комаров, в том числе у Сх. pipiens. У самок одной из лабораторных культур (Индиана, США) развитие гонад после питания кровью цыплят завершалось при 25 °C примерно через 70 ч, а при 15° - спустя 200 ч; после питания кровью человека при 25° - более чем за 100 ч (Eldridge, 1965). Эксперименты с этим же видом в природных условиях Новочеркасска (Северный Кавказ) показали, что пищеварение и созревание яиц продолжались при 28-29 °C 65-74 ч, при 26-27° - 72-92 ч, при 22-25° - 84-92 ч, а при 18-20° - около 130 ч (Ильченко, 1974). Согласно природным наблюдениям в Онтарио (Канада) в мае-июне нижний порог развития яиц у этого комара составляет 9.6°, а термическая константа равна 57.8 градусо-дням; при константных температурах в лаборатории эти величины равны 10 и 71.0 градусо-дням соответственно (Madder et al., 1983b). В результате исследования комаров комплекса Anopheles gambiae была выведена математическая формула, описывающая зависимость размера фолликулов от стадии переваривания крови (Carnevale et al., 1977).
Каждый гонотрофический цикл завершается яйцекладкой, которая сопровождается рядом необратимых изменений в организме самки, подробно описанным для Anopheles (Детинова, 1962). Эти морфологические изменения прежде всего касаются яичников - исчезают клубочки в трахейной системе, снабжающей яичники; ампулы яйцеводов вытягиваются, и по этим признакам можно отличить клавших самок от неклавших. На основании функциональных изменений в концевой ножке овариол основан метод определения физиологического возраста самки, т.е. числа проделанных ею гоно-трофических циклов (Детинова, 1962; Хок, 1975; Соколова, 1983). Этот метод применяется в энтомологической практике для анализа физиологического возраста популяций комаров.
Выбор места для яйцекладки. Яйца комаров Anopheles, Aedes, Ochlerotatus, Psorophora, Toxorhynchites и Haemagogus откладываются по отдельности, тогда как яйца Wyeomyia, Culex, Culiseta, Coquilletti-dia и Mansonia склеиваются, образуя плавающие на поверхности или погруженные под воду яйцекладки (Clements, 1992). Представление о разнообразии мест яйцекладки комаров можно получить из раздела 2.1.1. Показано, что самка, завершившая оогенез, выбирает места 47
для яйцекладки, ориентируясь на химические и визуальные стимулы. Они включают органические соединения, соли, высокую влажность, отражающие поверхности. Самок привлекают запахи разлагающегося органического материала, микроорганизмы, продукты метаболизма личинок комаров и т.д. Поведению самок при выборе мест для яйцекладки посвящена большая литература. В качестве примера можно привести некоторые данные для комаров комплекса Culex pipiens (цит. по Виноградова, 1997). В эксперименте самки Culex pipiens способны различать растворы солей NaCl, КС1, MgCl2, Na2CO3 разной концентрации, выбирая для яйцекладки растворы меньшей концентрации Самки Cx. quinquefasciatus также избегали высоких концентраций этих солей. В целом природные водоемы с высоким содержанием неорганических солей скорее отпугивают, чем привлекает яйцекладущих самок. Culex pipiens отпугивает вода, покрытая ряской. Ампутация сенсилл у таких самок лишала их способности различать такую воду. Относительная привлекательность вод с разными запахами изучена в экспериментах с Cx. quinquefas-ciatus\ комары предпочитали травяной настой дистиллированной воде, обогащенной запахом травяного настой. Оказывается, что аттрактивными свойствами для яйцекладущих самок обладает метан, получающийся при разложении целлюлозы и других органических остатков, и фурфурол, образующийся при гидролизе тех же веществ. Самок того же вида привлекала вода из мест выплода личинок своего и других видов, что свидетельствует об отсутствии видоспецифич-пости этих аттрактантов. Самки Cx. р. f. molestus предпочитали откладывать яйца в воду, где ранее находились кладки, а также в воду, где ранее происходило развитие личинок. Из яиц этого комара был выделен белок (типа гликопротеина), привлекавший яйцекладущих самок. Изучению химического состава таких аттрактантов посвящена большая литература (Lipsitz, Brown, 1964; Краснобрижий и др., 1980; Makijaetal., 1985).
2.2.3.	Автогения
У большинства кулицид созревание яиц происходит только после приема крови, но у немногих видов наблюдается факультативная, или облигатная автогения, т.е. отсутствие кровососания вообще. Термин «автогения» впервые предложен Е. Рубо (Roubaud, 1929) для обозначения способности самок Cx. р. f. molestus откладывать первую порцию яиц без кровососания. Позднее автогения была 48
обнаружена и у других крововососущих двукрылых - мокрецов, мошек, слепней и москитов. У комаров автогения, скорее всего, является исходным, первичным признаком, а не результатом вторичной утраты кровососания, так как она свойственна и другим семействам низших двукрылых (Глухова, 2002). В современной литературе этот термин часто применяется вообще ко всем насекомым, самки которых развивают яйца без белкового питания.
Первый список автогенных видов комаров включал 36 видов (Виноградова, 1965а), к настоящему времени он составляет 51 вид из 12 родов (табл. 4). В случае факультативной автогении самки преимущественно откладывают только одну первую автогенную яйцекладку, но имеются и редкие исключения. Например, Ос. caspius может отложить две автогенных кладки (Farid et al., 1989), a Culex pusillus - даже четыре (Gad et al., 1995). Облигатная автогения, т.е. отсутствие кровососания, свойственна некоторым Wyeomyia.
Автогения, как известно, находится под контролем как внутренних (генетический и гормональный) так и внешних факторов; последние включают личиночное и имагинальнос питание, осеменение, температуру, фотопериод и, возможно, и другие (Виноградова, 1965а; O’Meara, 1985; Vinogradova, Karpova, 2006). Автогения наследуется как частично доминантный (у Сх. р. pipiens) (Aslamhan, Laven, 1970) или доминантный у (Сх. tarsalis) признаки (Eberle Rei-sen, 1986). Генетическая природа автогении подтверждается успешной ее селекцией у Сх. tarsalis (Su, Mulla, 1997), Сх. quinquefasciatus (Olejnicek, Gelbic, 2000) и Cx. tarsalis (Riyong et al., 2000).
У автогенных видов функция накопления питательных веществ, необходимых для оогенеза, перенесена на личиночную стадию. Экспериментально показано, что все стадии развития автогенных форм Сх. pipiens, Ос. caspius и Сх. tarsalis аккумулируют значительно больше белков, углеводов и жиров, чем неавтогенные (Twohy, Rozeboom, 1957; Briegel, 1969; Soliman et al., 1995).
Экспрессия автогении у генетически автогенных комаров может быть модифицирована под влиянием ряда экзогенных факторов, поэтому доля автогенных особей в природных популяциях может значительно варьировать. Влияние личиночного питания на экспрессию автогении исследовано экспериментально на нескольких видах комаров. Например, у Ochlerotatus taeniorhynchus полноценная личиночная диета обусловливала появление 90.7% автогенных самок по сравнению с 13.6% автогенных самок, имевших на преимагинальной стадии плохое питание (Lea, 1964).
49
Таблица 4
Список автогенных видов комаров
1.	Aedes aegypti L. Linnaeus
2.	Aedes albopictus Skuse
3.	AUotheobaldia longiareolata Macq.
4.	Anopheles atroparvus Van Thiel
5.	Anopheles claciger Meigen
6.	Anopheles concolor Edwards
7.	Anopheles hilli Woodhill & Lee
8.	Anopheles hyrcanus Pallas
9.	Anopheles pictipennis Say
10.	Anopheles plumbeus Stephens
11.	Culex annulirostris Skuse
12.	Culex erythrothorax Dyar
13.	Culex modestus Ficalbi
14.	Culexpipiens molestus Forskal
15.	Culexpusillus Macquart
16.	Culex quinquefasciatus Say
17.	Culex salinarius Coquillett
18.	Culex tarsalis Coquillett
19.	Culiseta annulata subochrea Edwards
20.	Culiseta incidens Thomson
21.	Culiseta inomata Williston
22.	Deinocerites cancer Theobald
23.	Mansonia richiardii Ficalbi
24.	Ochlerotatus atropalpus Coquilett
25.	Ochlerotatus bahamensis Berlin
26.	Ochlerotatus campestris Dyar & Knab
27.	Ochlerotatus caspius Pallas
28.	Ochlerotatus churchillensis Ellis & Brust
29.	Ochlerotatus communis DeGeer
30.	Ochlerotatus detritus Haliday
31.	Ochlerotatus excrucians Walker
32.	Ochlerotatus flavescens Muller
33.	Ochlerotatus hexodontus Dyar
34.	Ochlerotatus impiger Walker
35.	Ochlerotatus mariae Sergent & Sergent
36.	Ochlerotatus melanimon Dyar
37.	Ochlerotatus nigtomaculus Ludlow
38.	Ochlerotatus niphadopsis Dyar & Knab
39.	Ochlerotatus pullatus Coquillett
40.	Ochlerotatus punctor Kirby
41.	Ochlerotatus rempeli Vockeroth
42.	Ochlerotatus schizopinax Dyar
43.	Ochlerotatus taeniorhynchus Wied.
44.	Ochlerotatus togoi Theobald
45.	Ochlerotatus vigilax Scuse
46.	Opifex fuscus Hutton
47.	Tripteroides aranoides Theobald
48.	Tripteroides bambusa Jamada
49.	Tripteroides tasmaniensis Strickland
50.	Uranotaenia unguiculata Edwards
51.	Wyeomyia smithii Coquillett
Примечание. 11 (Kay et al., 1986); 15 (Gad et al., 1995); 16 (Olejnicek, Gelbic, 2000); 17 (Tvctcn, Mcola, 1988); 23 (Гожспко, 1980); 25 (O’Meara ct. al., 1993); 28, 35, 41 (Clements, 1992); 33, 39 (Николаева, 1982); 34 (Тамарина, Александрова, 1984); 47 (Oka-zawa ct al., 1985); 48 (Mori, 1976); остальные виды (Виноградова, 1965a).
50
Роль углеводного питания имаго при проявлении автогении неоднозначна. У одних видов [Ос. vigilax (Hugo et al., 2003), Culex tarsalis (Su, Mulla, 1997), Aedes albopictus (Chambers, Klowden, 1994) и Ae. bahamensis (O’Meara et al., 1993)] питание сахаром увеличивало уровень автогении; у других видов {Cx. quinquefasciatus (Olejnicek, Gelbic, 2000) и Cx. pipiens f. molestus (Виноградова, 2005)] углеводное питание не влияло на экспрессию автогении.
Автогения приобретает важное адаптивное значение для видов (или популяций), обитающих в экстремальных природных условиях, где поиск объекта кровососания осложнен. Так, автогенный овогенез распространен в Туркмении, в зоне бывшей песчаной пустыни после обводнения среди популяций Cx. pipiens, а также Cx. pusillus, Cx. modestus, Ос. caspius, Uranotaenia unguiculata (Бабаянц, Карапе-тьян, 1970) и у Ос. pullatus и Ос. hexodontus в условиях Севера (Николаева, 1982).
2.2.4.	Вольтинизм и расчет числа генераций
Определение числа генераций комаров, успевающих развиться за сезон в данной местности, имеет большое значение для оценки приносимого ими вреда, включая и эпидемиологическое значение. В умеренном климате вольтинизм комаров определяется особенностями биологии (в частности, зимующей стадией) и тепловыми ресурсами местности. У комаров встречаются немногочисленные случаи облигатного моновольтинизма, обусловленного тем, что самки первого и единственного поколения откладывают диапаузи-рующие яйца. Это относится к некоторым видам Aedes и Ochlerotatus, диапауза которых наследственно закреплена и не регулируется внешними факторами. У видов с регулируемой диапаузой и широким ареалом возможен факультативный моновольтинизм у северных популяций, вызванный дефицитом тепла, и поливольтинизм у более южных популяций.
Например, анализ фенологии Cx. pipiens в европейской части России показывает четкую зависимость числа генераций от климатических условий. В направлении с севера на юг увеличивается период активной жизни популяций примерно от 4 мес на севере (66° с.ш.), где развиваются 1-2 поколения, до 8.5 мес на юге, в субтропиках Грузии (43° с.ш.), где успевает развиться до 7 генераций комаров (Виноградова, 1997).
Более или менее точный расчет числа поколений за сезон требует знания определенных температурных параметров развития вида.
51
Более приблизительную картину могут дать наблюдения за динамикой возрастного состава комаров природе, а именно - массовое появление молодых самцов и неклавших самок принято связывать с вылетом новой генерации.
Научно обоснованный расчет числа генераций, которые могут развиться за вегетационный сезон, можно иллюстрировать примером Ochlerotatus togoi из Японии, префектура Сага (Sota, Mogi, 1994). Для получения характеристики тепловых ресурсов местности в 1989-1992 гг. проводились регулярные измерения температуры воздуха и воды в личиночных биотопах, в результате были получены кривые сезонного изменения температуры. В лабораторных условиях определены средние сроки развития самцов и самок при СТ 16 : 8 (от вылупления из яиц до вылета имаго), тепловая постоянная для них составила 176 и 187 градусо-дней при нижних порогах 11.3° и 11.6 °C соответственно. Определены возраст самок при первой и последней яйцекладках и условно названный «средний возраст яйцекладущих самок» при 20° и 30°. Тепловая постоянная для развития одного поколения (от вылупления из яиц до «среднего возраста самки») составила 491.6 градусо-дней при нижнем пороге 11.4°. Полиномиальная регрессия для средней температуры воздуха и воды показала, что тепловая постоянная за период, когда температуры превышали нижний порог развития, составили 2542 и 2987 градусо-дней соответственно. Исходя из этих данных, можно считать, что в данной местности развиваются 5 или 6 поколений комаров соответственно.
Глава 3 СООТНОШЕНИЕ ФОТОПЕРИОДИЧЕСКИХ И ТЕМПЕРАТУРНЫХ УСЛОВИЙ В РЕГУЛЯЦИИ ДИАПАУЗЫ
3.1.	Диапауза яйца
3.1.1.	Особенности диапаузирующих яиц
Диапауза на стадии яйца характерна для комаров родов Ochlerotatus, Aedes и Psorophora. Зимняя диапауза, точнее осенне-зимняя, реже летняя (эстивация), выражается в виде стойкой и длительной задержки отрождения личинок, несмотря на оптимальные для этого условия. Подобно другим насекомым, она возникла у комаров как адаптация к существованию в условиях сезонных изменений климата и характерна для видов, обитающих в умеренной климатической зоне. Она формируется заблаговременно и обеспечивает пере-52
живание неблагоприятных сезонов года, а также синхронизирует развитие особей внутри популяции. Наряду с диапаузой, у комаров проявляется менее стойкая задержка отрождения личинок как из летних, педиапаузирующих, так и вышедших из состояния диапаузы (реактивированных) яиц. Эта особенность комаров является приспособлением к обитанию во временных, периодически пересыхающих водоемах и выражается в виде асинхронного отрождения личинок. Эта задержка отрождения менее стойкая и прекращается при изменении ряда внешних условий (более подробно см. 2.1.2.).
У комаров обычно диапаузирует совершенно сформированная, фаратная личинка I возраста в оболочке яйца, так что термин «эмбриональная диапауза» в данном случае едва ли можно считать удачным, хотя термин «диапауза яйца» тоже не отражает реальной ситуации, но широко используется в литературе. Показано, что на стадии фаратной личинки диапаузируют Ос. dorsalis. Ос. nigromac-ulis, Ос. squamiger (Telford, 1958), Ос. hexodontus (Beckel, 1958), Ае. cinereus, Oc. flavescens (Хелевин, 19586, 19596), Oc. triseriatus и Ос. togoi (Виноградова, 1969).
Дифференцировать диапаузу и просто задержку отрождения можно путем применения сильного симулятора отрождения типа аскорбиновой кислоты: диапаузирующие яйца не реагируют на этот агент, тогда как недиапаузирующие дают дружное отрождение личинок. Этот метод широко используется в практике научных исследований.
Диапауза яйца может быть облигатной и факультативной (Виноградова, 1969). Облигатная диапауза свойственна моновольтин-ным видам, таким как Ос. canadensis, Ос. hexodontus, Ос. squamiger, Ос. excrucians Ос. communis. Она наследственно закреплена и наступает независимо от внешних условий у единственного в году поколения. Диапауза отличается большой прочностью и продолжительностью, до 1 года: начинается в конце весны-начале лета и заканчивается весной следующего года. Факультативная диапауза свойственна по-ливольтинным видам умеренных широт (Ае. vexans, Ос. caspius, Ае. cinereus и многим другим). Ее индуцируют факторы внешней среды, и прежде всего - фотопериодизм и температура, но и потенциально поливольтинпые виды на севере ареала могут развиваться в одном поколении вследствие ограниченных тепловых ресурсов.
О физиологических особенностях диапаузирующих яиц комаров известно относительно немного, и главное - до сих пор не раскрыт механизм, блокирующий отрождение личинок из таких яиц.
53
Есть некоторые данные о большей жизнеспособности, холодоустойчивости и сухоустойчивости яиц видов комаров из умеренного климата по сравнению с видами из южных регионов. Например, в экспериментах при 0-10 °C некоторые яйца Ос. campestris и Ос. dorsalis давали отрождение личинок через 2 года; также 2 года сохраняли жизнеспособность находившиеся в почве яйца Ос. squamiger (Telford, 1958), а яйца Ос. dorsalis, находившиеся в подвале, оставались живыми 3 года (Хелевин, 1958а). Из яиц Ae. vexans и Ос. sticti-cus личинки отрождались после 5- и 7-летнего нахождения в почве (Kliewer, 1961). Диапаузирующие яйца Ae. vexans сохраняли жизнеспособность при 20 °C в течение 24 месяцев, при 25° - 12 месяцев и при 30° - 6 месяцев (Friederich, 1984).
Сухоустойчивость проявляют и яйца некоторых тропических видов комаров, вынужденных переносить длительный сухой сезон года. Известно, что в лаборатории яйца тропического Aedes aegypti, не имеющего диапаузы, выживали в сухом виде 9-15 месяцев (Christophers, 1960). Интересны полевые наблюдения в Восточной Африке (Танзания, район Дар-эс-Салама), подтверждающие высокую сухоустойчивость яиц Ae. aegypti (Trpis, 1972b). От 7 до 40% яиц переживали 120-дневный сухой сезон года в высохших биотопах, в местах, хорошо затененных растительностью, и только 3-23% сохраняли жизнеспособность в течение 60 дней в незатененных местах. Вообще продолжительность жизни яиц комаров зависит не только от их физиологического состояния, но и многих абиотических факторов.
Данных о холодостойкости яиц комаров немного. Лучше всего в этом отношении изучен Ae. albopictus. Экспериментально установлено, что величина холодостойкости яиц популяции из Тайваня (25° с.ш.) была промежуточной между таковыми из Японии (зона умеренного климата) и субтропиков Малайзии (Hawley et al., 1987). Полевые эксперименты с яйцами 12 географических популяций Ае. albopictus, зимовавшими в воде и на открытом воздухе, проведены в Индиане, США, в 1986-1988 гг., когда средние дневные температуры понижались до -10° (Hawley et al., 1989). Обнаружена географическая изменчивость способности яиц благополучно переживать зимние условия - диапаузирующие яйца популяций из северной Азии (Япония) и Северной Америки (Индианополис, Чикаго) оказались более устойчивыми, чем недиапаузирующие яйца популяций из тропической Азии (Малайзия), Гавайев и Бразилии. Популяция из штата Индиана перезимовала лучше популяций из Техаса, Луизианы и Флориды. 54
В аналогичном исследовании сравнивалась холодостойкость яиц двух других географических популяций Ае. albopictus в природных условиях северной Индианы (Hanson, Craig, 1995). Диапау-зирующие яйца комаров из Индианы не смогли пережить суровую зиму 1989/1990 г. (с температурами от -22° до -33°), но 78% яиц сохранили жизнеспособность после зимы 1990/1991 г. (с температурами от -19° до -27°. Эти годы отличались еще и средними температурами января и февраля), однако все яйца из популяции тропического происхождения (Малайзии) погибли. Авторы справедливо полагают, что выживаемость яиц комаров зависит не только от минимальных и средних зимних температур и длительности воздействия отрицательных температур, но также и от высоты снежного покрова, смягчающего воздействие экстремальных факторов.
Те же авторы (Hanson, Craig, 1994) исследовали роль холодовой акклимации в процессе становления холодостойкости яиц Ае. albopictus, сравнивая 5 популяций из умеренного климата (США и Бразилии) и одну - из тропического (Малайзия). Диапаузирующие и недиапаузирующие яйца комаров проходили акклимацию: сначала содержались при +10 °C, потом при 0 °C. После этой процедуры яйца подвергались охлаждению при -12°; при этом личинки, отродившиеся из охлажденных яиц, нормально окукливались. Оказалось, что холодовая акклимация и состояние диапаузы способствовали увеличению холодостойкости яиц из умеренной климатической зоны. Холодостойкость зависела как от температуры, так и от продолжительности холодовой акклимации, однако ни указанные факторы, ни географическое происхождение популяций не влияли на точку переохлаждения яиц. Летальные температуры были выше - 13 °C, а точки переохлаждения яиц всех популяций находились ниже -26 °C, указывая на тот факт, что яйца погибали еще до замерзания. Яйца Aedes aegypti и Ос. triseriatus также погибали при температурах выше точки переохлаждения. Интересно наблюдение об ослаблении тенденции к диапаузе и холодостойкости диапаузирующих яиц у некоторых популяций этого вида (например, из Флориды и Бразилии), что, возможно, является следствием естественной селекции по признаку бездиапаузного развития (Hanson, Craig, 1994).
Фрагментарные данные о холодостойкости диапаузирующих яиц имеются и для других видов. Так, диапаузирующие яйца Ае. vexans оставались живыми после 24-часового охлаждения при -15°, тогда как недиапаузирующие погибали уже после 3-4-часового пребывания при этой температуре. Диапаузирующие яйца выдер-55
живали только 24-часовую экспозицию при -22° (Friederich, 1984). Диапаузирующие яйца Psorophora columbiae лучше недиапаузи-рующих переносили 64-дневную экспозицию при отрицательной температуре -2 °C, живыми оставались 82% и 2.4% соответственно (Lee, Olson, 2006). Однако и те и другие проявляли одинаковую устойчивость к высоким температурам: 34й и 38 °C. Выживаемость яиц зависела также от влажности среды. Высокая влажность почвы (30-40%) или другого субстрата (95% относительной влажности) увеличивали способность яиц переносить как низкие, так и высокие температуры.
Интересно наблюдение за зимующими яйцами Ос. togoi на Дальнем Востоке (Россия), которые благополучно переносили промерзание водоемов: личинки отрождались из них в марте при средней температуре воды 4-5 °C. Время частичного промерзания воды составляло 3.5-4, а полного - 1.5-2 месяца (Шестаков, 1961).
Приведенные данные свидетельствуют о том, что диапаузирую-щим яйцам комаров свойственна повышенная холодостойкость и большая жизнеспособность, что согласуется с известным для других насекомых положением о связи холодостойкости с состоянием диапаузы (Denlinger, 1991).
3.1.2.	Индукция диапаузы яйца
В литературе приводится много наблюдений о сезонной динамике отрождения личинок комаров Ochlerotatus и Aedes из яиц, взятых из природных условий (Telford, 1958, 1963; Woodard et al., 1968 и др.) Например, в Ивановской области из летних яйцекладок Ос. dorsalis, отложенных в июне-начале августа, отрождались 77% , а в некоторые годы - 100% личинок, причем выплод большей части особей происходил в первые 10 дней после затопления водой. Вылупление личинок из яиц, отложенных во второй половине августа, резко уменьшалось (13%), а из сентябрьских яиц отрождения личинок вообще не происходило. Аналогичные данные известны для Ае. vexans и Ae. cinereus (Хелевин, 1957а, б, 1959а, б).
Аналогичное исследование проведено в 1971-72 гг. в Калифорнии с Ос. nigromaculis (Miura,Takahashi, 1973). Яйца, собранные в природе, подвергались 4-кратному затоплению водой в течение 2-3 дней с недельным интервалом. В июне-сентябре из таких яиц после 1-го затопления отрождались все личинки, в октябре - доля личинок, отрождавшихся в процессе 4 последовательных затоплений, со-56
ставляла 12%, 12, 2% и 17%, в ноябре-январе - 0%, 35%, 29% и 29%, в марте - 11%, 45%, 25% и 17%, в апреле-мае - 52%, 41%, 5% и 1% соответственно. Приведенные данные убедительно иллюстрируют наступление диапаузы яиц в начале осени и постепенную реактивацию яиц, начинающуюся уже в конце осени, причем в Калифорнии, видимо, некоторая часть популяции вообще не диапаузирует.
Такие природные наблюдения послужили толчком для проведения многочисленных экспериментальных работ по поиску экологического механизма регуляции диапаузы яйца у комаров. Прежде всего внимание было обращено на температуру.
Одно из детальных исследований проведено на Ос. nigromaculis из центральной Калифорнии, где комары зимуют в состоянии факультативной диапаузы, а выплод личинок в природе полностью прекращается в октябре (Telford, 1963). В многочисленных опытах с температурами 4.4°, 15.5°, 21.Г и 26.7 °C в комбинации с периодическим подсушиванием и затоплением автору иногда удавалось получить задержку отрождения личинок, но она всегда оказывалась нестойкой и прекращалась в ответ на 7-дневнос воздействие температуры 26.7 °C. Такую задержку отрождения вряд ли можно квалифицировать как диапаузу. Позднее для Ос. nigromaculis из штата Вашингтон (США) была доказана возможность индукции диапаузы под действием субоптимальной температуры 10 °C; при этом доля диапаузирующих яиц увеличивалась с увеличением продолжительности охлаждения (McHaffey, 1972b).
Безуспешной оказалась попытка индуцировать диапаузу низкими температурами у летних яиц Ос. dorsalis. В этом случае июньские самки и отложенные ими яйца содержались при 10-13° и темноте, однако все личинки отродились (Хелевин, 1958а). Напротив, яйца, полученные от осенних природных самок, в аналогичных условиях диапаузировали.
Впервые факт чувствительности яиц комаров (Ос. triseriatus) к фотопериоду был отмечен в литературе давно (Baker, 1935), однако детальные исследования роли фотопериодизма в контроле диапаузы яиц комаров появились позже: к 1969 г. были изучены 4, а к настоящему времени - более 10 видов. Фототермическую индукцию диапаузы яйца у комаров можно рассмотреть на нескольких примерах.
Ос. triseriatus - дупловой полициклический вид, распространенный в центральной и восточной частях Северной Америки. Комары могут зимовать на стадии яйца и личинки. Диапауза яйца встречается на протяжении всего ареала, а личиночная диапауза приуроче-57
на преимущественно к южным популяциям (Love, Whclchel, 1955; Kappus, Venard, 1967). Экспериментальное исследование фотопериодической индукции диапаузы яйца проведено на лабораторной культуре из Джорджии, США (Виноградова, 1967). Комары, начиная с куколочной стадии, и отложенные ими яйца содержались в двух режимах. В условиях длинного дня при 20° в течение первого месяца в обычной воде отродились в среднем 43% личинок, а к 4-му месяцу - 63%; после применения стимулятора отрождения (аскорбиновой кислоты) все оставшиеся яйца также дали личинок, что свидетельствовало об отсутствии у них диапаузы. В условиях короткого дня при 15° и 20 °C на протяжении 8 месяцев появились лишь единичные личинки, в среднем 3.3%, а применение стимулятора не дало никакого эффекта. Специальные эксперименты с чередованием длиннодневного и короткодневного режимов разной продолжительности и в разной последовательности на протяжении развития комаров показало, что фаратные личинки в яйце способны самостоятельно воспринимать внешние стимулы и адекватно реагировать на них. Отсутствие материнского влияния на диапаузу потомства у этого вида было позднее подтверждено еще на двух популяциях - из Алабамы и Огайо, США (Clay, Venard, 1972). Этот вид характеризуется низким порогом фотопериодической чувствительности, от 0.0054 до 0.0162 лк (Danks, 1987).
Более детально фотопериодическая индукция диапаузы яиц исследована у Ос. atropalpus, встречающегося от тропической Панамы до южной Канады (Anderson, 1968). Этот вид характеризуется длиннодневной фотопериодической реакцией (см. рис. 3). В интервале фотопериодов от СТ 8:16 до 14:10 все яйца диапаузировали, а в левой и правой длиннодневной частях фотопериодической шкалы доля диапаузирующих яиц была крайне мала. Короткий день индуцировал диапаузу почти у всех яиц при температуре 23° и 27 °C, однако дальнейшее ее повышение до 32° подавляло его эффект.
Другой исследованный вид {Ochlerotatus togoi) распространен на побережье юга Приморского края России и стран юго-восточной Азии (Вьетнам, Китай, Корея, западная Малайзия, Таиланд), на южных Курилах, о. Сахалин и в Северной Америке (Британская Колумбия, штат Вашингтон), часто развивается в трещинах и выбоинах прибрежных скал. Он имеет диапаузу на стадиях личинки и яйца (Galka, Brust, 1987а). В экспериментах с популяцией из южного Приморья, Россия (43° с.ш., 132° в.д.), комары и отложенные ими яйца подвергались воздействию короткого или длинного фото-58
100 п
80-
60-
40-
20-
0-
10 12 14 16 18 20 22 24
Длина дня, ч
Рис. 3. Фотопериодическая индукция диапаузы яиц Ochlerotatus atropalpus при 23 °C (по Anderson, 1968). В экспериментальных условиях находились родительское поколение и отложенные яйца.
периодов на фоне 15°, 18° и 20 °C (Виноградова, 19656). Наблюдения проводились над отдельными яйцекладками (табл. 5). В условиях длинного дня 95-100% личинок отродились в течение первых 10 дней после затопления водой, тогда как в условиях короткого дня появились только единичные личинки, не более 10%, а выплод остальных задержался до 70-120 дней. Обработка яиц в возрасте 30 дней стимулятором отрождения не дала результата, подтверждая факт формирования у них прочной диапаузы. Температура мало влияла на индукцию диапаузы, доля диапаузирующих варьировала незначительно. Обращает на себя внимание изменчивость реакции разных яйцекладок на одинаковые стимулы - доля отродившихся личинок в короткодневном режиме изменялась от 0 до 100%. Большинство яйцекладок (62.5%) состояло исключительно из диапаузирующих яиц, 1.5% - из недиапаузирующих, а остальные были смешанными. Это может свидетельствовать о генетической разно-качественности потомства разных самок.
Фотопериодическая индукция диапаузы яиц исследована также у Ос. togoi из Ванкувера, Канада (Galka, Brust, 1987а). При развитии комаров и отложенных ими яиц в условиях константных фотопериодов при температурах от 22° до 28° выявлена фотопериодическая реакция длиннодневного типа. При 23° пороговая длина дня составила 14.4 ч (рис. 4). Реакция зависима от температуры, в условиях 59
Таблица 5
Влияние фотопериодических условий содержания родительского поколения и яиц на индукцию диапаузы яиц у Ochlerotatus togoi (по Виноградова, 19656)
Фотофаза, ч	Температура, °C	Число яйце-кладок	Распределение числа яйцекладок в зависимости от доли отродившихся личинок				Общее число яиц	Диапаузи-рующие яйца, %
			0%	1-10%	20-80%	100%		
17,18	18	13	0	0	0	13	1583	0
22	15	20	0	0	3	17	2287	4.6
12	20	38	30	3	5	0	1280	96.4
12	18	42	21	И	8	2	2658	86.6
12	15	48	29	И	8	0	2097	89.5
короткого дня (СТ 10:14) при повышении температуры от 22° до 28° доля диапаузирующих яиц снижалась от 67 до 36%.
Из анализа литературы следует, что все 13 исследованных видов комаров с зимней диапаузой на стадии яйца характеризуются длиннодневной фотопериодической реакцией. Единственное исключение представляет дупловой комар Ос. sierrensis, у которого летняя диапауза регулируется короткодневной фотопериодической реакцией (Jordan, 1980b). Согласно изучению популяции из Орегона, США, одна и та же особь в процессе онтогенеза способна диа-паузировать дважды - летом на стадии яйца, а зимой - личинки IV возраста. Это объясняется особенностями годового распределения осадков, основная часть которых выпадает зимой, а лето бывает засушливым. Яйца откладываются весной в дупла деревьев, которые летом высыхают, и диапаузу яиц индуцирует длинный фотопериод. Эта диапауза служит приспособлением к переживанию сухого лета, предотвращая отрождение личинок после весенних дождей, которые временно затапливают яйца.
Осенью диапауза яиц завершается, личинки отрождаются при затоплении дупел зимними осадками, и под воздействием короткого дня диапаузируют. Весной развитие личинок продолжается, и через несколько недель вылетают имаго. В результате эта северная популяция имеет одну генерацию в году, т.е. развивается по моно-вольтинному типу.
60
Длина дня, ч
Рис. 4. Фотопериодическая индукция диапаузы яйца у Ochlerotatus togoi (по Galka, Brust, 1987а).
3.1.3.	Фотопериодическая чувствительность
Фотопериодически чувствительные стадии развития насекомых определяют путем переноса опытных насекомых из одного фотопериодического режима в альтернативный. Следует обратить внимание на некоторую неоднозначность результатов таких экспериментов с комарами, зимующими яйцами, что может быть обусловлено как их видоспецифичными особенностями, так и методическими различиями (содержанием яиц на влажном субстрате или в воде, применением стимулятора отрождения и его временем, чередованием затопления яиц водой и подсушивания, числом затоплений и т.д.).
Фотопериодическая чувствительность исследована у нескольких видов комаров и, в частности, у Ochlerotatus togoi из Приморского края России (Виноградова, 19656). Если куколки и самки содержались в условиях длинного дня при 20 °C, а яйца сразу переносились в условия короткого, то при 20° и 15° диапаузировала меньшая часть яиц, 37 и 21% соответственно. В случае противоположной смены условий фракция диапаузирующих яиц достигала 100% при 15° и 52% - при 25 °C (табл. 6). Таким образом, фотопериодическую
61
Таблица 6
Сравнительная роль фотопериодического режима, действовавшего на самку и яйца, в индукции диапаузы яйца у Ochlerotatus togoi (по Виноградова, 19656)
Номер опыта	Период жизни самки		Эмбриогенез	Фаратная личинка в яйце	Общее число яиц	Диапаузир. яйца, %
	до яйцекладки	после яйцекладки				
1 2 3* 4 5* 6** 7 8	1					847 331 382 331 479 267 548 1415	4.9 36.6 21.2 59.6 100.0 52.2 62.5 99.2
Примечание. Самки находились в режиме, начиная с куколочной стадии; яйца с фа-ратной личинкой находились в режиме 50 дней. Белые ячейки - длинный день (СТ 18:6), серые ячейки - короткий день, (СТ 12 :12).
* Самки содержались при 20е, а яйца при 15 “С. ** Самки содержались при 20е, а яйца - при 25’С.
чувствительность проявляли как самки-родительницы, так и яйца. Материнское влияние модифицировало собственную реакцию фа-ратной личинки на внешние условия, однако короткодневное воздействие на самок имело большее значение для индукции диапаузы, чем такое же воздействие только на яйца.
Изучение фотопериодической чувствительности по другой схеме подтвердило существование материнского эффекта и у другой популяции Ос. togoi из Ванкувера, Канада (Galka, Brust, 1987а), Показано, что в индукции диапаузы участвуют фотопериод и температура, действующие как на яйца, так и на преимагинальные стадии родительского поколения (табл. 7). Если родители содержались при длиннодневном освещении, а яйца - при короткодневном, то доля диапаузирующих яиц уменьшалась с повышением температуры от 18° до 25 °C (вариант Я). Накопление короткодневной фотопериодической информации, вызывающее увеличение доли диапаузирующих яиц, видно при сравнении вариантов КИЯ и Я при 20-25 °C.
Детальное изучение становления фотопериодической чувствительности в процессе развития родительского поколения и отложенных им яиц путем чередования альтернативных фотоперио-62
Таблица 7
Влияние изменения фотопериодических условий в процессе развития на индукцию диапаузы яйца у Ochlerotatus togoi при разных температурах (по Galka, Brust, 1987а)
СТ 17:7, 24°	СТ 10:14				Диапауза, %
	18°	20°	22°	25°	
Л Л Л Л	кия	КИЯ	КИЯ	КИЯ	100 ±0а 100 ±0а 100 ± 0 а 66 ±37.8 б
Л ки л ки л ки л ки	Я	Я	Я	Я	97 ± 2.4 а 74 ±7 6 56 ± 11.5 6 38 ± 25.7 в
л			Л КИЯ		89 + 3.4 а
				Л КИЯ	75 ± 7.0 6
Примечание. Л - личиночные стадии, К - куколка, И - имаго, Я - яйцо.
Разными буквами (а, б, в) обозначены достоверно отличающиеся варианты (р<0.05).
дов в разные периоды развития проведено у Ochlerotatus atropalpus (Anderson, 1968). Из табл. 8 видно, что фотопериодическая чувствительность проявляется в родительском поколении, начиная с личинки III возраста и далее; короткий фотопсриод, действовавший в этот период, индуцировал диапаузу почти всех яиц (99.1%), Такой же результат получался и в том случае, если только имаго или яйца экспонировались длинному фотопериоду, а все остальные стадии -короткому. В этих опытах также прослеживается накопление короткодневных импульсов, необходимых для индукции диапаузы яйца. Позднее это будет оценено количественно на других популяциях этого вида (Beach, 1978).
Эксперименты с китайской популяцией Aedes albopictus показали существование материнского эффекта и у этого комара (Wang, 1966). Доля диапаузирующих яиц увеличивалась по мере уменьшения длины фотопериода (от СТ 15:9 до 12:12), в условиях которого находились родители, кроме того полностью сформированные эмбрионы также сохраняли фотопериодическую чувстви-63
Таблица 8
Фотопериодическая чувствительность разных стадий онтогенеза у Ochlerotatus atropalpus (по Anderson, 1968)
СТ 16:8	СТ 12:12	Диапауза яиц, %
1,2	3, 4, К, И, Я	99.1а
1,2,3	4, К, И, Я	99.8 а
1,2, 3, 4,	К, И, Я	12.6 6
1,2, 3,4, К	И, Я	0.6 в
3,4, К, И	1,2, Я	4.2 б,в
3,4, К, И, Я	1,2	4.7 б,в
4, К, И	1,2, 3,Я	4.3 б,в
К, И	1,2, 3, 4, Я	4.4 б,в
И	1,2,3, 4, К, Я	98.7 а
Я	1,2, 3,4, К, И	99.8 а
Примечание. 1-4 - возраста личинок, К - куколка, И - имаго, Я - яйцо.
Разными буквами (а, б, в) обозначены достоверно отличающиеся варианты (р< 0.01).
тельность. Материнское влияние на физиологическое состояние яиц подтверждено также для японской популяции Ае. albopictus (Imai, Maeda, 1976).
Индукция диапаузы исследована у трех географических популяций Aedes vexans. У популяции из штата Вашингтон диапаузу индуцировал фотопериод в сочетании с низкой температурой (особенно эффективна температура 10°), отмечено материнское влияние на диапаузу яиц (McHaffey, 1972а). У комаров популяции из Германии (Friederich, 1984) удалось индуцировать диапаузу путем 2-недельного воздействия температуры 15° на фаратную личинку. Такие яйца не давали отрождения личинок и погибали при 20° через 24 месяца, при 25е - через 12 месяцев и при 30° - через 6 месяцев. Диапаузу можно было индуцировать температурой 5° и прекратить повышением ее до 15° у одного и того яйца, т.е. фаратная личинка совершенно самостоятельно реагировала на изменение внешних условий (фотопериодические условия во время оогенеза и эмбриогенеза не имели значения). В многочисленных экспериментах с Aedes vexans из Иллинойса, США, короткий фотопериод заменялся длинным, начиная с разных стадий родительского поколения (Wilson, Horsfall, 1970). Только в потомстве самок, прошедших весь цикл развития при коротком дне, диапаузировали 95% яиц, несмотря на то, что сами яйца находились при длиннодневном освещении. Во 64
всех других вариантах, когда личинки и куколки развивались при коротком дне, а имаго и яйца находились при длинном фотопериоде, диапауза не наблюдалась.
У Psorophora ferox диапауза яиц тоже наступала только в том случае, когда все стадии родительского поколения экспонировались короткому фотопериоду (Pinger, Eldridge, 1977).
Материнский эффект отмечен также у двух популяций Ochlerotatus caspius из Байрам-али, Туркмения (Виноградова, 1975) и южной Франции (Sinegre, 1983). Если самки туркменской популяции экспонировались короткому фотопериоду (СТ 12:12) при 25°, а яйца - короткому фотопсриоду при 12 °C, то после получения 14 короткодневных импульсов диапаузировали 56% яиц, а 93 импульсов - 66% яиц, тогда как в потомстве самок из длинного дня (СТ 20:4) диапаузировали только 2 и 6% яиц соответственно. Воздействие на яйца переменных температур (7 ч при 4 °C и 17 ч при 20°, средняя температура 15.3°) в течение 21 или 40 дней повысило долю диапаузирующих яиц до 59 и 61% соответственно.
Материнский эффект характерен также для Ос. dorsalis из штата Вашингтон, США (McHaffey, Harwood, 1970). Самки, находившиеся в условиях короткого дня (СТ 13.5:10.5) при 25 °C, откладывали больше диапаузирующих яиц, чем самки из условий длинного дня (СТ 16:8).
Тот факт, что состояние потомства программируется именно самкой, был подтвержден экспериментально на Ochlerotatus atropalpus (Anderson, 1968). Самки, содержавшиеся в условиях короткого фотопериода, после спаривания с самцами из длиннодневных условий откладывали исключительно диапаузирующие яйца, тогда как в противоположной комбинации появлялись недиапаузирующие яйца. При этом определенное значение имела фотопериодическая информация, накопленная во время преимагинального развития и содержания самок до спаривания (табл. 9).
Установлено, что материнское влияние изменяется адекватно изменениям внешних условий. Так, в опытах с Ae. albopictus самки сначала экспонировались длинному фотопериоду, а потом короткому, в результате чего в первой яйцекладке диапаузирующие яйца составляли 13.5%, во второй - 49.8%, а в третьей - уже 75.3% (Wang, 1966). Это имеет прямое отношение к природной ситуации, когда продолжительность жизни самок может быть достаточно большой и включать несколько гонотрофических циклов, из которых первые могут быть приурочены к летнему, а последние - к осеннему времени.
65
Таблица 9
Сравнительная роль фотопериодических условий содержания самцов и самок в индукции диапаузы яйца у Ochlerotatus atropalpus (по Anderson, 1968)
Фотопериод, СТ			Общее число яиц	Отрождение личинок, %
личинки, куколки и имаго (до спаривания)		имаго во время и после спаривания		
самцы	самки			
16: 8	12:12	12: 12	1463	0.67 а
12:12	16:8	16: 8	4905	97.336
16: 8	12:12	16:8	1320	0.50 а
12:12	16:8	12:12	2222	98.96
Примечание. Разными буквами (а,б) обозначены достоверно отличающиеся варианты (р<0.01).
Аналогичная динамика формирования диапаузы в трех последовательных яйцекладках наблюдалась у Ос. dorsalis в Подмосковье (Якубович, 1983). В потомстве летних самок, пойманных в июне-начале августа, диапаузирующие яйца составляли 75, 80 и 94%, соответственно, тогда как осенние самки, пойманные в конце августа-октябре, откладывали в основном диапаузирующие яйца (99, 98 и 98% соответственно).
Довольно много работ посвящено более детальному изучению становления фотопериодической чувствительности у эмбрионов и фаратной личинки.
В одной из первых работ исследовано взаимодействие температуры, фотопериодизма и чередования подсушивания и затопления яиц в индукции диапаузы у Ос. dorsalis из Вашингтона, США (McHaffey, Harwood, 1970). Использовались яйца природных весенних самок, содержавшихся при длинном дне и 25°; в этих же условиях происходил эмбриогенез, а затем яйца подвергались воздействию разных фотопериодов при температурах 10°, 25° и 32 °C и заливались водой. Влияние фотопериода проявлялось уже после 1-го затопления - при 25° и длинном дне (СТ 16:8) и коротком (11:13) отрождалось в среднем 74.5 и 18.1% личинок соответственно. Наибольшие различия наблюдались после 2-3-недельной экспозиции этим условиям. Высокая температура 32 °C нейтрализовала эффект короткого дня (75-80% личинок), низкая температура 10 °C инду-66
пировала диапаузу у 90% яиц даже после 2-4-недельного воздействия длинного фотоперериода (рис. 5). Наиболее благоприятным для формирования диапаузы было сочетание короткого фотопериода и пониженной температуры в период до затопления. Перемещение яиц из высокой температуры в низкую увеличивало долю диа-паузирующих яиц, а противоположная смена условий снижала ее.
Близкая картина наблюдалась в экспериментах с Ос. dorsalis из южной Франции (Sinegre, 1983). Фотопериодическая реакция проявлялась при 16° и 20°, но при температурах 12° и ниже все яйца диапаузировали независимо от фотопериода.
Длина дня (ч) и длительность экспозиции (недели)
Рис. 5. Отрождение личинок из яиц Ochlerotatus dorsalis при длинном (СТ 16:8) и коротком (СТ 11:13) фотопериодах и температуре 10 °C (по McHaffey, Harwood, 1970).
По оси абсцисс, верхняя строка - длина дня, часы, нижняя строка - длительность экспозиции, педели. Яйца получены от самок из режима СТ 16:8 и 25 вС; яйца находились в этом же режиме 5 дней, а Потом переносились в опытные условия. Серые колонки -отрождение личинок после 1-го затопления, заштрихованные колонки - после 3-го.
67
Фотопериодическая индукция диапаузы исследована также у Ос. dorsalis из США (Mulligan, 1980). В условиях фотопериодов СТ 13:11, 12:12,11:13 и 10:14 диапаузировали 15, 70, 85 и 98% яиц соответственно, критическая длина дня составила 12.25 ч. Температуры от 5° до 20° не влияли на фотопериодический эффект (исключая случай, когда при 5° находились эмбрионы). Более высокие температуры оказывали активирующее влияние, несмотря на короткие фотопериоды (при 27 °C диапаузировали 10% яиц, при 30° - 0%). Следует обратить внимание на то, что реакции на фотопериод эмбрионов и сформированных личинок не различались.
У Ochlerotatus sollicitans из США фотопериодическая реакция изучена при константных температурах 15° и 20° (Parker, 1988). Короткие фотопериоды при температуре 15° оказались более эффективными в индукции диапаузы, чем при 20 °C. При этом не имело значения, помещались ли в эти условия свежеотложенные яйца или яйца в возрасте 1, 2, 3, 4 или 5 дней. После 6-недельной экспозиции фотопериодам от СТ 6:18 до 10:14 при 15° диапаузировали 87-99% яиц.
Соотношение фотопериодической и температурной составляющих в индукции диапаузы изучено также у Ochlerotatus taenio-rhynchus из Северной Каролины, США (45° с.ш.) (Parker, 1985). При длиннодневном освещении СТ 14:10 и 27° содержали самок и отложенные яйца, завершавшие эмбриогенез через 5 дней. Затем яйца с фаратными личинками подвергались воздействию разных фотопериодов (от СТ 6:18 до 14:10) при трех температурах. Короткий день в сочетании с 15° индуцировал диапаузу у 85% яиц, а критическая длина дня находилась между 10 и 12 ч света. При 22° доля диапаузирующих яиц везде уменьшалась, а при 27° диапауза вообще отсутствовала. В других опытах фототермическим воздействиям подвергались яйца в период эмбриогенеза, в возрасте от 0 до 5 дней (Parker, 1986). Удалось установить, что и эмбриональные стадии проявляли фотопериодическую чувствительность, участвуя в формировании конечного результата.
У двух канадских популяций Ohlerotatus campestris исследована фотопериодическая чувствительность фаратных личинок в яйце (Таиthong, Brust, 1977). Сначала яйца на влажном субстрате содержались 15 дней при 23° и длинном дне, что предотвращало наступление диапаузы у фаратной личинки. Затем яйца экспонировались разным фотопериодам при 23° и заливались водой, после чего подсчитывали число диапаузирующих яиц. Диапаузу индуцировали фотопериоды короче СТ 14:10, при этом доля диапаузирующих
яиц возрастала по мере увеличения количества воспринятых короткодневных импульсов (табл. 10). Короткие фотофазы 8, 12 и 13 ч различались силой своего воздействия. Так, с увеличением короткодневной экспозиции от 4 до 45 дней в первом случае доля диапау-зирующих личинок возрастала от 8.5 до 65.8%, а в последнем - только от 3 до 18.4%. Таким образом, фаратная личинка Ос. campestris накапливала фотопериодическую информацию, определявшую ее судьбу - отрождение или диапаузу
На одной из американских популяций Ос. triseriatus показано, что для индукции диапаузы достаточно всего 3-6 короткодневных импульсов вне зависимости от того, получит ли их развивающийся эмбрион или уже сформированная личинка (Shroyer, Craig, 1980). У одного и того же яйца путем температурных манипуляций можно было индуцировать повторную диапаузу.
Таблица 10
Влияние числа короткодневных импульсов на индукцию диапаузы у фаратных личинок Ochlerotatus campestris при 23 °C
(Tauthong, Brust, 1977)
Экспозиция, дни	Фотофаза, ч	Диапауза яиц, %
X	8	8.47 ± 1.32
4	12	8.36 ± 0.68
7	8	9.49 ± 2
/	12	9.73 ± 1.7
	8	14.57 ± 1.62
1U	12	9.64 ± 1.33
4 А	8	32.03 ± 4.54
14	12	15.53 ± 2.35
	8	48.99 ±3.41
20	12	32.91 ±3.85
	8	73.13 ±2.6
30	12	56.83 ±1.6
X с.	8	65.80 ± 0.82
4э	12	53.89 ± 2.75
Примечание. Яйца находились на влажной ткани при 23 °C и СТ 16:8 в течение 15 дней, а после получения 4-45 короткодневных импульсов подвергались воздействию стимулятора отрождения. Количество диапаузирующих яиц подсчитывалось через сутки.
Интересные наблюдения, касающиеся физиологического механизма восприятия фотопериодической информации, известны для Ос. atropalpus (Kalpage, Brust, 1974). Индукция диапаузы яйца у этой канадской популяции контролируется фотопериодической реакций с критической длиной дня 14.2 ч. Тот факт, что яйца с изолированным от света передним концом не воспринимали длинный фотопериод, дает основание предполагать, что возможно эта часть (микропиле) связана с рецепцией этой информации.
Итак, у комаров фотопериодически чувствительными стадиями, ответственными за индукцию диапаузы яйца, могут являться родительское поколение, начиная с III—IV личиночной стадий, и (или) яйца (на стадии эмбриогенеза и фаратной личинки). Конечный результат - развитие или диапауза - зависит от вида и конкретного сочетания фотопериода и температуры, действующих в тот или иной период онтогенеза. Отмечен эффект накопления фотопериодических импульсов.
Вообще материнское влияние на физиологическое состояние потомства (яиц, личинок и куколок) встречается и у других групп насекомых (Виноградова, 1973; Tauber et al., 1986; Danks, 1987). X. Дэнкс приводит список из 22 таких видов, относящихся к 15 семействам насекомых.
3.1.4.	Географическая изменчивость диапаузы
У комаров известны разные формы географической изменчивости диапаузы и контролирующей ее фотопериодической реакции. Одна из форм - изменчивость критической длины дня, впервые установленная у Ohlerotatus triseriatus (Kappus, Venard, 1967). У северной популяции из Огайо (39-42° с.ш.) критический фотопериод находился между 13 и 14 ч, тогда как у более южной, из Алабамы (31-35° с.ш.) - между 12 и 13 ч.
Более подробно в этом отношении изучены 9 популяций этого вида с территории США, ограниченной 28° и 46° с.ш. (Shroyer, Craig, 1983). Четыре более северные популяции из Мичигана и Индианы (42-46° с.ш.) имеют более или менее сходную конфигурацию фотопериодических кривых с небольшой долей диапаузирующих яиц в левой и в правой длиннодневной частях (рис. 6). У более южной популяции из Луизианы (30° с.ш.) зона коротких фотопериодов, индуцирующих диапаузу, сужается, а у самой южной популяции из Флориды диапауза практически отсутствует, и фотопериодическая 70
1001
Длина дня, ч
Рис. 6. Географическая изменчивость фотопериодической реакции, индуцирующей диапаузу яйца у Ochlerotatus triseriatus (по данным Shroyer, Craig, 1983).
А. 1 - Мичиган, 46е с.ш., 2 - Майн, 45е с.ш., 3 - Индиана, 42е с.ш.; Б. 1 - Мичиган, 42° с.ш., 2 - Луизиана, 30е с.ш., 3 - Флорида, 28е с.ш. Яйца находились 14 дней при СТ 16:8, а потом на 14 дней переносились в разные фотопериодические условия.
кривая вообще не выражена. В результате установлено, что критический фотопериод для индукции диапаузы у Ос. triseriatus увеличивается на 1 ч с увеличением широты местности на 4.2° в пределах территории от 30 до 46° с.ш.
У Weyomiya smithii критическая длина дня увеличивается па 1 ч с увеличением широты на 5.4° (Bradshaw, 1976; Bradshaw, Lounibos, 1977).
71
У Ochlerotatusatropalpusy популяции из Коннектикута (40° с.ш.), критическая длина дня составляет 14.5 ч, тогда как у более южной популяции из Техаса (30° с.ш.) около 13 ч (Anderson, 1968). У этого же вида географическая изменчивость выражается в различном количестве фотопериодических импульсов, необходимых для индукции диапаузы (Beach, 1978). У южной формы (14° с.ш.) диапауза наступает в ответ на 9 или более короткодневных импульсов, полученных в период фотоперидичсски чувствительной стадии, личинки IV возраста и куколки родительского поколения. При температурах 22° и выше этот период продолжается менее 9 дней, поэтому диапауза не наступает. Более северной популяции (45° с.ш.) для индукции диапаузы необходимо получить только 4 таких импульса.
Еще одна форма географическай изменчивости обнаружена при изучении двух популяций Aedes albopictus из Китая (Yang, 1988). У более северной популяции (провинция Янгсу, ЗГ с.ш.) фотопериодическую чувствительность проявляют как родители, так и фарат-ная личинка, причем доля диапаузирующих яиц увеличивается по мере сокращения длины дня, действующей на родителей, от СТ 9:15 до 15:9. У южной популяции с о. Хайнань (18° с.ш.) материнское влияние на диапаузу яиц отсутствует.
Сравнительное исследование Ос. geniculatus из Англии и о. Сардиния показало, что более северная популяция характеризуется более глубокой диапаузой. Кроме того, яйца, из которых развиваются самки, также имеют более глубокую диапаузу по сравнению с таковыми, дающими самцов (Sims, Munstermann, 1983).
У некоторых видов с широким ареалом происходит внутривидовая дифференциация популяций по признаку вольтинизма. Например, у Ос. campestris в Канаде южные популяции (на широтах 49-52° с.ш.) всегда являются поливольтинными, тогда как более северная популяция (58° с.ш.) включает и моновольтинную фракцию (36%) с облигатной диапаузой яйца. Эта диапауза достаточно прочная: после 10-дневной экспозиции 30° отрождается только 59% личинок (Tauthong, Brust, 1977).
У Ос. triseriatus в южной части ареала большая часть популяции зимует личинками и меньшая - яйцами, которые более устойчивы к неблагоприятным факторам (Holzapfel, Bradshaw, 1981; Kappus, Ve-nard, 1967; Sims, 1982). Сходная ситуация отмечена Ос. togoi (Mogi, 1981). У W. smithii в северной части ареала и в горах зимуют личинки III возраста, а личинки IV возраста - в южной части (Bradshaw, Lounibos, 1977).
72
3.1.5.	Прекращение диапаузы
Представление об экологических механизмах реактивации диапаузирующих яиц комаров основано как на природных, так и на лабораторных экспериментах. Изучение процессов реактивации яиц ряда видов Ochlerotatus и Aedes осуществлено Н.В. Хелевиным в Ивановской области (Хелевин, 1957а, б, в, 1958а, б, 1959а, б). Диапаузирующие яйца из природных зимних условий приносили в лабораторию, заливали водой и отмечали отрождение личинок. С увеличением продолжительности естественного охлаждения от 2 до 5 месяцев, начиная с ноября, фракция яиц, давших отрождение личинок в течение 20 дней после затопления, увеличилась у Ос. dorsalis от 19 до 82%, у Ос. maculatus - от 0 до 63%, у Ос. excrucians - от 0 до 74% и у Ос. cyprius - от 0 до 60%.
О.Н. Сазонова (1960) отмечала более высокие темпы реактивации яиц в лесной зоне европейской части России: уже в январе доля реактивированных яиц в среднем составляла у Ос. communis 46%, у Ос. excrucians - 39%, у Ос. punctor - 55% и у Ос. intrudens - 28%. Несмотря на некоторое несоответствие данных двух авторов, факт относительно раннего (ноябрь-январь) завершения диапаузы у некоторой части яиц комаров очевиден.
Другая картина наблюдалась у Ос. nigromaculis в Калифорнии, США (Miura, Takahashi, 1973). Из яиц, собранных в октябре, ноябре-январе и апреле-мае, после первого затопления водой отродилось 12%, 0% и 52% личинок соответственно.
Несмотря на относительность приведенных количественных характеристик, которые зависят от погодных условий осенне-зимнего сезона, изменяющихся по годам и в разных регионах, они дают общее представление о динамике реактивации яиц в природе. Из общих особенностей можно отметить постепенное повышение процента реактивированных яиц по мере увеличения продолжительности их охлаждения. Кроме того, с увеличением продолжительности охлаждения яиц увеличивается дружность их отрожде-пия, т.е. большая часть личинок вылупляется в первую декаду после затопления их водой.
Роль температуры как фактора реактивации диапаузирующих яиц изучена экспериментально у нескольких видов комаров.
Реактивирующие способности высокой температуры подтверждены для 2 видов из Канады. Так, из диапаузирующих яиц моновольтинной фракции северной популяции Ос. campestris после 73
10-дневной экспозиции 30 °C отродилось 59% личинок (Thauthong, Brust, 1977). Только 5-днсвная экспозиция 30° вызвала активное отрождение личинок из диапаузирующих яиц Ос. atropalpus, возраст которых составлял 60-90 дней; при этом фотопериод не имел значения (Kalpage, Brust, 1974). Реактивация диапаузирующих яиц Ае. vexans происходила при повышении температуры от 5 до 10-30 °C (Friederich, 1984).
Диапазон температур от 18 до 25° С, оптимальных для активного развития и репродукции, видимо, не очень благоприятен для прохождения процесса реактивации яиц. Диапаузирующие яйца Ос. caspius нс удавалось реактивировать температурой 25° (Sinegre, 1983).
Из семи изученных видов (Ae. cinereus, Ae. vexans, Oc.flavescens, Ос. triseriatus, Ос. togoi и Ос. dorsalis) только у двух последних температуры 15-20 °C вызывали отрождение 42 и 5% личинок соответственно (Хелевин, 1958а, Виноградова, 1967), однако при таких температурах у некоторых видов возможно осуществление медленной спонтанной реактивации. Например, у Ос. triseriatus при короткодневном режиме и температурах от 15 до 20° формируется диапауза; после применения стимулятора отрождения к яйцам в возрасте 1 месяца в среднем отрождалось 8.6% личинок, а в возрасте 10 месяцев - в среднем уже 88.5% личинок, что свидетельствовало о процессе спонтанного прекращения диапаузы (Виноградова, 1969).
Однако наиболее эффективным фактором реактивации диапаузирующих яиц комаров служат пониженные температуры, обычно ниже 10 °C. В некоторых случаях одна и та же температура, в зависимости от продолжительности ее воздействия, оказывается благоприятной как для индукции диапаузы, так и для ее прекращения. Так, у Ос. dorsalis экспозиция 10°, равная 2-4 неделям, вызывала наступление диапаузы почти у всех яиц, а более длительное охлаждение яиц (13-18 недель и более) способствовало прекращению диапаузы и от-рождению 90% и более личинок независимо от фотопериодических условий (McHaffey, Harwood, 1970) (см. рис. 5). Низкотемпературная реактивация яиц комаров изучена достаточно хорошо. Например, охлаждение диапаузирующих яиц Ос. togoi при 5 °C в течение 1,2 и 3 месяцев вызывало отрождение 26, 65 и 99% личинок соответственно в течение первого месяца, тогда как более низкие температуры от 0 до -3° реактивировали только 20-26% яиц (Виноградова, 1969). Аналогичная корреляция между продолжительностью охлаждения при -3° и долей реактивированных яиц подтверждена на Ос. squamiger (Beckel, 1958). Длительная экспозиция (180 дней) температуре +4° 74
на фоне короткого дня реактивировала почти все яйца Ос. triseriatus популяции из Индианы, США (Shroyer, Craig, 1983). Из диапаузирующих яиц Ос. communis, Ос. cataphylla и Ос. cantans (Подмосковье, Россия) после годового охлаждения при +3 до +5° отродились 88, 72 и 54% личинок (Якубович, 1975).
Впервые факт фотопериодической реактивации диапаузирующих яиц комаров был обнаружен у Ос. triseriatus при сравнении отрождения личинок в условиях длинного и короткого фотопериодов (Baker, 1935). Позже она была изучена у этого же вида более подробно (Виноградова, 1967; Shroyer, Craig, 1983). Оказалось, что из диапаузирующих яиц, содержавшихся в короткодневных условиях 2 месяца, после воздействия длинным днем отродились 56% личинок, но аналогичное воздействие на яйца в возрасте 5 месяцев было неэффективным. Возможно, это связано с усилением интенсивности диапаузы по мере пребывания в условиях короткого дня. Диапауза прекращалась быстрее, если фотопериодическому воздействию предшествовал период охлаждения яиц при +4 °C.
Прекращение диапаузы яиц комаров под влиянием длинного дня было установлено также у Ос. caspius (Sinegre, 1983), Ос. atropalpus (Kalpage, Brust, 1974) и Oc. geniculatus (Sims, Munstermann, 1983). Для реактивации яиц Ос. dorsalis (Mulligan, 1980) требовалось сочетание длинного фотопериода и высокой температуры.
Аналогичным образом из диапаузирующих яиц Ос. taenio-rhynchus под воздействием 14-часового освещения при 27 °C первые личинки появлялись уже через 24 ч, но реактивация всех яиц завершалась только к 6-му дню (Parker, 1985).
Эксперименты с Ос. albifasciatus из умеренного пояса Аргентины выявили большую изменчивость интенсивности диапаузы яиц, которая проявлялась в ответ на периодические затопления водой (Campos, Sy, 2006). Такая изменчивость наблюдалась среди групп яиц, зимовавших в опавших листьях в природе и в лаборатории (СТ 12:12, 23 °C), и даже среди яиц, отложенных одной самкой.
Заслуживает внимания интересный факт, обнаруженный у Ос. triseriatus (Виноградова, 1969). Оказалось, что яйца, реактивированные в результате длительного охлаждения (40-90 дней), продолжали сохранять фотопериодическую чувствительность - короткий день ингибировал отрождение (отродились не более 13% личинок), в то же время при длинном - 58% личинок. Возможно, эта особенность имеет важное адаптивное значение, так как в природе короткий фотопериод, дублируя роль низкой температуры, может 75
предотвращать преждевременное отрождение личинок из реактивированных яиц поздней осенью и ранней зимой во время кратковременных потеплений. Кроме того, у яиц комаров, обитателей мелких временных водоемов, существует риск того, что они не будут затоплены водой в текущем сезоне и будут зимовать второй раз. В этом случае наступление повторной диапаузы у реактивированных яиц обеспечит благоприятный исход зимовки.
Итак, к настоящему времени фотопериодическая и температурная индукция диапаузы яиц изучена у 14 видов (или 21 популяции) комаров родов Ochlerotatus и Aedes. Как обычно, фотопериод и температура тесно взаимодействуют в этом процессе. Сложность изучения параметров фототермических реакций у этой группы комаров связана с присущей им асинхронностью отрождения личинок (даже из одной яйцекладки), которая затрудняет дифференциацию диа-паузирующих и недиапаузирующих яиц, находящихся в обычной воде. Точное определение физиологического статуса яиц становится возможным только после применения стимуляторов отрождения. Диапаузирующие яйца не реагируют на этот фактор, тогда как из недиапаузирующих начинается отрождение личинок.
Другая особенность этой группы комаров заключается в существовании у некоторых видов материнского эффекта, когда физиологическое состояние яиц в той или иной степени программируется фотопериодическими условиями, действовавшими на родительское поколение. В этом случае фотопериодическую чувствительность проявляют разные стадии развития родительского поколения, преимущественно начиная с личинки IV возраста. Тот факт, что физиологическое состояние яиц определяется именно самкой, а не самцом, подтверждено в опытах с содержанием их при альтернативных фотопериодах (Ос. atropalpus}. Проявление материнского эффекта варьирует у разных видов и даже популяций одного вида. Например, у одной из северных популяций Ае. albopictus он обнаружен, а у более южной (о. Хайнань) - не найден. «Вклад» материнского организма в детерминацию физиологического статуса яиц может также изменяться в зависимости от конкретного сочетания фотопериода и температуры в разные периоды онтогенеза.
Известно, что жизнь яиц многих видов комаров может достигать большой продолжительности, учитывая растянутость отрождения из них личинок и вероятность периодического или полного высыхания временных водоемов, поэтому, несмотря на существование у 76
некоторых видов материнского эффекта, сами яйца продолжают сохранять способность самостоятельно воспринимать факторы внешней среды и адекватно на них реагировать. Показано, что эти стимулы воспринимаются не только фаратной личинкой, но и разными стадиями эмбриона (Ос. taeniorhynchus, Ос. sollicitans, Ос. dorsalis, Ос. triseriatus). Например, для индукции диапаузы яйцам Ос. triseriatus достаточно получить 3-6 короткодневных импульсов, независимо от того, действовали они на эмбрион или фаратную личинку У первоначально недиапаузирующих яиц Ос. campestris короткий день может индуцировать диапаузу, причем доля диапаузирующих яиц возрастает от 4 до 66% с увеличением числа короткодневных импульсов от 4 до 45. Экспериментально установлен случай сохранения фотопериодической чувствительности и индукции коротким фотопериодом повторной диапаузы у реактивированных яиц Ос. triseriatus. Вероятно, эта особенность может иметь определенное адаптивное значение в случае ранней холодовой реактивации или повторной зимовки яиц.
Согласно природным наблюдениям и результатам экспериментов низкие зимние температуры в умеренном климате служат главным фактором реактивации диапаузирующих яиц комаров. Случаи фотопериодической реактивации также известны, но вряд ли этот способ реактивации широко распространен в природных условиях. На это существуют причины, и прежде всего тот факт, что многие виды откладывают яйца в мало доступные свету места (почва, дупла, растительные остатки и др.).
3.2.	Личиночная диапауза
3.2.1.	Характеристика диапаузы
Личиночная диапауза встречается у отдельных представителей разных родов - Ochlerotatus, Aedes, Anopheles, Mansonia, Wyeomyia, Toxorhynchites. Главная характеристика личиночной диапаузы - это стойкая задержка развития личинок, преимущественно в III или IV возрастах, причем для их дальнейшего развития и окукления необходимо воздействие определенных внешних факторов. Этим состояние диапаузы отличается от простого торможения развития личинок на любой стадии под прямым действием низких температур, когда повышение температуры до оптимального уровня вызывает немедленное возобновление развития, однако точная идентификация физиологического состояния обычно невозможна без специальных 77
экспериментов. В некоторых случаях вообще бывает трудно дать однозначный ответ, так как интенсивность (глубина) диапаузы, т.е. степень задержки развития, может варьировать в широких пределах.
В качестве иллюстрации можно привести наблюдения за развитием родникового малярийного комара Anopheles claviger, распространенного в Европе, северной Африке и Азии (Западная Сибирь, Средняя и Малая Азия) (Гуцевич и др., 1970). Согласно Маркович (1952), в северной части его ареала зимуют преимущественно личинки III-IV возрастов, в южной и западной частях (западная и южная Европа, Средняя Азия) зимой встречаются все личиночные возраста. Личинки разных возрастов, собранные в Подмосковье в октябре, в лаборатории при 20 °C в короткий срок достигали IV возраста и оставались в таком состоянии до весны (лишь немногие из них превратились в куколок в ноябре-декабре). Аналогичным образом вели себя зимующие личинки всех возрастов, собранные в декабре в Абхазии и содержавшиеся в природных условиях (Устинов, 1946). К марту большинство личинок I-III возрастов достигли IV возраста и начали окукливаться одновременно с личинками, находившимися в IV возрасте еще в декабре. Из этого следует, что, по крайней мере, в северной и средней частях ареала личинки зимуют в разном физиологическом состоянии. Сильное замедление развития личинок I-III возрастов обусловлено прямым влиянием низкой зимней температуры, и в конце концов оно завершается линькой на IV возраст. Торможение развития личинок IV возраста является более стойким, и только его можно квалифицировать как состояние диапаузы.
Физиологические особенности диапаузирующих личинок комаров изучены недостаточно. Известно, что у них снижается двигательная активность и интенсивность питания, накапливаются жировые резервы и иногда изменяется холодостойкость. Например, в северной части России диапаузирующие личинки A. claviger при температуре воды 0 °C опускаются на дно водоема, где они могут оставаться долгое время, тогда как в более южных районах они держатся в верхних слоях воды и продолжают питание (Маркович, 1952). Снижение активности питания наблюдается у хищных личинок Toxorhynchites rutilus (Trimble, 1983; Lounibos et al., 1998). Короткий день и низкая температура уменьшают количество потребляемой пищи (в частности, личинок Aedes aegypti), причем диапаузирующие личинки иногда убивают жертву, но не съедают ее. Окончание диапаузы сопровождается восстановлением нормальной активности питания. В Канаде зимующие личинки Wyeomyia smithii продолжают питание, 78
но менее интенсивно, чем недиапаузирующие (Evans, Brust, 1972). Не прекращают питание диапаузирующие личинки Ос. triseriatus (Wright, Venard, 1971) и Ос. geniculatus (Sims, Munstermann, 1983).
Жировые запасы, накапливаемые диапаузирующими личинками комаров, обеспечивают их жизнедеятельность зимой, в случае снижения или полного прекращения питания. Так, в Узбекистане, в октябре-ноябре зимующие личинки A. pulcherrimus имели хорошо развитое жировое тело. Сильное ожирение наблюдалось также у диапаузирующих личинок A. plumbeus, A. claviger и Ос. triseriatus в экспериментальных условиях при 15 °C (Виноградова, 1962, 1963, 1967).
Данные о холодостойкости диапаузирующих личинок комаров фрагментарны и неоднозначны. Известно, что в Канаде диапаузирующие личинки Wyeomiya smithii могут зимовать в замерзшей воде в пазухах листьев Sarraceniapurpurea (Evans, Brust, 1972). С другой стороны, диапаузирующие личинки этой же популяции не способны переносить длительное воздействие низких и отрицательных температур. В эксперименте только 40% личинок выживали после 8-нс-дельного пребывания при -5 °C, а в природе, где средняя температура почвы в зимние месяцы составляла -3.7 °C, зиму переживали в среднем 55% особей. В провинции IIIандонг, Китай, личинки Armig-eres subalbatus начинают диапаузировать с конца октября, при температуре 16 °C и ниже. В эксперименте 90% личинок выдерживали -5° в течение 12 ч, но все погибли через 60 ч (Zhang et al., 1992).
У североамериканского дуплового комара Anopheles barberi короткий день индуцирует диапаузу преимущественно у личинок II (75%), а также III возрастов (Copeland, Craig, 1989). Личинки II возраста переносили 24-часовое охлаждение при -15 °C лучше III возраста. Выживание зимующих личинок после полного промерзания воды (с переходом в кристаллическое состояние) отмечено у A. pulcherrimus в Туркменистане (Васильев, 1913), у A. claviger на Кавказе (Авдеева, Никифорова, 1941), A. plumbeus во Франции (Roubaud, Colas-Belcour, 1933), а также у W. smithii и Orthopodomyia alba (Horsfall, 1955). Личинки A. plumbeus и О. alba, вмерзшие в лед, благополучно переносили 5-7-дневное пребывание при -5 до -8 °C, сохраняя жизнеспособность после оттаивания, однако образование льда губительно сказывалось на зимующих личинках A. pulcherrimus и Л. claviger в Азербайджане (Трофимов, 1942). Именно небольшой холодостойкостью A. pulcherrimus объясняют значительные межгодовые колебания его численности в Узбекистане и Туркменистане.
79
Интересны данные о способности преимагинальных стадий развития некоторых комаров, в частности Ос. sierrensis, находиться некоторое время вне воды (Garcia et al., 1972). Этот вид развивается в дуплах деревьев, и в Калифорнии особенно большая смертность личинок приходится на сухой период года, с середины января до середины марта. Лабораторные опыты показали, что 95% куколок и 62% личинок последнего возраста выживали 6-10 дней при температуре 42 °C, и 62% куколок оставались живыми до 27 дней, если они содержались на влажном хлопке в закрытых контейнерах. Эта способность существовать некоторое время во влажном субстрате бесспорно является полезной для видов, населяющих такие нестабильные в отношении водного режима биотопы, как дупла деревьев.
3.2.2.	Индукция диапаузы
Фотопериодическая и температурная индукция личиночной диапаузы к настоящему времени изучена более чем у 10 видов комаров. Наиболее подробные данные имеются для Anopheles plumbeus, Ochlerotatus triseriatus, Ochlerotatus togoi, Wyeomyia smithii и Ochlerotatus sierrensis.
Дупловой малярийный комар A. plumbeus широко распространен в лесах Европы (от Швеции до юго-восточной Европы и Северного Кавказа) и Азии (Закавказье, северный Иран, Туркмения, Таджикистан) (Мончадский, 1951). Личинки обитают почти исключительно в дуплах разнообразных пород деревьев с водой, богатой дубильными веществами и гуминовыми кислотами. Диапаузиру-ют личинки старших возрастов; в некоторых местах зимуют также яйца, подтверждением чего служит появление личинок I возраста зимой и полное отсутствие младших возрастов осенью (Авдеева, Никифорова, 1941).
Экспериментальное изучение влияния фотопериода на личиночное развитие проведено на A. plumbeus из Крыма, Украина (Виноградова, 1962). Личинки, начиная с I возраста, содержались при 16 и 20 °C в сочетании с длинным и коротким фотопериодами (рис. 7).
При обеих температурах длинный день способствовал быстрому росту и окукливанию всех особей в течение 70 дней, тогда как короткодневное освещение при 16 °C заметно замедляло развитие личинок III возраста и индуцировало длительную диапаузу у личинок IV возраста; единичные куколки появлялись через 60 дней, но даже спустя год число их не превышало 4% (рис. 7, А, Б). Повыше-80
ние температуры опыта до 20 °C увеличило долю куколок до 30% (рис. 7, В). Для изучения фотопериодической чувствительности личинки II и III возрастов, собранные в природе 22 сентября (их предшествующее развитие проходило в условиях укорачивающегося дня, около 13-12 ч), помещались в условия длинного дня при 16 и 21 °C, где превращались в куколок в течение 27-43 дней; в условиях короткого дня они не развивались далее IV возраста, пребывая в таком состоянии до 5 месяцев. Таким образом, решающее значение в детерминации диапаузы имел фотопериодический режим, действовавший последним.
Близкая картина наблюдалась у родникового малярийного комара Anopheles claviger (Виноградова, 1963). В экспериментах с северной популяцией (окр. Санкт-Петербурга) при 15 °C и круглосуточном освещении личиночное развитие завершилось за 68 дней; при коротком дне (СТ 12:12) все личинки достигли IV возраста к 88-му дню, но дальнейшее их развитие остановилось, что свидетельствовало о наступлении диапаузы. Все они погибли к 170-му дню опыта. При 18° и длинном дне 97% личинок завершили развитие в течение месяца, а при коротком дне 63-82% особей окуклились в течение 3 месяцев.
Фототермическая индукция диапаузы хорошо изучена у Ochlerotatus togoi (Mogi, 1981; Mori et al., 1985; Galka, Brust, 1987b; Sota, 1994). У популяции из Ванкувера, Канада, обнаружена длиннодневная фотопериодическая реакция (Galka, Brust, 1987а). Диапауза личинок IV возраста формировалась при длине дня 12 ч и короче, критическая длина дня составила 10.9 ч (рис. 8, А). Реакция на фотопериод зависела от температуры (рис. 8, Б). Доля диапаузирующих личинок увеличивалась от 0 до 100% по мере понижения температуры развития от 18 до 14°.
Своеобразная ситуация наблюдалась у Ochlerotatus togoi в Нагасаки, Япония, где в природе комары зимуют как личинками IV возраста, так и яйцами (Mogi, 1981). Экспериментальное изучение этой популяции показало, что при 15 °C и коротком фотопериоде (СТ 12:12) личинки развивались без задержки, а вылетавшие самки откладывали диапаузирующие яйца. При той же температуре и фотофазе 10 ч личинки диапаузировали, а самки откладывали недиапау-зирующие яйца. Таким образом, фотофазы, различавшиеся на 2 ч, индуцировали диапаузу на разных стадиях - личинки или яйца.
Некровососущий комар Wyeomyia smithii, единственный представитель этой тропической группы комаров в Северной Америке,
81
Рис. 7. Фототермическая индукция личиночной диапаузы у Anopheles plumbeus из Крыма (но Виноградова, 1962)
I-IV- возрасты личинок, К - куколки. А - СТ 16:8, 15.9 °C; Б - СТ 9:15, 15.9 °C; В -СТ 9:15, 20.4 °C.
распространен от Гулфа в Мексике до Канады (33-55° с.ш.). Личинки развиваются преимущественно в заполненных водой пазухах листьев насекомоядного растения Sarracenia purpurea и питаются остатками добычи, пойманной растением (преимущественно насекомые). Ареал комара полностью повторяет таковой растения. IV. smithii относится к облигатно автогенным видам (Smith, Brust, 1971; Istock et al., 1975). Этот комар характеризуется поливольтинизмом в южной части ареала, бивольтинизмом - в средней и моновольти-низмом - в северной частях ареала (Farkas, Brust, 1986). На севере 82
Рис. 8. Влияние фотопериода (Л) и температуры (Б) на развитие личинок Ochlerotatus togoi из Ванкувера, Канада (по Galka, Brust, 1987а).
А- 16 °C, СТ 10:14.
в Онтарио, Канада, имаго из перезимовавших личинок вылетают в начале июля, и большая часть личинок III возраста летнего поколения в середине августа диапаузирует до следующей весны. Небольшая часть личинок может развиваться без диапаузы, давая 2-ю генерацию. Доля перезимовавших личинок варьирует в значительных пределах (от 9 до 50%) в зависимости от выраженности снежного покрова, спасающего личинок от вымерзания.
Экспериментально установлено, что диапауза личинок III возраста индуцируется, поддерживается и прекращается под влиянием фотопериода (Bradshaw, Lounibos, 1972; Bradshaw, Phillips, 1980). Фотопериодическая чувствительность проявляется уже в начале личиночного развития. Длинный день предотвращает и прекращает диапаузу, а короткий - индуцирует и поддерживает ее. Фотопериодическая индукция диапаузы при 21 °C показана на рис. 9. Пороговая длина дня равна 14.45 ч. Развитие также ограничено температурами ниже 15 °C.
Хотя обычно у 1У. smithii зимуют диапаузирующие личинки III возраста, существует и вторая, тоже регулируемая фотопериодизмом задержка развития личинок IV возраста.
По наблюдениям в Массачусетсе, США, диапаузирующие личинки IV возраста многочисленны весной, после окончания диапаузы у личинок III возраста, и осенью, когда в большом количестве появляются диапаузирующие личинки III возраста новой генерации. Однако личинки IV возраста не переживают зиму. Диапаузу 83
Рис. 9. Фотопериодическая индукция (1) и прекращение (2) диапаузы личинок III возраста Wyeomyia smithii (по Bradshaw, Lou-nibos, 1972).
Диапауза индуцирована путем воспитания личинок, начиная с I возраста, при 2ГС и разных фотопериодах. Реактивация исследована у 25-днев-ных личинок при 2ГС.
личинок IV возраста можно индуцировать в лаборатории путем короткого воздействия на личинок III возраста сначала длинного дня, а потом - короткого или путем длительного воздействия короткого дня при 25 °C (Lounibos, Bradshaw, 1975).
Влияние терморитмов на развитие комаров исследовано только у IV. smithii (Bradshaw, 1980). Замечено, что развивающиеся в пазухах листьев растения личинки подвергаются воздействию суточного ритма температур. Так, на севере штата Нью-Йорк дневная амплитуда температур составляет 14.5 °C, а суточный ритм температур с начала июня до середины сентября отстает от светового цикла на 0-6 ч, являясь своего рода датчиком времени. Между фото- и терморитмами возникают разные фазовые отношения. Было изучено влияние на индукцию диапаузы обычных, симметричных и ассим-метричных фотопериодов в сочетении с терморитмами. В одном из опытов фотопериодический режим СТ 12:12 сочетался с терморитмом (16-часовое воздействие высокой температуры 3 Г и 8-часовое -19°), причем положение середины 16-часовой термофазы менялось на протяжении 24-часового цикла. Максимальная доля диапаузи-рующих личинок наблюдалась в том случае, когда середина 16-ча-84
совой термофазы совпадала с серединой 12-часовой фотофазы или с выключением света (эта ситуация близка к природной). Если тот же термопериод опережал фотопериод на 90° (неестественное положение), то личинки развивались без задержки. Экспериментально установлено, что по сравнению с постоянной средней температурой терморитмы замедляют развитие W. smithii, зато его плодовитость увеличивается в 7 раз.
Регуляция диапаузы детально исследована у Ochlerotatus triseriatus, распространенного в южной Канаде и США. Его личинки развиваются в дуплах деревьев и разнообразных искусственных водоемах, типа использованных автомобильных покрышек (Carpenter, La Casse, 1955). В северной части ареала зимуют яйца, а южнее - личинки. Так, в штате Нью-Йорк зимой встречаются только яйца (Baker, 1935), а в Джорджии и Флориде - и личинки, развитие которых возобновляется в конце января (Love, Whelchel, 1955). Различным аспектам диапаузы и фотопериодической реакции этого вида посвящен ряд работ (Love, Whelchel, 1955; Виноградова, 1967; Wright, Venard, 1971; Clay, Venard, 1972; Holzapfel, Bradshaw, 1981; Sims, 1982).
Влияние фототермических условий на личиночное развитие исследовано на Ос. triseriatus из Джорджии, США (Виноградова, 1967). При 15 °C наблюдалась четкая фотопериодическая реакция -при длиннодневном освещении все личинки окукливались, а при короткодневном - более 90% особей диапаузировали в IV возрасте. Все они погибали на протяжении последующих 2-4-го месяцев, будучи не в состоянии реактивироваться в этих условиях. Детальное изучение фототсрмической реакции у 6 популяций Ос. triseriatus из США (Holzapfel, Bradshaw, 1981) подтвердило, что только сочетание короткого дня с низкой температурой 16.5 °C способно индуцировать и поддерживать диапаузу личинок продолжительностью не менее 80 дней. При 21 и 25° все личинки окукливались до 80-го дня, причем продолжительность IV возраста строго коррелировала с фотопериодом.
Сроки формирования диапаузы у личинок IV возраста и контролирующие ее механизмы исследованы у Ochlerotatus sierrensis из Калифорнии (Ahmadi et al., 1985). Личинки 1 возраста в пластиковых контейнерах помещали в природные условия каждые две недели с августа по декабрь. Индукция диапаузы началась у личинок, отродившихся в начале сентября, и уже все личинки, отродившиеся в начале октября, диапаузировали. Однако искусственное удлинение 85
светового дня (фотофаза составляла 16 ч) предотвращало наступление диапаузы. Диапаузирующие личинки всех сроков отрождения начали окукливаться в конце февраля. Удлинение фотопериода или повышение температуры на 10 °C по сравнению с природной также реактивировали их.
Влияние условий питания и плотности населения личинок на диапаузу
Помимо рассмотренных абиотических факторов, контролирующих индукцию личиночной диапаузы комаров, в литературе описаны и биотические факторы, также оказывающие влияние на проявление сезонных адаптаций. У W. smithii, обитающих во влагалищах листьев (т.е. в ограниченном объеме воды и в широком диапазоне пищевых ресурсов), как количество пищи, так и плотность населения могут значительно модифицировать личиночный период. Программа будущего развития с диапаузой или без нее закладывается у личинки III возраста на 20-30-й день развития (Istock et al., 1975). В экспериментах с разной плотностью личинок и обилием пищи показано, например, что при плотности 10 личинок на 50 мл воды ухудшение питания увеличило долю диапаузирующих личинок от 23.5% до 100%, а с увеличением плотности личинок от 10 до 40 личинок на 50 мл воды при достаточном уровне питания доля диапаузирующих особей увеличилась от 23.5% до 46.6% (табл. И); при оптимальном питании диапаузировали 56% личинок. Аналогичное влияние скудного личиночного питания на формирование личиночной диапаузы в условиях длиннодневного освещения отмечено ранее в экспериментах с Ос. triseriatus (Clay, Venard, 1972).
Половые различия в диапаузе личинок
У некоторых видов комаров наблюдаются половые различия в интенсивности диапаузы. Среди 6 географических популяций Ос. triseriatus из США, собранных на территории от 26 до 46° с.ш., диапауза личинок будущих самок отличалась большей интенсивностью, чем самцов; кроме того им требовалось большее количество длиннодневных импульсов для превращения в куколок (Sims, 1982). Эти различия были более выражены у 4 южных популяций. Подобные данные известны для английской популяции Ос. geniculatus (Sims, Munstermann, 1983). Самцовые личинки характеризовались мень-86
Таблица 11
Влияние плотности и условий личиночного питания на индукцию диапаузы личинок III возраста Weyomyia smithii (%) в условиях длинного дня и оптимальной температуры (Istock et al., 1975)
Плотность личинок	Пищевой режим				
	0.05	0.1	0.2	0.4	0.8
10	100.0	68.8	46.2	15.4	23.5
20	-	88.0	76.5	52.8	31.3
40	100.0	100.0	85.5	71.1	46.6
Примечание. Плотность - число личинок на 50 мл ноды. Пищевой режим - объем питательной среды (мл), добавляемой каждые 4 дня в сосуд с личинками. Диапаузи-руклцими считались личинки, не окуклившиеся к 53-му дню развития.
шей склонностью к диапаузе, а сама диапауза была менее глубокой, чем у самок. Третий пример касается Culuseta melanura (Wallis, 1988). После перемещения диапаузирующих личинок в возрасте 5 недель в условия длиннодневного освещения при 23 °C личинки будущих самцов начинали окукливаться на 11-13-й день, а личинки самок -только на 40-44-й. Эти два пика окукливания были четко отделены друг от друга. Интересно, что в этом случае способность диапаузиро-вать сохранилась после 18 лет непрерывного лабораторного культивирования комаров (400 генераций) при стандартных условиях.
Спектральный состав и интенсивность света
Обнаружение фотопериодической реакции у A. plumbeus и Ос. triseriatus, которые часто развиваются в глубоких дуплах с небольшим отверстием, в мало прозрачной, темно-коричневой воде подразумевает способность их личинок воспринимать крайне низкую интенсивность освещения. Действительно, пороговая чувствительность диапаузирующих личинок Ос. triseriatus составляет 0.012 лк (Wright, 1967). Вероятно, с особенностями личиночных биотопов этого вида связан и воспринимаемый личинками спектральный состав света - фотопериодически эффективным оказался свет с длиной волны от 320 до 720 мкм. Порог воспринимаемой интенсивности света для личинок Toxorhynchites rutilus оказался еще ниже -0.0002 лк (Jenner, McCrary, 1964).
Более подробно связь фотопериодизма с характеристиками воспринимаемого света была исследована у W. smithii (Bradshaw, Phil-87
lips, 1980). Как при рассвете, так и во время вечерних сумерек диапаузирующие личинки оказались более чувствительными к голубой части спектра с длиной волны 390-450 нм; они также реагировали на голубовато-зеленый и зеленый свет (480-540 нм). Сумеречные условия среды обитания этого вида богаты желто-зеленым светом, но свет с длиной волны 390-540 нм оказался достаточным, чтобы индуцировать фотопериодическую реакцию на ранние утренние сумерки и поддерживать ее до конца вечерних сумерек.
3.2.3.	Географическая изменчивость диапаузы
У комаров в настоящее время прослеживаются три тенденции в отношении географической изменчивости личиночной диапаузы и регулирующих факторов. Они включают внутривидовую изменчивость способности к диапаузе, интенсивность диапаузы и критическую длину дня, индуцирующую (или прекращающую) диапаузу у 50% особей. Это можно иллюстрировать следующими примерами.
У родникового малярийного комара Anopheles claviger, распространенного в Европе, северной Африке и Азии, диапаузируют только личинки IV возраста; продолжительность их зимовки изменяется в пределах ареала от 6-7 месяцев в северной части России до 2-3 месяцев в Узбекистане и Грузии. С севера на юг уменьшается как диапаузирующая фракция популяции, так и интенсивность самой диапаузы; в самых южных частях ареала, таких как Италия, Сирия, Марокко и южная Туркмения, диапауза вообще не наблюдается (Виноградова, 1969).
Дупловой комар Ochlerotatus sierrensis распространен от Британской Колумбии, Айдахо и Монтаны до южной Калифорнии, США. Географическая изменчивость диапаузы личинок IV возраста изучена в экспериментальных и природных условиях у 5 популяций из США, на протяжении от 33 до 44° с.ш. (Jordan, 1980а, b; Jordan, Bradshaw, 1978). Короткий фотопериод индуцировал диапаузу у всех личинок из центрального Орегона и северной Калифорнии, но доля диапаузирующих личинок уменьшалась с широтой, достигая в южной Калифорнии только 35%. У той части популяции, которая реагировала на фотопериод, величина критического фотопериода увеличивалась на 1 ч с увеличением широты на каждые 4-8°. Так, у популяций из пунктов, расположенных на 33,36,39,42 и 44° с.ш., он равнялся 11.25,11.85, 12.45, 13.05 и 13.55 ч соответственно.
Интересны опыты, в которых комары разных географических популяций, начиная с личинки I возраста, воспитывались в природ-88
ных условиях пунктов с другими географическими координатами. В южной Калифорнии личинки младших стадий всех популяций развивались быстро, однако сроки их окукливания различались в соответствии с их критическим фотопериодом, определенным в лабораторных экспериментах. Это предполагает существование генетической дивергенции популяций по данному признаку и снижает не только шансы на выживаемость мигрантов в других регионах, но и вероятность гибридизации между ними.
Другой представитель дупловой фауны комаров - Ochlerotatus geniculatus, распространенный в Европе, Африке и Малой Азии, имеет диапаузу на стадиях яйца и личинки. Были изучены две формы этого вида (Sims, Munsterman, 1983). Оказалось, что английская форма имеет большую величину критической длины дня и более глубокую личиночную диапаузу, по сравнению с более южной формой из Сардинии, Италия.
Способность к формированию личиночной диапаузы исследована у 9 азиатских популяций Ос. togoi, начиная с тропиков и субтропиков и до умеренной зоны Японии, а также у популяции из Ванкувера, Канада (Sota, 1994). При 15° и условиях длинного дня личинки всех популяций развивались без диапаузы и окуклились в течение 60 дней (табл. 12). В условиях короткого дня тропические и субтропические популяции (Малайзия, Тайвань и южная Окинава) развивались без задержки, в то время как у остальных, более северных популяций окуклились только единичные особи, а 60-99% личинок диапаузировали. Личинки с островов Кюсю, Хонсю и Хоккайдо реактивировались в течение месяца под воздействием длинного фотопериода (86, 64 и 71% соответственно).
У Ж. smithii проведено сравнение фотопериодической реакции 22 популяций, собранных в разных местах Северной Америки, различавшихся не только географическими координатами, но и высотой местности (Hopkins, Bradshaw, 1976). Установлено, что вегетационный период (среднее число безморозных дней), который тесно связан с широтой и высотой, но не с долготой, является хорошим «предсказателем» величины критического фотопериода для индукции личиночной диапаузы; при этом увеличение широты на 1° эквивалентно увеличению высоты на 122 м. Установлено, что критический фотопериод, определяющий поддержание и прекращение диапаузы у популяций из южных (30-3Г с.ш.) средних (40° с.ш.) и северных (46-49° с.ш.) широт США и Канады, положительно коррелирует с широтой местности.
89
с© о
Географическая изменчивость личиночной диапаузы у Ochlerotatus togoi (по Sota, 1994)
Таблица 12
Популяция	Координаты с.ш., в.д.	СТ 16:8,15’С			СТ 10:14, 15’С		
		Т50	смерт.,%	диап.,%	Т50	смерт.,%	диап.,%
3. Малайзия 1	4.8° с.ш., 103.4’ в.д.	38.9	22.0	0.0	21.4	21.3	0.0
3. Малайзия 2	5.3’ с.ш., 103.Г в.д	34.0	26.0	0.0	23.1	26.7	0.0
о. Тайвань	23.Г с.ш., 121.5’ в.д	35.0	17.0	0.0	22.9	22.7	0.0
Япония, Окинава	26.2е с.ш.,127.8’ в.д.	34.8	27.0	0.5	16.6	2.3	0.7
Япония, Кюсю	33.5’ с.ш., 131.0’ в.д	33.8	34.0	1.0	24.8	15.0	82.0
Япония, Хонсю	39.6’ с.ш., 142.0’ в.д	35.5	31.3	0.0	22.7	14.3	80.2
Япония, Хоккайдо 1	45.0’ с.ш., 142.5’ в.д	37.5	42.0	0.0	47.0	45.3	98.8
Япония, Хоккайдо 2	45.5’ с.ш., 141.9’ в.д	35.9	63.7	0.0	18.5	23.3	60.4
Канада, Ванкувер	49:2’ с.ш., 123.2’ з.д.	34.7	31.0	0.0	52.4	64.7	99.1
Примечание. Т50 - время (дни), к которому окуклились 50% личинок; смерт. -- доля личинок, погибших к 60-му дню; диап. - диапаузирующие личинки, % от суммарного количества куколок и живых личинок к 60-му дню.
Другое исследование 6 географических популяций IV. smithii, обитающих на территории США в пределах 30-49° с.ш., обнаружило наследственный характер и генетическую корреляцию между тремя компонентами диапаузы, контролируемыми фотопериодизмом (Campbell, Bradshaw, 1992). Этими компонентами являются интенсивность диапаузы, критический фотопериод, необходимое число дней (нчд) и интенсивность диапаузы (нчд определялось числом длиннодневных импульсов, дсйствововавших с момента отрождения личинок и до начала воздействия короткого дня, индуцирующих диапаузу у 50% особей. Интенсивность диапаузы оценивалась числом длиннодневных импульсов, которые реактивировали 50% диапаузирующих личинок). Оказалось, что названные показатели образуют генетически координированный синдром компонентов, усиливающих друг друга в непрерывном ряду генотипов, ответственных за развитие с диапаузой или без нее. Предполагается, что этот синдром поддерживает генетическую гибкость в местообитании, которое способствует осуществлению стабилизирующего отбора по признаку диапаузы.
Географическая изменчивость личиночной диапаузы у Ос. triseriatus из США была экспериментально проанализирована у 6 локальных популяций, распространенных от 30 до 40° с.ш.; при этом испытаны 8 фотопериодов и две температуры: -12° и -16.5° (Holzapfel, Bradshaw, 1981). Эффект фотопериода сказывался не только на индукции и поддержании диапаузы, но также и на скорости постди-апаузного развития как непосредственно, так и путем модификации реакции на температуру (рис. 10, А). Специальный анализ показал достоверное влияние температуры, фотопериода и места происхождения культуры на скорость постдиапаузного развития личинок, однако «вклад» фотопериода в этот процесс составлял 63%, а температуры - только 21%. Реакция на температуру была преимущественно функцией фотопериода, и коэффициент Q10 для скорости развития личинок IV возраста был пропорционален фотопериоду (рис. 10, В). Расчеты показали, что критический фотопериод для скорости личиночного развития Ос. triseriatus увеличивался на 1 ч с увеличением широты местности на каждые 2.06° или с увеличением высоты на 549 м.
Авторы предполагают, что адаптивное значение личиночной диапаузы больше связано с характером развития в конце зимы и весной, чем с самим процессом перезимовывания. Установлено, что критический фотопериод для индукции и поддержания диапау-91
A
1.04—।-------1--------г
8	10	12
16
Длина дня, ч
Рис. 10. Влияние фотопсриода и температуры па скорость развития личинок Ochlerotatus triseriatus (по Holzapfel, Bradshaw, 1981).
А - влияние фотопериода на скорость (log (1000/дней)) развития личинок IV возраста при 12 и 16.5°С; Б - влияние фотопериода на Q10 при этих же температурах.
92
зы личинок оказывается короче критического фотопериода, индуцирующего диапаузу яйца (Holzapfel, Bradshaw, 1981; Sims, 1982). По этой причине в природе диапауза яиц формируется раньше диапаузы личинок. Во время зимы диапаузирующие яйца подвергаются охлаждению и могут реактивироваться. Развитие личинок, отродившихся зимой или весной, зависит от температуры и фотопериода. Если личинки отрождаются зимой, то короткий фотопериод и низкие температуры могут индуцировать диапаузу у личинок IV возраста. Более длинный фотопериод способствует непрерывному развитию, но со скоростью, находящейся под контролем как фотопериода, так и температуры. При короткодневном освещении доминирует влияние фотопериода, и скорость развития мало зависит от температуры. С увеличением длины дня роль температуры в управлении скоростью развития увеличивается (рис. 10). В целом складывается впечатление, что диапауза яйца и личинки являются частями одной, тонко настроенной системы адаптивной стратегии развития (Holzapfel, Bradshaw, 1981).
3.2.4.	Прекращение диапаузы
Среди комаров с личиночной диапаузой широко распространена фотопериодическая реактивация. В качестве типичного примера можно привести данные для IV. smithii (Bradshaw, Lounibos, 1972). Диапаузирующие личинки III возраста, воспитанные в условиях короткого дня при 21 °C , в возрасте 25 дней были перенесены в серию фотопериодов при той же температуре (см. рис. 9). В короткодневной части фотопериодической шкалы доля реактивированных личинок не превышала 20%, а в длиннодневной части - все личинки окуклились. Пороговая длина дня для реактивации оказалась такой же, как и для индукции диапаузы - 14.4 ч. Примерно трех длиннодневных импульсов оказалось достаточным, чтобы реактивировать 50% личинок и еще 6.5 дня - для реактивации всех особей. Таким образом, фотопериод может контролировать постдиапаузное развитие, а при отсутствии или несовершенстве холодовой реактивации может быть страхующим механизмом.
Экпериментальные исследования A. plumbeus, A. claviger и Ос. triseriatus (Виноградова, 1962,1963,1967) позволяют отметить некоторые общие закономерности фотопериодической реактивации диапаузирующих личинок комаров. Наиболее полно она проявляется в определенных видоспецифичных температурных пределах. Доля, 93
темпы и сроки их окукливания служат критерием благоприятности реактивирующих условий. Если у Л. claviger и Ос. triseriatus длинный день при 15 °C реактивирует около 30% личинок, то у A. plumbeus эта температура является оптимальной, вызывая дружное окукливание всех особей. Минимальное число длиннодневных импульсов, вызывающих возобновление развития, меняется в зависимости от вида и температуры. При 15 °C это 11 импульсов для A. claviger, 26-35 -для Ос. triseriatus и 21 - для A. plumbeus. Согласно другим авторам (Love, Whelchel, 1955) реактивация Ос. triseriatus при 29 °C осуществляется в течение 4-9 дней. Особенно четко влияние температуры проявляется у A. plumbeus: при 15 °C первые куколки появляются на 21-й, при 20° - на 15-й и при 25° - на 14-й дни.
Окончание диапаузы у хищного комара Toxorhynchites rutilus также происходит под влиянием длинного дня, и этот процесс сопровождается увеличением потребления добычи (Lounibos et al., 1998). Средняя масса куколок зависит от фотопериода и температуры, подтверждая наблюдающуюся в природе закономерность, что самые крупные куколки появляются при низкой температуре. При 25 и 21 °C средний вес куколок самок достоверно превышал таковой самцов, однако никакой разницы между полами не наблюдалось при 27 °C.
Роль низких температур как фактора реактивации также исследована у Toxorhynchites rutilus (Bradshaw, Holzapfel, 1977). Охлаждение диапаузирующих личинок способствовало проявлению реакции на более короткий фотопериод, тем самым уменьшая величину критической длины дня. Охлаждение также ускоряло реакцию на длинный день, уменьшая интенсивность диапаузы: после длительной холодовой экспозиции личинки выходили из состояния диапаузы, и их последующее развитие уже не зависело от фотопериода. Наибольший эффект производили температуры от 4 до 16 °C (температура 7° С была, видимо, оптимальной). У A. claviger месячное охлаждение личинок при 3-4 °C с последующим пребыванием в условиях длинного дня прекращало диапаузу, но личинки продолжали сохранять фотопериодическую чувствительность, поэтому воздействие короткого дня при 14° тормозило окукливание подвергавшихся охлаждению личинок (Виноградова, 1963).
Итак, к настоящему времени фотопериодическая индукция личиночной диапаузы и ее реактивация в той или иной степени исследованы у 14 видов комаров, относящихся к родам Anopheles, Ochlerotatus, Aedes, Orthopodomyia, Topomyia, Wyeomyia и Toxorhynchites. 94
Диапауза личинок в большинстве случаев приурочена к IV возрасту, реже - к III; у единственного вида (IV. smithii) известно последовательное формирование диапаузы III, а потом IV возрастов. Все изученные виды имеют длиннодневный тип фотопериодической реакции, характерный для насекомых умеренных широт. Зона температур, оптимальных для фотопериодической индукции диапаузы, обычно составляет 15-18 °C, реже 20-23°; ниже 14° диапауза наступает независимо от фотопсриода. Повышение температуры действует аналогично длинному фотопериоду, предотвращая диапаузу. Единственное исследование влияния терморитмов «ЗГ-19°», проведенное на W. smithii, обнаружило замедление развития личинок по сравнению с соответствующей средней температурой 25 °C.
Фотопериодической чувствительностью наделены все личиночные возраста, этим обусловлено широкое распространение фототер-мической реактивации. Ее проявление чаще ограничено температурами 15-25°, реже - более высокими, а темпы диапаузного развития варьируют у разных видов в зависимости от температуры. Роль пониженных температур в качестве реактивирующего фактора изучена недостаточно. Для прекращения диапаузы у личинок Т. rutilus эффективны температуры от 4 до 16°, причем реактивированные личинки становились фоторефрактерными. Напротив, у Л. claviger после месячного охлаждения при 3-4° личинки продолжали сохранять фотопериодическую чувствительность, адекватно реагируя на разную длину дня. Несмотря на ограниченность литературных данных, кажется, что диапауза личинок комаров не является исключением, и в природных условиях, подобно большинству насекомых, именно низкие зимние температуры выполняют главную роль в ее окончании.
Следует отметить, что некоторые дупловые виды отличаются очень низкой пороговой чувствительностью к интенсивности освещения: у Т. rutilus - 0.0002 лк.
У некоторых комаров условия личиночного питания могут модифицировать фототермическую индукцию диапаузы, а именно - недостаток пищи усиливает тенденцию к личиночной диапаузе (IV. smithii, Ос. triseriatus)
Внутривидовая изменчивость диапаузы прежде всего проявляется в виде разной степени охвата диапаузой отдельных популяций в пределах ареала, вплоть до полного исчезновения диапаузы в южных частях (A. claviger, Ос. sierrensis) или в виде разной интенсивности диапаузы (Ос. geniculatus). К этой же форме изменчивости относятся и половые различия в интенсивности диапаузы, отмечен-95
ные у Ос. triseriatus, Ос. geniculatus и С. melanura, у которых личинки, превращающиеся в самок, имеют более глубокую диапаузу по сравнению с таковой самцовых личинок.
Географической изменчивости подвержен критический фотопериод при индукции диапаузы. Он увеличивается на 1 ч с увеличением широты местности на 4-8° у Ос. sierrensis и с увеличением широты на каждые 2.06° или высоты на 544 м у Ос. triseriatus. Положительная корреляция между критическим фотопериодом, индуцирующим диапаузу и прекращающим ее, и широтой местности наблюдается у IV. smithii. Если в сезонном цикле развития присутствуют два типа диапаузы - яйца и личинки (например, у Ос. triseriatus и Ос. togoi), то формируется единая стратегия сезонного развития популяции с согласованными параметрами контролирующих реакций.
3.3.	Имагинальная диапауза и ее регуляция
3.3.1.	Эколого-физиологическая характеристика диапаузы Места зимовки комаров и их выживаемость
В конце лета и начале осени диапаузирующие комары совершают предзимовочные миграции в поисках подходящих для зимовки мест, при этом у них меняется термо- и фотопреферендум. Диапаузирующие комары, продолжающие питание кровью в зимний период и не питающиеся ею, выбирают разные места зимовки. Первые проводят зиму в искусственных убежищах с животными (типа скотных дворов), вторые используют более разнообразные места. Из комаров второй группы хорошо изучена зимовка комаров Culex pipiens вследствие их широкого распространения. По наблюдениям в России они зимуют в естественных (пещеры, дупла деревьев, мох, прикорневая часть кустарников и т.п.) и в разнообразных искусственных убежищах (погреба, подвалы сельских домов, овощехранилища, пустые хлева, чердаки, чуланы, неотапливаемые подвалы городских домов, штольни, цементированные колодцы, бункеры, катакомбы и т.п.) (Октябрьская и др., 1965; Шестаков, Поленова, 1965; Найдич, 1970; Алексеев, 1975; Лобкова, 1980; Остроушко, 1989). Аналогичные данные есть для Туркмении (Бабаянц, 1984), Грузии (Сичинава, 1972) и стран Европы - Скандинавии (Wesen-berg-Lund, 1920-1921; Natvig, 1948;Jaenson, 1987; Onyeka, Boreham, 1987), Германии (Oda, Kuhlow, 1973), а также для Кореи (Kwak, Lu, 1977). В Канаде, штат Альберта, зимующих Anopheles earlea, Culex 96
territans и Culiseta alaskaensis находили в кучах камней, погребах, норах барсука (Hudson, 1978).
Выбор комарами места зимовки определяется рядом факторов -преимущественно условиями температуры, влажности (Shinogama, Takatsuki, 1967; Onyeka, Boreham, 1987; Виноградова, 1997, Rinehart et al., 2006 и др.) и освещенности (Kuchlein, Ringelberg, 1964). Условия влажности, наряду с температурой, являются важными факторами стресса, с которыми сталкиваются зимующие насекомые. Диапаузирующие насекомые могут противостоять иссушению путем ограничения потери воды, понижения содержания воды в организме или восполнения потери воды питьем; кроме того, удачный выбор места зимовки может уменьшить эту форму стресса (Danks, 2000). Например, для зимовки Anopheles messeae, по-видимому, оптимальными являются температуры от -2° до +2 °C и влажность 70-85% (Беклемишев, 1944).
Пещеры относятся к одному из обычных естественных мест зимовки комаров. Массовые зимовки комаров Сх. pipiens с единичными особями Anopheles и Culiseta были обнаружены в песчано-глинистых пещерах на обрывах берегов р. Саблинки в Ленинградской области (Виноградова, 1997). Комары (1-7 особей на 1 дм2) располагались на стенах на высоте 70-120 см, не далее 20-25 м от входа. Температура раличалась как между разными пещерами, так и в пределах одной пещеры. В течение зимы все комары погибли.
К искусственному типу зимовочных убежищ можно отнести подвал разрушенного дворца в Старом Петергофе, состоявший из многочисленных помещений площадью до нескольких десятков м2 и высотой 3-4 м и узких отсеков. В 1953 г. комары Сх. pipiens в массовом количестве располагались в небольших, защищенных от сквозняков помещениях; плотность их составляла 44-77 особей на 1 дм2. В январе-феврале при наружной температуре от -0.4° до -22 °C температура там колебалась от -1. Г до -11.2 °C. В ноябре-декабре численность комаров менялась мало, в основном за счет их активных перемещений. В январе (при средней температуре -3° и минимальной -6.6 °C) наблюдалась значительная гибель комаров, от 40 до 92%. В суммарном выражении для 20 учетных площадок процесс вымирания комаров выглядел следующим образом: 29 ноября -100% живых, 13 декабря - 84%, 25 декабря - 77%, 22 января - 29% и 12 февраля - 0%.
В других регионах России в отдельные годы также отмечалась высокая гибель зимующих Сх. pipiens. Так, в Подмосковье, в 1956 г., 97
в суровую зиму с устойчивыми морозами в каменном подвале, где температура опускалась до -10 °C, к концу января погибли 80% зимующих комаров, зато более теплые 1957 и 1959 годы оказались благоприятными для выживания (Октябрьская и др., 1965). Под Москвой, в Загорье, большая часть популяции зимовала в подвалах кирпичных жилых домов при +5 до +7 °C. Вымирание комаров началось уже в ноябре-декабре, а до весны доживали только единичные особи (Куприянова, Воротникова, 1967). Близкая картина отмечалась в Новочеркасске в погребах (+5 до +8 °C) и подвалах жилых домов (+5 до +12 °C) (Ильченко, 1973). На зимовках в северной и южной Англии до весны доживали менее 10% комаров (Su-laiman, Service, 1983), а в окрестностях Гамбурга, Германия - около 20% (Oda, Kuhlow, 1973).
Мониторинг зимующих Cx. pipiens был проведен в подвале дома в Аскоте, южная Англия, путем еженедельного подсчета на 14 площадках (Onyeka, Boreham, 1987). Первые комары залетели на зимовку в августе, численность их постепенно увеличивалась и достигла пика в конце октября-начале ноября. С декабря началось постепенное снижение численности. В результате установлены, по крайней мере, три фактора, ответственных за гибель комаров. 15% самок погибли за счет преждевременного истощения жировых запасов. Около 20% особей стали жертвами хищников (пауков). Около 38% комаров покинули зимовку в марте, и большинство из них погибло от возвратившихся холодов, и только около 9% вернулись на зимовку.
Согласно наблюдениям в Подмосковье, весной Cx. pipiens покидал теплые зимовки раньше, чем холодные (Октябрьская и др., 1965). Первые комары вылетали наружу днем, при среднесуточной температуре +5°, и часть из них вечером возвращалась обратно. Массовый вылет из зимних убежищ начинался при 10-15 °C, продолжаясь более месяца в холодную весну и заканчиваясь за две недели в теплую.
Синдром репродуктивной диапаузы
У комаров с репродуктивной диапаузой зимуют только самки. Самцы погибают, очевидно, осенью; во всяком случае они не встречаются в местах зимовок в регионах с суровой зимой. Редкие указания о зимовке самцов относятся к более южным широтам. Так, единичных самцов Culex tarsalis отмечали в зимний период в Отелло (Вашингтон, США) (Harwood, 1962). Периоду зимнего покоя обыч-98
но предшествует копуляция комаров. Факт зимовки нсклавших осемененных самок установлен для Сх. pipiens (Oda, Kuhlow, 1974; Vinogradova, 2000), Cx. p. pallens, Culiseta inomata (Hudson, 1979), Cx. tarsalis (Reisen et al., 1986a), Anopheles earlei, Cx. territans (Hudson, 1978) и Cx.peus (Skultab, Eldridge, 1985). Исключения немногочисленны. Например, в Англии среди зимующей популяции Сх. pipiens только 5.4% (Service, 1968b) или 9.4% самок (Onycka, Boreham, 1987) имели пустые сперматеки. Единичные случаи зимовки комаров после репродуктивной активности отмечены, например, в России у Anopheles superpictus (Ильяшснко, 1956; Буянова, 1959), А. maculipennis (Шипицина, 1944; Детинова, 1946; Лахмайерова, 1952; Устинов, 1957) и в США у Сх. tarsalis (Bellamy, Reeves, 1963).
Имагинальная, или репродуктивная диапауза комаров характеризуется гормонально обусловленным торможением развития яичников, снижением активности кровососания или полным его прекращением, изменением уровня и направления обмена веществ, приводящим к накоплению жировых запасов, существенным изменением поведенческих реакций и иногда повышением холодостойкости (Виноградова, 1969; Clements, 1963, 1992).
Торможение развития яичников и кровососание
Главный показатель репродуктивной диапаузы - неактивное состояние половой системы, стойкое торможение развития ооцитов, которое не происходит далее II стадии даже после приема крови. У самок Сх. pipiens, Сх. р. pallens, Сх. peus, Сх. restuans, диапаузирующих с начала имагинальной жизни, первые фолликулы обычно маленькие (0.05-0.06 мм) (Spielman, Wong, 1973; Oda, Kuhlow, 1974; Skultab, Eldridge, 1985; Madder et al., 1983a; Wang et al., 1984). Однако в процессе зимовки первые фолликулы могут развиваться до стадии II, как это наблюдалось у Сх. pipiens в Подмосковье (Куприянова, 19686) и в Германии (Oda, Kuhlow, 1973).
У большинства видов комаров наступление репродуктивной диапаузы сопровождается резким снижением агрессивности и прекращением кровососания. К таким относятся, например, Culex tarsalis, Сх. restuans, неавтогенпый Сх. pipiens. A. hyrcanus, A. messeae и многие другие. Правда, в лабораторных условиях некоторые диапаузирующие самки Сх. pipiens, находившиеся в садках с объектами питания, иногда сосали кровь, которая часто выбрасывалась через анус непереваренной, а в случае ее переваривания наблюдалась гонотрофиче-ская диссоциация (Виноградова, 1961; Mitchell, Briegel, 1989а).
99
Изменение трофических функций у зимующих самок иногда вызывает соответствующие изменения в слюнных железах. Есть данные о том, что диапаузирующие A. messeae большей частью имеют недоразвитые слюнные железы (де Бук, Свелленгребель, 1935).
Только относительно немногие виды комаров (например, А superpictus, A. sacharovi, A. atroparvus, обитающие в областях с мягкой зимой) периодически питаются кровью во время зимовки. Как правило, они тесно связаны с человеком и зимуют в таких искусственных убежищах, как скотные дворы, где постоянно находятся животные. Типичным примером является A. atroparvus, широко распространенный в Западной и Восточной Европе с умеренно теплым климатом, где он повсеместно питается кровью зимой, прекращая кровососание лишь при температуре ниже 5-7 °C (Thiel,1930; Кгаап et al., 1935; Лахмайерова, 1952). Частота питания определяется окружающей температурой: кровососание повторяется примерно через 2 дня при 27° и через 5 дней при 16 °C, однако развития яичников не происходит (Shute, 1933).
Аналогичным образом ведет себя A. sacharovi на значительной части своего ареала, где зимует в теплых помещениях и не прерывает питания кровью зимой на территории бывшей Палестины (Kli-gler, Мег, 1930), северного Ирака (Abul-Hal, 1956), многих районов Средней Азии (Солодовникова, 1936; Чинаев, 1956; Сторожева, 1957) и Дагестана (Карпович-Кузьмина, 1957). Однако в условиях более сурового климата (например, в Газалкенте, Узбекистан, на высоте 700 м над ур. моря) этот вид зимует в холодных убежищах без кровососания (Виноградская, 1936).
Поведение Сх. tarsalis, распространенного на западе США, также различалось в разных частях ареала. В северной части, в штатах Айдахо и Северная Дакота, самки зимовали в состоянии диапаузы и не питались кровью (Rush et al., 1958). Южнее, в Калифорнии и Колорадо, в осенне-зимнем сезоне количество напившихся крови самок резко снижалось, а вместо них нарастала численность диапаузирующих особей с развитым жировым телом. Незначительная часть особей продолжала питание кровью и созревала. В более южных районах Калифорнии комары вообще не диапаузировали, и размножение происходило круглогодично (Bennnington et al., 1958; Reeves et al., 1958; Loomis, Green, 1959; Bellamy, Reeves, 1963; Reisen et al., 1986a).
Приведенные примеры подтверждают обоснованность деления комаров на группы в зависимости от питания кровью в зимний пе-100
риод и показывают пластичность этой физиологической особенности, изменяющейся в разных частях ареала и даже в одном месте в связи с разными погодными условиями.
Накопление и расходование жировых запасов
Жировое тело - основной источник энергии для обеспечения жизнедеятельности зимующих самок, а накопление достаточных жировых запасов служит важной предпосылкой для их благополучной зимовки. Например, в жировом теле разных стадий развития Cx. tritaeniorhynchus было обнаружено от 23 до 43 жирных кислот, по доминировали только 7 из них (Xue et al., 1991).
Известно, что жировое тело диапаузирующих самок может формироваться за счет личиночных жировых запасов с последующей передачей их имаго, за счет углеводного питания имаго и (или) питания кровью, сопровождающейся гонотрофической диссоциацией (Виноградова, 1969; Clements, 1992).
Связь между личиночным и имагинальным ожирением неоднократно отмечалась в литературе. В Усть-Каменогорске осенние личинки IV возраста A. messeae имели более развитое жировое тело по сравнению с летними, а вылетевшие комары находились на 2-3-ей стадиях ожирения (Литвинова, 1941). Это же наблюдалось на Дальнем Востоке у некоторых видов Culiseta. осенью из куколок отрождались самки с хорошо развитым жировым телом, что редко случалось летом (Маслов, 1962). В Узбекистане в сентябре начинали накопление жировых запасов личинки A. hyrcanus, благодаря чему самки последней генерации имели значительные жировые запасы (Ходукин, 1930; Чинаев, 1956). В Таджикистане определенная часть молодых самок A. superpictus выходила из куколок уже на 2-3-ей стадиях ожирения (Буянова, 1959). Следует обратить внимание на то, что корреляция между личиночным и имагинальным ожирением во всех случаях наблюдалась только осенью, во время формирования имагинальной диапаузы. Участие преимагинальных стадий в формировании жировых запасов у Cx.pipiens изучено экспериментально на фоне температур 16 и 25 °C (Lang, 1963). Куколки будущих самок, развиваясь при пониженной температуре, накапливали определенные жировые запасы (около 22%), которые, в отличие от куколок самцов, не растрачивались при метаморфозе и передавались имаго.
Другим источником формирования жирового тела у диапаузирующих комаров служит углеводное питание. Согласно природным 101
наблюдениям в Колорадо (Bennington et al., 1958), незадолго до появления на дневках жирных самок Сх. tarsalis все чаще начинали встречаться особи, насосавшиеся сахаристой жидкости. Лабораторные эксперименты подтвердили ожирение самок за счет углеводной пищи. В Калифорнии в природных условиях самки этого же вида питались фруктозой в преддиапаузный период, в октябре-ноябре (62% особей) во время диапаузы, в декабре-январе (42%) и после ее окончания в феврале (62%) (Reisen et al., 1986b). Аналогичная ситуация отмечена для Сх. restuans в США (Wallis, 1959). Комары последней генерации A. hyrcanus в октябре-ноябре неохотно пили кровь, в результате чего не наблюдалось ни развития яиц, ни ожирения; последнее наступало только после потребления сахарного сиропа (Ходукин, 1930).
Поддержание жировых запасов на необходимом уровне за счет кровяного питания характерно для видов, диапаузирующих в состоянии гонотрофической диссоциации в теплых искусственных убежищах с животными-прокормителями; частота их кровососания и расходования жировых запасов определяется температурой. Например, самки A. sacharovi на территории бывшей Палестины расходовали их при 12 °C за 16-21 день, а при 23 °C - за 8-14 дней (Мег, 1931).
Уровень жировых запасов и изменение их в процессе зимовки изучены у разных географических популяций Сх. pipiens. В окрестностях Санкт-Петербурга в августе диапаузирующие самки характеризовались высоким содержанием жира, 67% от сухого и 36% -от живого веса, а к марту эти показатели понизились до 49 и 22% соответственно (Виноградова, 1969). (Температура на этой зимовке была осенью от +3 до +10 °C, зимой от +2 до 0 °C, изредка опускаясь до -1 °C, а весной от +1 до +3 °C). В Англии, Тонбридж, в октябре содержание жира от сухого веса самки составляло 60%, а от живого - 28%, тогда как в марте 18 и 6% соответственно. По другим данным (Onyeka, Boreham, 1987) в южной Англии среднее количество жира у диапаузирующих самок в октябре составляло 1.6 мг/особь, а марте уменьшилось до 0.2 мг/особь. Темпы расходования жировых запасов зависели от температурных условий зимовки, увеличиваясь с повышением температуры.
Холодостойкость
Холодостойкость, т.е. способность насекомых переносить низкие температуры посредством метаболических и физических изме-102
нений, широко обсуждается в литературе (см. Lee, 1991; Bale, 2002; Sinclair el al., 2003). У насекомых известны две главные стратегии холодостойкости - формирование устойчивости к замерзанию (т.е. способности переносить образование льда в тканях) или избегание образования льда путем понижения точки переохлаждения, предотвращающей этот процесс. Относительно немногочисленные фактические данные, скорее, свидетельствуют о том, что зимующие на имагинальной стадии комары, подобно некоторым другим насекомым, используют последнюю стратегию (Denlinger, 1991).
Из литературы известны фрагментарные данные о довольно высокой холодостойкости зимующих самок Anopheles messeae (Беклемишев, 1944). 14% особей выживали после 10-часового охлаждения при -31 °C; 8% самок томской популяции переносили 3-часовое охлаждение до -40 °C; 20% - 5-часовое охлаждение до -33 °C; однако все особи погибли после 4.5-часового охлаждения до -41 °C.
У комаров изучено влияние на холодостойкость таких факторов, как температура и влажность. Опыты с зимующими Сх. tarsalis и Сх. pipiens, собранными в декабре-январе на зимовках в штате Юта, США, показали, что более длительному выживанию комаров (более 70 дней) способствовало сочетание повышенной влажности (более 80%) и температуры от 0 до +2.8 °C (Mail, McHugh, 1961). Изменение холодостойкости в предзимовочный период изучено позже у Сх. tarsalis из штата Вашингтон (Anderson, Harwood, 1966). Личинок собирали в природе с августа по октябрь, куколки и имаго находились 10 дней при СТ 8:16 и 22 °C, а затем 10 дней при 10 °C. После такого подготовительного периода, имитировавшего осенние условия, самок содержали в при 50% и 90%-ной влажности и температурах 0 и -2 °C . Уровень холодостойкости во всех исследованных комбинациях был выше у самок осенних сборов, чем летних. Комбинация 0 °C с 90%-ной влажностью благоприятствовала наиболее длительному выживанию комаров, 50% особей из всех сборов жили от 60 до 110 дней.
В экспериментах с лабораторной культурой неавтогенпого Сх. pipiens, происходящей из Коламбуса, Огайо (Rinehart et al., 2006), показана зависимость холодо- и сухоустойчивости от физиологического состояния самок. Диапаузирующие самки, воспитанные при коротком дне и 18 °C, выживали при температуре - 5 °C примерно в 2 раза дольше недиапаузирующих особей, воспитанных при длинном дне и 18 °C и в 10 раз дольше таких же особей, воспитанных при длинном дне и 25 °C (LT50, среднее летальное время составило 50.3, 103
28.9 и 4.9 ч соответственно). Таким образом, температурные условия предшествующего развития обеспечивали частичную защиту от низкотемпературного повреждения. Однако точка переохлаждения, равная примерно -16 °C, оказалась одинаковой как у диапаузирующих, так и у недиапаузирующих комаров; самки из обеих групп погибали при температуре -5 °C, превышающей точку переохлаждения. Это предполагает, что гибель была обязана каким-то другим низкотемпературным повреждениям.
С состоянием диапаузы оказалась связанной и сухоустойчи-вость комаров. Диапаузирующие особи выживали в 1.6-2 раза дольше недиапаузирующих в разных условиях относительной влажности - от 0 до 85%, причем последняя была наиболее благоприятной (75% особей жили более 4 месяцев, если имели доступ к воде). Таким образом, у Cx. pipiens холодостойкость и засухоустойчивость являются свойством диапаузы.
Хорошо известна важная роль так называемых белков теплового шока (70kDa) и кодирующего их гена hsp70 в защите клеток организма от повреждающего воздействия внешних факторов (Feder, Hoffman, 1999). У некоторых видов насекомых эти же белки являются компонентом диапаузной программы (Denlinger et al., 2001).
Как показало специальное исследование, ген, кодирующий белок теплового шока размером 70 кДа, не задействован в программе диапаузы Cx. pipiens, но участвует в восстановлении организма после холодового шока (Rinehart et al., 2006).
С формированием холодостойкости у диапаузирующих Сх. pipiens связаны еще два актин-гена (Kim et al., 2006). Актин - высоко организованный многофункциональный клеточный белок эукариот. У насекомых известны, по крайней мере, 6 актин-генов. Во время диапаузы, особенно в ее начале, бывают экспрессированы оба гена, что сопровождается серьезным перераспределением полимеризованного актина, особенно в средней кишке диапаузирующих комаров, после экспозиции их низкой температуре. Предполагается участие актинов в повышении выживаемости диапаузирующих комаров во время низких зимних температур за счет укрепления их цитоскелета.
Вообще, в результате специального исследования Cx. pipiens молекулярными методами идентифицированы 40 генов, как работающих, так и неработающих в период зимнего покоя (Robich et al., 2007). 6 генов экспрессированы в начале диапаузы, 17 - в конце и 2 - на протяжении всей диапаузы.
104
Поведение диапаузирующих комаров
Поведение диапаузирующих комаров включает отрицательный фототаксис, заставляющий их мигрировать в зимовочные убежища, снижение двигательной и прежде всего летной активности и изменения поисковой реакции, т.е. поведения, связанного с поиском объекта кровососания (host-seeking behavior) и источника углеводного питания.
Двигательная активность диапаузирующих комаров определяется температурой и освещенностью. Одно из первых наблюдений за зимующими Сх. pipiens проведено в Дании: при температуре выше О °C комары взлетали при малейшем освещении, а при более низкой температуре прятались вглубь погреба (Wesenberg-Lund, 1920-21). На холодной зимовке в подвале (в Старом Петергофе) в ноябре-декабре комары находились на стенах в «полузимовочной» позе и были достаточно подвижны. Например, в декабре при -0.9 °C при слабом освещении фонариком они начинали шевелиться, а при более сильном некоторые из них перелетали на другое место. В январе при -3 °C все они находились в «зимовочной» позе (конец брюшка и задние лапки плотно прижаты к стене) в полном оцепенении, не реагируя на внешние раздражители.
Интенсивные перемещения комаров Сх. pipiens на зимовках неоднократно отмечались в литературе - в Англии (Service, 1968b) и в США (Lomax, 1967; Buffington, 1972). Последний автор наблюдал, что в покинутой шахте в штате Иллинойс более 75% зимующих самок меняли свое местоположение. Наблюдения за маркированными комарами Сх. pipiens в подвале дома в южной Англии показали, что около 59% особей меняют свое место каждые 6 дней, вероятно, в поиске более оптимальных условий (Onyeka, Boreham, 1987). Наблюдения за Сх. tarsalis в штате Юта, США, показали, что в природе зимующие самки перемещались в поисках оптимальных температур, залетая и вылетая из места зимовки в зависимости от изменений наружной температуры (Anderson, Harwood, 1966). Согласно наблюдениям в Калифорнии зимующая популяция Сх. tarsalis состояла из мобильной и малоподвижной «сидячей» фракций (Reisen et al., 1986а). Первая выбирала более открытые убежища, часто питалась фруктозой и включала иногда недиапаузирующих особей. Комары второй группы зимовали в более защищенных микробиотопах (норы, гнезда и т.п.) и питались фруктозой только после окончания диапаузы, когда покидали места зимовок.
105
Из сказанного видно, что зимующие комары корректируют свое местоположение на зимовке, выбирая наиболее оптимальные условия влажности и температуры.
На примере диапаузирущих Сх. pipiens, которые обычно не питаются кровью, показано, как резко меняется их поисковая активность (Mitchell, 1981; Bowen et al., 1988; Bowen, 1990, 1991). Электрофизиологическими методами установлено, что с наступлением диапаузы сопряжено изменение состояния некоторых частей их сенсорной системы - высокочувствительные антеннальные рецепторы молочной кислоты теряют способность воспринимать этот аттрактант, маркирующий объект кровососания. После завершения диапаузы активность этих рецепторов восстанавливается, и самки вновь обретают поисковую активность (Bowen, 1990). У диапаузирующих самок снижается реактивность некоторых периферических рецепторов (в частности, базиконических сенсилл АЗ-типа), тогда как у недиапаузирующих и постдиапаузных особей они характеризуются высокой чувствительностью. Другие рецепторные клетки (в частности, трихоидные сенсиллы А2) воспринимают аттрактант (этил-пропионат), который определяет выбор самкой наиболее благоприятных для яйцекладки водоемов. После прекращения диапаузы пропорция таких клеток, реагирующих на аттрактанты, увеличивается по сравнению с нереагирующими.
Установлено, что физиологическое состояние комаров влияет на активность углеводного питания (Bowen, 1992b). В условиях эксперимента диапаузирующие и недиапаузирующие комары демонстрируют совершенно разный суточный ритм питания. Диапаузирующие комары питаются углеводами чаще и дольше недиапаузирующих. Наблюдения, за комарами в садках и ольфактометре показывают, что эти различия обусловлены разной реакцией на летучие вещества, исходящие из фруктов и хозяев, позвоночных животных. Усиленное питание углеводами диапаузирующих комаров в течение нескольких первых недель имагинальной жизни, очевидно, способствует накоплению резервных веществ, обеспечивающих успешное переживание зимнего периода
Недавно удалось приблизиться к пониманию молекулярных основ метаболического переключения с питания кровью на питание углеводами, которое наблюдается у Сх. pipiens с наступлением диапаузы (Robich, Denlinger, 2005). Молекулярными методами показано, что гены, кодирующие синтез энзимов (трипсина и химотрипсин-подобной протеазы), необходимых для перевари-106
вания крови, у диапаузирующих самок не работают, зато у них задействованы гены, связанные с аккумуляцией жировых резервов (жирно-кислотная синтаза). К концу диапаузы (2-3 месяца при 18 °C) гены, кодирующие пищеварительные ферменты, начинают активироваться, обеспечивая способность реактивированной самки питаться кровью.
3.3.2.	Индукция диапаузы
К настоящему времени экспериментально доказано, что большинство признаков репродуктивной диапаузы (активность кровососания, созревание половой продукции и развитие жировых резервов) контролируется фотопериодизмом и температурой (табл. 13).
Кровососание
Сезонная изменчивость активности кровососания хорошо выражена у комаров, прекращающих питание во время диапаузы (Сх. tritaeniorhynchus, A. messeae, A. hyrcanus, Cx.pipiens, Cx. restuans и др.). Например, в Японии, в районе Нагасаки, самки Cx. tritaeniorhynchus гоноактивны и питались кровью с конца марта до середины сентября. В сентябре при уменьшении естественной длины дня до 13 ч количество особей с мелкими фолликулами быстро увеличивалось, и активность кровососания резко снижалась. В начале октября некоторые самки еще сосали кровь, но созревания яиц не происходило вследствие гонотрофической диссоциации (Kawai, 1969).
Впервые влияние фотопериодизма на агрессивность комаров обнаружено на лабораторной культуре Cx. pipiens, когда в осенне-зимний период комары отказывались сосать кровь (Tate, Vincent, 1932, 1936). При 17-20 °C удлинение короткого зимнего дня путем дополнительного освещения увеличивало долю питавшихся кровью самок до 40-70% (в прежних условиях их было не более 4%). Самки быстро реагировали на изменение светового режима - после 5-7-дневного воздействия темноты их агрессивность снизилась до 0-23% , но снова восстановилась до нормального уровня после 3-дневного пребывания при круглосуточном освещении.
Снижение активности кровососания и наступление гонотрофической диссоциации наблюдалось также у самок Cx. tritaeniorhynchus при культивировании в условиях освещения менее 15 ч (Newson, Blakeslee, 1957). В опытах с японской популяцией этого 107
о 00
Таблица 13
Фотопериодический контроль различных компонентов имагинальной диапаузы у комаров
№	Вид	Местообитание	Признаки	Автор
1	Anopheles atroparvus	Украина	Я	Виноградова, 1960
2	Anopheles freebomi	США, Вашингтон	Ж	Depncr, Harwood, 1966
3	Anopheles hyrcanus	Россия, Астрахань	Я, Ж	Виноградова, 1960
4	Anopheles messeae	Россия, Петербург	я	Данилевский, Глиняная, 1958; Виноградова, 1960
5	Anopheles sacharovi	Турция	к, я	Kasap, 1987
6	Anopheles sinensis	Китай		Liu et al., 1998
7	Anopheles superpictus	Таджикистан	к	Виноградова. 1969
8	Culex pipiens pallens	Япония, Китай	к, я, ж	Oda, 1971 ; Oda, Wada,1972; Wang, 1979; Liu et al., 1998
9	Culex pipiens pipiens	* Россия, Англия, Финляндия, Германия, Китай, США	к, я	Данилевский, Глиняная, 1958; Виноградова, 1960; Tate, Vincent, 1936; Oda, Nuorteva, 1987; Oda, Kuhlow, 1974. 1976, 1979; Wang, 1979; Eldridge, 1966, 1968; Sanburg, Larsen, 1973; Eldridge, Bailey, 1979
10	Culex peus	США	Я	Skultab, Eldridge, 1985
и	Culex restuans	США	К, Я	Eldridge et al., 1976
12	Culex tarsalis	Канада США	Я, Я, Ж	Brust, 1991; Harwood, 1966; Harwood, Halfhill, 1964
13	Culex tritaeniorhynchus	Япония	К	Eldridge, 1963
14	Culiseta alaskaensis	Россия	ж	Маслов, 1962
15	Culiseta annulata	США	ж	Barnard, Mulla, 1978
16	Culiseta bergrothis	Россия	ж	Маслов, 1962
17	Ciliseta inomata	США	к, я	Barnard, Mulla, 1977
18	Allotheobaldia longiareolata	Россия	ж	Маслов, 1962
Примечание. К - кровососание, Ж - жировое тело, Я - развитие яичников.
CD
вида цикл развития комаров проходил при 28 °C и двух фотопериодах (Eldridge, 1963). Самки, развивавшиеся при длиннодневном освещении, характеризовались высокой активностью кровососания (в среднем 92.1%), а при короткодневном - низкой (в среднем 3%). Если личинки развивались в условиях длинного дня, а куколки и имаго - короткого, агрессивность самок уменьшалась от 58% до 35% с увеличением числа полученных короткодневных импульсов от 2 до 8. Реакция 10-дневных самок из короткодневного режима на воздействие длинного дня также носила кумулятивный характер и зависела от числа длиннодневных импульсов (рис. 11).
Аналогичная зависимость кровососания опытных самок от фотопериодических условий отмечена для двух представителей комплекса Culex pipiens. При температурах 20 и 25 °C и СТ 24:0 питались кровью около 50% самок неавтогенного Cx. pipiens из Санкт-Петербурга, а при СТ 12:12 - не более 2.4% (Данилевский, Глиняная, 1958). В других опытах с этой же популяцией при длиннодневном освещении сосали кровь 9-12% самок, а при короткодневном - 0.8-2.5% (Виноградова, 1960). Комары финской популяции, содержавшиеся при СТ 8:16, отказывались от приема крови, но при СТ 16:8 около половины особей питались ею (Oda, Nuorteva, 1987). Сходные результаты получены на американской популяции из Иллинойса (Sanburg, Larsen, 1973).
В опытах с Cx. pipiens из США (Индиана) личинки воспитывались при 28 °C и СТ 16:8, а куколки и имаго содержались при температурах 10, 15, 20 и 25 °C и четырех фотопериодах - от СТ 10:14 до СТ 16:8 (Eldridge, 1968). Сочетание коротких фотопериодов с низкой температурой подавляло активность кровосания комаров. Кроме того, предшествующее питание комаров сахаром увеличивающейся концентрации (от 5 до 59%) снижало долю особей, питавшихся позже на цыплятах. Отрицательная корреляция наблюдалась между частотой кровососания и плотностью комаров в садке.
Другой представитель комплекса Culexpipiens (Cx. pipiens pal-lens) в Японии в зимний период, как правило, не питается кровью (Oda, Wada, 1972). Это согласуется и с результатами лабораторных экспериментов, в которых весь цикл развития комаров проходил при температурах 25, 21 и 19 °C и разных фотопериодах: СТ 8:16, 10:14, 12:12 и 16:8. Активность кровососания самок заметно снижалась с укорочением длины дня при 19 и 21 °C, однако этот эффект ослабевал при более высокой температуре +25 °C (Oda, 1971). 110
Рис. 11. Влияние фотопериодических условий на активность кровососания Culex tritaeniorhynchus (по Eldridge, 1963).
1 - короткий фотопериод (СТ 8:16), начиная с куколочной стадии; 2 - короткий фотопериод сменяется длинным (СТ 14:10) спустя 10 дней после отрождения самок.
Овогенез
Влияние фотопериода и температуры на процесс овогенеза комаров целесообразно рассмотреть на нескольких модельных видах. Следует напомнить, что эффективность этих факторов можно оценивать по размеру фолликулов у не питавшихся кровью самок, и по степени развития яичников - у питавшихся (фазы Кристоферса-Мера).
Так, у не питавшихся кровью самок Сх. peus низкая температура 15 °C независимо от фотопериода приводила к торможению роста фолликулов на ранних стадиях (N, I) длиной 0.06 мм (Skultab, Eldridge, 1985). Только при сочетании низкой температуры и короткого фотопериода яичники оставались в этом состоянии 21 день. При 25 °C фолликулы самок как из короткого, так и из длинного дней развивались далее покоящейся II стадии. Величина критического фотопериода составляла СТ 13:11. Зависимость длины
111
фолликулов от фотопериодических условий развития прослежена также при 22 °C у американской популяции Culexpipiens (рис. 12) (Sanburg, Larsen, 1973).
Наиболее подробно влияние фотопериодизма на репродукцию Сх. pipiens исследовано на нескольких географических популяциях - из России, Финляндии, Германии, США и Канады.
У комаров из окрестностей Санкт-Петербурга (Старый Петергоф, 60° с.ш.) установлена длиннодневная фотопериодическая реакция (Виноградова, 1960). Если развитие от яйца до имаго происходило при 23 °C и разных фотопериодах, то доля диапаузирующих самок увеличивалась по мере сокращения длины дня, составляя при фотофазе 20 ч - 6.4%, 18 ч- 3.3%, 16 ч- 52.6% и 12 ч - 85.7%.
Фототермическая индукция диапаузы детально исследована на американской популяции Сх. pipiens (Индиана, 40° с.ш.) (Hldridge, 1966,1968). Личинки воспитывались при 28 °C и СТ 16:8, а куколки и имаго находились в разных световых режимах при температурах от 10 до 25 °C. Результаты вскрытия самок после кровососания приведены на рис. 13. Видно, что при 20 и 25° почти все комары созревали независимо от величины фотопериода, а с понижением температуры до 10-15 °C при коротком дне резко возросла доля диапаузирующих комаров. Таким образом, фотопериодическая реакция проявилась в определенных температурных пределах. Активирующее влияние повышенной температуры подтвердилось и в других опытах, где самки, находившиеся в условиях короткого дня при 10 °C, после кровососания содержались при 15 и 25 °C. В первом случае яичники не развились у половины особей, а во втором - только у 10%. Фотопериодическая индукция диапаузы изучена также у другой американской популяции (Массачусетс, 42е с.ш.) (Spielman, Wong, 1973). В этом случае длина дня менее 12 ч света в сутки индуцировала диапаузу у всех особей, а более 15 ч вызывала созревание яичников, и в этих экспериментах высокая температура ослабляла действие фотопериода. По мнению авторов, чувствительность к длине дня начинается с момента личиночно-куколочной линьки.
Важный вклад куколочной и имагинальной стадий в детерминацию физиологического состояния имаго Сх. pipiens подтверждают результаты другого исследования (Eldridge, Bailey, 1979). Если личинки воспитывались при СТ 16:8 и 27°, а куколочное развитие и первые семь дней имагинальной жизни проходили при коротком дне и 15°, то формировалась диапауза. Такие самки характеризовались низкой агрессивностью; при 25° питались кровью не более 8% особей, а по-112
0.09-
0.08-s
g 0.07 •
|
q 0.06-q
О
&
5 0.05-s
§ 
0.04-
'I 1 "Г 'I	I Г 1 Г' I
9 10 11 12 13 14 15
Длина дня, ч
Рис. 12. Влияние фотопериода при 22 °C на развитие фолликулов Culex pipiens pipiens (по Sanburg, Larsen, 1973). Длина фолликулов измерялась у самок в возрасте 8-10 дней.
еле переваривания крови большинство (50-83%) имело неразвитые яичники. Альтернативное воздействие длинного дня индуцировало высокую агрессивность (70-82%) самок и развитие яичников.
В работе с другой американской популяцией Cx. pipiens (Иллинойс, 40° с.ш.) физиологическое состояние самок оценивалось по другой методике (Sanburg, Larsen, 1973). Опыты с чередованием длинного и короткого фотопериодов на протяжении онтогенеза показали, что размер фолликулов сложным образом связан с этим фактором, причем его воздействие не является кумулятивным. Удалось установить, что реакция яичников на длину фотофазы не носила линейного характера; при фотофазах от 9 до 12 ч фолликулы были маленькими (в среднем 0.054 мм), а при фотофазах от 13 до 15 ч размеры их увеличивались до 0.070 мм. При повышении температуры от 17 до 27 °C наблюдалась тенденция к увеличению размера фолликулов независимо от фотопериода. Тем не менее, взаимодействие между этими факторами было очевидным. Полученные результаты привели авторов к выводу о существовании у Cx.pipiens
ИЗ
Рис. 13. Влияние фототерм и ческих условий на созревание самок Culex pipiens из штата Индиана, США (по Eldridge, 1966).
непрерывной фотопериодической чувствительности на протяжении всего онтогенеза.
Интересны опыты с изменением фотопериодического режима, начиная с момента отрождения имаго. Если при 22 °C короткий фотопериод сменялся длинным, то в течение первых 10 дней длина фолликулов увеличивалась от 0.042 мм до 0.065 мм и оставалась такой вплоть до 30-го дня. Альтернативное изменение фотопериодов приводило к их уменьшению от 0.083 до 0.042 мм (30-й день). Результаты этих опытов могли бы объяснить природную ситуацию, когда постепенное уменьшение длины дня осенью индуцировало диапаузу и уменьшало размер фолликулов. Напротив, увеличение длины дня весной вызывало рост фолликулов до покоящейся стадии, подготавливая самок к репродуктивной активности. Действительно, постепенное увеличение фолликулов у зимующих самок отмечалось у популяции этого вида под Москвой (Куприянова, 19686).
Регулирующая роль фотопериода и температуры в детерминации репродуктивной активности Сх. pipiens подтверждена как экспериментально, так и полевыми наблюдениями на популяциях из Германии, Гамбург (Oda, Kuhlow, 1974, 1976, 1979), и Финляндии (Oda, Nuorteva, 1987).
114
Таблица 14
Зависимость наступления диапаузы (%) у Culexpipiens от фототермических условий развития и плотности личиночной популяции (по Madder et al., 1983b)
СТ	Температура развития, °C	Плотность личинок (количество на 700 мл воды)			
		50	100	250	500
	30	16	47	77	84
14.5:9.5	25	40	43	47	83
	20	53	60	93	100
	30	39	40	67	70
14:10	25	73	57	90	97
	20	90	90	100	93
При исследовании фотопериодической реакции у канадской популяции Сх. pipiens обнаружен еще один фактор, участвующий в индукции диапаузы (Madder et al., 1983b). Авторы изучили комбинированное действие двух фотопериодов, трех температур и четырех плотностей личинок (табл. 14). Оказалось, что доля диапаузирующих самок увеличивалась не только с понижением температуры и уменьшением длины дня, но и с увеличением плотности личиночной популяции.
Фотопериодическая индукция диапаузы известна для Сх. pipiens pallens из Нагасаки, Япония (Oda, Wada, 1972). Воздействие короткого дня при 22 °C на личинок любого возраста, куколок и имаго тормозило развитие фолликулов, однако этого не наблюдалось, если оно ограничивалось только имагинальной стадией. Длинный день, действовавший сразу после вылупления имаго, способствовал созреванию яиц. У лабораторной культуры из Китая короткий день индуцировал диапаузу у 28% самок, которая продолжалась более 3 месяцев (Wang, 1979). Фотопериодическая чувствительность отмечалась у личинок IV возраста, куколок и недавно отродившихся имаго. Фототермическая индукция репродуктивной диапаузы установлена у двух североамериканских видов, Culex restuans и Сх. sali-narius (Eldridge et al., 1976).
Фотопериодическая реакция исследована также у нескольких видов малярийных комаров. У Anopheles messeae весь цикл разви-1ия от яйца до имаго проходил при константных фотопериодах, а 115
Длина дня, ч
Рис. 14. Фотопериодическая индукция имагиналыюй диапаузы у Anopheles messeae при 22-24 °C (по Виноградова, 1960).
1 - петербургская популяция, 2 - астраханская популяция.
физиологическое состояние самок определялось после кормления кровью (Виноградова, 1960). Обе изученные популяции характеризовались длиннодневной фотопериодической реакцией, но различались величиной критической длины дня, которая больше у северной петербургской по сравнению с более южной астраханской (см. рис. 14). Пологий характер кривой свидетельствует о значительной индивидуальной изменчивости реакции на фотопериод. Действительно, анализ фенологии A. messeae на территории бывшего СССР показал, что период перехода отдельных популяций комаров в состояние диапаузы сильно растянут. Например, в Архангельске он продолжается в среднем 35-45 дней, в Благовещенске-на-Амуре -30, в Калининграде - 94 дня (Шипицина, 1957).
Фотопериодическая чувствительность разных стадий A. messeae при индукции диапаузы изучалась в специальных опытах (Данилевский, Глиняная, 1958; Виноградова, 1958, 1960). Куколок A. messeae, собранных в июне-июле в окрестностях Санкт-Петербурга, помещали в условия короткого (СТ 12:12) и длинного (СТ 24:0) фотопериодов при 25, 20 и 16 °C, а вылетевших из них комаров кормили кровью и вскрывали. Июльские куколки, предшествующее развитие 116
которых проходило при естественном длиннодневном освещении, превращались в недиапаузирующих самок, и только сочетание короткого дня с 16 °C индуцировало диапаузу у 80% особей. Собранные в августе куколки давали недиапаузирующих самок при длинном дне и 20-25 °C, однако при коротком дне и температурах от 16 до 25 °C все самки диапаузировали. Воздействие короткого дня на фоне 14 °C повышало долю диапаузирующих особей от 19 до 65% по мере увеличения числа (от 8 до 14) индуктивных короткодневных импульсов. Такие же опыты с астраханской формой этого же вида дали близкие результаты. Таким образом, именно фототермические условия содержания куколок и имаго определяли физиологическое состояние самок A. messeae.
Н.К. Шипицина (1959) после анализа многолетних фенологических наблюдений о сроках наступления диапаузы у A. messeae в разных климатических зонах бывшего СССР также пришла к выводу, что сочетание убывающей длины дня с пониженной температурой служит эффективным фактором индукции диапаузы у этого малярийного комара.
Согласно природным и лабораторным наблюдениям за Anopheles sacharovi в Турции (Kasap, 1987), длинный фотопериод укорачивал сроки преимагинального развития, увеличивал долю кровососущих самок и продолжительность 1-го гонотрофического цикла самок. В природе самки прекращали яйцекладку при длине дня короче 10 ч и температуре менее 18 °C, однако короткий фотопериод (СТ 8:16) на фоне более высокой температуры (26 °C) такого эффекта не производил. Фотопериодическая индукция диапаузы обнаружена также у Anopheles sinensis из Китая (Sun, 1987).
Среди комаров (а именно - у Culiseta inomata) описан единственный случай, напоминающий ступенчатую фотопериодическую реакцию, когда эффект от смены фотопериодов в процессе онтогенеза отличается от того, что должно наблюдаться при константном конечном режиме (Заславский, 1984). Этот вид распространен в Северной Америке от северо-западной Канады до Мексики (Washino et al., 1962). В северной части ареала размножение происходит летом, а диапауза наступает зимой; южнее (на юго-западе США) комары размножаются зимой, а жарким летом находятся в состоянии покоя (эстивации). Эксперименты с Cs. inomata из Альберты, Канада (Hudson, 1977), показали, что диапауза самок наступает только в результате смены режима СТ 16:8 при 20 “С на СТ 12:12 при 10 °C, начиная с куколочной стадии. В этом случае 15-дневные
117
самки имели мелкие фолликулы (индекс Ф:Г равнялся 1.70), сходные с теми, которые наблюдались в сентябре-октябре у природных диапаузирующих особей (индекс не более 1.5). Константный короткодневный режим при 10 °C, действовавший на протяжении всего онтогенеза, не индуцировал диапаузу (индекс Ф:Г равнялся 2.72). Таким образом, у этой северной популяции Cs. inornata, вероятно, наблюдается длиннодневно-короткодневная реакция.
Другая исследованная популяция Cs. inornata происходила из Калифорнии, США (Barnard, Mulla, 1977). Комары развивались при константных температурах (15, 20 и 25 °C) и фотопериодах (СТ 16:8 и 8:16). В условиях короткого дня питались кровью 60% самок, тогда как в условиях длинного - только 20%, везде наблюдалось развитие яиц. Однако в первом случае большинство самок (74%) отложили яйца, а во втором доля яйцекладущих уменьшилась до 45%, причем у остальных никакой резорбции желтка не происходило. Это напоминало ситуацию в природе, когда летом высокая температура подавляла репродуктивную активность комаров, что позволяет рассматривать этот феномен как летнюю диапаузу.
Интересный случай представляет регуляция диапаузы у автогенных видов комаров, способных развивать первую порцию яиц без кровососания (см. раздел 2.2.3.). Иа первый взгляд, проявление автогении исключает формирование репродуктивной диапаузы, связанной с торможением развития репродуктивной активности, однако исследования трех популяций автогенного вида Culex tarsalis из северной части ареала (47-50° с.ш.) - Манитобы, Канада (Brust, 1991), штат Вашингтон, США (Harwood, 1966) и Калифорнии (Reisen, 1986) вскрыли механизм, позволяющий сосуществование этих двух явлений. Оказалось, что фототермические условия развития контролируют одновременно и экспрессию автогении, и формирование диапаузы. У вашингтонской популяции при 22 °C в условиях длинного (СТ 16:8) и короткого (СТ 8:16) дней доля автогенных самок колебалась в пределах 30-35 и 4-15% соответственно. Повышение температуры до 30 °C нивелировало фотопериодический эффект, и доля автогенных особей повышалась до 60 и 54% соответственно. У канадской популяции влияние температуры на экспрессию автогении исследовано более подробно. Из табл. 15 видно, что температура 16 °C почти полностью подавляет проявление автогении даже в условиях длинного дня СТ 16:8. В условиях короткого дня (СТ 8:16) в интервале температур от 16 до 28 °C доля автогенных самок невелика (0-21%), что позволяет формирование диапаузы. Таким 118
Таблица 15
Влияние фототермических условий развития на экспрессию автогении у Culex tarsalis (по Brust, 1991)
Температура,	СТ 16:8		СТ 8:16	
°C	число самок	автогения, %	число самок	автогения, %
16	300	6(3-10)а	300	Об
18	300	24(18-40)а	210	Об
21	422	52 (47-57) а	600	0.4 (0-1)6
24	176	51 (44-58) а	300	2 (0.6-5) б
26	300	44(38-50)а	299	19(14-25)6
28	400	34(28-40)а	400	21(17-20)6
32	400	45(38-52)а	400	47(40-54)а
Примечание. В скобках приведена амплитуда изменчивости доли автогенных самок. Разными буквами (а, б) обозначены достоверно отличающиеся варианты (р<0.05).
образом, длинный фотопериод способствует экспрессии автогении и репродукции, а короткий - индуцирует диапаузу и подавляет проявление автогении; при этом проявляется активирующее влияние повышенной температуры. Результаты этих экспериментов хорошо согласуются с природными наблюдениями за динамикой численности автогенных самок в Манитобе. Действительно, доля автогенных самок, выведенных из природных куколок, понижалась от 58 до 0% со 2-ой половины июля (средняя температура 21 °C, длина дня 17 ч 22 мин) до сентября (15 °C, 14 ч 16 мин), т.е. в тот период, когда в природе у комаров начиналось формирование диапаузы.
Тот факт, что у генетически автогенных самок Сх. tarsalis фотопериодизм контролирует диапаузу, было также показано на популяции из Калифорнии (Reisen, 1986). Комары, развивавшиеся при коротком дне (СТ 10:14) и пониженной температуре, становились функционально неавтогенными и диапаузировали.
Эксперименты со сменой фотопериодов в процессе онтогенеза Сх. tarsalis выявили стадии развития, ответственные за экспрессию автогении (Brust, 1991). Если личинки содержались при 21 °C и длинном дне (СТ 16:8), а последующие стадии развития - при ко-
119
ротком (СТ 8:16), то только 0.4% самок были автогенными (столько же автогенных наблюдалось при развитии в условиях константного короткого дня). Если личинки подвергались воздействию короткого фотопериода, а последующие стадии - длинного, доля автогенных составляла 25% (при постоянном длинном дне их было 19%). Таким образом, решающее значение имел фотопериодический режим в период куколочной и имагинальной стадий развития.
Формирование жирового тела
Экспериментальное доказательство фототермического влияния на формирование жирового тела получено у нескольких видов комаров, различающихся биологией зимующих стадий - Cx. tarsalis, A. freebomi, A. maculipennis, A. hyrcanus, A. superpictus и Culiseta.
У Cx. tarsalis имагинальная диапауза хорошо выражена у северных популяций (47° с.ш. и севернее); опыты проводились с более южной популяцией из Калифорнии (35° с.ш.), которая характеризовалась менее интенсивной диапаузой и меньшей склонностью к ожирению (Harwood, Halfhill, 1964). Если преимагинальное развитие проходило в условиях длинного дня (СТ 16:8), а имаго содержались в разных световых режимах, то ожирение короткодневных особей варьировало в пределах 3-7 баллов (в среднем - 5.4), а длиннодневных в пределах 1-7 (в среднем - 2.5) баллов. Таким образом, короткодневный режим, действовавший на самок, способствовал накоплению ими жировых запасов за счет углеводного питания. Для этой же популяции Cx. tarsalis установлено, что фотопериодизм контролирует не только количество жировых запасов, но (в известной степени) и их биохимический состав (Harwood, Takata, 1965). Если высокая температура благоприятствовала накоплению насыщенных жирных кислот, то короткий фотопериод, и пониженная температура - ненасыщенных кислот, выполняющих важную роль в повышении холодостойкости. Для A. freebomi было также показано, что старые короткодневные самки содержали на 11-15% больше ненасыщенных жирных кислот, по сравнению с длиннодневными особями (Hayashiya, Harwood, 1968), однако у Cx. pipiens такая зависимость состава жиров от фотопериодизма не подтвердилась (Van Handel, 1967).
Фотопериодическому воздействию подвержен и синтез гликогена - основного источника энергии для двигательной активности и одного из запасных питательных веществ во время зимовки (Така-120
hashi, Harwood, 1964). У Cx. tarsalis, наряду с суточными колебаниями уровня гликогена, обусловленными двигательной активностью, были отмечены и долгосрочные изменения, зависимые от фотопериодических условий.
Влияние фотопериодизма на формирование жирового тела изучено у популяций A.freebomi из штата Вашингтон (47° с.ш.) и Калифорнии (37° с.ш.) (Depner, Harwood, 1966). Цикл развития комаров проходил при 22 °C, а состояние жирового тела исследовалось у только что вылупившихся самок, а также у 10- и 20-дневных особей после углеводного питания. Величина фотофазы, при которой накапливалось наибольшее количество жировых запасов, составляла 10-11 ч у северной популяции и 8-9 ч - у южной, т.е. имела место географическая изменчивость параметров фотопериодической реакции. Различия в жировом теле наблюдались уже у однодневных самок, свидетельствуя об определенном значении личиночного ожирения. Однако большая часть жировых запасов накапливалась на имагинальной стадии за счет углеводного питания, причем при коротком дне степень ожирения самок была больше.
Формирование значительных жировых запасов в условиях короткого дня и низкой температуры наблюдалось также в лабораторных условиях у популяции Сх. р. pallens и Anopheles sinensis из Китая (Wang, 1979; Liu et al., 1998).
Значение преимагинальных стадий как источника для формирования жирового тела имаго исследовано экспериментально на видах трибы Culisetini (Маслов, 1962). В результате установлена зависимость степени ожирения недавно отродившихся самок Culiseta hergrothi, С. alaskaensis и Allotheobaldia longiareolata от фототермиче-ских условий развития. Пониженные температуры развития водных фаз благоприятствовали ожирению молодых самок, причем эффект усиливался при сочетании их с короткодневным освещением. Переменные температуры (суточные колебания от 6 до 27 °C), которые имитировали природную ситуацию, оказались более эффективными, по сравнению с постоянной средней температурой 18 °C.
Фотопериодическому влиянию подвержены и те виды, у которых два рассмотренных источника жирового тела (личиночное и имагинальное, углеводное) дополняются третьим, кровяным питанием. Из литературы известно, что при репродуктивной диапаузе принятая кровь идет на построение жирового тела. Это подтверждено фотопериодическими экспериментами с A. messeae, A. atroparvus, А. superpictusnA. hyrcanus (Виноградова, 1958,1960). Так, у Л. messeae и 121
A. hyrcanus основная часть тощих самок (1-я степень ожирения) характеризовалась гонотрофической гармонией (фолликулы на III—V фазах), тогда как у большинства более жирных комаров яичники не развивались далее II фазы. У A. messeae с уменьшением фотофазы от 22до12-14ч доля самок на II-III стадиях ожирения увеличилась от О до 20-40%. Если большинство перечисленных видов, как правило, зимой в природе не питается кровью, то A. atroparvus периодически пополняет свои энергетические запасы за счет кровососания, но сохраняет связь между ожирением и состоянием гонад.
Согласно природным наблюдениям в Дорсете (южная Англия) зимующие Culiseta annulata с октября по апрель питались кровью (4-5 раз), при этом переваривание крови продолжалось от 10 до 31 дня, в зависимости от температуры (Service, 1968а).
Для Culiseta inomata из Калифорнии, США, где комары размножаются зимой, экспериментально показано, что формирование жирового тела в большей степени зависело от фотопериода, чем от температуры (Barnard, Mulla, 1977). Именно при коротком дне (СТ 8:16) как питавшиеся, так и не питавшиеся кровью самки характеризовались небольшим ожирением, что совпадало с пиком гонотрофической активности комаров осенью и зимой. Напротив, длинный день (СТ 16:8) способствовал гипертрофии жирового тела, что соответствовало летней ситуации в природе, т.е. торможению репродукции (эстивации). Действительно, природные самки начинали накопление жировых запасов в марте (20% жира от сухого веса тела), увеличивая их до 64% в июне (Barnard, Mulla, 1978).
Таким образом, ожирение комаров, подобно активности кровососания и овогенезу, подвержено фототермическим воздействиям. Установлено, что жировое тело диапаузирующих самок может формироваться за счет ожирения личинок, углеводного и кровяного питания имаго, поэтому важное значение приобретает фототермиче-ский режим, действующий как на преимагинальные фазы развития, так и на самих самок.
3.3.3.	Прекращение диапаузы
Литературные данные о механизмах прекращения репродуктивной диапаузы комаров немногочисленны и касаются в основном Culex pipiens. Первое экспериментальное доказательство фотопериодической стимуляции кровососания у природных зимующих комаров из Англии получено давно (Tate, Vincent, 1932, 1936). При 122
17-20 °C и непрерывном освещении питались кровью 70-85% таких самок, а в темноте - только 13% особей. В опытах с Cx.pipiens из Колорадо, США (Bowen, 1990), было прослежено постепенное увеличение размеров фолликулов в ответ на перемещение диапаузирующих самок из условий короткого дня в условия длинного (рис. 15). Если в начале средняя длина фолликула равнялась 40.8 мк, то через 14 дней она увеличилась до 55.1 мк. Этот процесс ускорялся при повышении температуры до 27 °C. При постоянном коротком дне размеры фолликулов также постепенно увеличивались во временем, что, вероятно, было свидетельством медленной спонтанной реактивации.
Возобновление развития яичников у диапаузирующих комаров под воздействием длинного фотопериода также наблюдалось у двух других популяций, из Бостона, США, и Гамбурга, Германия (Spielman,Wong, 1973; Oda, Kuhlow, 1974). Опыты с английской популяцией подтвердили динамичный характер диапаузы (Onyeka,
Рис. 15. Увеличение длины фолликулов у диапаузирующих самок Culex pipiens в процессе фотопериодической реактивации при 21 °C (по Bowen, 1990).
Диапаузирующие самки содержались при коротком дне СТ 9:15 (серые колонки), реактивация происходила при длинном дне СТ 15:9 (белые колонки). По оси абсцисс в скобках указан абсолютный возраст самок.
123
Boreham, 1987). Минимальная продолжительность воздействия длинного фотопериода, необходимая для возобновления активности кровососания у диапаузирующих комаров, уменьшалась в процессе зимовки. Она составляла 12 дней в августе-октябре (26% самок пили кровь), 6 дней в феврале-марте (24-47%) и 3 дня в апреле (53%). Близкая картина наблюдалась у подмосковной популяции Сх. pipiens (Куприянова, 1968а). Наиболее интенсивная диапауза отмечена в августе-ноябре, когда в лаборатории комары питались кровью неохотно, и после первого кровососания только 36% самок имели развитые яичники, тогда как в январе после кровососания все самки созрели, т.е. во время естественной зимовки происходила спонтанная реактивация, и к началу зимы все особи были уже гоно-активными.
Фотопериодическая реактивация отмечена также у Culex tarsalis (Mitchell, 1981). Длинный день на фоне 25 °C вызывал окончание диапаузы и возобновление поисковой реакции самок уже через 7 дней. У другого вида {Culiseta inornata) в Канаде диапауза наступала в сентябре-октябре, такие самки имели мелкие фолликулы и не питались кровью (Hudson, 1979). У некоторых самок, содержавшихся 7 дней при 20 °C и длинном дне, начинался рост фолликулов, а после кровососания развивались яичники. Рост фолликулов и развитие яиц после кровососания наблюдалось также у самок после 2-3-месячного пребывания при низкой температуре 5 °C и коротком фотопериоде.
Таким образом, в процессе зимовки у комаров происходит процесс, называемый диапаузным развитием. Хотя прекращение диапаузы под влиянием длиннодневного освещения и повышенной температуры подтверждено экспериментально, в природных условиях комары обычно зимуют в темных убежищах, где фотопериодическая реактивация вряд ли возможна, поэтому более реальной кажется реактивация под влиянием естественных пониженных температур.
Итак, все исследованные комары (в общей сложности 18 видов, относящихся к родам Anopheles, Culex, Culiseta и Allotheobaldia) характеризуются длиннодневной фотопериодической реакцией, ответственной за индукцию репродуктивной диапаузы. Температурный оптимум ее проявления несколько варьирует у отдельных видов, но в основном находится в области 15-25 °C; при этом, как обычно, повышение и понижение температуры нейтрализует фотопериодический эффект. Единственный случай длиннодневно-короткодневной 124
реакции обнаружен у одной из канадских популяций Culiseta inor-nata, а короткодневная реакция, индуцирующая репродукцию и степень развития жирового тела - у южной, калифорнийской популяции этого же вида.
Отдельные компоненты, составляющие синдром имагинальной диапаузы, а именно торможение развития фолликулов не далее II покоящейся стадии, активность кровососания и гонотрофическая диссоциация после переваривания крови, а также накопление жировых запасов, могут различаться реакциями на изменение внешних условий и степенью их лабильности. Особенной лабильностью отличается такой поведенческий акт, как активность кровососания, которая быстро реагирует на изменение внешних условий. Например, в опыте при 24-часовом освещении питались кровью 45-67% самок Culex pipiens, после 5-7 дней темноты доля их снизилась до 0-2.8% и снова восстановилась до 48-70% после 3-дневного пребывания при 24-часовом освещении.
Ответная реакция яичников на изменение условий протекает медленнее. Когда короткий фотопериод сменился длинным, длина фолликулов у Сх. pipiens увеличилась от 0.042 до 0.065 мм через 10 дней, а альтернативная смена фотопериодических режимов вызвала их уменьшение от 0.083 до 0.042 мм только в течение 30 дней.
Формирование жировых запасов как метаболический процесс требует более продолжительного времени. Это подтверждено для трех видов трибы Culisetini, у которых жировое тело накапливалось на преимагинальных стадиях, и однодневные самки уже отличались степенью ожирения, обусловленной разными фототермическими условиями их преимагинального развития.
Для комаров накоплен довольно значительный фактический материал по выяснению фотопериодической чувствительности разных стадий, однако зачастую его трудно анализировать из-за различий в схемах опыта и оценках конечного результата. Не отрицая существование чувствительности на личиночной стадии, все же создается впечатление, что решающий вклад в формирование физиологического состояния самок вносят фототермические условия, действующие на куколочную и имагинальную стадии (Сх. pipiens, Л. messeae).
Специальный интерес представляет формирование репродуктивной диапаузы у автогенных видов комаров. Оказалось, что у Сх. tarsalis фототермические условия контролируют как диапаузу, так и автогению. Длинные фотопериоды и высокая температура обусловливают экспрессию автогении и репродукцию, а короткие фотопери-125
оды и низкая температура индуцируют репродуктивную диапаузу и подавляют проявление автогении. Таким образом, в осенне-зимний период оба явления (автогения и диапауза) гармонично совмещаются в сезонном цикле комаров.
У комаров зафиксировано как спонтанное, так и индуцированное прекращение репродуктивной диапаузы. Спонтанная реактивация наблюдалась в условиях эксперимента при константном коротком фотопериоде (Cx. pipiens). Индуцированная реактивация отмечалась в виде фотопериодической и холодовой реактивации, последняя происходила и в местах естественной зимовки. Фотопериодическая реактивация очень эффективна для диапаузирующих самок Cx. pipiens и Cx. tarsalis как из лабораторных, так и из природных условий; при этом число длиннодневных импульсов, дающих эффект, уменьшалось в процессе зимовки, однако, принимая во внимание условия природной зимовки комаров, холодовая реактивация является более реальной.
3.4.	Наследование диапаузы у комаров
Генетическая основа диапаузы насекомых и связанных с ней реакций на внешние факторы не вызывает сомнений, несмотря на недостаточно большой объем фактических данных (Данилевский, 1961; Tauber et al., 1986; Danks, 1987). Обычно генетический анализ сезонных адаптаций базируется на опытах по гибридизации между популяциями или близкими видами, различающимися по признакам диапаузы, и на селекции по специфическим диапаузным признакам с последующей гибридизацией селектированных линий. Для комаров такие данные весьма ограничены.
Лучше всего наследование имагинальной диапаузы изучено при скрещивании представителей комплекса Culex pipiens. Реципрокные скрещивания были произведены между автогенной формой Culexpipiens (форма molestus, без диапаузы) и неавтогенпой (форма pipiens, с диапаузой) из Ленинграда (Виноградова, 1961). Успешным оказалось только скрещивание самок molestus с самцами pipiens. В гибридном поколении F1 все питавшиеся кровью самки созрели в условиях как длинного, так и короткого фотопериодов, т.е., подобно материнской форме, диапауза у них отсутствовала. В F2 наблюдалось расщепление - при короткодневном освещении 28.2% самок диапаузировали, тогда как при длиннодневном все созрели, т.е. отцовский признак «диапауза» проявился примерно у одной четверти 126
гибридов. Такая картина характерна для мендслевского (монофак-ториального) типа наследования признаков, и в данном случае признак «диапаузы» является рецессивным.
Двухстороннее скрещивание этих же форм из Казахстана проведено О.Е. Лопатиным (1982). Гибридные самки F1 по состоянию яичников и жирового тела походили на форму molestus, но в F2 10-15% самок уклонялись в сторону формы pipiens. Сходные результаты получены и при скрещивании автогенных самок с неавтогенными самцами Culex pipiens из США, Бостон, и в этом случае удалось скрещивание только в одном направлении (Spielman, Wong, 1973). Изучение яичников гибридов F1, воспитанных при 18 °C и коротком дне, показало отсутствие у них диапаузы. Таким образом, во всех трех исследованиях подтверждено доминирование признака «без-диапаузности», обеспечивающего гомодинамное развитие.
Эти данные могут быть полезными для понимания взаимоотношений автогенной и неавтогенной форм Culex pipiens в случае сим-патрического их обитания в зоне умеренного климата. Возможно, что именно характер наследования диапаузы при их скрещивании выступает в роли изолирующего механизма, исключая длительное существование гибридных особей в природе из-за неспособности переживать зимние условия (Виноградова, 1961). С этим связана определенная биотопическая специализация автогенной формы -стабильные популяции могут существовать только в подземных (подвальных) биотопах. Действительно, поиски гибридов в природе пока не дали положительных результатов ни на территории России (Лопатин, 1982), ни в Бостоне, США (Spielman, 1964). В последнем случае только 2% самок из смешанной популяции, возможно, имели гибридное происхождение. В более южных частях ареала (в Египте, Израиле, Алжире и Тунисе) автогенные и неавтогенные формы Culex pipiens мало дифференцированы и больше похожи на простую панмиктическую популяцию со значительным генным обменом между ними (Farid et al., 1991; Nudelman et al., 1988; Roubaud, Ghelelovich, 1956; Dancescu et al., 1975).
Наследование имагинальной диапаузы исследовано также при скрещивании неавтогенной формы Culexpipiens с Culexpipiens quinquefasciatus, не способным диапаузировать; первая происходила из Форт Коллинз, Колорадо (40° с.ш.), а второй подвид - из Хьюстона, Техас (30° с.ш.) (Wilton, Gordon, 1985). У Сх. pipiens диапауза контролировалась фотопериодизмом - при 22 °C и СТ 9:15 все самки диапаузировали, а при СТ 15:9 диапауза отсутствовала. Сх. р. quin-127
quefasciatus не реагировал на световые условия. С этими комарами были осуществлены 2 реципрокных и 8 обратных скрещиваний. Полученные гибриды были ранжированы в соответствии с долей генома, доставшегося от Сх. р. quinquefasciatus. Достоверная негативная корреляция была найдена между долей генома этого родителя и долей гибридных самок, диапаузирующих в условиях короткого дня, СТ 9:15 (0.75 - 8.3%, 0.50 - 7.0%, 0.25 - 43.3% и 0.125 - 36.7% диапаузирующих самок соответственно). Во всех экспериментах с гибридами скрещивания в обоих направлениях давали сходные результаты, показывая, что генетический фактор «диапаузы» присутствует в обоих полах, хотя диапауза проявляется только у самок. Исследование смешанной природной популяции из промежуточной зоны (Мемфис, 35° с.ш.), где могли присутствовать обе исходные формы и их гибриды, показало явно пониженную склонность к диапаузе (при СТ 9:15 диапаузировали только 23.1% самок).
Наследование личиночной диапаузы изучено при скрещивании нсдиапаузирующей тропической (Малайзия) и диапаузирующей японской (о. Кюсю) популяций Ос. togoi (Sota, 1994). При коротком фотопериоде (СТ 10:14) и 15 °C гибриды F1 и F2 характеризовались промежуточной величиной доли диапаузирующих личинок; при этом динамика их окукливания отличалась от родительской диапаузирующей формы, окукливание происходило непрерывно на протяжении всего эксперимента. Генетическая основа личиночной диапаузы Ос. togoi оказалась непростой. Селекция на диапаузное или бездиапаузное развитие на протяжении нескольких поколений популяции комаров с о. Кюсю не дала заметного эффекта. Очевидное отсутствие клинальной изменчивости доли диапаузирующих личинок среди северных популяций этого вида может указывать на сходство генетической основы их личиночной диапаузы, а проявление того или иного способа зимовки (личинками или яйцами) может зависеть от локальных внешних условий.
Характер наследования диапаузы на стадии яйца исследован у Ос. triseriatus в серии скрещиваний диапаузирующей формы из Мичигана (46° с.ш.) с недиапаузирующей из Флориды (Shroyer, Craig, 1983). В условиях длинного дня при 21 °C яйца обеих форм не диапаузировали, тогда как при коротком дне у мичиганской формы диапаузировали 100% яиц, а у флоридской - только 4.8%. По этой причине короткий фотопериод был выбран для тестирования гибридных яиц на способность к диапаузе. Все гибриды F1 от реципрокных скрещиваний диапаузировали, т.е. диапауза оказалась до-128
мипантным признаком. Результаты, полученные в обратных скрещиваниях, скорее, свидетельствовали в пользу того, что отсутствие диапаузы регулируется одним генетическим фактором, т.е. имеет место монофакториальная модель наследования.
Таким образом, приведенные результаты скрещивания внутривидовых форм или географических популяций комаров с разной формой диапаузы или без нее свидетельствуют о разнообразии механизмов ее наследования, причем в одних случаях диапауза наследуется как рецессивный признак, а в других - как доминантный. Встречается монофакториальный тип наследования и, вероятно, также и полигенный.
3.5.	Влияние фотопериода и температуры на некоторые другие биологические особенности комаров
Фотопериодизм в тесном взаимодействии с температурой участвует в контроле не только диапаузы, но и некоторых других биологических особенностей комаров. Среди них - экспрессия автогении, автогенная плодовитость, масса тела и размеры отдельных частей тела, продолжительность имагинальной жизни, динамика содержания ДНК и РНК.
Влияние фотопериодизма и температуры на автогению изучено наиболее подробно на азиатских популяциях Ochlerotatus togoi с поливольтинным типом развития и диапаузой на стадиях личинки и яйца (Sota, Mogi, 1994). Эксперименты с японской популяцией с севера о. Кюсю показали, что среднее число автогенных яиц положительно коррелировало с размером тела самки (длиной скутума); скутум уменьшался при высокой температуре (25 °C по сравнению с 15° и 20 °C), коротком фотопериоде и скудном питании личинок, причем питание оказывало более сильное воздействие, чем температура. Эти результаты хорошо согласуются с природными наблюдениями в этом месте, а именно - со снижением доли автогенных особей во время высоких летних температур и повышением ее при пониженных осенних и весенних температурах и коротком дне.
Участие фотопериодизма и температуры в контроле автогении показано также для Culex tritaeniorhynchus из Китая (Xue, Lu, 1992).
Другая тенденция наблюдалась уАе. detritus во Франции. Согласно природным наблюдениям в провинции Камарго, доля автогенных самок увеличивалась в оссннсе-зимний сезон (октябрь-февраль) до 24-35% и снижалась в весенне-летнее время (март-сентябрь) до 0.4-129
16% (Guilvard, Rioux, 1986). Эта же тенденция подтверждена экспериментально - прохождение преимагинального развития в условиях короткого дня (СТ 8:16) способствовало экпрессии автогении у самок, тогда как длинный фотопериод тормозил ее проявление.
Уникальный случай представляет характер географической изменчивости проявления автогении у Ос. togoi. Она была изучена у 68 японских популяций от субарктики (45° с.ш.) до субтропиков (26° с.ш.), а также из тропиков о. Тайвань и Малайзии. Комары развивались при 25° и СТ 12:12, имитирующих тропические условия (Mogi et al., 1995). Проявление автогении позиционировалось ^/-образной кривой: высокий уровень автогении (74-100%) в субарктических и тропических популяциях и значительно более низкий (0-60%) - в популяциях из промежуточных зон.
Влияние фотопериода и температуры на автогению исследовано у городского комара Culex pipiens f. molestus с гомодинамным типом развития, т.е. без диапаузы (Vinogradova, Karpova, 2005). Согласно экспериментам с популяцией из Санкт-Петербурга, температура оказалась главным фактором, контролирующим автогению, плодовитость и размеры комаров (длину крыла), тогда как фотопериодизм играл второстепенную роль. Перечисленные параметры были более высокими при 20°, чем при 25°, и достоверно уменьшались с увеличением фотопериода только при 25°; при 20° эффект фоотопериода не проявлялся (рис. 16). Положительная корреляция существовала между длиной крыла, проявлением автогении и плодовитостью. Результаты предполагают, что влияние фотопериодизма и температуры на автогению и плодовитость осуществляется не прямо, а путем регулирования размера тела.
В литературе известны и другие примеры зависимости веса тела и длины крыла от фототермических условий развития комаров. Увеличение среднего веса куколок с понижением температуры содержания культуры (от 33 до 15 °C) отмечено у московской популяции Culex pipiens f. molestus, причем вес куколок-самок превышал таковой самцов (Тамарина, 1966). Аналогичная закономерность характерна и для Toxorhynchites rutilus при 21 и 25° (Lounibos et al., 1998). У Anopheles quadnmaculatus и Anopheles crucians фотопериод и температура, сложным образом связанные с весом тела комаров, оказывали влияние на длину крыла (Lanciani, 1992; Lanciani, Le, 1995), а также на его площадь (Lanciani, Edwards, 1993).
Есть данные о влиянии фотопериода на продолжительность имагинальной жизни комаров A. quadnmaculatus и A. crucians. Имаго, 130
Рис. 16. Влияние фотопериода и температуры на проявление автогении у Culex pipiens f. molestus (no Vinogradova, Karpova, 2006).
Одинаковые буквы пад столбиками означают недостоверность различий между фотопериодическими режимами (р > 0.05, Т-тест).
развивавшиеся в условиях короткого дня (СТ 8:16), характеризовались большей продолжительностью жизни, по сравнению с особями, развивавшимися в условиях длинного дня (СТ 18:6), причем последствие воздействия фотопериода не было обусловлено большим весом комаров первой группы (Lanciani, 1993; Lanciani, Anderson, 1993).
Интересное исследование касается влияния фотопериодизма на динамику нуклеиновых кислот во время развития Culex tritaeniorhynchus (Xue, Lu, 1991). Как известно, нуклеиновым кислотам принадлежит важная роль в хранении, реализации и передаче генетической информации. В условиях длиннодневного и короткодневного режимов прослежены уровни ДНК и РНК у всех стадий развития, а также у нсдиапаузирующих и диапаузирующих имаго. Оказалось, что максимальный уровень обоих кислот был приурочен к личиночной и куколочной стадиям развития и оставался относительно постоянным на протяжении имагинальной жизни комаров. Короткий фотопериод снижал синтез нуклеиновых кислот на разных стадиях развития. Содержание ДНК оставалось относительно постоянным во время развития яичников. Уровень РНК начинал подниматься после приема крови, достигал пика через 36-48 ч, а затем снижался. Уровень ДНК у диапаузирующих самок в возрасте 10-15 131
дней был гораздо ниже, чем у недиапаузирующих самок того же возраста. Содержание ДНК и РНК у самок, прекращающих диапаузи-ровать, превышало таковое недиапаузирующих особей. Эти данные отражают активное участие нуклеиновых кислот во всех жизненно важных процессах комаров, в том числе и тех, которые контролируются фотопериодическим путем (репродукция и диапауза).
В литературе отмечен случай изменения поведения яйцекладущих самок Ochlerotataus mariae под влиянием фотопериода (Coluzzi et al., 1975). В экспериментах показано, что воспитанные в длиннодневных условиях самки предпочитают откладывать яйца на открытую воду; напротив, самки из короткодневных условий размещают яйца на влажных поверхностях в более укромных местах. (В природе диапаузирующие яйца находили в щелях скал). Такое фотопериодически измененное поведение при яйцекладке может иметь адаптивное значение, обеспечивая более константный микроклимат для диапаузирующих яиц и являясь своего рода «заботой» о потомстве.
Глава 4 СУТОЧНЫЕ РИТМЫ КОМАРОВ
4.1.	Суточные ритмы насекомых и их регуляция внешними и внутренними факторами
В течение суток существенно меняется весь комплекс абиотических факторов. Приспосабливаясь к суточным изменениям среды, насекомые приурочивают активную жизнедеятельность к наиболее благоприятному для них времени суток.
Суточные ритмы насекомых, как правило, разделяют на две группы. К первой относят ритмы, касающиеся событий, которые происходят только раз в жизни каждой особи (например, выход имаго из куколки или отрождение из яйца). Такие события проявляются как периодический процесс только в смешанно-возрастных популяциях. Вторую группу составляют ритмы активности, которые насекомые проявляют ежедневно (например, ритмы питания, локомоции, акустического поведения, и т.п.). Основные принципы регуляции ритмов обеих групп сходны (Saunders, 2002).
Традиционное деление насекомых по образу жизни на дневных, сумеречных и ночных далеко не охватывает всего многообразия ритмов. Известны примеры, когда насекомые практически одинаково активны на протяжении двух или всех трех этих периодов, что характерно для большинства личинок насекомых.
132
Суточный ритм складывается из двух компонент - экзогенной и эндогенной (см. обзоры: Ашофф, 1964; Чернышев, 1984; Saunders, 2002). Экзогенная компонента это воздействие на организм любого внешнего фактора, эндогенная компонента обусловлена ритмическими внутренними процессами. Как правило, эндогенную компоненту называют эндогенным ритмом. Соотношение этих элементов в наблюдаемом ритме может быть различным: от полного следования за любым изменением внешних условий до жестко запрограммированного ритма, устойчивого к случайным изменениям внешней среды.
Регистрация суточной динамики активности животного в периодически изменяющихся условиях (при световом и/или температурном режимах) дает лишь приблизительное представление о роли внешних и внутренних факторов в регуляции ритма. Эндогенная природа ритма проявляется, как правило, когда насекомых переносят из фотопериодических условий в так называемые постоянные условия (темноту или круглосуточное освещение, при постоянстве температуры и других факторов) (Ашофф, 1964). В изоляции от внешних указателей времени эндогенный ритм проявляет свой собственный период, обычно отличный от 24 ч, в результате чего постепенно расходится по фазе с местным временем: каждые последующие сутки максимум активности наблюдается раньше или позже. Такой ритм, период которого близок, но не обязательно равен 24 ч, и может быть больше или меньше этой величины в пределах 20-28 ч, носит название циркадианного, или околосуточного (Ашофф, 1964).
Накопленный на сегодняшний день обширный фактический материал доказывает, что такие циркадианные ритмы генерируются самоподдерживающимися, незатухающими биологическими осцилляторами, или колебателями (см. обзоры: Ашофф, 1984; Saunders, 2002). Иначе их называют биологическими часами (Ашофф, 1964). Функционирование осцилляторов основано на авторегуляции синтеза нескольких специфичных протеинов (так называемых clock proteins), осуществляемой по принципу обратной связи на уровне транскрипции и трансляции (см. обзоры: Jackson et al., 2001; Saunders, 2002). Клетки-пейсмейкеры, в которых происходят спонтанные ритмичные изменения в экспрессии генов, в содержании и свойствах белков, обнаруживаются во многих тканях и органах организма. Группы таких клеток составляют более или менее автономные ритмические центры (как правило, к ним и применяют термины «осцилляторы» или «биологические часы»). Каждый осциллятор контролирует одну или несколько физиологических или поведен-133
ческих функций, получая сигналы из внешней среды (главное значение имеют световой и температурный факторы) через сенсорные пути и влияя на контролируемый им процесс через эффекторные пути. Совокупность ритмических центров образует циркадианную систему, которая обеспечивает «внутренний ритм» организма и его синхронизацию с циклами внешней среды.
Главной характеристикой циркадианного ритма служит период - интервал времени между двумя точками ритмического процесса, находящимися в одинаковой фазе (например, от максимума до максимума, или от минимума до минимума). Как правило, период свободнотекущего ритма близок, но не равен 24 ч и наследуется по принципам генной теории, подобно морфологическому признаку На сегодняшний день накоплен значительный объем данных о генетической основе циркадианных ритмов (см. обзоры: Hall, 1998; Rosato, Kyriakou, 2001; Saunders, 2002).
Ход «биологических часов» зависит от температуры в гораздо меньшей степени, чем метаболические процессы. Коэффициент Q10 (отношение длительности периода при данной температуре к длительности его при температуре на 10° выше) колеблется от 0.8 до 1.3 (Брюс, 1964; Saunders, 2002). Это свойство эндогенного ритма, получившее название «температурная компенсация», позволяет живым организмам измерять отрезки времени с примерно одинаковой точностью в широком диапазоне температур (Питтендрай, 1964).
Наследоваться может лишь потенциальная возможность проявления периодичности. Как правило, организмы, выращенные в постоянных условиях, ритмом не обладают. Проявление ритма инициируется суточной цикличностью света и/или температуры, а также однократным включением света на определенное время (засветкой), однократным затенением, температурным импульсом (Питтендрай, 1964).
Несмотря на то, что эндогенный ритм наследственно обусловлен и может сохраняться при отсутствии периодических сигналов извне, ход «биологических часов» не является жестко запрограммированным. Ритм изменяется соответственно условиям (например, сезону, погоде) и может подстраиваться по фазе к циклам внешних факторов. Внешние периодические процессы влияют на эндогенный ритм таким образом, что его период изменяется и становится равным периоду внешних циклов (при суточных режимах он равен 24 ч). Кроме того, между биологическим и внешним ритмом устанавливается устойчивое фазовое соотношение. Такое согласование называется 134
синхронизацией (настройкой) ритма, а сам циркадианный ритм, подчиненный внешнему циклу, называют синхронизированным.
В течение суток меняются практически все факторы среды, но только некоторые из них способны оказать влияние на эндогенный ритм. Такие факторы, сдвигающие фазу эндогенного ритма, называют «датчиками времени».
Свет - основной датчик времени, поскольку суточный ход изменений освещенности достаточно четкий и астрономически закономерный. Настройка ритма может осуществляться как полным световым циклом, так и двумя относительно непродолжительными световыми импульсами, один из которых соответствует началу дня, а другой - его концу (так называемый скелетный фотопериод).
Температура также может служить датчиком времени. В природе суточный ход этого фактора, как правило, следует за изменениями освещенности; обычно самыми холодными являются предрассветные часы. Неудивительно, что эндогенные ритмы многих насекомых могут синхронизироваться температурными циклами таким же образом, как свето-темновыми режимами; при этом повышение и понижение температуры действует аналогично включению и выключению света при фотопериоде (Чернышев, 1984; Saunders, Hong, 2000).
Другие геофизические факторы (влажность, электромагнитные колебания, гравитация), регулярный ход которых часто нарушается, как правило, не имеют существенного значения в регуляции циркадианных ритмов насекомых (Чернышев, 1984).
Многие виды насекомых при чередовании света и темноты проявляют очень четкие суточные ритмы, однако стоит исключить изменения внешних факторов (например, поместить особей в постоянную темноту), ритмичность становится менее выраженной или исчезает. Непосредственные реакции на воздействие внешнего фактора (например, стимуляция активности насекомого при включении света или при повышении температуры) получили в биоритмологии название экзогенных эффектов. Так, например, комары Anopheles gamble в условиях искусственного фотопериода реагируют на включение света резким усилением активности. Однако этот утренний пик имеет исключительно экзогенную природу: он исчезает, если особей содержать при постоянной темноте или вместо резкого включения света создавать постепенное увеличение освещенности (Jones et al., 1972).
Для насекомых способность быстро реагировать на меняющиеся условия среды имеет исключительно важное значение. У боль-135
шинства объектов контроль активности со стороны циркадианных осцилляторов не жесткий; работа биологических часов лишь приблизительно определяет периоды активности и покоя; точная же «подстройка» суточного ритма к конкретным условиям среды происходит, очевидно, именно благодаря непосредственным реакциям на внешнюю среду (Чернышев, 1984; Page, 1989).
4.2.	Окукление
Ритмичность окукления была отмечена для нескольких видов комаров. Так, у Aedes vittatus пик окукления отмечается в середине дня (Pandian, Dwarakanath, 1991), у Armigeres subalbatus - в ночное время (Song, Ке, 1989). Наиболее детальные исследования ритма окукления были проведены на Ос. taeniorhynchus (Nielsen, Haeger, 1954; Nayar,1967; Nayar, 1968). У этого вида окукление имеет эндогенно обусловленную периодичность. Этот объект представляет уникальный случай, поскольку ритм окукления проявляет циркадную периодичность с периодом менее 24 ч даже при 24-часовом фотопериоде. Период ритма практически не зависит от температуры, но меняется в зависимости от солености воды и плотности популяции. Для того чтобы популяция проявляла ритм, необходимо воздействие фотопериода на личиночной стадии, причем достаточно даже однократного чередования света и темноты. Так, комары, выращенные в темноте, проявляли ритм окукления, если испытывали воздействие 4 ч света в течение первых 3 дней после отрождения из яиц (Nayar, 1968). Эндогенный ритм окукления с максимумом в конце световой фазы был отмечен также и для Anopheles gambiae Qones, Reiter, 1975). Напротив, у Ле. aegypti, Ае. albopictus, Wyeomyia mitchellii и An. cruzii окукление аритмично и происходит круглосуточно (Haddow et al, 1959, цит. по: Clements, 1963; Nayar et al., 1978; Xue, Barnard, 1997; Chahad-Ehlers et al., 2007). У A. stephensi время окукления имаго скоррелировано с хромосомной инверсией (White, 1974), что позволяет предполагать генетический полиморфизм популяций по эндогенному ритму, контролирующему окукление.
4.3.	Вылет имаго из куколок
Для многих видов насекомых было показано, что момент выхода из куколок определяется функционированием «биологических часов» - самопроизвольных ритмических процессов в организме 136
особи (Saunders, 2002). Крупнейшие открытия в хронобиологии, сделанные К. Питтендраем (Pittendrigh, 1954, 1967) па примере вылета Drosophila, дали начало большому количеству исследований, посвященных изучению данного ритмического процесса на других насекомых. Одними из наиболее удобных лабораторных объектов были некоторые виды кровососущих комаров, распространенные в субтропиках и хорошо культивируемые, однако исследователи столкнулись с рядом трудностей. Во-первых, не удалось создать актографы, автоматически регистрирующие выход из куколок этих объектов, и регистрацию вылета приходилось вести визуально. Во-вторых, период преимагинального развития исследуемых видов очень короткий, что затрудняло проведение некоторых длительных экспериментов. Возможно, вследствие этих причин в ряде исследований, посвященных изучению так называемых «ритмов развития» комаров, не удалось доказать наличие эндогенного, циркадианного ритма вылета имаго, и авторы пришли к заключению, что динамика выхода из куколки просто повторяет ритмичность окукливания (Nayar, 1967; Nayar, Sauerman, 1970; Nayar et al., 1978; Jones, Reiter, 1975; Khan, Reisen, 1977).
Критический анализ данных работ показал, что результаты экспериментов сложно интерпретировать однозначно, поскольку не было проведено последовательного анализа ритма вылета в различных фотопериодических и постоянных условиях. Некоторые авторы после дополнительных экспериментальных исследований пересмотрели свои предположения и доказали наличие четкого эндогенного обусловленного ритма вылета с максимумом около «заката», например для Anopheles gambiae (Reiter, Jones, 1975). Такая же эндогенно обусловленная динамика вылета была отмечена для Anopheles stephensi (Coluzzi, 1972), Wyeomyia mitchellii (Nayar et al., 1978) и Culiseta incidens (Clopton, 1979). Даже у видов, у которых пики массового отрождения имаго считались случайными, вылет также происходил преимущественно в течение темнового периода или около времени выключения света, например у Culex tritaeniorhynchus и Culex nigripalpus (Khan, Reisen, 1977; Nayar et al., 1978). Отметим, что вылет из куколок в вечернее время не является строгой закономерностью: например, у комаров Toxorhynchites brevipalpis brevipalpis и Ае. vittatus отрождение имаго происходит в середине светового дня (Corbet, Ali, 1987; Pandian, Dwarakanath, 1991). Есть данные и об аритмичном выходе из куколок у An. cruzii (Chahad-Ehlers et al., 2007).
137
Интересная закономерность была выявлена при экспериментах с Ae. albopictus’. время отрождения из куколок было скоррелировано с размерами и полом имаго. Максимальный процент отрождения крупных и мелких самцов отмечался в 16.00 и 10.00 соответственно. Пик отрождения самок приходился на 16.00, независимо от их размера (Xue, Barnard, 1997). Гетерогенность популяции по времени вылета из куколок была отмечена также для Anopheles stephensi'. время отрождения имаго было скоррелировано с хромосомной инверсией (White, 1974).
Все приведенные данные были получены в экспериментах с лабораторными культурами субтропических видов. Напротив, изучение суточного ритма вылета из куколок у палеарктических видов Culicidae происходило преимущественно в природных условиях. Отмечено, что динамика выхода из куколок Ос. communis в северной Финляндии легко модифицируется под влиянием колебаний освещенности и температуры в течение дня. Низкая температура в ночные часы подавляет вылет, большинство имаго появляется в течение светлого времени суток. При этом в середине светового дня интенсивность выхода из куколок регулярно снижается, независимо от изменений внешних факторов (Broomer-Korvenkontio et al., 1971). Этот же вид в условиях полярного дня в Швеции проявляет четкий ритм с максимумом в околополуденные, наиболее теплые часы. Пик массового отрождения имаго в середине дня в высоких широтах был отмечен также для Ос. impiger, Ос. hexodontus, Ос. nigripes и Ос. punctor (Corbet, 1966; Dahl, 1973). Полевые наблюдения показали, что суточный ход вылета из куколок у Aedes {Ochlerotatus) в значительной степени зависит от температурного фактора.
Экспериментальное изучение относительной роли светового и температурного факторов в регуляции ритма вылета из куколок в полевых и лабораторных условиях проведено на комарах Ochlerotatus communis и Culexpipiens (автогенная форма из Санкт-Петербурга и неавтогенная форма из южной Карелии). Данные объекты отличаются по особенностям экологии и районам происхождения. Генезис подрода Ochlerotatus связывают с Неарктической областью, Culex имеет тропическое происхождение (Гуцевич и др., 1970). Две формы С. pipiens (pipiens и molestus) существенно отличаются друг от друга по ряду экофизиологических особенностей.
Результаты полевых наблюдений в южной Карелии (62° с.ш.) показали, что в условиях оптимальных температур Ос. communis проявляет преимущественно утренне-вечернюю динамику выле-138
Рис. 17. Суточный ритм вылета имаго Ochlerotatus communis в природных условиях при трех уровнях освещенности (31.05-2.06.2000 г., пригород Петрозаводска) (Карпова, 2009).
1 - экспозиция без затенения, 2 - слабое затенение, 3 - сильное затенение.
Долю особей, вылетевших в течение каждого 2-часового интервала, рассчитывали в процентах от общего количества имаго, вылетевших за сутки.
та из куколок. Интересно, что динамика выхода из куколок была одинакова при различных уровнях освещенности (рис. 17) (Карпова, 2009). Данные согласуются с результатами изучения этого же вида в северной Финляндии (Broonier-Korvenkontio et al., 1971). Суточный ритм выхода из куколок в открытом и затененном лесных водоемах не зависел от условий освещенности: в обоих случаях отрождение имаго усиливалось в утренние и вечерние часы и подавлялось ночью и в середине дня. Очевидно, что в природных условиях динамика вылета комаров из куколок в значительной степени определяется именно суточными изменениями температуры. Сравнение суточного хода температуры и динамики отрождения имаго показало, что утреннее повышение и ночное снижение температуры сопровождается усилением и подавлением отрождения соответственно (Карпова, 2009). Для проверки относительной роли светового и температурного факторов в регуляции ритма Ос. communis были проведены эксперименты, в которых особи испытывали естественные изменения одного из факторов на фоне постоянных значений другого. Оказалось, что при естественном термоцикле и
139
круглосуточном свете сохраняется ритм вылета из куколок с утренним и вечерним пиками. Наоборот, при постоянной температуре (17 °C) и естественных изменениях освещенности вылет происходит круглосуточно, положение минимумов и максимумов изменчиво (Карпова, 2009). Таким образом, проявление четкого двухфазного ритма выхода из куколок у Ос. communis обусловлено суточными изменениями температуры.
Особый интерес представляют результаты изучения суточной динамики вылета из куколок у автогенной и неавтогенной форм Cx. pipiens (Карпова, 2009). Эксперименты показали, что динамика отрождения имаго у неавтогенной формы Cx. pipiens в южной Карелии в значительной степени схожа с таковой у Ос. communis. Ритм выхода из куколок у этих комаров в природе имеет утренний и вечерний пики, довольно лабилен и зависит преимущественно от суточных изменений температуры. При постоянной температуре (23 °C) вылет из куколок становится круглосуточным и лишь в малой степени может модифицироваться изменениями освещенности. Напротив, выход из куколок автогенной формы Cx. pipiens в значительной степени контролируется эндогенным ритмом, который способен синхронизироваться по фазе фотопериодом. В условиях фотопериода (СТ 12:12, 16:8 или 20:4) и при постоянной температуре 25 “С вылет имаго из куколок подавляется в дневные часы и спонтанно усиливается за несколько часов до выключения света. Этот вечерний пик находится в определенном фазовом соотношении со временем выключения света.
Таким образом, ритм выхода из куколок у Ос. communis и неавтогенной формы Cx.pipiens, по сравнению с Cx.pipiens (f. molestus), в меньшей степени зависит от внутренних сигналов и в большей степени - от внешних условий (в первую очередь - температурных). Очевидно, такая особенность связана с тем, что первые обитают в открытых биотопах, a molestus в умеренном климате заселяет подземные биотопы, где суточные изменения освещенности и температуры относительно стабильны. На севере умеренной зоны погодные условия очень изменчивы, и для открыто живущих форм более целесообразным может быть не жестко закрепленный, а пластичный ритм, позволяющий быстро реагировать на изменения внешних факторов и максимально эффективно использовать благоприятные температурные условия (см. также: Muller, 1973; Чернышев, 1984; Lankinen, Riihimaa, 1997). Переход Cx.pipiens (f. molestus) к обитанию в подземных водоемах в умеренном климате, вероятно, позво-140
лил избежать существенного изменения ритмической организации и сохранить исходный ритм вылета из куколок - такой же, как у предковых (тропических) форм. Отметим, что многие синантропные насекомые тропического происхождения также сохраняют четкие эндогенно обусловленные ритмы, несмотря на то, что обитают в относительно постоянных условиях (Кауфман, 1997).
С чем связан тот факт, что для комаров, обитающих в наземных биотопах [Ос. communis и Сх. pipiens (f. pipiens)] температурный фактор играет более значимую роль в регуляции ритма вылета из куколок, чем суточные изменения освещенности? Очевидно, для открыто живущих северных видов данный экологический фактор часто является лимитирующим, в отличие от условий освещенности. Восприимчивость к колебаниям температуры, возможно, имеет адаптивное значение, позволяя особям приурочить выход из куколок к периодам времени с оптимальной температурой.
У всех трех исследованных объектов динамика вылета из куколок зависела от среднего уровня температуры в опыте. При низкой температуре (8 °C в экспериментах с Ochlerotatus и 15 °C в опытах с Culex) достоверно увеличивалась доля особей, выходящих из куколок в середине фотофазы, по сравнению с условиями 17 °C и 25° соответственно. Такая же закономерность наблюдалась в опытах, где особи подвергались кратковременному охлаждению (8 °C или 15 °C в течение 32 ч) на стадии куколки в лабораторных условиях (Карпова, 2009).
Интересно, что автогенная и неавтогенная формы Сх. pipiens проявляли сходную зависимость от уровня температуры в опыте, хотя они обитают в биотопах с разными термическими условиями. Возможно, реакция Сх. pipiens (f. molestus) на охлаждение, выражающаяся в усилении отрождения имаго в середине светового дня, не имеет очевидного адаптивного смысла, поскольку данная форма преимущественно обитает в подземных городских постройках, где суточные колебания температуры очень незначительны. Изменение характера ритма в низкотемпературных условиях может быть обусловлено механизмами функционирования циркадианных систем, универсальными для всех насекомых.
4.4.	Роение и спаривание
Роение характерно для многих видов кровососущих комаров. Хотя варианты роения могут отличаться, можно выделить их общие
141
особенности (Gibson, 1985). Во-первых, особи, составляющие рой, совершают полет по короткой зигзагообразной или петлеобразной траектории, характерной для данного вида. Рой, как правило, формируется над определенным ориентиром, или маркером. Во-вторых, рой состоит преимущественно из самцов. Когда самка влетает в рой или пролетает поблизости от него, звук ее полета привлекает самцов. Спаривание может происходить как в рое, так и вне его. В-третьих, роение обычно приурочено к определенному времени суток. У большинства видов оно происходит в сумеречные часы, но есть виды и с дневным роением (Clements, 1963; Gibson, 1985).
Рассмотрим 4 варианта встречи полов по классификации Н. А. Тамариной и М.В. Федоровой (1983).
Первый тип: встреча полов происходит без роения. Примером может служить городской комар Cx. pipiens (f. molestus), который может спариваться в небольшом пространстве. Известны случаи спаривания этого вида даже в пробирке объемом 3 см3 (Knight, 1951). Особи могут копулировать как с летающими, так и с сидящими самками (Clements, 1963). Самцы другого вида (Ae. aegypti) копулируют в дневное время, в воздухе, ориентируясь при поиске самок на звук их полета. Именно на этом виде впервые была доказана роль антеннальных фибрилл в акустической ориентации самцов при спаривании Частота звука, издаваемая самкой в полете, видоспецифична и соответствует диапазону частот, которые воспринимают сенсиллы на антеннах самца (Roth, 1948). У нескольких видов комаров (Opifex fuscus, Deinocerites cancer, Culiseta inomata, Sabethes chloropteris) спаривание происходит не в воздухе, а на воде или растительности. Самцы не ориентируются на звук полета самок, а находят их около мест выплода и спариваются с ними вскоре после вылета из куколок (Clements, 1963).
Второй тип: спаривание происходит в рое в сумеречное время. В большинстве случаев рои образуются над светлыми или темными ориентирами, контрастирующими с окружающим фоном. Согласно полевым исследованиям, проведенным в Дании (Nielsen, Nielsen, 1963), роение в сумеречные часы наблюдалось у большинства исследованных видов: Ос. leucomelas, Ae. rusticus, Ос. cataphylla, Ос. flavescens, Ос. dorsalis, Ос. annulipes, A. maculipennis. Cx. pipiens, Ос. geniculatus и A. claviger.
Полевые наблюдения за роением нсавтогенного Cx. pipiens были проведены в районе г. Мытищи Московской области, на окраине жилого массива в долине р. Яузы, в сентябре-октябре 1980 г. 142
(Иванов, 1984). Роение начиналось в среднем за 44 мин до захода солнца и кончалось за 25 мин после заката, продолжаясь около 1 ч 10 мин (при температуре 12-17 °C и силе ветра менее 3 м/с). Рой как организованная группа комаров формировался при наличии 10-20 особей и почти всегда имел вытянутую вертикально эллиптическую форму. На всей изученной площади были учтены 49 роев. 4 роя состояли из 300 и более особей, 12 роев - из 100-300 особей и 12 роев - из менее чем 100 особей. Места роения самцов были постоянны. Они роились над наиболее многочисленными на данной территории ориентирами - над тропами, которые выглядели светлее травянистых участков, и особенно над их пересечениями, рядом с отдельно стоящими деревьями и кустами, вблизи мест выплода. Привлекательность для комаров пересечения тропинок проверена экспериментально. В месте, где не было роящихся комаров, выложили из газет крест с длиной полос 10 и 15 м, и конец одной их них соединили с тропинкой. Уже через 2 мин после установки опытных полос над их пересечением появился рой комаров. По наблюдениям М.В. Федоровой и С.Л. Сербенюк (1999) в Московской области роение неавтогенного Сх. pipiens начиналось перед заходом солнца при освещенности 450-400 лк и продолжалось 1.5-2 ч.
Хотя один ориентир может привлекать особей двух и более видов, разные виды обычно роятся отдельно, так как отличаются по ориентации к маркеру, высоте роя и времени роения (Downes, 1958; Шарков и др., 1984). Привлечение самок к ориентирам наблюдается редко, хотя такие случаи описаны. Так, было отмечено роение самок Ос. punctorm& жилищами (Hocking, 1953). Для Ос. hexodontus были описаны случаи формирования отдельных роев самцов и самок над одними и теми же ориентирами (Downes, 1958), то же отмечено для Сх. quinquefasciatus (Gibson, 1985).
У видов, роящихся в сумеречное время суток, пики роения наблюдаются обычно в вечернее время. У некоторых видов рои формируются также и в утренние часы, около рассвета. Так, датские исследователи (Nielsen, Nielsen, 1963) отмечали утреннее роение для Psorophora ferox, Ос. taeniorhynchus, Ос. cantans и нескольких видов рода Culex. Вечерний пик роения более устойчив, в то время как утренний пик не всегда четко выражен. Так, для датских популяций Ос. caspius характерно роение и в вечерние, и в утренние часы, хотя в Ираке наблюдается только один вечерний пик. У ряда видов (Ос. dorsalis, Ос. flavescens, Ос. annulipes, Mansonia pertubans, Сх. univit-tatus, A. superpictus) утреннее роение не наблюдалось.
143
Третий тип: спаривание происходит над прокормителем. Примером может служить Ос. dianteus. Полевые наблюдения за спариванием этого вида в дневное время были проведены в Московской области (Апасов и др., 1986). Вскоре после появления человека самцы взлетали и начинали роиться на высоте 0.5-1 м над поверхностью земли. Вокруг остановившегося человека собирались сотни комаров. Во время роения самцы подлетали к самкам, среди которых встречались особи разных видов. Результаты анализа видового состава пар, отловленных из роя, показали, что распознавание самок у Ос. dianteus происходит при контакте. Попытки спариваться с самками других видов всегда заканчивались разлетом особей; напротив, атаки на самок своего вида заканчивались копуляцией. Рои над прокормителем (теплокровными животными) образуют также самцы Ос. varipalpus (Peyton, 1956).
Четвертый тип: наряду с сумеречным роением наблюдается и дневная половая активность (Ос. punctor, Ос. communis, Ос. caspius, Ос. cantans, Ос. annulipes) (Nielsen, Greve, 1950; Nielsen, Nielsen, 1963; Тамарина, Федорова, 1983). Интересные результаты были получены при изучении роения Ос. communis в Московской области (Федорова, 1988). Кроме полевых наблюдений за роением, автор изучала развитие репродуктивного поведения самцов в садках, расположенных в естественных биотопах около мест выплода комаров. Критерием начала репродуктивной активности служило состояние фибрилл антенн, эрекция которых предшествует половой восприимчивости и свидетельствует о способности реагировать на звуки полета самок (Roth, 1948). Было установлено, что выпрямление фибрилл происходит периодически, но не приурочено строго к периоду сумерек, как у других роящихся видов (Charlwood, Jones, 1979), а наблюдается у отдельных особей уже днем. В природе роящиеся особи и небольшие рои были обнаружены в дневные часы под пологом леса при освещенности 9000-6000 лк. Массовое роение начиналось при падении освещенности на открытых местах (просеках, полянах) до 9000 лк.
Начало и продолжительность роения определяются рядом экологических факторов. Главным сигналом служат изменения освещенности на рассвете и закате. У разных видов комаров пороги освещенности, при которых начинается и заканчивается роение, отличаются (Nielsen, Nielsen, 1962, 1963).
В более высоких широтах роение длится дольше, чем в низких, в соответствии с большей продолжительностью сумеречного периода 144
в сутках (Nielsen, Nielsen, 1963). Кроме того, роение на севере начинается при более высоких освещенностях, чем в тропиках. Так, например, в Ираке при продолжительности сумерек 25 мин роение Ос. caspius начиналось на закате и длилось 28 мин. Самцы того же вида в Дании при продолжительности сумерек 55 мин роились 103 мин; роение начиналось за 51 мин до заката и заканчивалось через 52 мин после него (Nielsen, Nielsen, 1963). В лесотундре Кольского полуострова, в условиях непрерывного светового дня при пасмурной безветренной погоде в июле, роение нескольких видов кровососущих комаров продолжалось 4 ч (Шарков и др., 1984). В таежной зоне начало роения обычно начиналось за полчаса до захода солнца при освещенности 1500-2000 лк и прекращалось при 10.5 лк (время роения - 3 ч) (Шарков и др., 1984).
Сильный ветер может прекращать роение или задерживать его начало (Nielsen, Nielsen, 1963; Шарков и др., 1984). Наличие частых сильных ветров в Субарктике и Арктике, по мнению Даунса (Downes, 1969), по-видимому, должно привести к редукции роения в этой области.
Пороги чувствительности к освещенности, вызывающей роение, видоспецифичны, а также подвержены значительной изменчивости даже внутри одного вида. Причиной изменчивости могут быть как внешние факторы, так и генетические.
A. labranchiae atroparvus начинают роение при освещенности 35-40 футосвеч при температуре 25 °C, но при 30 °C роение задерживается, пока освещенность не снизится до 10 футосвеч (Cambour-nac, Hill, 1940). Сх. pipiens pallens в Японии начинают роение при 10-15 лк в июле (примерно через 20 мин после заката), при 1200 лк в октябре (15 мин до заката) и при 1700 лк в ноябре (30 мин до заката); во всех случаях роение прекращается с наступлением темноты (Omori, 1954). При ярком свете луны роение Psorophora confinnis продолжается на час дольше, чем обычно (Provost, 1958). У Ос. cantans продолжительность роения увеличивается с увеличением периода сумеречного освещения. Кроме того, у этого вида роение отдельных особей может наблюдаться в дневное время, при снижении освещенности в пасмурную погоду (Nielsen, Greve, 1950). Напротив, у A. labranchiae atroparvus не удавалось вызывать роение путем снижения освещенности в дневное время, даже за час до обычного времени начала роения (Cambournac, Hill, 1940).
Кроме внешних факторов, вклад в изменчивость времени и продолжительности роения вносит генетическая составляющая. Экспе-145
рименты по изучению роения Ос. taeniorhynchus в природе (Neilsen, Nielsen, 1953) показали, что каждый самец начинает роение в одном и том же месте каждый вечер, причем он участвует в рое лишь непродолжительный период времени. Время начала роения самца зависит от его чувствительности к свету Было высказано предположение, что продолжительность существования роя может определяться диапазоном чувствительности к свету всех самцов, его составляющих. В таком случае продолжительность роения должна быть пропорциональна числу роящихся самцов. Действительно, при небольшой численности самцов роение Ос. taeniorhynchus длились всего 12 мин, а при большой численности - 27 мин. Сходная зависимость между размером популяции и продолжительностью роения известна также для A. sinensis (Но, Lo, 1945, цит. по: Clements, 1963). Постоянное замещение самцов, вылетающих из роя, новыми самцами было описано для Ос. cantans (Nielsen, Greve, 1950) и Culex territans (Frohne, Frohne, 1954).
Детальные лабораторные опыты по изучению влияния освещения на роение комаров были проведены на Cx. quinquefasciatus (Nielsen, Nielsen, 1962). Эксперименты проходили при фотопериоде СТ 12:12с искусственными сумерками (переходы от темноты к свету и наоборот происходили постепенно). В начале фотофазы, на «рассвете», самцы начинали роение сразу же, как только освещенность начинала увеличиваться. При освещенности 100 лк рой распадался. При резком включении света роение не наблюдалось. Если освещенность увеличивалась постепенно, но очень быстро (за 5-15 с), рой формировался, но с задержкой на 3-4 мин, когда освещенность уже достигала 1000 лк. Авторы предположили, что самцы готовы к роению еще до «рассвета», и при определенной освещенности обычно происходит «высвобождение» репродуктивного поведения. Однако, если освещенность увеличивается слишком быстро; то из-за высокой потенциальной готовности самцов к роению рой формируется даже при ярком свете, который в норме подавляет роение.
Пороговые значения освещенности, при которой на «рассвете» начиналось роение, зависели от температуры. При увеличении температуры от 15 до 31 °C порог увеличивался, роение начиналось при более ярком свете. Однако окончание утреннего роения при температурах 20-23 °C наблюдалось при более ярком свете, чем при более низких или высоких температурах.
На «закате» роение начиналось при освещенности около 40 лк. Быстрое снижение освещенности (менее 1 мин) вызывало роение 146
лишь у нескольких особей. При более высоких температурах роение начиналось позже, на фоне более низкой освещенности.
При аномально коротком свето-темновом цикле (5 ч) наблюдалось значительное сокращение роения Сх. quinquefasciatus. Так, в сутки учетов, когда в период с 8.00 до 19.00 происходило 8 переходов от темноты к свету и обратно, 30-50 самцов роились при первом «рассвете» и последнем «закате», в то время как в другое время изменения освещенности, имитирующие рассвет или закат, вызывали роение лишь у единичных особей. Авторы предположили, что роение контролируется эндогенным ритмом, благодаря чему самцы оказываются более чувствительными к изменениям освещенности в определенное время суток, на рассвете и закате. Между тем, у некоторых особей роение можно вызвать в любое время суток.
Эндогенный контроль ритма был доказан и для A. superpictus: у этого вида ритм роения сохранялся несколько дней в темноте при постоянной температуре (Bates, 1941).
Существует гипотеза, которая рассматривает рои как места конкуренции самцов за самок (Bradbury, Gibson, 1983; Bradbury, 1986; Yaval, Bouskila, 1993), однако, данные по роению неавтогенного Сх. pipiens в Московской области (Федорова, Сербенюк, 1999) не подтверждают данное предположение. Авторы сравнивали размеры самцов, вылетевших из двух водоемов, расположенных рядом с местом роения, роящихся и спаривающихся самцов. Установлено, что в роях и парах присутствуют самцы всех размерных классов, обнаруженных в исследованных водоемах, причем вероятность репродуктивного успеха самца не зависит от его размеров.
Альтернативная гипотеза предполагает, что рои обеспечивают смешивание самцов из разных мест выплода, что позволяет поддерживать необходимый уровень гетерозиготности (Downes, 1969; Gillett, 1984; Федорова, Сербенюк, 1999).
Предположение о том, что функция роения сводится только к спариванию, подвергалась сомнению (Nielsen, Haeger, 1960). Отмечалось, что у тех видов, которые регулярно роятся, спаривание очень редко наблюдается внутри роя, хотя часто можно видеть спаривание далеко от него. Кроме того, у видов с роением, приуроченным к сумеречным часам, спаривание может происходить в течение всего дня. Авторы также указывали на то, что свидетельства о привлечении самок к рою немногочисленны. Таким образом, предполагалось, что функция роя может быть не связанной со спариванием.
147
Более поздние исследования показали, что функция роя как места встречи самцов и самок может меняться в зависимости от ландшафтных и климатических условий. Так, в Ираке спаривание Ос. caspius происходит вне роя. Напротив, в Дании комары этого вида часто спариваются в роях (Nielsen, Nielsen, 1963). По данным некоторых исследователей для видов, обычно образующих рои, в условиях Субарктики наличие роя для спаривания необязательно. Так, Т.С. Остроушко (1977, цит. по: Федорова, Тамарина, 1987) отмечает крайне редкие небольшие рои Ос. communis и Ос. punctor в лесотундре за Полярным кругом, которые возникают только при благоприятных погодных условиях.
Степень концентрации насекомых в рои зависит от конкретных условий, в которых существует популяция. По данным ряда исследователей (Николаева, 1976; Полякова, 1976 и др.), крупные рои (например, у Ос. communis) возникают на открытых местах, тогда как под пологом леса число роев больше, но численность самцов в каждом из них невелика. Согласно наблюдениям М.В. Федоровой и Н.А. Тамариной (1987) в лесу комары этого вида собираются в рои из 5-10 особей, тогда как на открытых местах (полянах, просеках) образуют рои из 150-200 самцов. Продолжительность пребывания самцов в небольших роях составляет всего 6-8 мин, после чего самец покидает рой и совершает облет местности. За весь период наблюдений в роях было зарегистрировано только 9 копуляций. В то же время из 100 самцов, покинувших рой, 48 успешно спарились со свободно летящими самками. Таким образом, если встреча полов происходит под пологом леса, то самец вынужден активно искать партнера.
Какова бы ни была функция роения, необходимо отметить, что этот процесс очень четко организован во времени. Приведенные выше данные показывают, что в природе начало роения представляет собой, как правило, реакцию на сигнальное значение освещенности, что указывает на важную роль экзогенной составляющей в ритме. Однако чувствительность к изменениям освещенности меняется в течение суток, согласно ходу эндогенных ритмических процессов, и роение оказывается приуроченным, как правило, к сумеречному времени. У видов, роящихся в дневное время над прокормителем, роль эндогенной составляющей в ритме очевидно ослаблена, за счет чего внешний стимул (появление прокормителя) может вызвать реакцию в любое время дня. Таким образом, соотношение эндогенной и экзогенной компонент в ритме роения зависит от экологии объекта и способов организации спаривания в конкретных условиях обитания. 148
4.5.	Лет и нападение
4.5.1.	Природные наблюдения
Суточная активность комаров изучена не одинаково у бореальных и тропических видов. Большинство данных по северным видам получено путем полевых наблюдений, так как их лабораторное культивирование затруднено. Напротив, суточные ритмы тропических видов хорошо изучены в лабораторных условиях. В связи с этим данные по двум группам комаров будут представлены отдельно.
Полевые наблюдения суточной активности нападения комаров на европейском Севере проводились неоднократно в различных ландшафтных зонах: тундре и лесотундре (Остроушко, 1965; Полякова и др., 1970; Полякова, Патрушева, 1974; Кухарчук, 1966; Дре-мова и др., 1972 и др.), тайге (Мончадский, 1950; Полякова, 1968; Лобкова, 1965; Кухарчук, Черанева, 1966; Кухарчук, 1973; Мезенев, 1971; Николаева, 1980 и др.), лесостепной (Кухарчук, 1965, 1966 и др.) и степной зонах (Полякова, 1965; Кухарчук, Боброва, 1970 и др.). Исследования выявили общую закономерность: как правило, активность комаров в летнее время повышается вечером перед заходом и во время захода солнца и утром - перед восходом. Наступающий при этом быстрый переход от дневного освещения к сумеречному или от ночной темноты к рассвету оказывает резкое стимулирующее действие, активизируя голодных самок (Кухарчук, 1981). В течение суток количество нападающих комаров может значительно варьировать. Например, на южном Ямале (пос. Уренгой) ночью и в дневные часы на человека нападало около 200 самок за учет (количество особей, отловленных вокруг наблюдателя за 1 мин), а в утренние и вечерние часы их количество возрастало до 800-1000 экз. на учет (Николаева, 1980).
В течение сезона часы активности комаров меняются в связи с изменением продолжительности дня и смещения часов восхода и захода солнца, а также в связи с изменением среднесуточной температуры. Кроме того, динамика активности может значительно модифицироваться под влиянием погодных условий.
У массовых видов в таежной зоне, лесотундре и тундре в летнее время были выявлены следующие типы суточного ритма нападения комаров (Шарков и др., 1984). В первую половину лета, характеризующуюся полярными сумерками, при оптимальных температурах нападение комаров происходит круглосуточно. Нападение усиливается вечером около заката и утром около восхода. Днем нападение 149
Время суток, ч
Рис. 18. Суточный ритм нападения комаров на человека в теплую погоду в лесотундре европейского Севера (конец июня 1972 г., по Шарков и др., 1984)*. 1 - численность комаров, 2 - температура воздуха, 3 - освещенность.
обычно ослабляется из-за угнетающего действия сильного освещения. Лет в ночные часы может прекращаться при низких температурах. Пример такого типа ритма приведен на рис. 18.
Во вторую половину лета утренний пик заметно ниже вечернего. Такая разница объясняется тем, что ночи становятся холоднее, и температура утром достигает оптимальных границ позже, когда освещенность уже начинает угнетать утренний лет насекомых. Если температура не опускается ниже оптимальной, нападение происходит круглосуточно. Темнота лишь уменьшает нападение, но не прекращает его полностью (Шарков и др., 1984).
В целом вечерний пик активности нападения более выражен и устойчив. Утренняя активность проявляется не всегда. Так, например, высокая активность нападения комаров на южном Ямале в ясную погоду наблюдалась в вечерние часы (с 19 до 2 ч), а в пасмурные дни появлялся также утренний пик (с 3 до 7 ч) (Николаева, 1980).
Иногда в ритме нападения комаров наблюдается только один дневной пик (рис. 19). Это обычно происходит при низких температурах в начале сезона, но при дальнейшем повышении температуры 150
Рис. 19. Суточный ритм нападения комаров на человека в холодную погоду в лесотундре (первая декада июля 1971 г., по Шарков и др., 1984).
Условные обозначения как на рис. 18.
ритм обычно превращается в двухпиковый. Так, в широколиственных лесах южного Приморья ранней весной (в марте) насекомые были активны в полдень, а в первой половине мая - в утренние и предвечерние часы (Шестаков, 1973). В таежной зоне южной Сибири (Якутия, пос. Айхал) в первых числах июля, когда температура ночью была низкой (2-4°), нападение комаров происходило только при температуре 16-20°. Подъем численности приходился на 12-14 ч при освещенности до 47000 лк. Во второй декаде июля с повышением температуры ночью до 5-10 °C комары были активны круглосуточно с небольшим снижением в дневное время. Затем, при дальнейшем повышении температуры, в суточном ритме активности отмечалось два подъема: в ранние и поздние вечерние часы (Плотникова и др., 1967).
Температура на Севере - один из главных факторов, определяющих активность комаров. Суточная активность комаров в разных ландшафтно-климатических зонах проявляется в определенных температурных условиях. В подзоне южной тайги начало лета отмечается при 4 и 4.2°, в подзоне северной - при 3.8°, в тундре - при 3.5° (Шарков и др., 1984). По А.С. Мончадскому (1950) и Э.И. Со-151
кодовой (1967), минимальная температура, при которой начинают нападать комары в условиях Севера, равна 3.5°. Нижний порог их активности - 2.8° (Мезенев, 1971). Зона оптимальных температур варьирует от 6 до 24°. Верхний порог активности лежит в интервале 29.9-32° (Шарков и др., 1984).
Верхние и нижние температурные границы нападения комаров меняются в зависимости от общего температурного режима данного года и сезона. В теплые годы комары нападают при более высоких температурах. Одна и та же температура приобретает разнос значение при различной освещенности, силе ветра и влажности (Шарков и др., 1984).
Изменения относительной влажности воздуха от 25 до 100% не оказывали влияния на активность нападения северных видов комаров (Николаева, 1980). Слабый дождь не препятствует нападению. Мелкий моросящий, сопровождающийся понижением температуры и туманами, а также сильный дождь полностью прекращают лет комаров (Лобкова, 1965; Остроушко, 1965).
Ветер может оказывать влияние на количество нападающих комаров. В зависимости от силы он снижает или подавляет лет. Например, в Мурманской области ветер от 1.5 до 3.5 м/с угнетает лет комаров, а больше 5 м/с - полностью прекращает его (Мезенев, 1971). Поведение комаров в ветреную погоду меняется в зависимости от температуры. При температуре 4.5-5.5° и силе ветра 2-3 м/с лет комаров в открытых местах отсутствовал, но при таком же ветре и оптимальной температуре (12-15°) за один 5-минутный учет численность нападающих комаров достигала 145 экз. (Шарков и др., 1984).
Высокая изменчивость ритма в зависимости от внешних условий, характерная для бореальных видов комаров, способствует синхронизации летной активности имаго с локальными погодными условиями. По-видимому, это свойство обеспечивает наиболее полное использование времени, благоприятного для репродуктивного и пищевого поведения, в условиях севера.
Ритмы летной активности и кровососания у представителей сем. Culicidae в субтропических и тропических районах определяются в основном эндогенными реакциями. Как показали, например, исследования в Египте, Японии, Пакистане и в южных штатах США, в природе эти насекомые активны в часы около заката и рассвета, а днем, как правило, не летают (рис. 20) (Barnard, Mulla, 1977; Carroll, Bourg, 1977; Ebsary, Crans, 1977; Reisen, Aslamkhan, 1978; Shalaby et al., 1989; Reisen et al., 1997; Gingrich, Casillas, 2004, и др.), однако извест-152
175 -
150
125 cd о
5 100' о
о
5 75 s
50
25
О'
закат
рассвет
полночь
Время суток
Рис. 20. Ночная активность лета комаров в Луизиане, США (по Carroll, Bourg, 1977). Объединены усредненные данные по нескольким видам. Период сумерек обозначен серым, цветом.
ны виды с преимущественно дневной активностью: Ae. aegypti и Ае. albopictus (Taylor, Jones, 1969; Jones, 1981; Yee, Foster, 1992; Lee, 1994).
Одно из наиболее детальных исследований суточной активности комаров в условиях жаркого климата было проведено в Пакистане (Reisen, Aslamkhan, 1978). Учеты проводили внутри хлева: в течение вечерних и ночных часов регистрировали нападение комаров на быков. Были выявлены межвидовые отличия суточного ритма нападения самок. Одновершинный ритм с одним вечерним максимумом был характерен для A. pulcherrimus, A. culicifacies и, как правило, для A. stephensi. Mansonia uniformis, A. annularis, A. nigerrimus были активны преимущественно рано вечером, но также иногда отмечалось и утреннее увеличение активности. Ос. caspius, Cx. pseudovishnui, Cx. tritaeniorhynchus и обычно A. subpictus проявляли четкий ритм с двумя пиками - рано вечером и перед рассветом. A. culicifacies, А.
153
stephensi и A. subpictus иногда были активны в течение всей ночи. У видов с двувершинным ритмом относительная высота утреннего и вечернего пиков изменялась в течение года.
У тропических видов комаров известны сезонные изменения времени питания. У нескольких видов рода Anopheles в Пакистане в холодные сезоны пик кровососания (на крупном рогатом скоте) приходился на закат, а в теплые сезоны отмечался пик в конце ночи (Reisen, Aslamkhan, 1978). Модификации ритма в течение года были отмечены и для Culiseta inomata в южной Калифорнии: в декабре пик кровососания (на телятах) отмечался на закате и в середине ночи, а в марте, когда влажность в ночные часы была ниже, - только на закате (Barnard, Mulla, 1977).
Главным датчиком для начала летной активности, как правило, служит изменение освещенности. Так, у самок Armigeres subalbatus начало кровососания в природе, а также начало летной активности в условиях лаборатории совпадает с изменением освещенности от 10 до 1 лк вечером и от 1 до 10 лк утром (Pandian, 1995). Порог интенсивности освещения, при котором начиналась активность по поиску прокормителя, составлял менее 0.1 лк для Ае. aegypti и более 10 лк для Ае. albopictus (Kawada et al., 2005).
Время кровососания зависит также от биотопа. Пик нападения самок Mansonia fuscopennata приходится на закат на всех уровнях леса, но на банановой плантации, окруженной лесом, он отмечается через несколько часов после заката и еще позже - в укрытиях (Haddow, Corbet, 1961а; Haddow, 1961b). У многих видов ритм активности отличается на разной высоте в лесу. Например, у Ае. africanus четкий пик кровососания отмечается через час после заката в пологе леса (17 м), в нижнем ярусе (Им) пик менее выражен, а около земли самки нападают преимущественно в дневное время, без выраженных пиков активности (рис. 21) (Haddow, 1961а). У некоторых видов, включая Ае. africanus, есть ритмы вертикальной миграции в лесу. Например, Mansonia fuscopennata поднимается в верхние ярусы леса после заката (Haddow, 1954,1961b).
При яркой луне уровень ночной активности комаров увеличивается. В ночи с полной луной исследователи отлавливали (track-trap collections) в 5 раз больше самок Ос. taeniorhynchus, чем в безлунные ночи (Bidlingmayer, 1964, цит по: Caroll, Bourg, 1977). При этом лунный свет снижает эффективность световых ловушек, количество прилетающих на свет комаров уменьшается (Ribbands, 1945, цит. по: Caroil, Bourg, 1977).
154
Рис. 21. Ритм нападения Aedes africanus на разной высоте в лесу (по Haddow, 1961а). А - полог леса, Б - нижний ярус, В - около земли.
Необходимо отметить, что данные полевых учетов летной активности комаров могут зависеть от способа их сбора. Так, например, суточная динамика лета комаров Сх. tritaeniorhynchus summorosus в ловушки сухим льдом имела один вечерний пик, а динамика лета в ловушки, где в качестве приманки использовали свинью, была двувершинной, с утренним и вечерним пиками (Ya-jima et al., 1971).
4.5.2.	Экспериментальный анализ
Изучение ритма в природных условиях позволяет выявить общие закономерности влияния внешних факторов на наблюдаемый процесс, но не дает информации о роли эндогенных процессов в его регуляции. Механизмы функционирования циркадианных часов изучают в лабораторных экспериментах. Наиболее удобными ла-155
бораторными объектами служат виды, распространенные в субтропиках и хорошо культивируемые. Для изучения ритма активности комаров в лаборатории разработаны актографы. Эти автоматические устройства регистрируют активность особи, улавливая звук, издаваемый комаром в полете (Joneset et al., 1967). Таким образом, большинство лабораторных исследований в этой области связаны с изучением ритма неспецифической летной активности, а не кровососания.
Как правило, ритм активности, наблюдаемый в лаборатории, сходен с природным. Включение и выключение света воспринимаются насекомыми как рассвет и закат соответственно. При СТ 12:12 Cx.pipiens (Taylor, Jones, 1969; Jones, 1982), Oc. taeniorhynchus (Na-yar, Sauerman, 1971) и A. gambiae (Jones, Gubbins, 1978) активны в период темноты. Подвижность резко возрастает при выключении света и затем постепенно снижается в течение нескольких часов. В конце периода темноты активность снова увеличивается и достигает максимума при включении света. Дневной вид Ae. aegypti в лабораторных условиях активен в период фотофазы, ритм имеет два максимума: небольшой пик активности после включения света и большой пик за 1-2 ч до выключения света (Jones, 1981). Cx.pipiens (f. molestus) активен и в световую, и в темновую фазу светового цикла. Выраженность «дневной» или «ночной» активности не одинакова в разных линиях, происходящих из Ирана, Египта и Японии (Shinkawa et al., 1994).
В большинстве экспериментов используются фотопериоды с резкими переходами между включением и выключением света, однако такие условия не являются естественными для насекомых, что необходимо учитывать при интерпретации результатов опытов. Так, комары A. gambie в условиях искусственного фотопериода реагируют на включение света резким усилением активности. Однако этот утренний пик имеет исключительно экзогенную природу: он исчезает, если особей содержать при постоянной темноте или вместо резкого включения света создавать постепенное увеличение освещенности (Jones et al., 1972; Jones, Gubbins, 1978).
M. Бэйтс (Bates, 1941) впервые показал, что ритм активности комаров может быть эндогенным: имаго Anopheles superpictus сохраняли ритм активности даже после помещения в постоянные условия - слабый свет и постоянную температуру. На сегодняшний день эндогенный контроль суточной динамики подвижности доказан для многих видов комаров: A. gambiae (Jones, Reiter, 1975; Jones, Gubbins, 156
1978), Ae. aegypti (Taylor, Jones, 1969), Oc. taeniorhynchus (Nayar, Sauerman, 1971), Cx. pipiens (Chiba et al., 1992; Shinkawa et al., 1994 и др.), Armigeres subalbatus (Chiba, 1971a; Pandian, 1994). В условиях лаборатории в постоянной темноте или при круглосуточном освещении комары, как правило, проявляют спонтанную активность во время субъективного утра и вечера. Эти данные указывают на то, что ритм летной активности у комаров, как и у большинства других насекомых, контролируется эндогенными циркадианными осцилляторами. Предполагается, что комары относятся к насекомым, у которых осцилляторы расположены вне оптических долей и получают световую информацию для настройки ритма через экстраокулярные фоторецепторы. Возможная локализация осцилляторов - церебральные доли мозга (Chiba, Tomioka, 1987; Kasai, Chiba, 1987).
Детальный анализ ритма в условиях лаборатории показал, что утренний и вечерний пики контролируются, по всей видимости, двумя разными осцилляторами. Эти два циркадианных механизма обладают неодинаковой чувствительностью к температуре (Chiba et al., 1982,1993), световому режиму (Taylor, Jones, 1969; Jones, 1982) и эндокринным факторам (Jones, Gubbins, 1978). Таким образом, при изменении внешних условий и физиологического состояния особей утренний и вечерний пики могут изменяться по высоте и положению независимо друг от друга.
Положение утреннего и вечернего максимумов также зависит от чувствительности особей к свету. Экспериментально было показано, что яркий свет в дневные часы подавляет активность комаров, но в разной степени у разных видов. Если чувствительность к свету относительно низкая, особи могут летать и в дневное время; вечерний пик у них начинается раньше. Отмечена меж- и внутривидовая изменчивость по признаку восприимчивости к действию яркого света (Chiba, 1971а; Chiba, 1987; Chiba et al., 1992; Shinkawa et al., 1994; Huang, Gao, 1991; Kawadaet al., 2005).
Основным сигналом, по которому происходит настройка эндогенного ритма, служат переходы от света к темноте и наоборот. Наиболее детально синхронизация ритма с фотопериодом продолжительностью 24 ч была изучена на примере Ае. aegypti (Taylor, Jones, 1969). Оказалось, что сигналом, по которому настраивается фаза ритма, служит как выключение, так и включение света. При фотопериодах со слишком коротким или слишком продолжительным световым «днем» наблюдаются два пика - один, настроенный по «восходу» (через 13-14 ч после включения света), и второй, настроенный по «зака-157
ту» (через 22-23 ч после выключения света). При длине дня от 12 до 16 ч эти пики сливаются в один, и он приходится на время около «заката». Интересно, что именно такие длины дня характерны для широт от 0 до 40°, в пределах которых находится ареал обитания данного вида. Авторы предполагают, что географическое распространение вида ограничивается определенным диапазоном длины светового дня в летнее время, в пределах которого возможен баланс между внутренними ритмическими процессами, контролирующими активность.
Ритм активности комаров, как и у других насекомых, зависит от длины фотофазы. У Ае. flauopictus главный пик наблюдается перед выключением света при СТ 12:12, но смещается на темное время суток при СТ 4:20 или ближе к середине фотофазы при СТ 22:2 (Chiba, 1971Ь). У An. gambiae активность усиливается через несколько часов после выключения света как при СТ 12:12, так и при СТ 18:6 (Jones et al., 1972). Синхронизация ритма с циклом внешнего фактора достигается, когда период последнего близок к 24 ч или кратен 24. При циклах другой продолжительности ритм исчезает или проявляет свою собственную периодичность, независимо от периодических изменений внешнего фактора (Nayar, Sauerman, 1971).
Когда фотопериод сдвигается по фазе (начало и конец светового дня смещаются на несколько часов назад или вперед), циркадный ритм также изменяет фазу. Подстройка к новой фазе внешнего цикла происходит постепенно и занимает 1-2 дня (Chiba, 1971b; Jones, 1981; Jones et al., 1972).
Синхронизация ритма с температурными циклами изучена слабо, несмотря на важность таких исследований. При 24-часовом температурном цикле (16 ч 28 °C: 8 ч 23 °C) и темноте Сх. р. pallens были активны с конца термофазы до середины или конца скотофа-зы (Chiba et al., 1993).
Уровень температуры также оказывает существенное влияние на ритм комаров. У Сх. pipiens pallens и Сх. pipiens (f. molestus) при снижении температуры с 25 до 15 °C активность постепенно смещается на более ранние часы (дневное время) и заметно снижается в остальное время суток (Chiba et al., 1982). Авторы выдвинули предположение, что данная особенность связана с необходимостью адаптации к сезонным изменениям среднесуточной температуры, поскольку она позволяет насекомым в холодные сезоны более эффективно использовать для активности дневные, наиболее теплые часы.
Ритм и интенсивность активности при фотопериодических условиях изменяется после осеменения самок и в течение гонотро-158
Время
Рис. 22. Средняя летная активность самок Anopheles gambiae при фотонериоде СТ 12:12 (но Jones, Gubbins, 1977).
А - неоссменснные самки, Б - осемененные самки.
фического цикла. У ночных видов (A. gambiae, A. stephensi, Cx. quin-quefasciatus, Cx. р. pallens) осеменение вызывало уменьшение вечернего пика и увеличение активности в темновой период (рис. 22) (Jones, Gubbins, 1977; Rowland, 1989; Jones, Gubbins, 1979; Chiba et al., 1992). У Cx.pipiens (f. molestus), активного как в дневные, так и в ночные часы при СТ 16:8, осеменение приводило к уменьшению дневной и увеличению ночной активности (Chiba et al., 1992). У дневного вида Ae. aegypti после осеменения снижался общий уровень активности, но не происходило изменения ритма Qones, 1981). Модификации ритма, вызванные осеменением, могут иметь экологический смысл. У ночных видов после спаривания обычно происходит поиск хозяина и, соответственно, перелет на некоторое расстояние. Напротив, у дневного вида Ae. aegypti эти два процесса не разнесены во времени и пространстве: особи обоих полов привлекаются к хозяину для спаривания или кровососания в утренние часы и во второй половине дня (Jones, Gubbibs, 1977; Jones, 1981).
Изменения ритма после осеменения вызваны особым фактором, который синтезируется в придаточных железах самца и передается самке при копуляции. Это было подтверждено экспериментами с пересадкой желез и инъекцией экстракта желез неоплодотворен-ным самкам Gones, Gubbins, 1979). Критической дозой экстракта, на 159
которую реагирует 50% самок, является 0.25-0.5 эквивалента железы. Природа этого фактора и механизм его действия на циркадную систему самок остается неизвестным (Chiba et al., 1989, 1990).
Ритмы летной активности самок связаны с гонотрофическим циклом. Например, эксперименты с A. gambiae (Jones, Gubbibs, 1977) показали, что кровососание вызывает выраженное снижение летной активности в течение 2-3 дней, хотя в это время самки все же реагируют на включение или выключение света. Это согласуется с природными наблюдениями: самки после кровососания были относительно неактивны, но, тем не менее, они могли вылетать из мест дневок, реагируя на вечернее снижение освещенности, даже если их яичники еще не полностью созрели. Перед откладкой яиц летная активность у A. gambiae увеличивалась вечером, что, возможно, связано с поиском мест для яйцекладки. Аналогичные результаты были получены для других ночных видов: Ос. taeniorhynchus, Сх. р. pallens и A. stephensi (Nayar, Sauerman, 1971; Chiba et ah, 1985; Rowland, 1989). У Ae. aegypti после кровососания исчезал утренний пик и оставался только пик в конце фотофазы Gones, 1981). Интересно, что у неоплодотворенных самок Ае. aegypti и A. stephensi кровососание не влияло на уровень и суточный ритм активности Gones> 1981; Rowland, 1989). Очевидно, это способствует их дальнейшему спариванию (Rowland, 1989). После яйцекладки, т.е. после завершения гонотрофического цикла, исходный ритм у всех изученных видов восстанавливался.
Отдельный вид активности, связанный с полетом, - питание нектаром. Самки Сх. tarsalis, ищущие прокормителя, питались нектаром преимущественно в конце ночи, после поиска прокормителя и кровососания. Самцы этого вида питались нектаром ночью, после окончания роения (Reisen et al., 1986), а самцы Сх. quinquefasciatus -преимущественно в конце ночи (De Meillon et al., 1967, цит. no: Reisen et al., 1986). Суточные ритмы питания сахарным сиропом исследовались в лаборатории. Эксперименты с самками A. quadrimaculatus, Сх. quinquefasciatus, Ос. triseriatus, Ае. aegypti, Ае. albopictus показали, что суточные ритмы кровососания и питания сахарным сиропом практически совпадают. Предполагается, что у неосемененных неклавших самок есть периоды активности, связанной с повышенным аппетитом, и последовательность питания кровью или нектаром в эти периоды не зависит от циркадианных часов и определяется другими механизмами (Yee, Foster, 1992). Аналогичные данные были получены для An. gambiae (Gary, Foster, 2006). Ритм питания 160
сахарным сиропом у самок совпадал с ритмом кровососания, а у самцов - с ритмом неспецифичной локомоторной активности. Однако у некоторых видов с типично сумеречным типом активности (Ос. cantans, Ос. caspius) отмечено питание нектаром в течение дня (Nielsen, Greve, 1950; Nielsen, Nielsen, 1963). Самцы Ос. caspius в Ираке питались нектаром преимущественно ночью, после роения, однако для этого же вида в Дании было характерно питание нектаром в утренние и дневные часы, что может быть адаптацией к обитанию в умеренном климате, где низкие температуры часто ограничивают активность в ночное время (Nielsen, Nielsen, 1963).
Анализ данных свидетельствует, что относительная роль внешних и внутренних факторов в регуляции суточного ритма активности лета и кровососания у тропических и бореальных видов комаров неодинакова. У тропических видов ритм устойчив, в нем хорошо выражена эндогенная составляющая. Напротив, ритм активности у северных видов лабилен и в значительной степени зависит от внешних условий. Не исключено, что в контроле суточных ритмов активности у северных видов могут участвовать такие же эндогенные процессы, как и у южных, однако внешне это влияние проявляется слабо, о чем свидетельствует невыраженность и значительная изменчивость ритмов.
Очевидно, преобладание экзогенной компоненты способствует более высокой пластичности ритма летной активности комаров. В условиях непредсказуемых погодных условий в северных районах более целесообразной может быть способность насекомых быстро реагировать на изменения внешних условий, чем четкий, жестко запрограммированный эндогенный ритм (Muller, 1973; Чернышев, 1984; Lankinen, Riihimaa, 1997; Зотов, 2001). Это обеспечивает наиболее полное использование времени, благоприятного для активности, на севере умеренной зоны.
4.6.	Яйцекладка
Впервые детальное изучение ритма яйцекладки было проведено на Ае. aegypti (Haddow, Gillett, 1957). В природе при длине дня 12 ч Ае. aegypti проявляет четкий ритм яйцекладки, большая часть кладок откладывается в течение нескольких часов перед закатом. Такой же ритм наблюдался в лабораторных условиях при СТ 12:12 (рис. 23, a) (Haddow, Gillett, 1957). При содержании комаров в постоянной темноте яйцекладка происходила аритмично, но после
161
Рис. 23. Ритм яйцекладки в лабораторной колонии Aedes aegypti (по Haddow, Gillett, 1957).
а - ритм при фотопериоде СТ 12:12, б - комары содержались в темноте, после переноса в фотопериод СТ 12:12 наблюдался ритм, который затем сохранялся после возвращения в темноту; в - комары содержались при постоянном свете, ритм был вызван воздействием 12 часов темноты (до этого яйцекладка была неритмичной, данные не показаны); г - эффект воздействия 12 часов света на фоне постоянной темноты; д -эффект переноса из постоянной темноты в постоянный свет; е - эффект переноса из постоянного света в постоянную темноту.
162
перемещения в режим СТ 12:12 самки начинали откладывать яйца с четкой периодичностью. Ритм сохранялся в течение 3 дней после переноса в условия постоянной темноты, температуры и влажности (рис. 23, б), что указывает на его эндогенную природу (Haddow et al., 1961). Кроме того, удавалось инициировать ритм яйцекладки путем однократного воздействия короткого периода темноты или света на культуру комаров, выращенных при постоянном свете или в темноте соответственно (рис. 23, в, г). Комары, содержавшиеся в темноте и не проявлявшие ритм яйцекладки, после переноса в условия постоянного освещения также откладывали яйца аритмично (рис. 23, д), однако обратный вариант (перенос из света в темноту) вызывал появление ритма. При этом первый пик наблюдался примерно через сутки после начала темноты, последующие пики повторялись с периодичностью около 24 ч в течение как минимум 5 суток (рис. 23, е) (Gillett et al., 1959; Haddow et al., 1961). Ритм яйцекладки инициировали также путем однократной засветки культуры комаров, содержащихся в темноте, в течение 4, 8, 16 или 24 ч. Положение пика зависело от времени выключения света (Haddow et al., 1961). Более того, продолжительность однократной засветки могла составлять всего лишь 5 с, и этого было достаточно, чтобы вызывать ритм яйцекладки у особей, выращенных в темноте (Gillett et al., 1959, 1961).
В фотопериодических условиях положение пиков яйцекладки Ае. aegypti зависело от длины светового дня: при СТ 8:16, 12:12 и 16:8 максимумы отмечались в конце фотофазы, а при СТ 4:20 пик смещался на период темноты (Gillett et al., 1959). При содержании в условиях фотопериода с продолжительностью, отличной от 24 ч (например, 20 или 28 ч), яйцекладка происходила с такой же периодичностью, однако ритм исчезал после переноса особей в условия постоянного освещения. Это указывает на то, что подстройка под такие аномальные световые режимы может быть экзогенной, т.е. вызванной непосредственными реакциями особей на изменения освещенности (Corbet et al., 1960).
Ае. albopictus проявляет сходный с Ае. aegypti ритм яйцекладки. Максимальное количество кладок появляется в период с 15.00 до 18.00, в среднем 88% яиц самки откладывают в течение фотофазы. Самки не способны различать места для яйцекладки при освещенности менее 200 лк (Lee, 1994). Необходимо отметить, что у обоих видов (Ае. albopictus и Ае. aegypti) в светлое время суток происходит не только откладка яиц, но также роение и кровососание (Taylor, Jones, 1969; Jones, 1981; Yee, Foster, 1992; Lee, 1994).
163
Для видов с преимущественно сумеречной или ночной активностью характерен ритм яйцекладки с максимумом в темное время суток. Так, Culiseta longiareolata, Сх. pipiens (автогенная и неавтогенная формы), Armigeres subalbatus, A. aquasalis и A. cruzii в лабораторных условиях откладывали яйца только после наступления темноты (Van Pletzen, Van Der Linde, 1981; McDonald et al., 1982; Song, Ke, 1989; Chadee, Mohammed, 1996; Chahad-Ehlers et al., 2007). Пик откладки яиц у Сх. quinquefasciatus, Сх. tarsalis, Сх. stigmatosoma и Culiseta incidens приходился на первые 2 ч после заката. Около 80% всех кладок были отложены в течение первых 4 ч после заката (Bechler et al., 1993).
Для некоторых видов предполагается, что время яйцекладки определяется преимущественно внешними факторами, а не эндогенным ритмом. Так, динамика откладки яиц у An. gambiae зависит от времени кровососания и температуры во время развития яиц, а также от ингибирующего действия света в течение дня, но не от циркадианных внутренних процессов (McCrae, 1983). Яйцекладка у Сх. quinquefasciatus приурочена к первой половине скотофазы. Это наблюдалось как при обычном световом режиме СТ 12:12, так и при инвертированном (в котором «день» и «ночь» менялись местами: фотофаза приходилась на обычное время скотофазы, и наоборот). При постоянном свете ритм исчезал (Suleman, Shurun, 1981). По мнению авторов, это указывает на преимущественно экзогенный контроль ритма яйцекладки у данного вида: свет подавляет откладку яиц, а наступление темноты - стимулирует.
Изменчивость ритма яйцекладки зависит от ряда факторов. Так, например, ритм откладки яиц у Сх. quinquefasciatus в природе меняется в течение года. Полевые исследования в штате Техас показали, что в июне наблюдаются два пика яйцекладки, в 21.00 и в 7.00 (около времени заката и рассвета соответственно). В начале октября появляется еще один утренний пик, а в конце октября максимумы смещаются на 19.00 и 5.00. В конце ноября утренний пик яйцекладки исчезает в связи с резким понижением температуры в течение ночи (Hayes, Downs, 1980).
Изучение ритма яйцекладки комаров комплекса Сх. pipiens в округе Шелби штата Кентукки показало зависимость ритма от биотопа. В населенных пунктах максимум откладки яиц отмечается два раза в сутки: около заката и рассвета. В естественных биотопах утренний пик был нс выражен (Savage et al., 2006).
У Ае. albopictus была выявлена зависимость времени яйцекладки от размеров самок и их физиологического состояния. Половина 164
яйцекладок, отложенных крупными самками в 1 -й и 2-й гонотрофический циклы, была отмечена в периоды 20.00-22.00 и 18.00-20.00 соответственно; максимум яйцекладки у мелких самок приходился на 18.00 и 16.00 соответственно (Xue, Barnard, 1997).
Для северных форм в условиях полярного лета ведущим фактором служит температура. Так, откладка яиц у комаров Ос. impiger и Ос. nigripes происходит в середине дня, когда температура воздуха максимальна. Самки выбирают только те лужи, которые находятся под прямыми солнечными лучами в период с 6.00 до 21.00. Яйцекладка происходит в тот же период; максимальное количество кладок приходится на часы, когда солнце находится в зените. Это позволяет самкам находить наиболее прогреваемые участки, пригодные для откладки яиц. Весной такие участки оттаивают первыми, благодаря чему личинки успевают максимально быстро завершить развитие в эфемерных водоемах (Corbet, 1964, 1966).
4.7.	Суточные ритмы и фотопериодическая реакция у комаров
Наряду с тем, что механизм циркадианных ритмов достаточно хорошо изучен, механизм фотопериодической реакции, лежащей в основе сезонных ритмов, до сих пор неясен. Он является предметом изучения и научных дискуссий уже более 70 лет. В 1936 г. Е. Бюн-нинг высказал предположение, что определяющую роль в фотопериодической реакции (ФПР) играют циркадианные ритмы. Позже эта концепция получила широкое развитие в работах К. Питтендрая (Pittendrigh, 1966,1972,1981) и Д. Сондерса (Saunders, 2002). Гипотеза о том, что единый физиологический механизм может лежать в основе и циркадианных, и сезонных ритмов, оказалась очень привлекательной и послужила стимулом для многочисленных исследований в этой области. Было выявлено как определенное сходство некоторых свойств циркадианных ритмов и ФПР (Menaker, 1971; Beck, 1980; Takeda, Skopik, 1997; Vaz Nunes, Saunders, 1999; Saunders, 2002), так и различие между ними, что позволило некоторым исследователям поставить под вопрос «циркадианную» модель ФПР (Bradshaw, Holzapfel, 2001; Veerman, 2001; Bradshaw et al., 2003a; Bradshaw et al., 2003b; Danks, 2003).
На сегодняшний день известны 13 моделей, описывающих механизм ФПР (см. обзоры: Vaz Nunes, Saunders, 1999; Saunders, 2002). Их разделяют на 4 группы.
К первой группе относится модель «песочных часов» (Lees, 1973), согласно которой в основе ФПР лежит механизм, принципи-165
алию отличный от циркадианных часов. Он запускается в моменты смены света и темноты (на закате) и измеряет длину ночи подобно счетчику или песочным часам. Для нового запуска «песочных часов» необходим период освещения («день»).
Модели второй группы (Pittendrigh, 1972; Vaz Nunes, Veerman, 1982) предполагают, что циркадианная система может воздействовать на ФПР лишь косвенным путем и не является ключевым механизмом измерения времени.
Третья группа включает различные модели, основанные на предположении, что механизм измерения времени при ФПР непосредственно связан с работой циркадианных осцилляторов. Так, согласно моделям «внешнего совпадения» (Pittendrigh, 1966; Lewis, Saunders, 1987; Vaz Nunes et al., 1991a, b), механизм ФПР включает в себя циркадианные «часы», которые задают ритм чувствительности к свету. Когда светочувствительная фаза приходится на темноту (при режиме с длинной ночью), происходит индукция диапаузы, а когда она попадает на светлое время (при режиме с короткой ночью), наблюдается ингибирование. В моделях «внутреннего совпадения» (Тыщенко, 1966; Pittendrigh, 1972, 1981; Pittendrigh et al., 1984; Beck, 1985) предполагается, что ФПР зависит от взаимодействия нескольких осцилляторов. Например, модель В.П. Тыщенко (1966) включает два осциллятора, один из которых настраивается по восходу, а другой - по закату. При коротком дне (СТ 12:12) «активные» участки цикла этих осцилляторов находятся в противофазе, а при длинном (СТ 16:8) они совпадают, что предотвращает наступление диапаузы.
Наконец, четвертая группа включает в себя две количественные модели, которые предполагают, что в основе ФПР - количественное измерение длины ночи, причем короткие и длинные ночи измеряют разные механизмы, и фотопериодическая индукция зависит от их кумулятивного эффекта (Zaslavski, 1988; Vaz Nunes, 1998).
Единой точки зрения на механизм ФПР до сих пор не существует, однако на сегодняшний день многие исследователи считают, что ФПР и внешне проявляемые суточные ритмы активности насекомых контролируются разными механизмами. Если циркадианная система действительно связана с ФПР, то или ее воздействие опосредованно, или задействованы те циркадианные механизмы, которые не участвуют напрямую в контроле суточных ритмов активности (Saunders, 2002). Предполагается, что способ измерения времени при ФПР может быть различным у разных видов; в процессе эволюции мог возникнуть целый спектр таких механизмов. Возможно, что 166
изначально механизмом измерения времени были циркадианные процессы, но в дальнейшем они подверглись дивергенции в процессе эволюции (Vaz Nunes, Saunders, 1999; Saunders, 2002).
Наряду с другими насекомыми, комары также служили объектами для изучения возможной связи механизма сезонных и суточных ритмов.
Ряд экспериментов был проведен на Ос. atropalpus (Beach, Craig, 1977). Личинки этого вида заселяют лужи, образующиеся в горных расщелинах. Если личинки IV возраста и куколки развиваются при коротком световом дне (в природе это происходит в конце лета), то имаго откладывают диапаузирующие яйца, т.е. имеет место материнский эффект. Вылупление из таких яиц нс происходит до тех пор, пока продолжительное воздействие длинного дня или высокой температуры не прекратит диапаузу Для изучения роли циркадианных ритмов в регуляции диапаузы Ос. atropalpus провели серию экспериментов по классической схеме «прерывания ночи». Насекомые развивались при коротком фотопсриодс, индуцирующем диапаузу. Одну из «ночей» продлевали на 24 ч и в течение этого времени проводили однократную засветку (включали свет на 1 ч). Эффект зависел от того, на какое время «ночи» приходилась засветка (рис. 24). В большинстве вариантов самки откладывали диапаузирующие яйца, что обычно при коротком световом дне. Однако воздействие света в определенное время ночи (через 8 ч после начала темноты) приводило к резкому снижению процента самок, откладывающих диапазузирующие яйца. Из рис. 24 видно, что повторное снижение процента самок наблюдается через 24 ч после первого минимума. Таким образом, даже в условиях постоянной темноты происходит ритмичное изменение реакции на свет, что указывает на наличие эндогенного ритмического процесса.
На основании экспериментов был сделан вывод, что механизм, регулирующий диапаузу, включает в себя циркадианные «часы», которые настраиваются по времени «заката». Эти часы задают ритм чувствительности к свету, причем максимум чувствительности приходится на определенный промежуток времени - с 7 до 9 ч после «заката». В этот период воздействие света вызывает почти полное ингибирование диапаузы. На более поздние часы приходится рефрактерная фаза, когда свет не оказывает такого эффекта. Цикл повторяется с периодичностью около 24 ч. Таким образом, по предположению авторов циркадианный ритм чувствительности к свету определяет тот факт, что при коротких ночах (менее 9 ч) развитие 167
Рис. 24. Влияние однократных световых импульсов на индукцию диапаузы яйца у Ochlerotatus atropalpus при фотопериоде СТ 10:38 (по Beach, Craig, 1977).
Каждая точка на графике отражает процент самок, отложивших диапаузирующие яйца, в соответствующем варианте опыта (выборка из 120 самок). Под графиком приведена схема вариантов опыта.
происходит по бездиапаузному типу, а более длинные ночи вызывают индукцию диапаузы.
Серия исследований по изучению механизмов ФПР и их связи с циркадианными ритмами была проведена на комаре Wyeomyia smithii (см. обзоры: Bradshaw, Holzapfel, 2001; Bradshaw et al., 168
Рис. 25. Т-эксперименты с Wyeomyia smithii (по Bradshaw, Holzapfel, 2001). Короткий день (10 ч) сочетался с ночью, продолжительность которой варьировала так, что длина свето-темнового цикла (Т) составляла от 24 до 72 ч.
А - южные популяции, Б - промежуточные популяции, В - северные популяции. Под графиком приведена схема вариантов опыта.
2003а, Ь). Эти комары диапаузируют в зимний период на стадии личинок III возраста, диапауза инициируется при наступлении коротких дней. Критическая длина дня отличается у северных и южных популяций (Bradshaw, 1976; Bradshaw, Holzapfel, 2001). Было проведено детальное исследование широтной изменчивости этого признака и изучение возможной связи этой изменчивости с циркадианными ритмами.
В частности, на IV. smithii были проведены Т-эксперименты, или протоколы Нанда-Хамнера (Bradshaw et al., 1998). Т-эксперименты служат одним из наиболее показательных тестов для определения
169
роли циркадианного компонента в ФПР (Pittendrigh, 1981; Takeda, Skopik, 1997; Vaz Nunes, Saunders, 1999). В этих опытах короткий день (например, 10 ч) сочетается с ночью, продолжительность которой варьирует в разных вариантах эксперимента (например, от 14 до 62 ч) так, что продолжительность свето-темнового цикла (Т) составляет от 24 до 72 ч. Известно, что СТ 10:14 воспринимается U7. smithii как короткий световой день (Bradshaw, Lounibos, 1977). Если ФПР зависит от механизма, действующего по типу «счетчика», то СТ 10:16, 10:18, ... 10:62 также должны восприниматься как короткодневные фотопериоды; в результате в этих вариантах можно ожидать диапаузу. Однако, если в основе ФПР - не счетчик, а циркадианный механизм, который создает ритмичные изменения чувствительности к свету (регулярные чередования светочувствительной и рефрактерной фаз), то результат будет зависеть от длины «ночи» в эксперименте. Если после окончания ночи включение света придется на светочувствительную фазу, результатом будет без-диапаузное развитие (по типу длинного дня); если включение света придется на рефрактерную фазу, результатом будет диапауза (по типу короткого дня). Соответственно, при увеличении длины ночи в эксперименте должно наблюдаться цикличное чередование длинно- и короткодневной реакции. Такие ритмичные изменения реакции на фотопериод действительно наблюдались в экспериментах с южными популяциями IV. smithii. Однако в северных популяциях эта тенденция была очень слабо выражена, и в целом процент недиапаузирующих особей был существенно ниже (см. рис. 25). Таким образом, при распространении вида на север роль циркадного компонента в фотопериодической реакции уменьшается (Bradshaw et al., 1998; Bradshaw, Holzapfel, 2001; Bradshaw et al., 2003a, b). В более поздних работах (Bradshaw et al., 2006; Mathias et al., 2006) авторы пришли к выводу, что ритмичные изменения реакции на фотопериод, полученные в Т-экспериментах, представляют собой проявление циркадианного процесса, который возник в эволюции независимо от ФПР. Иными словами, циркадианный механизм не мог служить «субстратом» эволюции ФПР при распространении вида на север; отбор действовал непосредственно на критический фотопериод. Ослабление циркадианного компонента в фотопериодической реакции является лишь косвенным результатом отбора.
В целом результаты экспериментов на IV smithii указывают на то, что географическую изменчивость ФПР можно объяснить, не привлекая циркадианных механизмов, основываясь лишь на мо-170
дели «счетчика», или «песочных часов» (Bradshaw, Holzapfel, 2001; Bradshaw et al., 2003a, b). Кроме того, авторы считают, что при всей привлекательности идеи о существовании общего механизма для циркадианных ритмов и ФПР, поиски этого механизма лишь отвлекают исследователей от изучения фотопериодизма как такового. Только после изучения генетических основ и адаптивных модификаций ФПР можно будет понять механизмы, обеспечивающие сезонные адаптации различных организмов при распространении на север или при изменении климата (Bradshaw et al., 2003b).
Данные о молекулярных механизмах циркадианных и сезонных ритмов достаточно противоречивы. Существуют факты, указывающие на отсутствие четкой связи между циркадианными и сезонными ритмами у насекомых. Например, мутантные линии дрозофилы, у которых отсутствует ген period и поэтому нарушено нормальное функционирование циркадианных часов, способны проявлять фотопериодическую реакцию (Saunders et al., 1989; Saunders, 1990).
Тем не менее есть данные о том, что некоторые другие гены, задействованные в работе циркадианных часов, все же могут быть связаны с ФПР. Так, например, у IV. smithii экспрессия гена timeless отличалась между разными возрастами диапаузирующих личинок, а также между южными и северными популяциями (Mathias et al., 2005). Авторы высказали предположение о том, что данный ген потенциально может влиять на ФПР и его географическую изменчивость; при этом связь с ФПР может быть полностью независимой от функциональной роли данного гена в работе циркадианных осцилляторов.
Итак, практически все формы поведения комаров подчинены суточным ритмам. Как и у других насекомых, у комаров суточные ритмы в большинстве случаев имеют эндогенную основу, т.е. контролируются внутренними ритмическими процессами, которые генерируются самоподдерживающимися, незатухающими биологическими осцилляторами, или колебателями. Вместе с тем они тесно связаны с периодическими изменениями во внешней среде. Ритм может синхронизироваться, т.е. подстраиваться по фазе к циклам внешних факторов, освещенности и температуры. Кроме того, насекомые способны быстро реагировать на меняющиеся условия среды, за счет чего происходит точная подстройка суточного ритма к конкретным условиям (Чернышев, 1984; Page, 1989).
Ритмы окукления проявляют большую межвидовую изменчивость. У Ос. taeniorhynchus ритм окукления настолько жестко запрограммирован, что даже внешний свето-темновой режим не может 171
изменить его периодичность. Напротив, у других видов окукление протекает аритмично (Ае. aegypti, Ае. albopictus, Wyeomyia mitchellii и An. cruzii).
Выход из куколки служит исключительно важным этапом в онтогенезе насекомого. Имаго сразу после отрождения малоподвижно, обладает мягкими водопроницаемыми покровами и в этот момент особенно уязвимо. Вылет из куколок у комаров, обитающих в субтропической и тропической зоне, как правило, определяется эндогенным ритмом и приурочен к сумеречному или ночному времени. Таким образом, максимальное количество имаго появляется в определенный временной интервал, когда условия температуры и влажности наиболее оптимальны, а пресс хищников - минимальный.
У видов комаров, обитающих на севере умеренной зоны, ритм выхода из куколок лабилен и зависит преимущественно от суточных изменений температуры. При оптимальных температурах массовый выход имаго, как правило, происходит в утренние и вечерние часы, однако в высоких широтах и при низких температурах вылет комаров из куколок наблюдается в середине дня, в наиболее теплые часы. Отмечены внутривидовые отличия комаров по относительной роли светового и температурного фактора в регуляции ритма вылета из куколок: у городского комара (автогенная форма Сх. pipiens) четкий ритм вылета эффективно настраивается фотопериодом при постоянной температуре, в то время как у открытоживущей неавтогенной формы Сх. pipiens динамика вылета значительно меньше зависит от фотопериодических условий, и преобладающее значение имеют суточные изменения температурного фактора.
Роение у большинства видов комаров контролируется эндогенными «часами» и происходит, как правило, в сумеречные часы. Приуроченность к определенному месту и времени облегчает встречу полов. Главным сигналом к началу роения служат изменения освещенности на рассвете и закате. Пороги чувствительности к освещенности, вызывающей роение, видоспецифичны, что в некоторой степени способствует репродуктивной изоляции между видами. Относительная роль эндогенных и экзогенных факторов в регуляции ритма роения зависит от способа организации спаривания в конкретных условиях обитания. Хорошо выражена эндогенная компонента у видов, образующих рои в вечерние часы: чувствительность к освещенности ритмично меняется в течение суток; таким образом, роение оказывается приуроченным к сумеречному времени. У видов, роящихся в дневное время над прокормителем, роль эндогенной со-172
ставляющей в ритме ослаблена, за счет чего внешний стимул (появление прокормителя) может вызвать реакцию в любое время дня.
Летная активность комаров в летнее время, как правило, повышается вечером около захода солнца и утром перед восходом. Часы активности комаров меняются в течение сезона вслед за смещением часов восхода и захода солнца, а также в связи с изменением среднесуточной температуры. Динамика активности может значительно модифицироваться под влиянием погодных условий. При низких температурах в начале сезона, а также в высоких широтах в ритме нападения комаров на прокормителя наблюдается только один дневной пик. Ритм и интенсивность активности самок изменяется после осеменения и в течение гонотрофического цикла.
Ритмы летной активности и кровососания у представителей сем. Culicidae в субтропических и тропических районах определяются в основном эндогенными реакциями. В условиях лаборатории в постоянной темноте или при круглосуточном освещении эти виды, как правило, проявляют спонтанную активность во время субъективного утра и вечера. Утренний и вечерний пики контролируются, по всей видимости, двумя разными циркадианными осцилляторами. Ритм активности у северных видов лабилен и в значительной степени зависит от внешних условий. Высокая пластичность ритма способствует синхронизации активности с локальными погодными условиями и обеспечивает наиболее полное использование времени, благоприятного для пищевого и репродуктивного поведения, в условиях Севера.
Для видов с преимущественно сумеречной или ночной активностью характерен ритм яйцекладки с максимумом в темное время суток. У дневных видов (Ae. albopictus и Ae. aegypti) откладка яиц происходит в светлое время. Для северных форм в условиях полярного лета ведущим фактором служит температура; откладка яиц, как правило, происходит в середине дня, когда температура воздуха максимальна. Это позволяет самкам находить наиболее прогреваемые участки, пригодные для откладки яиц.
Таким образом, для кровососущих комаров характерно большое разнообразие типов суточных ритмов: от жестко запрограммированных эндогенными «часами» до пластичных, легко модифицирующихся внешними факторами. Конкретный способ распределения активности в течение суток зависит от экологических условий обитания вида. Разные формы поведения у одного вида могут совпадать по фазе. Например, у многих видов комаров в умеренной зоне
173
к сумеречно-ночному времени приурочены и роение, и спаривание, и кровососание, однако это не является общим правилом. Например, роение приурочено, как правило, к более узкому интервалу времени, чем кровососание. Откладка яиц часто начинается в течение суток позже, чем летная активность. Это связано с тем, что разные типы поведения отличаются по условиям, в которых они реализуется оптимально.
Возможная связь суточных и сезонных ритмов изучена на двух видах комаров. Данные по Ос. atropalpus (Beach, Craig, 1977) согласуются с моделью «внешнего совпадения» (Pittendrigh, 1966; Lewis, Saunders, 1987; Vaz Nunes et al., 1991a, b). Согласно этой модели механизм, контролирующий диапаузу, включает в себя циркадианные «часы», задающие ритм чувствительности к свету. Напротив, данные по Wyeomyia smithii (Bradshaw et al., 2003) предполагают, что изменчивость фотопериодическиой реакции можно объяснить, не привлекая циркадианных механизмов, а основываясь лишь на модели «счетчика», или «песочных часов». Современные данные предполагают, что сходство свойств суточных и сезонных ритмов следует трактовать с осторожностью. Сезонные ритмы могут быть связаны с циркадианной системой, но при этом суточные ритмы и фотопериодические реакции у насекомых контролируются разными ее компонентами (Saunders, 2002).
Глава 5 КОМАРЫ В АНТРОПОГЕННЫХ ЭКОСИСТЕМАХ И РАССЕЛЕНИЕ ИХ ЗА ПРЕДЕЛЫ ПЕРВИЧНОГО АРЕАЛА
5.1. Многообразие антропогенных воздействий
Разнообразная хозяйственная деятельность человека оказывает мощное воздействие на естественные экосистемы. Вырубка лесов, сооружение каналов и водохранилищ, развитие поливного и орошаемого земледелия, мелиорация земель, развитие сети дорог и дорожных сооружений, строительство городов вызывает большие изменения в фауне и численности комаров, что многократно наблюдалось на территории России и сопредельных стран (Куприянова, 1969 Алексеев, 1976; Багиров и др., 1986; Наглова, Лукшина, 1987; Прудкина и др., 1987; Шевченко и др., 1982,1988 и др.).
Обводнение и осушение земель, гидротехническое регулирование стока, различное водоснабжение и водопотребление, распределение водных ресурсов, разработка полезных ископаемых и топлив-174
ных ресурсов, общее водопользование и урбанизация приводят к значительным изменениям гидрологического режима водоемов, которые влияют на природные процессы и нарушают установившиеся взаимосвязи (Артамошин, Ходакова, 1995). Наиболее распространенным типом гидросооружений являются каналы, используемые для водоснабжения, ирригации и судоходства. В Туркмении при эксплуатации Кара-Кумского канала, предназначенного для обводнения юго-восточных Куракумов, вдоль него возникли многочисленные фильтрационные водоемы постоянного характера. В таких водоемах, богатых органическими веществами и находящихся на поздних стадиях зарастания растительностью, стали развиваться личинки Culex pipiens (33-45%) и Сх, pusillus (19-23%) (Бабаянц, 1984). В этом районе также возросла численность Anopheles pulcherrimus, типичного для оазисов среднеазиатских пустынь, успешно освоившего заросшие (и частично заросшие) постоянные водоемы, возникшие по ходу канала.
Разная степень антропогенного воздействия при осушении переувлажненных и заболоченных земель, различные нарушения при проведении мелиорации могут иметь разные последствия для комаров. Так, в Новгородской области в 70-80-е годы были осуществлены большие осушительные мелиоративные работы. Магистральные каналы открытого типа вследствие нарушения планов строительства и эксплуатации превратились в места массового выплода Culex pipiens (Федорова, 1981). В других случаях осушение было эффективным способом борьбы с комарами; именно так была ликвидирована малярия в Колхидской низменности, Грузия.
Наблюдения в Азербайджане показали, что за последние 40 лет в результате строительства крупных гидротехнических сооружений (водохранилищ, водопроводов, оросительных каналов и др.) произошли большие изменения в фауне комаров Баку и Апшеронского полуострова (Багиров и др., 1986). Исчезли Anopheles superpictus и A. hy г с anus, появились Uranotaenia unguiculata и Сх. modestus, Сх. pipiens стал доминирующим видом, автогенная форма которого заселила подтопленные подвалы.
В Белоруссии исследовано влияние на фауну и численность комаров разной антропогенной нагрузки в виде осушительной мелиорации посредством создания открытого дренажа и последующего окультуривания осушенных земель, а также выпрямления и очистки русел рек (Трухан и др., 1987). Интегральным показателем силы ее воздействия служила динамика среднего уровня численности ви-175
дов. Численность комаров в осушенных биотопах снизилась в 2.4 раза по сравнению с прилегающими территориями и включала 12 видов. Радикальные изменения экологических условий в результате интенсивной эксплуатации осушенных земель привели к обеднению видового состава кровососов. Аналогичное исследование проведено в Березинском атмосферном заповеднике, в луговых и лесных биотопах. Наиболее высокая средняя численность комаров была зарегистрирована в абсолютно заповедной зоне. При умеренном антропогенном воздействии (выпас скота, сенокошение, прокладка проселочных дорог и т.д.) формировались более богатые фаунистические комплексы, но средняя численность нападающих комаров уменьшалась в 1.2 раза по сравнению с первой зоной. В зоне интенсивного ведения хозяйства (вырубка леса, осушение и хозяйственное использование заболоченных земель) возникли неустойчивые упрощенные фаунистические комплексы из эврибионтных видов комаров сопредельных территорий.
Сложное взаимодействие климатических и антропогенных факторов обусловило большие изменения в фауне комаров в Свердловской области - за последние 30 лет число видов возросло от 30 до 45. При этом в силу ряда обстоятельств наибольшее видовое разнообразие наблюдалось в 1984-1994 гг., а в последующие 10 лет оно заметно сократилось, причем одновременно снизилась плотность личинок в изученных биотопах с разным уровнем антропогенного влияния (Николаева, 2006).
Особенно сильное влияние на фауну и численность комаров оказывает урбанизация. Создание новых населенных пунктов и укрупнение старых сопровождается вырубкой деревьев и кустарников, уничтожением травяного покрова, засыпкой стариц и мелких озер, рытьем котлованов для строительства зданий, прокладкой коммуникаций, созданием искусственных водоемов и т.д., что коренным образом меняет ландшафт и режим стока вод. Градостроительство и индустриализация увеличивает объем загрязненных вод, подлежащих отведению и очистке, для чего создаются поля фильтрации и окислительные биологические пруды (Куприянова, 1969; Ковалева и др., 2009). В соответствии с характером деятельности людей и степенью воздействия их на природный ландшафт ВОЗ предлагает выделять три степени урбанизации: полностью застроенная часть города, окраины и предместья с парковыми зонами и поселки с сельскохозяйственными животными (ВОЗ, 1987, цит. по Заречная и др., 1989). 176
Строительство населенных пунктов сопровождается появлением совершенно новых подземных биотопов - подвалов домов, подтопленных фильтрационными и (или) канализационными водами вследствие неисправности водопроводной и канализационной сетей, канализационных колодцев, случайных скоплений в метро и т.д. В зоне умеренного климата эту экологическую нишу успешно освоили городские, или подвальные комары. Они превратились в серьезную проблему крупных городов, доставляя большое беспокойство населению своими укусами, часто сопровождающимися аллергической реакцией. Кроме того, эти комары имеют существенное медико-ветеринарное значение.
Городской комар, получивший это название позже, в качестве самостоятельного вида Сх. molestus был описан из Египта в 1775 г.; внешне напоминая уже известного в Европе Сх. pipiens, он отличался чрезвычайно активным нападением на людей. Таксономический статус городского комара стал предметом активной дискуссии. Сейчас специалисты склонны рассматривать городского комара как внутривидовую форму molestus, экотип или биотип Сх. pipiens или Сх. pipiens pipiens (Виноградова, 1997; Vinogradova, 2000). Форма molestus характеризуется уникальным сочетанием трех биологических особенностей, именно они позволили этим комарам адаптироваться к развитию в подземных биотопах. Это - автогения (развитие первой порции яиц без кровососания за счет личиночных запасов питательных веществ), стеногамия (спаривание в ограниченном пространстве) и отсутствие диапаузы. Другая форма этого же вида (форма pipiens) отличается альтернативными биологическими признаками, т.е. является неавтогенной, эвригамной и имеет диапаузу История инвазии формы molestus в города умеренной зоны описана в разделе 5.2.
Наиболее подробно ситуация с городскими комарами исследована на территории бывшего СССР (Маркович, Заречная, 1992). К этому времени подвальный выплод комаров был зарегистрирован более чем в 300 городах страны, а в настоящее время их гораздо больше. В качестве примера можно привести характеристику городских комаров из такого мегаполиса, как Санкт-Петербург (Виноградова, 2008). Согласно мониторингу локальных популяций в 1999-2006 гг., из 39 обследованных подвальных биотопов комары были найдены только в 19 отапливаемых подвалах, подтопленных мезо- и полисапробными водами с температурой от 12 до 34 °C. Площадь подвальных «водоемов» изменялась от 10-20 см до не-177
скольких сотен метров, глубина - от 2-3 см до 1 м. Большинство локальных популяций характеризовались высоким уровнем авто-гении - 80-100% самок откладывали яйца без приема крови, обеспечивая возможность автономного и длительного (до нескольких лет) существования популяций в отдельных подвалах с последующим расселением комаров в другие биотопы. Средняя автогенная плодовитость комаров из разных популяций варьировала от 32.9 до 105.7 яиц на самку. Уровень автогении и плодовитости достоверно коррелировал с размером самок, который определяется условиями питания и температурой воды во время их развития. Установлено нормальное соотношение полов - 1:1. Мониторинг выявил высокий репродуктивный потенциал петербургских комаров и показал, что снижение их численности и ограничение дальнейшего распространения в городе невозможно без оперативного проведения профилактических (осушение подвалов) и истребительных мероприятий.
К существованию в городских условиях быстро приспосабливается и неавтогенная форма Cx. pipiens, отмечавшаяся ранее только в сельской местности. Личинки развиваются в таких поли-сапробных водоемах, как поля фильтрации, сточные канавы и аналогичные места выплода. Поля фильтрации, места биологической очистки сточных вод, распространены во многих регионах России и сопредельных стран. Например, в Одессе, Украина, в 1970-х годах, поля фильтрации (более 10000 га) из-за нарушения режима их эксплуатации большую часть года были залиты сточными водами, имели высокий уровень эвтрофикации (БПК-5 варьировала от 42 до 102 мг/л) и продуцировали большую массу неавтогенных Cx.pipiens (Найдич, 1970). В Новочеркасске поля фильтрации были еще более загрязнены органикой (БПК-5 до 267 мг/л), обилие личинок там иногда превышало 10 тысяч на кювету (18x24 см) (Ильченко, 1973). Перестройка пищевых связей у этих комаров, т.е. переход от питания птицами к питанию на людях, также, вероятно, обусловлен урбанизацией. Как правило, такие антропофильные популяции появляются на территориях больших жилых массивов города, где единственным прокормителем является человек. В качестве дневных убежищ комары используют городские постройки. Антропофильные, очень агрессивные популяции неавтогенного Culex pipiens, личинки которого развиваются исключительно в открытых наземных водоемах, были обнаружены в 1956-59 гг. в ряде городов Северного Кавказа и на Украине, в Одессе, а затем в 1964 г. - в окрестностях Москвы и в 1973 г. - в Карелии (Щербина, 1967; Виноградова, 1997).
178
Тесную связь распространения и роста численности комаров комплекса Culex pipiens в прогрессирующим процессом урбанизации предсказывали еще в 1964 г. участники Международного семинара по экологии, биологии и контролю комаров этого комплекса, и прошедшее время подтвердило правильность этого прогноза. Если в умеренном климате основное ядро городской фауны комаров составляет Сх. pipiens f. molestus, то в субтропиках и тропиках его место занимают другие члены комплекса - Сх. quinquefasciatus и Aedes aegypti. В Африке и Юго-Восточной Азии, в городах с низким уровнем санитарного благоустройства, эти активные кровососы достигают высокой численности.
Все сказанное позволяет заключить, что у комаров хорошо выражен процесс синантропизации. Хотя понятие синантропии определяют по-разному (Povolny, 1963; Tischier, 1973 и др.), вероятно, можно согласиться с Д. Повольным, считающим ее главным критерием принадлежность вида к антропоценозу (система взаимоотношений между человеком и домашними и синантропными животными). В зависимости от степени связи вида с человеком условно различают разные формы синантропии - облигатную и факультативную, непрерывную, временную и частичную (Клаусницер, 1990). Согласно этой классификации автогенную форму Culex pipiens следует отнести к облигатным синантропам (эусинантропам), так как она (как минимум в одной климатической зоне) встречается только в антропогенных условиях, а в пределах ареала - только в поселениях человека. Неавтогенная форма Culex pipiens, очевидно, является факультативным синантропом (гемисинантропом, олигосинантропом); она имеет в зоне человеческих поселений оптимальные условия для существования, но некоторые популяции обитают и вне анропоценоза (Куприянова, 1969). Согласно данным о личиночных биотопах комаров (раздел 2.1.), многие виды комаров являются факультативными синантропами.
В заключение следует остановиться на возможных последствиях глобального изменения климата, отмечаемого в последние 100 лет. Сжигание человеком в ходе хозяйственной деятельности органического ископаемого топлива и изменение в типе и способах землепользования стали существенными дополнительными факторами изменения климата. Естественный парниковый эффект усиливается под влиянием увеличения в атмосфере концентрации углекислого и других парниковых газов антропогенного происхождения. Согласно заключению Межправительственной группы экспертов по 179
изменению климата (МГЭИК) тренд средней температуры в приповерхностном слое атмосферы за последние 100-140 лет составил 0.6 ± 0.2 °C, а средняя глобальная температура у поверхности Земли увеличивалась с 1979 г. на 0.15 ± 0.05 °C за десятилетие (Climate Change, 2001). Специальный анализ показал, что на большей части территории России в 1966-1995 гг., по сравнению с 1936-1965 гг. среднегодовая температура увеличилась, а амплитуда годового хода среднесуточной температуры уменьшилась (Ясюкевич, 2003а; Ясю-кевич, Гельвер, 2003). Теоретически такие изменения могли сказаться на пространственном распределении комаров и, в частности, малярийных комаров и возбудителей малярии. Однако специальное моделирование потенциальных ареалов комаров и двух видов возбудителей показало, что повсеместного расширения ареалов основных видов Anopheles не наблюдалось, а в ареалах возбудителей (Plasmodium vivax и Р. falciparum) имело место лишь незначительное расширение потенциального ареала в азиатской части и сокращение - в европейской части России (Ясюкевич, 2003а).
5.2. Процессы инвазии и значение сезонных адаптаций
Инвазии насекомых, т.е. расселение их из первичного ареала на новые территории с последующей акклиматизацией, происходят достаточно часто (Laird, 1984; Саулич, 1999; Ижевский, 2002). Возможность непреднамеренного распространения комаров разными видами транспорта давно обсуждается в литературе в связи с интенсивным развитием экономических связей между странами, процессом глобализации и активным перемещением больших потоков населения (Laird, 1984; Calder, Laird, 1994 и др.). Известно, что среди таких комаров первое место занимают представители трибы Culicini, а второе - Anophelini.
Инвазивный процесс у комаров можно рассмотреть на трех типичных примерах - желтолихорадочного комара Aedes aegypti, автогенной формы Сх. pipiens (форма molestus) и «азиатского тигра» Aedes albopictus, получившего такое название за свою высокую агрессивность по отношению к человеку.
Существует мнение, что распространение синантропной формы Aedes aegypti и вируса желтой лихорадки из Африки в другие части света, очевидно, происходило в течение последних 400 лет (цит. по Foster, Walker, 2002). Торговые суда и суда с невольниками, потенциально зараженными вирусом, с бочками для воды, удобными для 180
развития комаров, значительно облегчали их распространение и формирование новых очагов заболевания. Потребность в рабском труде в связи с развивавшимся в Карибском регионе сахарным производством, несомненно, способствовала проникновению вируса в Новый Свет. Часто команда корабля заболевала желтой лихорадкой еще во время рейса. Эпидемии регулярно возникали в портах Западной Африки, Южной и Северной Америк и Карибского бассейна. Aedes aegypti морским путем также продвигался на Арабский полуостров и Индийский субконтинент, а затем - в Азию и Тихоокеанский регион. Правда, вирус желтой лихорадки не смог «закрепиться» в Азии, несмотря на присутствие там переносчиков и людей. В Новом Свете эпидемии желтой лихорадки продолжались вплоть до 1933-х годов, когда была создана эффективная вакцина против этой болезни.
Самый впечатляющий пример касается Aedes albopictus. Это -важный переносчик нескольких арбовирусных заболеваний, в том числе лихорадки денге, желтой лихорадки и нескольких форм энцефалита (Mitchell, 1995; Gratz, 2004), а также паразитических нематод рода Dirofilaria. Его естественный ареал - Юго-Восточная Азия, где в зависимости от климатических условий местности обитают популяции с диапаузой на стадии яйца или без нее (Hawley, 1988). В 1980-2000 гг. этот комар неоднократно завозился и успешно натурализовался во многих регионах мира. В Европе он появился в Албании в 1979 г., в Италии - в 1990 г., в Бельгии - в 2000 г., в Испании - в 2004 г. Он отмечен также в Сербии, Югославии, Греции, Швейцарии и Франции. В США его впервые обнаружили в Техасе в 1985 г. В Бразилии этот комар появился в 1986 г., в Мексике - в 1988 г., а затем во многих странах Центральной и Южной Америки. Он найден в Южной Африке в 1990 г., а также в Нигерии, Камеруне и в экваториальной Гвинее, отмечен в Израиле. Процессу расселения и эпидемиологическому значению этого инвазивного вида посвящена большая литература (Cornel, Hunt, 1991; Sprenger, Wuithiranyagool, 1986; Hawley et al., 1987; Craig, Hawley, 1991; Herbst, 1993; Hornby, Opp, 1995; Knudsen, 1995; Rossi et al., 1999; Pesina et al., 2001; Toma et al., 2003; Toto et al., 2003; Gratz, 2004; Medlock et al., 2006).
Эта беспрсцендентная экспансия Ae. albopictus осуществилась благодаря удачному сочетанию ряда биологических особенностей. Высокая жизнеспособность яиц даже в отсутствие воды, а также способность личинок развиваться в небольших естественных и искусственных контейнерах воды (в частности, в использованных автомобильных покрышках, перевозимых для переработки в большом 181
количестве из одних стран в другие) были главными предпосылками его широкого распространения за пределы естественного ареала. Географическая изменчивость сезонных адаптаций, существование популяций как способных, так и не способных диапаузировать на стадии яйца, обусловила его натурализацию в разных климатических зонах. Исследование особенностей сезонного развития такого инвазивного вида за пределами первичного ареала дает богатый материал для анализа его потенциальной возможности дальнейшего расселения.
Впервые фотопериодическая индукция диапаузы была исследована у Ае. albopictus из Шанхая, Китай (ЗГ с.ш.) (Wang, 1966). Короткий фотопериод (СТ 8:16) индуцировал прочную диапаузу у 88% яиц, так что на протяжении 3-4-го месяцев отродилось только 15% личинок, а спустя 8 месяцев число их достигло 54%.
Уникальными представляются фенологические наблюдения и экспериментальные параметры фотоперидической реакции Ае. albopictus во вновь колонизированных регионах; они наглядно демонстрируют пути адаптации вида к новым экологическим условиям. В Италии этот комар появился в 1990 г. и быстро распространился в северной и центральной части страны. В 1997 г. Ае. albopictus обнаружили в Риме (Toma et al., 2003). Там репродуктивная активность, сопровождавшаяся откладкой недиапаузирующих яиц, продолжалась с февраля-марта до декабря с пиком в августе-сентябре. Когда фотопериод сократился до 14 ч и менее, доля недиапаузирующих яиц стала резко уменьшаться и достигла 17% в начале октября. В середине декабря встречались только диапаузирующие яйца, отрождение личинок полностью прекратилось. Эти данные позволяют считать, что итальянские популяции Ае. albopictus происходят из зоны умеренного климата, что позволило им легко адаптироваться к местным условиям.
В США Ае. albopictus появился в середине 1980-х гг. Проведенное позже экспериментальное изучение 14 североамериканских популяций показало, что при 2 Г и 25-27 °C они проявляют четкую фотопериодическую реакцию, индуцирующую формирование диапаузы яйца, тогда как более высокие температуры (29 °C и выше) ослабляют фотопериодический эффект (Pumpuni et al., 1992). Эти данные согласуются с предположением об их происхождении из Японии. Эта гипотеза подкрепляется и данными об аллозимной генетической изменчивости у 57 популяций Ае. albopictus, собранных в разных частях его современного ареала (Kambhampati et al., 1991). 182
Процесс адаптации Ае. albopictus к обитанию в США и Бразилии, куда он был завезен примерно в одно время, проанализирован в другой работе (Lounibos et al., 2003). На основе экспериментального исследования фотопериодической индукции диапаузы в условиях короткого дня у разных американских популяций сделан вывод о том, что флоридская популяция произошла от популяций из более северных районов страны, а процесс ее адаптации к новым условиям сопровождался утратой диапаузы. Другая ситуация сложилась в Бразилии, где 12 популяций, исследованных через 15 лет после инвазии, оказались не способными к формированию диапаузы, и только 3 популяции из более южных штатов имели в своем составе небольшую фракцию особей, способных диапаузировать. Предполагается, что Бразилия была заселена потомками комаров, не способных диапаузировать яйцами.
Для Ае. albopictus разработана статистическая модель для оценки значения критического фотопериода, температуры, места происхождения популяции (его широты и высоты) в процессе индукции диапаузы яйца (Focks et al., 1994). Она основана на данных для 29 популяций из США и Японии. Модель предназначена для понимания перспектив дальнейшего распространения и динамики численности комара в США. Модель подтвердила предположение о том, что американские популяции являются потомками азиатского Ае. albopictus, обитавшего в зоне умеренных широт, а его широкое распространение на территории США вместе с использованными автопокрышками привело к появлению популяций, которые в отношении диапаузы только частично адаптированы к локальным условиям.
Определенный интерес представляет моделирование ситуаций с Ае. albopictus в тех странах, где этот комар еще отсутствует. Такая модель, основанная на географической информационной системе (GIS), которая учитывает среднюю температуру января и годовую сумму осадков, разработана применительно к Англии (Medlock et al., 2006). В результате прогнозируется возможность заселения этим комаром низменной части страны с периодом репродуктивной активности с мая по сентябрь.
Позже упомянутая модель (GIS) была использована для анализа ситуации с Ае. albopictus в Голландии (Takumi et al., 2009). В этой стране комары впервые обнаружены летом 2005 г., а потом, в 2006 и 2007 гг. регулярно встречались на территории компании, импортирующей бамбук. Анализ показал, что в последние 10 лет климатические условия Голландии, особенно на западном побережье, благоприятны 183
для успешной зимовки диапаузирующих яиц популяции комаров, происходящих из умеренного климата. Именно в этой части страны имаго комаров находили около и внутри теплиц.
Следует подчеркнуть, что во всех анализах и прогнозах в отношении колонизации A. albopictus новых территорий одной из основных проблем являются степень соответствия сезонных адаптаций (т.е. диапаузы яйца и параметров внешних факторов, ее контролирующих) новым экологическим условиям, в которые попадают комары-вселенцы.
Инвазия автогенной формы Cx.pipiens (формаmolestus), известного как городской комар, из субтропиков в зону умеренного климата произошла в XX веке. В пределах первичного ареала (например, в Израиле, Иордании, Иране, Кувейте и Египте) эти комары могут круглогодично развиваться в наземных водоемах (Виноградова, 1997,2000). Их появление на другом континенте, а именно в Европе, относится к началу XX века. В 1921 г. они были найдены в тоннеле метро Лондона, в 1926 г. - в Днепропетровске, в 1933 г. - в подвальных биотопах Осло и в нескольких городах Венгрии, в 1939 г. - в подвалах домов Ленинграда и в метро Москвы. Сейчас они встречаются во многих городах Европы, Азии, Северной и Южной Америк, Австралии, Японии и Ближнего Востока, доставляя большое беспокойство населению своими укусами.
Таким образом, автогенная форма Cx. pipiens менее чем за столетие колонизировала города многих стран, расположенных в зоне умеренного климата. Она освоила совершенно новую экологическую нишу (подземные биотопы разного происхождения) и только там может развиваться круглогодично, что обусловлено комплексом ее биологических особенностей. Отсутствие у нее зимних адаптаций (диапаузы) полностью исключает возможность развития в наземной среде, хотя небольшая часть популяций может проходить преимагинальное развитие летом и в открытых водоемах.
В связи с быстрым заселением этими комарами новых континентов и расселением на их территории возникает вопрос, как это произошло. Априори считается, что комары неоднократно завозились из зоны первичного ареала транспортными средствами.
Предположительно во время Второй Мировой войны они были завезены морским путем в Австралию (Мельбурн), где неавтогенная форма pipiens вообще не обитает (Dobrotworsky, 1965). На основании анализа распространения городских комаров в бывшем СССР высказано предположение об участии в их расселении железнодо-184
рожного транспорта, так как они часто встречаются в населенных пунктах, расположенных по ходу железной дороги (Маркович, Заречная, 1992). Однако фактических данных о роли транспорта в их распространении на данной территории практически нет, и решение этого вопроса требует дальнейших исследований.
В литературе больше всего данных о встречаемости комаров на воздушном, морском и речном транспорте, и особенно много информации о Сх. quinquefasciatus и Anopheles. Известно, что важный переносчик малярии Anopheles gambiae был завезен самолетами из Дакара (Сенегал) в Натал (Бразилия) в 1930 г., где прижился и был уничтожен только в 1940 г. во время эпидемии малярии, охватившей примерно 300 тыс. человек с летальным исходом около 16 тыс. (Soper, Wilson, 1943).
Предположительно в 1826 г. Сх. quinquefasciatus был завезен судами на Гавайские острова, где до этого времени он был неизвестен, а во время Второй Мировой войны - на некоторые острова Тихого океана и в Новую Зеландию (Reeves, 1953; Calder, Laird, 1994). Его личинки были обнаружены в шинах бульдозеров, прибывавших морским путем в Гонолулу (Bonnet, 1948) и США из Азии (Graven, Eliason, 1988), а также в шинах, доставленных самолетами во Флориду (Hughes, Porter, 1956). На самолетах, прилетавших в аэропорты США (Хьюстон, Майами, Новый Орлеан и Нью-Йорк), а также в Гонолулу и Сан-Хуан (Пуэрто-Рико) за 13-летний период (1948-1960) было собрано 20693 комара 51 вида, из которых самым многочисленным был Сх. quinquefasciatus (4796 особей), в том числе 1362 - живых (Hughes, 1961). В 1959-60 гг. при осмотре 4436 вагонов из ИЗ поездов, прибывавших из Мексики в США, было собрано 3162 экз. комаров, из которых 98.7% составил Сх. quinquefasciatus. Интересно наблюдение, сделанное в аэропорту Гэтвик, Англия - в 12 из 67 самолетов, прилетевших из Африки, были обнаружены Сх. quinquefasciatus (5 экз.), единственный экземпляр Сх. pipiens f. molestus (точно идентифицированный), Anopheles (2 экз.), Culiseta annulata (1экз.) (Curtis, White, 1984). Столь частая встречаемость этого вида в транспортных средствах, возможно, связана с его высокой численностью в тропиках и субтропиках, большой летной активностью, выплодом в наземных водоемах вблизи аэропортов, вокзалов и портов. Однако следует подчеркнуть, что в большинстве упомянутых случаев происходило внутриареальное перемещение комаров, сопровождавшееся высокой смертностью. Если бы Сх. quinquefasciatus был завезен в зону умеренного климата, его 185
акклиматизация там была бы невозможна из-за отсутствия у него зимних адаптаций (диапаузы).
Внутриареальное распространение малярийных комаров Anopheles речным транспортом наблюдалось в России в 1930-1950-е годы (Покровский, Поликарпова, 1937; Блахов, Купцова, 1940; Плятер-Плохоцкая, 1951). Обследование речных пассажирских и грузовых судов в Волжском бассейне показало, что комары залетали туда летом в поисках прокормителей, а осенью - мест зимовок. Например, в Астрахани в 1938-1939 гг. из 339 судов местной линии Anopheles встречались в 84% судов, составляя в июне в среднем 134.5 экз. на судне. В 1971-72 гг. в Узбекистане, в порту Термез на р. Аму-Дарья, были обследованы 217 судов (Таджиева, Абдуллаев, 1975). На судах, приходивших в Термез, находили A. pulcherrimus, A. hyrcanus, Ос. caspius и Сх. pipiens, на уходивших - Ос. caspius и Сх. pipiens. На некоторых больших буксирных судах встречалось по 31-35 комаров, 81-87% которых относились к An. pulcherrimus. Приведенные данные иллюстрируют пути и способы распространения комаров в пределах (и за пределы) первичного ареала и роль сезонно-циклических адаптаций инвазивных видов и форм, определяющих возможность их натурализации на новых территориях.
SUMMARY
Seasonal and circadian rhythms in bloodsucking mosquitoes
In insects the main ideas on the seasonal and circadian rhythms and diapause have been rewieved by Lees (1955), Danilevsky (1961), Beck (1968), Tyshenko (1977), Tshernyshev (1984), Tauber and oth. (1986), Danks (1987), Saulich (1999), Saunders (2002) and others. Mosquito diapause and its environmental control have been considered by Vinogradova (1969, 1997) and Mitchell (1988). In this book the seasonal and circadian rhythms of mosquitoes are considered for the first time as closely related adaptations to regular changes of environmental conditions. The role of endogenous and exogenous components in their control is summarized. The study of this topic is additionally stimulated by great applied importance of mosquitoes as active blood-suckers and vectors of many agents of medical and veterinary significance such as malaria, filariasis and many arbovirus infections (Chapter 1). The accidental introductions of mosquitoes in new territories and rapid spread out of their primary areas, the increase the list of agents and their vectors, the possibility of agents to overwinter successfully in some overwintering mosquitoes also stimulate the interest to this topic.
Chapter 2 concerns life history of mosquitoes, types of larval habitats and the influence of active preimaginal development on environmental factors (temperature, water chemical composition, hydrological regime, egg hatching stimuli, food abundance, population density etc.). The main events of imaginal life: emergence, sugar feeding, swarming, insemination, host-seeking and gonotrophic relations, oviposition are also considered, the most of them are controlled by circadian rhythms. Voltinism, the autogenous oogenesis and their exogenous control are considered as well.
Seasonal rhythm consists of the alterations of periods of vital activity and the physiological dormancy (diapause). The diapause is an important adaptation that promotes successful survival in unfavorable conditions and synchronizes life history with seasonality, this is typical of temperate regions. Day length is a highly reliable and frequent cue to seasonal position, whereas seasonal patterns of temperature unlike photoperiod are much modified at the earth’s surface on a large scale.
In Chapter 3, the characteristics and environmental control of the egg, larval and imaginal (reproductive) diapauses have been analyzed. Egg diapause occurs in the stage of the pharate first instar larva remaining within the chorion. It is manifested as a long stable arrest of the 187
hatching in spite of the favorable environmental conditions. The accurate identification of egg diapause status is possible exclusively by using special hatching stimulus. The experiments (14 species including 21 populations of Aedes and Ochlerotatus mosquitoes) and field observations have indicated that photoperiod and temperature are the main environmental cues responsible for the induction of egg diapause, and photoperiod is the major diapause-inducing stimulus. All studied mosquitoes are “long-day” insects that enter diapause in response to short photoperiods and develop without interruption under long photoperiods (ones). Photoperiod response curve for diapause induction differs not only between species, but also between geographical strains by the critical photoperiod {Aedes albopictus, Oc. triseriatus) or by number of short day photoperiod cycles necessary to trigger diapause (Oc. atropalpus). Maternal effects on the egg diapause in progeny was revealed in the experiments with different combinations of photoperiod and temperature during egg stage and preceding generation (Oc. togoi, Ae. albopictus, Oc. caspius, Ae. vexans). In these cases the photoperiods experienced by maternal organism modified the sensitivity of eggs and thus determine the adequate physiological status of the eggs. However in some mosquitoes developing or fully developed embryos respond independenly to inductive cues (Oc. triseriatus, Oc. campestris, Oc. canadensis and others).
Winter chilling is the key factor in the termination of egg diapause, the role of photoperiodism is open to question in spite of some positive results in experiments. In nature a portion of eggs terminates diapause in autumn, and only low water temperature and probably short day length inhibit their hatching. Not only fraction of reactivated eggs, but also the rate of their hatching increase with the prolongation of chilling. The range of temperatures effective for diapause termination may be different in various mosquito species.
By now photoperiod and temperature induction and termination of larval diapause have been studied for 14 mosquito species belonging to genera Anopheles, Ochlerotatus, Aedes, Orthipodomyia, Topomyia, Wyeomyia and Toxorynchites. The main characteristic of larval diapause is a strong arrest of development, most often in the Ш-rd or IV-th instars. The diapause is most commonly induced by a short photoperiod experienced during larval development whereas long day promotes continuous development resulting in pupation. The photoperiodic effect is observed usually within certain temperature range, 15-18 °C, seldom 20-23 °C. The short photoperiod not only induces the larval diapauses but supports it during long time, for instance in Anopheles plumbeus and An. claviger 188
under 15 °C the diapause may continue up to 3-10 months resulting in death of larvae while they cannot reactivate. High temperatures decrease the frequency of diapause, while low temperatures, 14 °C and less, increase it. In some species ( Wyeomyia smithii, Ochlerotatus triseriatus) the larval food is an additional environmental cue controlling the diapause, i.e. the deficiency of food increases the tendency to diapause.
There are some trends concerning the geographical variation in larval diapause and environmental cues controlling it. These include the frequency of diapause over a range of distribution, the diapause intensity and the critical photoperiod, inducing 50% response. For instance, in Anopheles claviger from north to south both the diapause intensity and incidence of diapause larvae decrease, and no diapause is observed in the southern region. In IF. smithii the critical phopoperiod mediating the maintenance and termination of diapause in Ш-rd instar larvae is positively correlated with latitude among the populations from 30 to 49°N in North America. In Oc. sierrensis, photoperiod for induction of diapause increases by Ih for each 4-8 degree increase in latitude. Sex-related differences in diapause intensity have been revealed in Oc. triseriatus, Oc. geniculatus and Culiseta melanura, the female larvae have a stronger diapause than male ones.
All larval instars are sensitive to day length, therefore the photoperiodic reactivation is expressed in these mosquitoes. Its occurrence is commonly limited by temperatures of 15-25 °C. The rate of diapause development varies depending on temperature. According to the experiments, the long day is effective cue for the diapause termination (An. plumbeus, An. claviger, Toxorhynchites rutilus and others), and this occurs within the wide temperature limit which is species-specific. In nature the increase of day length during the spring probably terminates diapause only in some species and only in the southern parts their area. The preceding chilling (4-7 °C) of diapause larvae accelerates the reactivation under long day condition. The low winter temperatures undoubtedly are the main cue that promotes the diapause development of larvae. In some mosquitoes (An. plumbeus) the preservation of photoperiodic sensitivity after chilling is the additional factor that along with temperature controls the post-diapause development of larvae.
Adult mosquitoes overwinter in various natural shelters (caves, hollows, holes,burrows, etc.) and in various artificial refuges (cellars, vegetable store-houses, empty sheds, unheated basements, catacombs, bunkers, etc.). In mosquitoes, nulliparous, inseminated females usually undergo an adult or reproductive (ovarian) diapause, whereas males die before win-189
ter. Adult diapauses syndrome involves a set of important events (these are mediated neurohormonally) such as arrest of ovary development (not more than the resting II stage), decrease of avidity up to full cessation of blood-feeding, metabolic changes leading to progressive accumulation of fat body reserves, altered behavioral pattern, and sometimes increase of coldhardiness. The role of photoperiod and temperature in the control of diapause has been studied in different degree for 18 species (more than 30 strains) belonging to genera Anopheles, Culex and Culiseta, and day length appears to be main diapause-inducing cue. All species have a long-type of response to photoperiod. The photoperiodic induction of diapause is only observed within definite temperature limits: high temperatures reduce the effect of short photoperiod, but low temperatures strengthen it. The diapause components differ in their responsiveness to a day length change. For instance, the blood-feeding activity is more labile and requires less number of inductive photoperiodic cycles as compared with follicle development or accumulation of fat body reserves. The induction of diapause in autogenous strains of Culex tarsalis is of special interest. In this case the long photoperiod and high temperatures promote the expression of autogeny, whereas the short photoperiod and low temperatures induce the diapause and suppress autogeny. Thus in autumn-winter season both events are combined harmoniously in seasonal development of the species. In mosquitoes the geographical variation of the critical day length {Anopheles messeae, An. hyrcanus) and of the intensity and frequency of diapause within the area of distribution {Culex tarsalis) have been established. Though the photoperiodic sensitivity in larvae has been observed, the two last stages (pupa and young adult) are most important in the determination of adult diapause.
Two types of termination of adult diapause (spontaneous and induced by photoperiod-temperature interaction) have been established. It has been shown experimentally that in north strains of Culex pipiens the termination of diapause was favoured by the long day length under temperatures from 17 to 25 °C. During field hibernation the diapause ends spontaneously and gradually during early or late winter. In field mosquitoes usually overwinter in dark shelters, where photoperiodic reactivation hardly occurs, therefore low temperature reactivation is likely to be more relevant.
Chapter 4 concerns circadian rhythms of mosquitoes. Most mosquito behaviors such as flight, feeding, mating, oviposition, pupation and eclosion exhibit daily rhythms. Rhythms have an endogenous component as they are controlled by endogenous circadian oscillators (clocks). 190
However, they may be, to a variable extent, modulated by the direct effects of the environment.
Patterns of pupation rhythms are greatly varied between species. In Ae. taeniorhynchus, pupation rhythm is rigidly controlled by endogenous clocks, so that it cannot be modified even by photoperiod. On the contrary, several other species (Ae. aegypti, Ae. albopictus, Wyeomyia mitchellii and An. cruzii) have arrhythmic pupation.
Eclosion from the pupa is usually precisely timed as an insect at this stage has soft cuticle and very vulnerable. In subtropical and tropical species, eclosion is mostly controlled by endogenous circadian rhythm and occurs in crepuscular and night period, when temperature and humidity are optimal for newly emerged adults. In mosquitoes from temperate zones, eclosion rhythm is flexible and depends mostly on temperature changes. Under optimal temperatures, eclosion occurs usually at morning and evening. However, in high latitudes and under low temperatures mosquitoes eclose from pupae in the middle of the day, during the warmest period.
Mosquito flight activity is usually bimodal, it increases near sunset and before dawn. Time of activity changes during season, depending on photoperiod (sunset and sunrise time) and average temperature changes. Daily dynamics of activity may be greatly modified by weather conditions. Under low temperature in spring and also at high latitudes, there is usually only one peak of mosquito biting activity in the middle of the day. Rhythm and the level of female activity changes after insemination and in the course of the gonotrophic cycle.
Flight activity and blood-sucking rhythms in subtropical and tropical species of mosquitoes are controlled mainly by endogenous clocks. Under experimental conditions at constant light or darkness these species usually exhibit spontaneous activity during subjective morning and evening. Morning and evening peaks are controlled apparently by different circadian oscillators. Flight activity rhythm in temperate climate is flexible and depends to a considerable degree on environmental conditions. High flexibility of a rhythm provides appropriate timing of activity under unpredictable changes of weather conditions in a temperate zone.
Mosquitoes behaviors related to reproduction (mating and opposition) are usually under endogenous circadian control. Swarming in most species occurs during crepuscular hours. Changes of light intensity during dawn and sunset serve as a main signal for initiation of swarming. As the light threshold is species-specific, it provides reproductive isolation between species to some extent. In species with swarming during dusk, the endogenous component in the rhythm is usually strong. Sensitivity of insects 191
to light is periodically changed during the day so that the swarming occurs during the twilight. In species with swarming near the host during the day hours, the endogenous component is rather weak. Therefore, an external stimulus (host) may induce swarming behaviour at any time of a day
Most of mosquitoes species which are active during crepuscular and night hours, usually exhibit distinct rhythm of oviposition with peak during the night. In species with day time activity (Ae. albopictus и Ae. aegypti), it occurs during the day hours. Under polar summer in high latitudes, rhythm depends mainly on temperature, oviposition occurs in the middle of the day, when the temperature is highest.
Generally, bloodsucking mosquitoes display great variety of circadian rhythms, from the rhythms rigidly programmed by endogenous clocks, to flexible ones, which can be easily modified by external factors. The degree of rhythm flexibility depends on ecological conditions in mosquito habitats.
The possible relation between circadian and seasonal rhythms was investigated in two mosquito species. The data on egg diapause in Ae. atropalpus are consistent with the model of “external coincidence” (Pittendrigh, 1966; Lewis, Saunders, 1987; Vaz Nunes et al., 1991a, b). According to this model, the mechanism controlling diapause includes circadian clocks, which generate rhythm of light sensitivity. On the contrary, data on larval diapause in Wyeomyia smithii suggest that the variation in photoperiodic response may be explained by the model of “counter”, or “hourglass”, without involvement of circadian clocks. The recent data indicate that some similarities between circadian and seasonal rhythms should be interpreted carefully. Seasonal rhythms may be related with circadian system, but overt circadian rhythms and photoperiodic responses in insects are apparently controlled by different parts of this system.
Chapter 5 concerns the influence of human economic activity on natural ecosystems, including mosquitoes. Reclaiming the marshes, irrigating the arid territories, building the canals and storage lakes, irrigation agriculture, diverse industrial activity and especially urban development strongly affect the fauna and abundance of mosquitoes. The development of synanthropic way of life in mosquitoes has been shortly considered. The role of urbanization in progress of mosquitoes has been demonstrated with an emphasis on mosquitoes of the complex Culex pipiens. In tropics and subtropics Cx. quinquefasciatus breeds in towns in almost stagnant water with organic contamination (drains, septic tanks, cesspools, etc.). In the temperate zone the anautogenous Cx. pipiens occurs in various overground artificial reservoirs arising in various 192
communal and industrial objects with prolonged existence of stagnant polluted water, while the autogenous Cx.pipiens develops only in underground habitats such as dwelling basements, subway and similar places flooded by sewage water reproducing there all over year.
Further the process of invasion of mosquitoes into new territories located outside their primary area of distribution had been discussed. Mosquitoes are known to be transported through aircraft, on ships, boats, motors and trains, mosquitoes of Culicini and Anophelini tribes are dispersed more frequently. The history of spreading of Aedes aegypti, Culexpipiens and Aedes albopictus and the role of seasonal adaptations in the strategy of their colonization of new territories have been shortly discribed. The autogenous Cx. pipiens originating from subtropical region has no diapause, and it populated the towns in temperate zone developing in underground habitats with relatively stable temperature regime. The “asian tiger” Aedes albopictus has spread from China to North and South America, parts of continent Africa and to southern Europe; these mosquitoes could inhabit the temperate zone owing to their capacity to overwinter as diapause eggs.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Авдеева Т.Я., Никифорова А.В. 1941. Ьдмние наблюдения над малярийными комарами в окрестностях Сочи //Мед. паразитол. Т. 10. № 1. С. 39-45.
Александрова К.В. 1975. О кровососущи; комарах (Diptcra, Culicidae) побережья Белого моря. III. Места выплода комаров рода Aedes // Научн. докл. высш, школы (биол. науки). № 4. С. 18-23.
Алексеев АН. 1975. Перспективы разработки биологических методов борьбы с гнусом и иксодоидными клещами // Мед. паразитол. Т. 44. № 1. С. 3-10.
Алексеев А.Н. 1976. Изменение фауны и численности кровососущих членистоногих в разных регионах страны в связи с хозяйственным освоением территории // Мед. паразитол. Т. 45. № 1. С. 3-14.
Апасов С.Г, Жантиев РД., Тамарина Н.А., Федорова М.В. 1986. Акустическая ориентация самцов Aedes dianteus при спаривании // Паразитология. Т. 20. № 5. С. 351-355.
Артамошин Ф.С., Ходакова В.И. 1995. Влияние хозяйственной деятельности, изменяющей водные ресурсы, на паразитологическую ситуацию // Мед. паразитол. № 2. С. 51-57.
Артемьев М.М., Баранова А.М., Дарченкова НН. 2000. Малярийные комары России (род Anopheles) // Мед. паразитол. паразит, бол. № 2. С. 40-45.
Ашофф Ю. 1984. Обзор биологических ритмов // Биологические ритмы Т. 1.М.: Мир. С. 12-21.
Ашофф Ю. 1964. Экзогенные и эндогенные компоненты циркадных ритмов // Биологические часы. М.: Мир. С. 27-59.
Бабаяиц ГА. 1969. Места выплода комаров и видовой состав личинок в различных тинах водоемов в зоне Каракумского канала // Мед. паразитол. Т. 39. № 1. С. 23-30.
Бабаянц ГЛ. 1984. Кровососущие двукрылые (гнус) Туркменистана и борьба с ними. Ашхабад. 164 с.
Бабаянц ГА., КарапетьянА.Б. 1970. Об автогенном развитии яичников у некоторых видов комаров Туркмении // Мед. паразитол. № 1. С. 24-29.
Багиров Г.А., Алирзаев ГУ., Зиновьева А.Ф., Абдуллаева Р.А., Касумова З.Б. 1986. Влияние изменений экологических условий на фауну кровососущих комаров Баку и Апшеронского полуострова // Мед. паразитол. № 1.С. 16-18.
Беклемишев В.Н. 1940. Гопотрофичсский ритм как один из основных принципов биологии малярийного комара // Вопросы физиологии и экологии малярийного комара. М. № 1. С. 3-22.
Беклемишев В.Н. 1942. О сравнительном изучении жизненных схем кровососущих членистоногих // Мед. паразитол. Т. 11. № 3. С. 39-44.
Беклемишев В.Н. 1944. Экология малярийного комара. М.: Мсдгиз. 299 с.
Беклемишев В.Н., Виноградская ОН., Митрофанова Ю.Г 1934. О гонотро-фичсском цикле Anopheles // Мед. паразитол. Т. 3. № 6. С. 460-480.
194
Беклемишев В.Н., Половодова В.И. 1933. Растительные сообщества как фактор в биологии личинок Anopheles maculipennis // Мед. паразитол. Т. 2. №6. С. 341-363.
Блохов А А., Купцова АД. 1940. Транспортировка малярийных комаров пароходами // Мед. паразитол. Т. 9. № 5. С. 508-510.
Брюс В. 1964. Влияние периодических внешних воздействий на частоту и фазу циркадных ритмов // Биологические часы. М.: Мир. С. 60-90.
Бутенко А.М., Ковтунов А.И., ДжаркеновА.Ф., Злобина Л.В., Гришанова А.П., Азарян А.Р., Ларичев В.Ф., Шишкина Е.О., Львов Д.К. 2001. Эпидемиологическая характеристика западнонильского вируса в Астраханской области // Вопр. вирусологии. Т. 46, вып. 4. С. 34-35.
Буянова О.Ф. 1959. Материалы по экологии Anopheles superpictus в долине среднего течения р. Вахш // Сб. работ по малярии и гсльм и птозам. Сталинабад. Т. 2. С. 101-107.
Васильев И. В. 1913. Белый малярийный комар и новые данные о нахождении и зимовке лесного малярийного комара в Туркестанском крае // Тр. Бюро энтомол. Т. 10, вып. 6. С. 6-17.
Виноградова Е.Б. 1958. О фотопериодической реакции у малярийного комара (Anopheles maculipennis messeae Fall.) // Уч. зап. ЛГУ. Т. 240. Сер. биол. наук. № 46. С. 52-61.
Виноградова Е.Б. 1960. Экспериментальное исследование экологических факторов, вызывающих имагинальную диапаузу у кровососущих комаров (DipLera, Culicidae) // Энтомол. обозр. Т. 39, вып. 2. С. 327-340.
Виноградова Е.Б. 1961. О биологической обособленности подвидов Culex pipiens L. (Diptera, Culicidae) // Энтомол. обозр. T. 40, вып. 1. С. 63-75.
Виноградова Е.Б. 1962. Роль фотопериодизма в сезонном развитии дупляного малярийного комара Anopheles plumbeus Steph. (Diptera, Culicidae) // ДАН СССР. T. 142, вып. 2. С. 481-483.
Виноградова Е.Б. 1963. Экологическая регуляция сезонного цикла родникового малярийного комара Anopheles bifurcatus L. (Diptera, Culicidae) // ДАН СССР. T. 151, вып. 5. С. 1204-1206.
Виноградова Е.Б. 1965а. Антогенное развитие яичников у кровососущих комаров // Зоол. журн. Т. 44, вып. 2. С. 210-219.
Виноградова Е.Б. 19656. Экспериментальное исследование факторов, регулирующих наступление эмбриональной диапаузы у кровососущего комара Aedes togoi Theob. (Diptera, Culicidae) // Энтомол. обозр. T. 49, вып. 3. С. 527-537.
Виноградова Е.Б. 1967. Влияние фотопериодизма па личиночное развитие и появление диапаузирующих яиц у Aedes triseriatus Say (Diptera, Culicidae) // Паразитология. T. 1, вын. 1. С. 19-26.
Виноградова Е.Б. 1969. Диапауза у кровососущих комаров и ее регуляция. Л.: Наука. 148 с.
Виноградова Е.Б. 1973. Материнское влияние на диапаузу потомства у насекомых // 25-е ежегодные чтения памяти Н.А. Холодковского. Л. С. 39-66.
195
Виноградова Е.Б. 1975. Влияние фотопериода и температуры на индукцию диапаузы яиц у Aedes caspius caspius Pall. (Diptera, Culicidac) // Паразитология. T. 9, вып. 5. C. 385-392.
Виноградова Е.Б. 1997. Комары комплекса Culexpipiens в России //Тр. Зоол. ин-та. Т. 271. С. 1-307.
Виноградова Е.Б. 2005. Влияние углеводного питания, голодания, фотопериода и температуры на проявление автогении у городского комара Culexpipienspipiens f. molestus Forsk. (Diptera, Culicidae) // Энтомол. обозр. T. 84, вып. 2. С. 256-261.
Виноградова Е.Б. 2008. Мониторинг локальных популяций городского комара Culexpipienspipiens f. molestus Forsk. (Diptera, Culicidae) в Санкт-Петербурге // Энтомол. обозр. Т. 87, вып. 1. С. 8-14.
Виноградова Е.Б., Карпова С.Г 2006. Усовершенствование методики культивирования комаров Culexpipiens f. molestus без кормления кровью // Паразитология. Т. 40, вып. 3. С. 306-311.
Виноградская О.Н. 1936. Гопотрофический цикл Anopheles superpictus Grassi при сравнении с гонотрофическим циклом A. maculipennis sacharovi Favre. // Мед. паразитол. Т. 5. № 2. С. 192-201.
Воротникова Л.М., Аксенова АС, Куприянова Е.С., Пономарев А.Ф. 1976. О выплодс кровососущих комаров Culex pipiens па промышленных объектах // Мед. паразитол. Т. 45. № 1. С. 21-24.
Гапонов С.П. 2005. Паразитические членистоногие. Воронеж. 297 с.
Глухова В.М. 2002. Автогения и ее значение в эволюции низших диптера (Diptera, Nematocera) и слепней (Tabanidae) // Энтомол. обозр. Т. 81, вып. 3. С. 547-562.
Гоженко В А. 1980. Возрастной состав и автогения в популяции Mansonia richiardii (Culicidae) в Запорожье // Паразитология. Т. 14, вып. 2. С. 142-148.
Гуцевич А.В., Мончадский А.С., Штакелъберг АА. 1970. Комары (сем. Culicidae) // Фауна СССР. Насекомые двукрылые. Т. 3, вып. 4. Л. С. 1-384.
Данилевский А.С. 1961. Фотопериодизм и сезонное развитие насекомых. Л.: Изд-во ЛГУ. 243 с.
Данилевский А. С., Глиняная Е.И. 1958. Зависимость гонотрофического цикла и имагинальной диапаузы кровососущих комаров от изменений длины дня // Уч. зап. ЛГУ. Т. 240. Сер. биол. наук № 46. С. 34-52.
Дашкина Н.Г. 1967. Экологические особенности Aedes rossicus D.-G. и Aedes geniculatus Oliv. (Diptera, Culicidae) и разработка методики их культивирования: Автореф. дис. на соиск. учен. степ. канд. биол. наук. Киев. 18 с.
Де Бук А., Свелленгребель Н.Г. 1935. О сезонных изменениях Anopheles maculipennis, влияющих на их способность передавать малярию // Мед. паразитол. Т. 4. № 1-2. С. 29-35.
Детинова Т.С. 1946. Численное соотношение клавших и нсклавших самок в популяции Anopheles maculipennis messeae под Москвой в 1945 г. // Мед. паразитол. паразит, болезни. Т. 15. № 5. С. 52-60.
196
Детинова Т.С. 1962. Методы установления возрастного состава двукрылых насекомых, имеющих медицинское значение. Женева: Всемир. орг. здравоохранения. С. 1-214.
Дремова В.П., Волкова Т.В., Смирнова С.Н. 1972. Суточный ритм активности комаров в условиях тундры Красноярского края // Мед. паразитол. Т.41.№2. С. 213-227.
Дубицкий А.М. 1970. Кровососущие комары Казахстана. Алма-Ата: Наука. 220 с.
Елизаров ЮЛ. 1978. Хеморецепция насекомых. М.: Изд-во МГУ. 232 с.
Заречная С.М., Панфилова И.М., Жежеруха Д.И., Мороз Е.М., Перекопская Т.Н., Сека С.А., Пулъпинский Б.Г., Фролова Т.П., Шокотько Н.А. 1989. Многолетние эколого-фаунистические исследования Culicidae в Днепропетровской области. Сообщение 1 // Мед. паразитол. № 6. С. 44-49.
Заславский ВЛ. 1984. Фотопериодический и температурный контроль развития насекомых. Л.: Наука. 184 с.
Зотов В.А. 2001. Циркадианный ритм активности насекомых: хронобиологический и экологический аспекты: Авторсф. докт. дис. М .: Ой кос. 46 с.
Иванов И.0.1984.0 роении Culexpipiens L. // Мед. паразитол. № 1. С. 22-25.
Ивницкий С.Б. 2006. Влияние плотности популяции и концентрации корма па стратегию питания личинок кровососущих комаров Anopheles stephensi (Diptera, Culicidae) // Материалы Всерос. совещания по кровососущим насекомым. СПб. С. 71-73.
Ижевский С.С. 2002. Инвазии: неизбежность и контроль // Экологическая безопасность и инвазии чужеродных организмов. Сб. Всерос. конф, по экол. безопасности. М. С. 49-61.
Ильченко ЛЯ. 1973. Экологическое обоснование методов борьбы с комарами Culex pipiens L., размножающимися в полях фильтрации г. Новочеркасска Ростовской области: Автореф. дис. на соиск. учен. степ. канд. биол. наук. Ростов-на-Дону. 26 с.
Ильченко ЛЯ. 1974. Влияние режимов эксплуатации полей фильтрации на развитие и численность комаров Culexpipiens // Мед. паразитол. Т. 43. №3. С. 335-341.
Ильяшенко ЛЯ. 1956. К вопросу о гонотрофической диссоциации и диапаузе самок Anopheles superpictus // Сб. работ по малярии и гельминтозам. Сталинабад. Т. 1. С. 47-52.
Карпова С.Г. 2009. Роль светового и температурного факторов в регуляции суточного ритма вылета из куколок кровососущих комаров Aedes communis и Culexpipiens (Diptera: Culicidae) // Энтомол. обозр. T. 88, вып. 2. С. 241-256.
Карпович-Кузьмина А.И. 1957. Продолжительность и интенсивность диапаузы и особенности внешней картины пищеварения у Anopheles maculipennis sacharovi Favre в Дагестане // Сезонные явления в жизни малярийных комаров в Советском Союзе. М. С. 387-396.
197
Кауфман Б.З.1997. Биологические основы и методы лабораторного культивирования некоторых беспозвоночных. Петрозаводск. 100 с.
Клауснитцер Б. 1990. Экология городской фауны. М.. Мир. 246 с.
Ковалева У.П., Лысенко А.Я., Никитин Д.П. 2009. Урбанизация и проблемы эпидемиологии. Материалы междунар. конф. «Малярия: актуальные проблемы для стран Европейского региона Всемирной Организации Здравоохранения» 10-И апреля 2008 // Мед. паразитол. № 1. С. 3-36.
Краснобрижий Н.Я., Коваленко Л.Г., Скрыник ЕМ. 1980. Аттрактивные свойства некоторых пептидов для яйцекладущих самок комаров Aedes aegypti и Culexpipiens molestus // Мед. паразитол. Т. 49. № 6. С. 65-68.
Куприянова ЕС. 1968а. Характер овогенеза у комаров Culexpipiens и основные черты биологии одной из подмосковных популяций: Автореф. дис. на соиск. учен. степ. канд. биол. наук. М. 16 с.
Куприянова Е.С. 19686. О гонотрофическом цикле комаров рода Culex. II. Некоторые особенности состояния яичников у зимующих самок Culex pipiens // Мед. паразитол. Т. 37. № 4. С. 451-455.
Куприянова Е.С. 1969. Влияние урбанизации на рост численности синантропных популяций кровососущих комаров {Culexpipiens) // Сипап-тропизация и доместикация животного населения. М. С. 53-54.
Куприянова ЕС., Воротникова ЛМ. 1967. К эколого-биологической характеристике популяций Culex pipiens pipiens L. в Подмосковье // Мед. паразитол. Т. 36. № 2. С. 216-223.
Кухарчук Л.П. 1965. Материалы по фауне и экологии кровососущих комаров Барабинской лесостепи // Животный мир Барабы. Новосибирск: Наука. С. 229-235.
Кухарчук Л.П. 1966. Кровососущие комары (Diptera, Culicinae) Приобья // Биологические основы борьбы с гнусом в бассейне Оби. Новосибирск: Наука. С. 9-52.
Кухарчук Л.П. 1966. О фауне и экологии кровососущих комаров среднетаежной подзоны Западной Сибири // Зоол. журн. Т. 45, вып. 2. С. 1732-1733.
Кухарчук Л.П. 1973. Фауна и экология комаров (Diptera, Culicinae) Камчатской области // Итоги исследований живой природы Сибири. Новосибирск (Тр. биол. ин-та СО АН СССР. Вып. 14. С. 104-112).
Кухарчук Л.П., Боброва С.И. 1970. Фауна и экология комаров (Diptera, Culicinae) Уймонской степи горного Алтая // Изв. СО АН СССР. Т. 10, вып. 2. С. 107-109.
Кухарчук Л.П., Черанева М.Г. 1966. К фауне и экологии кровососущих комаров (Diptera, Culicinae) окрестностей Телецкого озера // Фауна и экология членистоногих Сибири. Новосибирск: Наука. С. 116-119.
Лахмайерова Я. 1952. Условия зимовки самок Anopheles maculipennis atroparuus // Бюл. Гос. инет, морск. и тропич. медицины в Гданьске. Т. 4, вып. 1.С. 79-96.
198
Литвинова Л.Н. 1941. Связь личиночного ожирения с ожирением молодых самок Anopheles maculipennis Mg. // Зоол. жури. Т. 20, вып. 4-5. С. 562-571.
Лобкова М.П. 1965. Кровососущие комары // Фауна озер Карелии: беспозвоночные. М., Л. С. 230-241.
Лобкова МП. 1980. Экология и биология Culexpipiens pipiens в Карелии // Кровососущие членистоногие европейского Севера. Петрозаводск. С. 80-95.
Лопатин О.Е. 1982. Использование бездиапаузности в борьбе с комарами // Животный мир Казахстана и проблемы его охраны. Алма-Ата. С. 118-120.
Лопатин О.Е. 1986. К биологии комара Culexpipiens L. (Diptera, Culicidae) // Тр. Ин-та зоологии АН КазССР. Т. 43. С. 61-71.
Маркович Н.Я. 1952. Биология родникового малярийного комара: Автореф. дис. на соиск. учен. степ. канд. биол. наук. М. 16 с.
Маркович Н.Я., Заречная С.Н. 1992. Материалы по распространению Culex pipiens на территории СССР // Мед. паразитол. № 1. С. 5-9.
Маслов А.В. 1962. Комары группы Culiseta: Дис. докт. биол. наук. Хабаровск. 1007 с.
Малярия: актуальные проблемы для стран Европ. региона Всемирной организации здравоохранения (материалы междунар. конф. М. 10-11 аир. 2008 г.). 2009 // Мед. паразитол. №1. С. 3-36.
Мезенев Н.П. 1971. Влияние внешних факторов на активность нападения комаров и ее суточный ритм в Заполярье // Паразитология. Т. 5, вып. 3. С. 254-260.
Мер Г.Г. 1962. Биология Culex molestus Forsk. в Израиле. Автогенный овогенез лабораторной культуры местного происхождения // Вопр. общ. зоологии и мед. паразитол. М. С. 515-523.
Мончадский А. С. 1950. Нападение комаров на человека в природных условиях Субарктики и факторы, его регулирующие // Паразитол. сб. Зоол. ип-та АН СССР. Вып. 12. С. 123-166.
Мончадский А.С. 1951. Личинки кровососущих комаров СССР и сопредельных стран. М.-Л.: Изд. АН СССР. С. 271-275.
Наглова Г.И., Лукшина Р.Г. 1987. Места выплода комаров в пригородных и антропогенных водоемах Украины и их влияние на санитарно-эпидемиологическую обстановку // Кровососущие двукрылые и их контроль. Л. С. 90-92.
Найдич Н.Л. 1970. О биологии и экологии комаров Culex pipiens pipiens L. Одессы и окрестностей // Мед. паразитол. Т. 39. № 5. С. 583-588.
Некрасова Л.С. 1990. Экологический анализ перенаселенности личинок кровососущих комаров. Свердловск. 122 с.
Нефедов ДД. 1962. Типы водоемов, продуцирующие гнус // Зоол. журн. Т. 41, вып. 11. С. 1659-1669.
199
Николаева Н.В. 1976. О роении комаров рода Aedes (Culicidae) в лесотундре // Паразитология. Т. 10. № 4. С. 310-312.
Николаева Н.В. 1980. Факторы, определяющие активность нападения кровососущих комаров на северо-западе Сибири // Экологические аспекты поведения животных. Свердловск. С. 15-25.
Николаева Н.В. 1982. Автогения в популяциях кровососущих комаров (Culicidae) на южном Ямале // Паразитология. Т 16, вын. 4. С. 300-305.
Николаева Н.В. 1987. Регуляторные процессы в популяциях кровососущих комаров Севера // Кровососущие двукрылые и их контроль. Л. С. 97-100.
Николаева Н.В. 1990. Продукция личинок кровососущих комаров на Севере // Энергетика питания и роста животных. Свердловск. С. 88-104.
Николаева Н.В. 2003. Анализ и прогноз динамики популяций малярийных комаров Anopheles messeae Fall, в связи с ситуацией малярии на Урале // Кровососущие насекомые - переносчики трансмиссивных заболеваний и проблемы генетической безопасности. Материалы 1-й междунар. школы-семинара. М.: РИИС ФИАН. С. 26-27.
Николаева Н.В. 2006. Адаптивные изменения в популяциях и сообществах кровососущих комаров // Материалы Всерос. совещания по кровососущим насекомым. СПб. С. 136-138.
Николаева Н.В., Мазепа В С. 2002. Анализ и прогноз динамики популяций комара Anopheles messeae Fall. (Diptera, Culicidae) па Среднем Урале // XII съезд Рус. энтомол. о-ва. Тез. докл. СПб. С. 257.
Октябрьская ТА., Астахова НА., Бойко Л.Н. 1965. Материалы по видовому составу, биологии и экологии комаров Подмосковья. Сообщение 2 // Мед. паразитол. Т. 34. № 5. С. 510-513.
Орехов И.В., Москвитина Э.А.,Пичурина Н.Л., Забашта М.Б., Водяницкая С.Ю., Адаменко В.И. 2006. Экологические связи вируса западного Нила с крововосущими комарами (Diptera, Culicidae) // Материалы Всерос. совещания по кровососущим насекомым. СПб. С. 143-145.
Остроушко Т.С. 1965. К фауне и биологии кровососущих комаров и мокрецов Интинского района Коми АССР // Изв. Коми фил. ВГО. Вып. 10. С. 128-131.
Остроушко Т.С. 1989. Экология и распространение комаров Culexpipiens L. в Коми АССР // Тр. Коми научи, центра Урал. отд. АН СССР. Т. 100. С. 94-101.
Пианка Э. 1981. Эволюционная экология. М.: Мир. 399 с.
Питтендрай К. 1964. Циркадные ритмы и циркадная организация живых систем // Биологические часы. М.: Мир. С. 263-306.
Плотникова А. С., Куприянова ЕС., Потапов А.А. 1967. Изучение гнуса и мер защиты от него в районе алмазных разработок и строительства Вилюй-ской ГЭС в Якутской АССР. Сообщ. 1 // Мед. паразитол. паразит, бол. Т. 36. С. 3-10.
Плятер-Плохоцкая В.Н. 1951. Условия заражения плавсостава и пассажиров малярией на речных судах в Волжском бассейне // Мед. паразитол. Т. 20. № 1. С. 29-34.
200
Покровский С.Н., Поликарпова Л.И. 1937. Завоз малярийных комаров на пароходах местного плавания в Сталинград и Астрахань // Мед. паразитол. Т. 6. № 2. С. 224- 230.
Поляков В.А., Узаков УА., Веселкин Г.А. 1990. Ветеринарная энтомология и арахнология: справочник. М.: Агропромиздат. 237 с.
Полякова П.Е. 1965. Кровососущие комары (Diptera, Culicinae) окрестностей Норильска // Изв. СО АН СССР. Т 4, вып. 1. С. 151-153.
Полякова П.Е. 1968. Кровососущие комары (Diptera, Culicinae) северо-таежной подзоны Оби и Енисея // Изв. СО АН СССР. Т. 10, вып. 2. С. 108-113.
Полякова П.Е. 1976. Роение кровососущих комаров рода Aedes и Culiseta в районе Банкирских болот Томской области // Изв. Сиб. отд. АН СССР. Сер. биол. Т. 15. № 3. С. 60-64.
Полякова П.Е., Гомоюнова Н.Т., Киръяшкна Л.А., Левина Л.Ф. 1970. Кровососущие комары (Diptera, Culicidae) бас. р. Омолон // Изв. СО АН СССР. Сер. биол. Т. 36, вып. 1. С. 93-98.
Полякова П.Е., Патрушева ВД. 1974. Фауна и экология комаров (Diptera, Culicidae) южного Ямала // Фауна и экология насекомых Сибири. Новосибирск: Наука. С. 90-100.
Попов В.М. 1953. Фауна кровососущих комаров Томской области и их эпидемиологическое значение // Вопросы краевой патологии, фитонцидов и производства бакпрепаратов. Томск. С. 62-86.
Прудкина Н.С., Солодовникова В.С., Наглова Г.Н. 1987. Особенности экологии кровососущих комаров в условиях урбанизации ландшафта в восточной Украине // Кровососущие двукрылые и их контроль. Л. С. 113-115.
Рахманова П.И. 1951. Отложение запасов жира и гликогена в тканях тела личинок Anopheles maculipennis messeae Fall. // Зоол. журн. Т. 30, вып. 4. С. 363-365.
Сазонова О.Н. 1960. Комары рода Aedes лесной зоны европейской части РСФСР и биологические основы борьбы с ними: Дис. доктора биол. наук. Л. 531 с.
Сазонова О.Н. 1963. Комары пойм рек европейской части СССР // Учен, зап. Моск. обл. пед. ин-та. Т. 126, вып. 6. С. 109-133.
Саулич АХ. 1999. Сезонное развитие гасекомых и возможности их расселения. СПб: Изд-во СПбГУ. 247 с.
Саулич А.Х., Волкович ТА. 2004. Экология фотопериодизма насекомых. СПб: Изд-во СПбГУ. 275 с.
Сезонные явления в жизни малярийных комаров в Советском Союзе. 1957. М. 520 с.
Сичинава Ш.Г. 1972. Результаты фенологических наблюдений над Culex pipiens pipiens L. в равнинно-низменной и каменистой зонах Абхазии // Тр. НИИ мед. паразитол. и троп. мед. ГрССР. Т. 17, вып. 2. С. 19-22.
201
Сичипава Ш.Г. 1974. Способность самок Culexpipiens molestus к повторному автогенезу // Сообщ. АН ГрССР. Т. 75, вып. 1. С. 193-196.
Соколова М.Н. 1983. Диагностическое значение структуры овариол для определения физиологического возраста самок кровососущих комаров (Culicidae) // Мед. паразитол. Т. 82. № 2. С. 55-58.
Соколова Э.И. 1967. Материалы к экологии кровососущих комаров Псчоро-Илычского заповедника. Вып. 12. С. 130-139.
Солодовникова О.Н. 1936. Физиологическое состояние самок Anopheles maculipennis sacharovi и A. superpictus в Самаркандском участке Узбекистана в летне-осенний период // Узбекист. паразитол. сб. Т. 1. С. 161-169.
Сторожева А.Я. 1957. Скорость пищеварения при различных температурах и продолжительность диапаузы у самок Anopheles maculipennis sacharovi в Тапгаузе // Сезонные явления в жизни малярийных комаров в Советском Союзе. М. С. 425-438.
Таджиева В.С., Абдуллаев И.Т. 1975. Роль речного транспорта в завозе комаров в порт Термез // Мед. паразитол. Т. 44. № 6. С. 666-669.
Таджиева В.С, Хайдарова З.М., Капитонов В.К, Ким Е.Н. 1980. К вопросу расселения комаров Culexpipiens в Самарканде // Тез. докл. конф. Укр. паразитол. о-ва. Вып. 4. С. 71-72.
Тамарина НА. 1966. Цикл развития Culexpipiens molestus // Вестник МГУ (серия биол., почвовед.). № 2. С. 48-56.
Тамарина НА. 1984. О популяционной стратегии кровососущих комаров // Двукрылые фауны СССР и их роль в экосистемах. Л. С. 123-126.
Тамарина НА., Александрова К.В. 1984. Биология комара Aedes impiger (Culicidae) и сто возможная роль как фенологического индикатора // Паразитология. Т. 18, вып. 6. С. 473-478.
Тамарина Н.А., Георгиева Е.К. 1987. Роль численности и плотности личиночных популяций кровососущих комаров (Diptera, Culicidae) как R-стратегов // Зоол. журн. Т. 66, вып. 2. С. 229-236.
Тамарина Н.А., Максимов В.Н. 1982. Алгоритм создания управляемых оптимизированных стандартных культур личинок комаров // Вестник МГУ (сер. 16, биология). Вып. 1. С. 48-54.
Тамарина Н А., Федорова М.В. 1983. Репродуктивная изоляция у кровососущих комаров (Diptera, Culicidae) // Двукрылые насекомые, их систематика, географическое распространение и экология. Л. С. 128-130.
Тарасов В.В. 1981. Членистоногие переносчики возбудителей болезней человека. М.: Изд-во МГУ 288 с.
Тарасов В.В. 1996. Медицинская энтомология. Учебное издание. М.: Изд-во МГУ. 348 с.
Трофимов Г.К 1942. Опыты по холодостойкости личинок Anopheles pulcherrimus Theob. и A. bifurcatus L. // Мед. паразитол. паразит, болезни. Т. 11. №4. С. 79-81.
Тру хан М.Н., Пахолкина Н.В. 1984. Кровососущие двукрылые насекомые Белоруссии. Минск. 172 с.
202
Трухан М.Н., Терешкина Н.Я., Каплич В.М. 1987. Оценка современного состояния и прогноз изменения фауны кровососущих двукрылых в условиях нарастающего антропогенного воздействия // Кровососущие двукрылые и их контроль. Л. С. 130-132.
Тыщенко ВЛ. 1966. Двухосцилляторная модель физиологического механизма фотопериодической реакции насекомых // Жури. общ. биол. Т. 27, вып. 2. С. 209-222.
Тыщенко В.П. 1977. Физиология фотопериодизма насекомых // Тр. Всесоюз. энтомол. о-ва. Т. 59.155 с.
Устинов А.А. 1946. Наблюдения над Anopheles bifurcatus в Абхазии // Мед. паразитол. паразит, болезни. Т. 15. № 2. С. 50-53.
Устинов АА. 1957. Наблюдения над зимней диапаузой у Anopheles таси-lipennis в Абхазии // Сезонные явления в жизни малярийных комаров в Советском Союзе. М. С. 419-424.
Федоров ВТ. 1946. К обнаружению Culex molestus Forskal в Ленинграде // Мед. паразитол. Т. 15. № 2. С. 58-68.
Федорова ВТ 1981. Развитие личинок Culicidae в осушительных каналах мелиорированных земель Новгородской области // Мед. паразитол. Т. 50. №4. С. 53-57.
Федорова ВТ., Куикова Е.В., Максимова У.Н., Денисенкова ТВ. 2000. Суточная динамика нападения комаров Culexpipiens molestus синантропной популяции курорта Старая Русса // Паразитология. Т. 34, вып. 1. С. 60-63.
Федорова М.В. 1988. Изучение роения и спаривания комаров Aedes communis в природе // Паразитология.?. 22. № 3. С. 235-239.
Федорова М.В., Сербенюк С.А. 1999. Оценка репродуктивного успеха самцов по размерам тела в роях Culexpipienspipiens (Diptera, Culicidae) // Паразитология. T. 33. № 4. С. 304-309.
Федорова М.В., Тамарина НА. 1987. Репродуктивное поведение самцов кровососущих комаров // Кровососущие двукрылые и их контроль. Л. С. 140-143.
Хайдарова З.Н. 1981. Формирование фауны комаров в районе рыбного хозяйства и разработка мер борьбы с ними // Сб. тр. Узб. НИИ мед. паразитол. С. 80-84.
Хелевин Н.В. 1957а. Материалы по биологии и экологии Aedes caspius dorsalis Meigen // Сб. научн. трудов Ивановск. мед. ин-та. Т. 12. С. 424-434.
Хелевин Н.В. 19576. Некоторые материалы по биологии Aedes vexans // Сб. научн. трудов Ивановск. мед. ин-та. Т. 12. С. 435-440.
Хелевин Н.В. 1957в. Некоторые данные по диапаузе и другим вопросам биологии моноциклических видов Aedes // Мед. паразитол. Т. 26. № 4. С. 452-458.
Хелевин Н.В. 1958а. Влияние внешних условий на возникновение эмбриональной диапаузы и на количество поколений у Aedes caspius dorsalis Mg. (Diptera, Culicidae) в течение сезона // Энтомол. обозр. Т. 37, вып. 1. С. 24-46.
203
Хелевин Н.В. 19586. Биология яйцевой стадии Aedes flavescens // Мед. паразитол. Т. 27. № 1. С. 51-57.
Хелевин Н.В. 1959а. Сезонность отрождения и явление эмбриональной диапаузы у Aedes caspius dorsalis (Diptera, Culicidae) // Энтомол. обозр. T. 38, вып. 2. С. 394-407.
Хелевин Н.В. 19596. Биология яйцевой стадии Aedes cinereus // Мед. паразитол. паразит, болезни. Т. 28. № 2. С. 198-202.
Хелевин Н.В. 1961. Внешние факторы, влияющие на отрождение личинок и число поколений Aedes vexans Mg. (Diptera, Culicidae) // Мед. паразитол. T. 30. № 1. С. 43-48.
Ходукин НИ. 1930. О механизме гетеродинамии у некоторых Anopheles // Мед. мысль Узбекистана и Туркменистана. Т. 7-8. С. 58-66.
Хок Ч.К. 1975. Строение концевой ножки и соединительных стебельков яйцевой трубочки кровососущих комаров (Culicidae). Новые дополнительные признаки для определения физиологического возраста // Вестник МГУ (биология и зоология). № 4. С. 12-17.
Чернышов В.Б. 1984. Суточные ритмы активности насекомых. М.: Изд-во МГУ 216 с.
Чинаев П.П. 1956. Материалы по экологии и популяционной биологии комаров - основных переносчиков малярии в Узбекской ССР. Сообщение 1. Anopheles sacharovi // Тр. Узб. ин-та. малярии и мед. паразитол. Т.2.С. 83-127.
Чинаев П.П. 1964. Фауна, экология Culicidae и борьба с ними в низовьях Аму-Дарьи // Природная очаговость болезней и вопросы паразитологии. Вып. 4. С. 212-214.
Шарков АА., Лобкова М.П., Усова З.В. 1984. Кровососущие комары и мошки европейского Севера СССР. Петрозаводск. 152 с.
Шевченко А.К., Гоженко В А., Титова Л.М. 1982. Сезонные и суточные изменения интенсивности нападения массовых видов комаров (Diptera, Culicidae) в зоне влияния Каховского водохранилища // Мед. паразитол. Т. 50. № 4. С. 35-39.
Шевченко А.К., Наглова Г.И., Попович А.П. 1988. Экологические и фаунистические исследования кровососущих Diptera в зоне Краснооскольского водохранилища за 30-летний период (1954-1984) // Мед. паразитол. №2. С. 51-55.
Шевченко А.К., Попович А.П. 1987. К фауне комаров Каховского водохранилища // Двукрылые насекомые и их контроль. Л. С. 148.
Шевченко А.К., Стеблюк М.В., Попович А.П. 1986. Характер питания кровососущих комаров (Diptera: Culicidae) в водоемах верховья Каховского водохранилища // Мед. паразитол. № 1. С. 19-21.
Шестаков В.И. 1961. К биологии комара Aedes togoi Theob. // Зоол. журн. Т. 40, вып. 2. С. 284-285.
Шестаков В.И. 1973. Суточный ритм активности кровососущих комаров в южном Приморье // Энтомологические исследования на Дальнем Востоке. Вып. 2. Новосибирск: Наука. С. 105-110.
204
Шестаков В.И. 1974. Распространение и эпидемиологическое значение комаров группы Culexpipiens // Тр. Биол.-почв. ин-та ДВНЦ ФН СССР. Т. 19. С. 126-134.
Шестаков В.И., Поленова НИ. 1965. О зимовках кровососущих комаров в очагах японского энцефалита в Приморском крае // Зоол. журн. Т. 44, вып. 12. С. 1871.
Шипицина Н.К. 1944. К вопросу об эпидемиологическом значении осеннего поколения Anopheles maculipennis в северной полосе СССР // Мед. паразитол. Т. 13. № 4. С. 44-53.
Шипицина Н.К. 1957. Характерные черты осеннего фенологического развития Anopheles maculipennis в Советском Союзе // Сезонные явления в жизни малярийных комаров в Советском Союзе. М. С. 306-336.
Шипицина Н.К. 1959. Влияние сокращения светового дня на наступление диапаузы у Anopheles maculipennis Mg. // Мед. паразитол. Т. 28. № 1. С. 4-17.
Шленова М.Ф. 1950. Температурные условия вылупления личинок из покоящихся яиц // Мед. паразитол. Т. 19. № 6. С. 541-544.
Щербанъ 3.11. 1969. К экологической характеристике мест выплода Culex pipiens pipiens L. в условиях Узбекистана // Экология и биология животных Узбекистана. Ташкент. С. 202-208.
Щербина В.П. 1967. К аптропофилии Culex pipiens pipiens L. (Diptera, Culicidae) на Северном Кавказе //Чтения памяти Н.А. Холодковского 1964-1965 г. Л. С. 58-74.
Якубович В.Я. 1975. Влияние условий содержания яиц Aedes на отрождение личинок // Мед. паразитол. Т. 44. № 4. С. 438-443.
Якубович В.Я. 1983. Материнское влияние на физиологическое состояние потомства у комаров Aedes caspius dorsalis Mg. // Мед. паразитол. № 1. С. 16-19.
Якубович В Я. 1995. Продолжительность эмбриогенеза у комаров рода Aedes // Мед паразитол. № 2. С. 12-13.
Ясюкевич В.В. 1997. Связь степени солености воды с откладкой яиц самками кровососущих комаров // Мед. паразитол. паразит, бол. №2. С. 32-35.
Ясюкевич В.В. 1999. Оптимизация плотности посадки и состава корма для содержания личинок Anopheles superpictus Grassi и Anopheles pulcherrimus Theob. // Мед. паразитол. № 1. С. 38-40.
Ясюкевич В.В. 2003а. Влияние изменения климата на распространение малярии на территории Российской Федерации // Мед. паразитол. № 4. С. 27-33.
Ясюкевич В.В. 20036. О питании личинок кровососущих комаров (Diptera: Culicidae) // Энтомол. обозр. № 1. С. 63-70.
Ясюкевич В.В., Гельвер Е С. 2003. Потенциальный ареал малярии на территории России, определяемый фактором температуры: современные изменения // Проблемы экологического мониторинга и моделирования экосистем. Т. 19. СПб: Гидрометеоиздат. С. 217-236.
205
Ясюкевич В.В., Расницын С.П. 1989. Роль обскребывания субстрата в питании личинок малярийных комаров // Мед. паразитол. № 1. С. 19-22.
Abul-Hal J.K. 1956. Observations oh the overwintering of Anopheles sacharovi (Anophclini, Culicidae) in Suleimanija liwa, Northern Iraq // Bull. End. Diseases. Vol. 1. No. 4. P. 299-306.
Achoff J. 1988. Masking of circadian rhythms by zeitgebers as opposed to entrainment // Adv. Biosci. Vol. 73. P. 149-161.
Ahmadi A., McClelland GA.H., Turlington L.W. 1985. Larval diapause in Aedes sierrensis in the field under normal and modified photoperiod and temperature // Ecology of mosquitoes: proceedings of a workshop. L.P. Lounibos, J.R. Rey, J.H. Frank (eds.). Florida Med. Entomol. Lab. P. 391-398.
Anderson J.H. 1968. Influence of photoperiod and temperature on the induction of diapause in Aedes atropalpus (Diptera, Culicidae) // Entomol. Exp. Appl. Vol. 11. No. 3.P. 321-330.
Anderson J.H.,Jaensson T.G.T. 1987. Nectar feeding by mosquitoes in Sweden, with special reference to Culexpipiens and Cx. torrentium // Med. Vet. Entomol. Vol. 1. No. 1. P. 59-64.
Anderson A.W., R.F. Harwood. 1966. Cold tolerance in adult female Culex tarsalis Coq. // Mosq. News. Vol. 26. No. 1. P. 1-7.
Anonymous. 1994. Attractants for mosquito surveillance and control: a symposium //J. Am. Mosq. Control Assoc. Vol. 10. P. 253-338.
Aranda C., Eritja R., Roiz D. 2006. First record and establishment of the mosquito Aedes albopictus in Spain // Med. Vet. Entomol. Vol. 20. P. 150-152.
Ardo P. 1958. On the feeding habits of the Scandinavian mosquitoes // Opuscula Entomol. Vol. 23. P. 171-191.
Aslamhan M.y Laven H. 1970. Inheritance of autogeny in the Culexpipiens complex // Pakistan J. Zool. Vol. 2. P. 121-147.
Baker F.C. 1935. The effect of photoperiodism on resting trcchole mosquito larvae // Can. Entomol. Vol. 17. P. 149-153.
BaleJ.S. 2002. Insects and low temperatures: from molecular biology to distribution and abundance // Phylos. Trans. R. Soc. Lond. B. Biol. Sci. Vol. 357. P. 849-862.
Bar-Zeev M. 1958. The effect of temperature on the growth rate and survival of the immature stages of Aedes aegypti (L) // Bull. Entomol. Res. Vol. 49. P. 157-163.
Barnard D.R., Mulla M.S. 1977. Diel periodicity of blood feeding in the mosquito Culiseta inornata in the Coachella valley of southern California // Mosq. News. Vol. 37. No. 4. P. 669-673.
Barnard D.R., Mulla M.S. 1978. Seasonal variation of lipid content in the mosquito Culiseta inornata // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 71. No. 4. P. 637-639.
Barr R.A., Al-Azawi A. 1958. Notes on the oviposition and the hatching of eggs Aedes and Psorophora mosquitoes // Univ. Kansas Sci. Bull. Vol. 39. No. 6. P. 263-273.
206
Bates M. 1941. Laboratory observations on the sexual behavior of anophclinc mosquitoes//J. Exp. Zool. Vol. 86. P. 153-173.
Bates M. 1949. The natural history of mosquitoes. N.Y: The Macmillan company. 379 pp.
Beach R. 1978. The required day number and timely induction of diapause in geographic strains of the mosquito Aedes atropalpus // J. Insect Physiol. Vol. 24. P. 449-455.
Beach R.F., Craig G.B. 1977. Night length measurements by the circadian clock controlling diapause induction in the mosquito Aedes atropalpus // J. Insect Physiol. Vol. 23. No. 7. P. 865-870.
Beck S.D. 1968. Insect photoperiodism. 1 ed. N.Y.: Academic Press. 288 pp.
Beck S.D. 1980. Insect photoperiodism. 2 ed. N.Y: Academic Press. 387 pp.
Beck S.D. 1985. Dual system theory of the biological clock //J. Theor. Biol. Vol. 113. P. 93-115.
Beckage N.E., Reynolds S.E. 2007. Physiology of vector arthropods //J. Insect Physiol. Vol. 53. No. 3 (Special issue). P. 205-284.
Beckel W.E. 1958. Investigations of permeability, diapause and hatching in the eggs of the mosquito, Aedes hexodontus // Can. J. Zool. Vol. 36. P. 541-544.
BeehlerJ. W., Webb J. P., Mulla M. S. 1993. Spatial and circadian oviposition patterns in an urban population of Culex quinquefasciatus // J. Am. Mosq. Control Assoc. Vol. 9. No. 4. P. 383-388.
Bellamy R.E., Reeves W.C. 1963. The winter biology of Culex tarsalis (Diptera, Culicidae) in Kern County, California // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 56. No. 3. P. 314-323.
Bennington E.E., Sooter CA.t Baer H. 1958. The diapause in adult female Culex tarsalis Coquillett (Diptera, Culicidae) // Mosq. News. Vol. 18. No. 4. P. 299-304.
Bonnet D.D. 1948. Notes and exhibitions: Culex quinquefasciatus Say. // Proc. Hawaiian Entomol. Soc. Vol. 13. No. 2. P. 205.
Borg A., Horsfall W.R. 1953. Eggs of floodwater mosquitoes. 2. Hatching stimulus // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 46. No. 4. P. 472-478.
Bowen M.F. 1990. Post-diapause sensory responsiveness in Culex pipiens // J. Insect Physiol. Vol. 36. No. 12. P. 923-929.
Bowen M.F. 1991. The sensory physiology of host-seeking behavior in mosquitoes // Annu. Rev. Entomol. Vol. 36. P. 139-158.
Bowen M.F. 1992a. Terpene-sensitive receptors in female Culex pipiens mosquitoes: electrophysiology and behaviour //J. Insect Physiol. Vol. 38. No. 10. P. 759-764.
Bowen M.F. 1992b. Patterns of sugar feeding in diapausing and nondiapaus-ing Culexpipiens (Diptera, Culicidae) //J. Med. Entomol. Vol. 29. No. 5. P. 843-844.
Bowen M.F., Davis E.E., Haggart DA. 1988. Behavior and sensory analysis of host-seeking behavior in the diapausing mosquito Culexpipiens // J. Insect Physiol. Vol. 34. No. 8. P. 805-813.
207
Bradbury J.W. 1986. Contrasts between insects and vertebrates in the evolution of male display, female choice, and lek mating // Experimental behavioral ecology. Holldobier B., Lindauer M. (cds). Stuttgart, N.Y.: G. Fischer Verlag. P. 273-289.
Bradbury J.W., Gibson R. 1983. Leks and mate choice // Mate choice. Bateson P.P.G. (ed.). Cambridge: Cambridge Univ. Press. P. 109-138.
Bradshaw W.E. 1976. Geography of photoperiodic response in a diapausing mosquito //Nature. Vol. 262. P. 384-386.
Bradshaw W.E. 1980. Thermoperiodism and the thermal environment of the pitcher-plant mosquito, Wyeomyia smithii // Oecologia. Vol. 46. P. 13-17.
Bradshaw W.E., Holzapfel C.M. 1977. Interaction between photoperiod, temperature, and chilling in dormant tree-hole mosquito, Toxorhynchites rutilus (Coq.) // Biol. Bull. Vol. 152. P. 147-158.
Bradshare) W.E., Holzapfel C.M. 2001. Phenotypic evolution and the genetic architecture underlying photoperiodic time measurement //J. Insect Physiol. Vol. 47. No. 8. P. 809-820.
Bradshaw W.E., Holzapfel C.M., Davison T.E. 1998. Hourglass and rhythmic components of photoperiodic time measurement in the pitcher-plant mosquito, Wyeomyia smithii // Oecologia. Vol. 117. P. 486-495.
Bradshaw W.E., Holzapfel C.M., Mathias D. 2006. Circadian rhythmicity and photoperiodism in the pitcher-plant mosquito: can the seasonal timer evolve independently of the circadian clock? // Am. Nat. Vol. 167. No. 4. P. 601-605.
Bradshaw W.E., Lounibos L.P. 1972. Photoperiodic control of development in the pitcher-plant mosquito, Wyeomyia smithii // Can. J. Zool. Vol. 50. P. 713-719.
Bradshaw W.E., Lounibos L.P. 1977. Evolution of dormancy and its photoperiodic control in pitcher-plant mosquitoes // Evolution. Vol. 31. P. 546-567.
Bradshaw W.E., Quebodeaux M.C., Holzapfel C.M. 2003a. Circadian rhythmicity and photoperiodism in the pitcher-plant mosquito: Adaptive response to the photic environment or correlated response to the seasonal environment? // Am. Nat. Vol. 161. P. 735-748.
Bradshaw W.E., Phillips D.L. 1980. Photoperiodism and the photic environment of the pitcher-plant mosquito, Wyeomyia smithii // Oecologia. Vol. 44. P. 311-316.
Bradshaw W.E., Quebodeaux M.C., Holzapfel CM. 2003b. The contribution of an hourglass timer to the evolution of photoperiodic response in the pitcherplant mosquito, Wyeomyia smithii // Evolution. Vol. 57. P. 2342-2349.
Briegel H 1969. Untersuchungen zum aminosauren und proteinstoffwechsel wahrend der autogenen und anautogenen eireifung von Culexpipiens // J. Insect Physiol. Vol. 15. P. 1137-1166.
Briegel H., Timmermann S.E. 2001. Aedes albopictus (Diptera: Culicidae): physiological aspects of development and reproduction // J. Med. Entomol. Vol. 38. No. 4. P. 566-671.
208
Broomer-Korvenkontio M., Komonen Р, Hameen-Anttila R. 1971. Ecology and phenology of mosquitoes (Diptera, Culicidae) inhabiting small pools in Finland // Acta Entomol. Fenn. Vol. 28. P. 51-73.
Brown M.R., Lea A.O. 1990. Neuroendocrine and midgut endocrine systems in the adult mosquito // Adv. Disease Vector Res. Vol. 6. P. 29-58.
Brust RA. 1967. Weight and development time of different stadia of mosquitoes reared at various constant temperatures // Can. Entomol. Vol. 99. No. 9. P. 986-993.
Brust RA. 1971. Laboratory mating in Aedes dianteus and Aedes communis (Diptera, Culicidae) // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 64. No. 1. P. 234-237.
Brust RA. 1991. Environmental regulation of autogeny in Culex tarsalis (Diptera: Culicidae) from Manitoba, Canada //J. Med. Entomol. Vol. 28. No. 6. P. 847-853.
Buffington J.D. 1972. Hibernaculum choice in Culexpipiens //]. Med. Entomol. Vol. 9. No. 2.P. 128-132.
Buth J.L., Brust RA., Ellis R.A. 1990. Development time, ovipisition activity and onset of diapause in Culex tarsalis, Culex restuans and Culiseta inor-nata in souther Manitiba //J. Am. Mosq. Control Assoc. Vol. 6. No. 1. P. 55-63.
Barr A.R., Al-Azawi A. 1958. Notes on the oviposition and the hatching of eggs of Aedes and Psorophora mosquitoes // Univ. Kansas Sci. Bull. Vol. 39. No. 6. P. 263-273.
Calado D.C., Navarro-Silva MA. 2002. Thermal requirements of Aedes (Stego-myid) albopictus Skuse 1984 (Diptera, Culicidae) under laboratory conditions // Revista Brasiliera de Entomologia. Vol. 46. No. 4. P. 547-551.
Calder L., LairdM. 1994. Mosquito travelers, arbovirus vectors and the used tyre trade // Travel Med. Int. Vol. 12. P. 3-12.
Camboumac FJ., Hill R.B. 1940. Observation on the swarming of Anopheles ma-culipennis, var. atroparvus // Amer. J. Trop. Med. Vol. 20. P. 133-140.
Campbell M.D., Bradshaw W.E. 1992. Genetic coordination of diapause in the pitcher-plant mosquito, Wyeomyia smithii // Ann. Entomol. Soc. Amer. Vol. 85. P. 445-451.
Campos R.E., Sy V.E. 2006. Variation in the hatching response of Ochlerotatus albifasciatus egg batches (Diptera: Culicidae) in temperate Argentina // Memorias Institute Oswaldo Cruz. Vol. 101. No. 1. P. 47-53.
Carnevale P., MolinierM., Bosseno M.F., Mouchet J. 1977. Mathematical relation in the maturation of the follicles of parous females of Anopheles gambiae (Diptera: Culicidae) // Cahiers ORSTOM, Entomologie Medicale Parasitologic. Vol. 16. No. 2. P. 121-127.
Carpenter SJ., La Casse W.J. 1955. Mosquitoes of North America (North of Mexico). Berkeley, Los Angeles: Univ, of Calif. Press, Vol. 8. P. 1-360.
Carroll M.K., BourgJA. 1977. The night-time flight activity and relative abundance of fifteen species of Lousiana mosuitoes // Mosq. News. Vol. 37. No. 4. P. 661-664.
209
Chadee D.D., Mohammed R.T. 1996. Diel rhythms of oviposition and fecundity of Anopheles aquasalis (Diptera: Culicidae) under laboratory conditions // J. Med. Entomol. Vol. 33. No. 4. P. 686-688.
Chahad-Ehlers S.t Lozovei A.L., Marques M.D. 2007. Reproductive and post-embryonic daily rhythm patterns of the malaria vector Anopheles (Kerteszia) cruzii: aspects of the life cycle // Chronobiol Int. Vol. 24. No. 2. P. 289-304.
CharlwoodJ.D.Jones M.D.K. 1979. Mating behaviour in the mosquito Anopheles gambiae s. 1. I. Close range and contact behaviour // Physiol. Entomol. Vol.4.P. 111-120.
Chiba Y. 1971a. Species specificity in the circadian patterns of mosquitoes // Jap. J. Ecol. Vol. 20. No. 6. P. 237-243.
Chiba Y. 1971b. Phase angle relationship between the circadian activity of the mosquito, Aedes flavopictus, and 24 h LD cycles //Jap. J. Ecol. Vol. 21. No. 5-6. P. 221-226.
Chiba Y. 1987. Chronobiology of behaviour // Zool. Science. Vol. 4. P. 959.
Chiba Y, Kubota M., Nakamura Y. 1982. Differential effects of temperature upon evening and morning peaks in the circadian activity of mosquitoes, Culex pipiens pallens and Culex pipiens molestus // J. Interdisc. Cycl. Res. Vol. 3. P. 55-60.
Chiba Y., Shinkawa Y, Yoshii M., Matsumoto A., Tomioka K, Susumi Y. 1992. A comparative study on insemination dependency of circadian activity pattern in mosquitoes // Physiol. Entomol. Vol. 17. P. 213-218.
Chiba Y., Tomioka K. 1987. Insect circadian activity with special reference to the localization of the pacemaker // Zool. Sci. Vol. 4. P. 945-954.
Chiba У, Uki M., Kawasaki Y., Matsumoto A., Tomioka К 1993. Entrainability of circadian activity of the mosquito Culex pipiens pallens to 24-hr temperature cycles, with special reference to involvement of multiple oscillators // J. Biol. Rhythms. Vol. 8. No. 3. P. 211 -220.
Chiba У, Yamamoto У, Shimizu M., Uki M., Yoshii M., Tomioka К 1990. Insemination-dependent modification of a circadian activity of the mosquito, Culex pipiens pallens // Zool. Sci. Vol. 7. No. 5. P. 895-906.
Chiba У, Yoshii M., Yamamoto У, Takahashi S.Y. 1989. Physical and chemical properties of a male secretory factor modifying female circadian pattern in the mosquito, Culex pipiens pallens // Host regulated developmental mechanisms in vector arthropods. Proc. 2nd Symp. Vero Beach. Florida. P. 199-205.
Christophers S.R. 1911. The development of the egg follicle in Anopheles // Paludism. Vol. 1. P. 73-88.
Christophers S.R. 1960. Aedes aegypti L.: the yellow fewer mosquito. Cambridge. 739 pp.
Clay M.E., Venard C.E. 1972. Larval diapause in the mosquito Aedes triseriatus'. effects of diet and temperature on photoperiodic induction // J. Insect Physiol. Vol. 18. P. 1441-1446.
Clements A.N. 1963. The physiology of mosquitoes. Oxford, London, N.Y., Paris: Pergamon Press. 393 pp.
210
Clements A.D. 1992. The biology of mosquitoes. Vol. 1. Development, nutrition and reproduction. London: Chapman and Hall. 509 pp.
Clements A. N. 1999. The biology of mosquitoes. Vol. 2. Sensory reception and behaviour. N.Y.: CAB I Publishing. 740 pp.
Clements A.N., Boocock M.R. 1984. Ovarian development in mosquitoes: stages of growth and arrest, and follicular resorption // Physiol. Entomol. Vol. 9. P. 1-8.
Climate Change 2001: impacts, adaptation, and vulnerability. Contribution of working group II to the 3d assessment report of the intergovernmental panel on climate change. 2001. O.EC.J. McCarthy, N.A. Leary, DJ. Dokken, ES. White (Eds.). Cambridge: Cambridge Univ. Press. 1042 pp.
Clopton J.R. 1979. A circadian rhythm in spontaneous locomotor activity in the larvae and pupae of the mosquito, Culiseta incidens // Physiol. Entomol. Vol. 4. P. 201-207.
Coluzzi M. 1972. Inversion polymorphism and adult emergence in Anopheles stephensi // Science. Vol. 176. P. 59-60.
Coluzzi M., Deco M., GironiA., Di-DecoM. 1975. Influence of photoperiod on the selection of oviposition sites in Aedes mariae (Diptera, Culicidae). [Influenza del fotoperiodo sulla scelta del luogo di ovideposizione in Aedes mariae (Diptera, Culicidae)] // Parasitologia. Vol. 17. P. 121-130.
Consoli RA., Williams P., Moreno E.C., Santos B.S. 1983. Features of reproduction in laboratory-reared Aedes fluviatilis (Lutz, 1904) (Diptera: Culiciade) // Memorias Inst. Oswaldo Cruz. Vol. 78. No. 1. P. 37-47.
Copeland R.S., Craig G.BJr. 1989. Winter cold influences the spatial and age distributions of the North American treehole mosquito Anopheles barberi // Oecologia. Vol. 79. P. 287-292.
Corbet P.S. 1966. Diel patterns of mosquito activity in a high arctic loclity // Can. Entomol. Vol. 98. No. 12. P. 1238-1252.
Corbet P.S., Ali HJ. 1987. Diel patterns of pupation and emergence, and pro-togyny, in Toxorhynchites brevipalpis brevipalpis (Theobald) (Diptera: Culicidae): a laboratory study // Ann. Trop. Med. Parasit. Vol. 81. No. 4. P. 437-443.
Corbet P.S., Haddow A J., Gillett J.D. 1960. Observation on the oviposition cycle of Aedes (Stegomyia) aegypti (Linnaeus), IV // Ann. Trop. Med. Parasit. Vol. 54. P. 156-164.
Cornel A J., Hunt R.H. 1991. Aedes albopictus in Africa? First records of live specimens in imported tires in Capetown //J. Am. Mosq. Control Assoc. Vol. 7. P. 107-108.
Craig G.B., Hawley WA. 1991. The Asian tiger mosquito, Aedes albopictus: whither, whence, and why not in Virginia? // Inform. Ser. Virginia Polytech. Inst, and State Univ, College of Agriculture and Life Sciences. No. 91. P. 1-10.
Curtis C.F., White G.B. 1984. Plasmodium falciparum transmission in England: entomological and epidemiological data relative to cases in 1983 //J. Trop. Med. Hyg.Vol. 87. P. 101-114.
211
Dahl С. 1973. Emergence and its diel periodicity in Aedes (0.) communis (DeG.), punctor(Kirby) and hexodontus Dyar in Swedish Lapland // Aquilo, Zoologies Vol. 14. P. 34-45.
Dancescu P, Chadi A., Khouk M., Horak M. 1975. A propos d’un biotype saison-nier hivernal de Culexpipiens autogenicus // Bull. Soc. Path. Exot. Vol. 14. P. 503-507.
DanksH.V. 1987. Insect dormancy: an ecological perspective. Ottawa: Biological Survey of Canada Monograph series No. 1. Turell Press, Gloucester. 439 pp.
DanksH.V. 2000. Dehydratation in dormant insects //J. Insect Physiol. Vol. 46. P. 837-852.
DanksH.V. 2003. Studying insect photoperiodism and rhythmicity: components, approaches and lessons // Europ. J. Entomol. Vol. 100. P. 209-221.
Darsie R.F., Ward RA. 2005. Identification and geographical distribution of the mosquitoes of North America, North of Mexico. Univ. Press of Florida. 383 pp.
Davis E.E., Haggart DA., Bowen M.F. 1987. Receptors mediating host-seeking behavior and their regulation by endogenous hormones // Insect Sci. Vol. 8. P. 637-641.
Denlinger D.L. 1991. Relationship between cold hardiness and diapause // Insects at low temperatures. R.E. Lee, D.L. Denlinger (eds.). N.Y.: Chapman and Hall. P. 174-198.
Denlinger D.L. 2001. Insect diapause: from rich history to exciting future // 4th Europ. Workshop Invertebrate Ecophysiol. St. Petersburg, Sept. 9-15 2001. P. 28-30.
Denlinger D.L., Rinehart J.P., Yohum G.D. 2001. Stress proteins: a role in insect diapause? // Insect timing: circadian rhythmicity to seasonality. D.L. Denlinger, J. Giebultowicz, D.S. Saunders (eds.). Amsterdam: Elsevier Science. P. 155-171.
Depner K.D., Harwood R.F. 1966. Photoperiodic responses of two latitudinally diverse groups of Anopheles freebomi (Diptera, Culicidae) // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 59. No. 1. P. 7-11.
Dobrotworsky N.V. 1965. Review of the problem of Culexpipiens complex in the South Pacific region (including Australia) // WHO (Vector Control). Vol. 125. P. 44-45.
Downes J A. 1958. Assembly and mating in the biting Nematocera // Proc. 10th Int. Congr. Entomol. Vol. 2. P. 434.
Downes J A. 1969. The swarming and mating flight in Diptera // Annu. Rev. Entomol. Vol. 14. P. 271-298.
Eberle M.W., Reisen WJC. 1986. Studies on autogeny in Culex tarsalis. selection and genetic experiments //J. Am. Mosq. Control Assoc. Vol. 2. No. 1. P. 38-43.
Ebsary BA., Crans WJ. 1977. The biting activity of Aedes sollicitans in New Jersey // Mosq. News. Vol. 37. No. 4. P. 721-724.
Edman J.D., Spielman A. 1988. Blood-feeding by vectors: physiology, ecology, behavior, and vertebrate defence // Epidemiol. Arthropod Borne Viral Diseases. Vol. 1. P. 153-189.
212
Eichler IF. 1980. Grundzugc dcr veterinar-medizinische entomologie. Jena. 184 pp.
Eldridge B.F. 1963. The influence of daily photoperiod on blood feeding activity of Culex tritaeniorhynchus Giles. // Amer. J. Hyg. Vol. 74. No. 1. P. 49-53.
Eldridge B.F. 1965. The influence of environmental factors on blood-feeding and hibernation in mosquitoes of Culex pipiens complex. PhD thesis. Purdue Univ. 96 pp.
Eldridge B.F 1966. Environmental control of ovarian development in mosquitoes of the Culexpipiens complex // Science. Vol. 151. No. 3712. P. 826-828.
Eldridge B.F. 1968. The effect of temperature and photoperiod on blood-feeding and ovarian development in mosquitoes of Culex pipiens complex // Amer. J. Tropic. Med. Hyg. Vol. 17. P. 133-140.
Eldridge B.F. 1987. Diapause and related phenomena in Culex mosquitoes: their regulation to arbovirus disease ecology // Current Topics in Vector Research. N.Y. P. 1-28.
Eldridge B.F., Bailey C.L. 1979. Experimental studies in Culex pipiens (Diptera, Culicidae) reactivation of ovarian development and blood-feeding in prehibernating females //J. Med. Entomol. Vol. 15. No. 5-6. P. 462-467.
Eldridge B.F.,Johnson M.D., Bailey C.L. 1976. Comparative studies of two North American mosquito species, Culex restuans and Culex salinarius: response to temperature and photoperiod in the laboratory // Mosq. News. Vol. 36. P. 506-513.
Evans K.W., Brust RA. 1972. Induction and termination of diapause in Wyeomyia smithii (Diptera: Culicidae), and larval survival studies at low subzero temperatures // Can. Entomol. Vol. 104. P. 1937-1950.
Farid HA., Gad A.M., Hassan M.M. 1989. Bi-autogenic ovarian cycles in Egyptian Aedes caspius Pail. //J. Egypt. Publ. Health Assoc. Vol. 64. No. 5-6. P. 533-545.
FaridHA., GadA.M., Spielman A. 1991. Genetic similarity among Egyptian populations of Culexpipiens (Diptera, Culicidae) //J. Med. Entomol. Vol. 28. No. 2. P. 198-204.
Farkas MJ., Brust RA. 1986. Phenology of the mosquito Wyeomyia smithii (Coq.) in Manitoba and Ontario // Can. J. Zool. Vol. 64. P. 285-290.
Feder M.E., Hofmann G.E. 1999. Heat-shock proteins, molecular chaperones, and the stress response: evolutionary and ecological physiology // Annu. Rev. Physiol. Vol. 61. P. 243-282.
Fields Virology. 1996. 3d ed. Philadelfia: Lippincott-Raven Publishers. B.N. Fields, D.N. Knipe, P.M. Howley (Eds.). Vol. 1-2.
Focks DA., Linda S.B., Craig G.B.Jr., Hawley WA., Pumpuni C.B. 1994. Aedes albopictus (Diptera: Culicidae): a statistical model of the role of temperature, photoperiod, and geography in the induction of egg diapause // J. Med. Entomol. Vol. 31. P. 278-286.
Foster WA. 1995. Mosquito sugar feeding and reproductive energetic // Annu. Rev. Entomol. Vol. 40. P. 443-474.
Foster WA., Walker E.D. 2002. Mosquitoes (Culicidae) // Med. and Vet. Entomol. Elsevier Science (USA). P. 203-262.
213
Friederich P. 1984. Temperature-induced dormancy in laboratory and wild eggs of the floodwater mosquito Aedes vexans Meigen (Diptera: Culicidae) // Zeit. Angew. Zool. Vol. 71. No. 3. P. 353-368.
Friend W.G., SmithJ J. 1977. Factors affecting feeding by blood-sucking insects // Annu. Rev. Entomol. Vol. 22. P. 309-331.
Frohne W.C., Frohne R.G. 1954. Diurnal swarms of Culex territans Walker, and the crepuscular swarming of Aedes about a small glade in Alaska // Mosq. News. Vol. 14. P. 62-64.
Fyodorova M.V., Savage H.M., LopatinaJ.V., Bulgakova TA., Ivanitsky A.V., Platonova O,V., Platonov A.E. 2006. Evaluation of potential West Nile virus vectors in Volgograd region, Russia, 2003 (Diptera: Culicidae): species composition, blood meal host and virus infection rates of mosquitoes //J. Med. Entomol. Vol. 43. P. 552-563.
Gad A.M., Hassan A.N., Farid H.A. 1995. Preimaginal vitellogenic development and repeated autogeny in Culexpusillus // J. Med. Entomol. Vol. 32. No. 3. P. 384-386.
Galka B.E., Brust RA. 1987a. The effect of temperature and photoperiod on the induction of embryonic diapause in the mosquito Aedes togoi (Theobald) (Diptera: Culicidae) // Can. J. Zool. Vol. 65. P. 2266-2271.
Galka B.E., Brust RA. 1987b. The effect of temperature and photo period on the induction of larval diapause in the mosquito Aedes togoi (Theobald) (Diptera: Culicidae) // Can. J. Zool. Vol. 65. P. 2262-2265.
Gallaway WJ. 1985. Larval diapause in Aedes hendersoni and Aedes triseriatus from southern Manitoba //J. Am. Mosq. Control Assoc. Vol. 1. P. 92-93.
Garcia R., Ponting G., Peck T.D. 1972. Studies on the ecology of the treehole mosquito Aedes sierrensis (Ludlow) // Calif. Mosq. Control Assoc. Proc. Vol. 40. P. 63-65.
Gary R.E., Foster WA. 2006. Diel timing and frequency of sugar feeding in the mosquito Anopheles gambiae, depending on sex, gonotrophic state and resource availability // Med. Vet. Entomol. Vol. 20. No. 3. P. 308-316.
Chambers G.H., Klowden MJ. 1994. Nutritional reserves of autogenous and anautogenous selected strains of Aedes albopictus (Diptera: Culicidae) //J. Med. Entomol. Vol. 31. P. 554-560.
Gibson G.I. 1985. Swarming behaviors of the mosquito Culex pipiens quinquefasciatus'. a quantitative analysis // Physiol. Entomol. Vol. 10. No. 3. P. 283-296.
Gillett J.D. 1955. The inherited basis of variation in the hatching-response of Aedes eggs (Diptera, Culicidae) // Bull. Entomol. Res. Vol. 46. No. 2. P. 255-265.
Gillett J.D. 1971. The mosquito: its life, activities, and impact on human affairs. Garden City, N.Y.: Doubleday and Comp. 358 pp.
GillettJ.D. 1984. Insect swarming // Antenna. Vol. 8. P. 117-180.
Gillett J.D., Corbet P.S., Haddow A J. 1959. Observation on the oviposition-cycle of Aedes (Stegomyia) aegypti (Linnaeus), III // Ann. Trop. Med. Parasit. Vol. 53. P. 132-136.
214
GillettJ.D., Corbet P.S., Haddow A J. 1961. Observation on the oviposition-cycle of Aedes (Stegomyia) aegypti (Linnaeus), VI // Ann. Trop. Med. Parasit. Vol. 55. P. 427-431.
GingrichJ.B., Casillas L. 2004. Selected mosquito vectors of West Nile virus: comparison of their ecological dynamics in four woodland and marsh habitats in Delaware //J. Am. Mosq. Control Assoc. Vol. 20. No. 2. P. 138-145.
Gratz N.G. 2004. Critical review of the vector status of Aedes albopictus // Med. Vet. Entomol. Vol. 18. P. 215-227.
Graven R.B., Eliason DA. 1988. Importation of Aedes albopictus and other exotic mosquito species into the United States in used tyres from Asia //J. Am. Mosq. Control Assoc. Vol. 4. No. 2. P. 138-142.
Guilvard E., Rioux J. 1986. Dynamiquc de la autogenese dans les populations naturelles d’ Aedes (O.) detritus (Haliday, 1933) espece jumelle (Diptera -Culicidae) an Camargue. Role preeminant de la photoperiode // Ann. para-sitol human, comparee. Vol. 61. No. 1.
Haddow A J. 1954. Studies on the biting habits of African mosquitoes. An appraisal of methods employed, with special reference to the twenty-four-hour catch // Bull. Entomol. Res. Vol. 45. P. 199-242.
Haddow A J. 1961a. Studies on the biting habits and medical importance of East African mosquitoes in the genus Aedes. II. Subgenera Mucidus, Diceromyia, Finlaya and Stegomyia // Bull. Entomol. Res. Vol. 52. P. 317-351.
Haddow A J. 1961b. Entomological studies from a high tower in Mpanga forest, Uganda. VII. The biting behavior of mosquitoes and tabanids // Trans. Roy. Entomol. Soc. London. Vol. ИЗ. P. 315-335.
Haddow A J., Corbet P.S. 1961a. Entomological studies from a high tower in Mpanga forest, Uganda. II. Observations on certain environmental factors at different levels // Trans. Roy. Entomol. Soc. London. Vol. ИЗ. P. 257-269.
Haddow A J.t Corbet P.S. 1961b. Entomological studies from a high tower in Mp-ganga forest, Uganda. V. Swarming activity above the forest // Trans. Roy. Entomol. Soc. London. Vol. ИЗ. P. 284-300.
Haddow AJ., GillettJ.D. 1957. Observations on the oviposition-cycle of Aedes (Stegomyia) aegypti (Linnaeus) // Ann. Trop. Med. Parasitol. Vol. 51. No.2.P. 159-169.
Haddow A J., GillettJ.D., Corbet P.S. 1961. Observations on the oviposition-cycle of Aedes (Stegomyia) aegypti (Linnaeus). V. // Ann. Trop. Med. Parasitol. Vol. 55. No. 3.P. 343-356.
Hall J.C. 1998. Genetics of biological rhythms in Drosophila // Adv. Genet. Vol. 38. P. 135-184.
Hanson S.M., Craig G.B. 1994. Cold acclimation, diapause, and geographic origin affect cold hardiness in eggs of Aedes albopictus (Diptera: Culicidae) //J. Med. Entomol. Vol. 31. P. 192-201.
Hanson S.M., Craig G.B. 1995. Relationship between cold hardiness and supercooling point in Aedes albopictus eggs // J. Am. Mosq. Control Assoc. Vol. 11. No. l.P. 35-38.
215
Hunter’s tropical medicine. 1991. G.T. Strickland (Ed.). 7th ed. Philadelphia: W.B. Saunders Co.
Harwood R.F. 1962. Trapping overwintering adults of the mosquitoes Culex tarsalis and Anopheles freebomi // Mosq. News. Vol. 22. No. 1. P. 26-29.
Harwood R.F. 1966. The relationship between photoperiod and autogeny in Culex tarsalis (Diptera, Culicidae) // Entomol. Exp. Appl. Vol. 9. No. 3. P. 327-331.
Harwood R.F, Halfhill E. 1964. The effect of photoperiod on fat body and ovarian development of Culex tarsalis (Diptera, Culicidae) // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 57. No. 5. P. 596-600.
Harwood R.F., Horsfall W.R. 1959. Development, structure and function of covering of eggs of floodwater mosquitoes. 3. Functions of covering // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 52. No. 2. P. 113-116.
Harwood R.F., Takata N. 1965. Effect of photopcriod and temperature on fatty acid composition of the mosquito Culex tarsalis //]. Insect Physiol. Vol. 11. No. 6. P. 711-716.
Hawley ИС4.1988. The biology of Aedes albopictus //J. Am. Mosq. Control Assoc. Suppl. 1. P. 1-40.
Hawley WA., Pumpuni C.B., Brady R.H., Craig G.B.Jr. 1989. Overwintering survival of Aedes albopictus (Diptera: Culicidae) eggs in Indiana //J. Med. Entomol. Vol. 26. P. 122-129.
Hawley WA., Reiter P., Copeland R.S., Pumpuni C.B., Craig G.B. 1987. Aedes albopictus in North America: probable introduction in used tires from northern Asia// Science. Vol. 236. P. 1114-1116.
Hayashiya K., Harwood R.F. 1968. Fatty acids in the mosquito Anopheles freebomi // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 61. No. 2. P. 278-280.
Hayes J., Downs T.D. 1980. Seasonal changes in an isolated population of Culex pipiens quinquefasciatus (Diptera: Culicidae): a time series analysis //J. Med. Entomol. Vol. 17. No. 1. P. 63-69.
Hayes J., Hsi B.P. 1975. Interrelationships between selected meteorologic phenomena and immature stages of Culex pipiens quinquefasciatus Say: study of an isolated population //J. Med. Entomol. Vol. 12. P. 299-308.
Hayes R.O., Maxfield H.K. 1967. Interruption of diapause and rearing larvae of Culiseta melanura Coq // Mosq. News. Vol. 27. P. 458-461.
Hayes R.O., Morlan H.B. 1957. Notes on Aedes triseriatus egg incubation and colonization // Mosq. News. Vol. 17. No. 1. P. 33-36.
Herbst L. 1993. Tiger safari // Pest Control Technology. Vol. 21. No. 11. P. 60.
Hocking B. 1953. The intrinsic range and speed of flight of insects // Trans. Roy. Ent. Soc. bond. Vol. 104. P. 223-345.
Hocking В. 1971. Blood-sucking behavior of terrestrial arthropods // Annu. Rev. Entomol. Vol. 16. P. 1-26.
Holzapfel C.M., Bradshaw W.E. 1981. Geography of larval dormancy in the treehole mosquito, Aedes triseriatus (Say) // Can. J. Zool. Vol. 59. P. 1014-1021.
Hopkins A.D., Bradshaw W.E. 1976. Geography of photoperiodic response in dia-pausing mosquito // Nature. Vol. 262. P. 384-386.
216
Hornby J.A., Opp W.R. 1995. Aedes albopictus distribution, abundance and colonization in Collier County, Florida, and its effect on Aedes aegypti // J. Florida Mosq. Control Assoc. Vol. 65. P. 28-34.
Horsfall W.R. 1955. Mosquitoes, their bionomics and relation to diseases. N.Y.: Ronald Press Company. 723 pp.
Horsfall W.R. 1956. Eggs of floodwater mosquitoes (Diptera, Culicidae) 3. Conditioning and hatching of Aedes vexans // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 49. No. l.P. 66-71.
Horsfall W.R., Trpis M. 1967. Eggs of floodwater mosquitoes. X. Conditioning and hatching of winterized eggs of Aedes sticticus (Diptera, Culicidae) // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 60. No. 5. P. 1021-1025.
Hosoi T. 1958. Adenosine-S-phosphates as the stimulating agent in blood for the inducting gorging of the mosquito // Nature. Vol. 181. P. 1664-1665.
Hosoi T. 1959. Identification of blood components which induce gorging of the mosquitoes //J. Insect Physiol. Vol. 3. P. 191-218.
Huang X., Gao J. 1991. Comparative studies on the influence of temperature and photoperiod on the host-attacking behaviour of Aedes albopictus, Anophelessinensis and Culexpipiens pallens // Chinese J. Vector Biol, and Control. Vol. 2. No. 3.P. 59-61.
Hudson J.E. 1977. Induction of diapauses in female mosquitoes, Culiseta inornata by a decrease in daylength //J. Insect Physiol. Vol. 23. No. 11-12. P. 1377-1382.
HudsonJ.E. 1978. Overwintering sites and ovarian development of some mosquitoes in central Alberta, Canada // Mosq. News. Vol. 38. P. 570-579.
Hudson J.E. 1979. Follicle development, blood feeding, digestion and egg maturation in diapausing mosquitoes, Culiseta inornata // Entomol. Exp. Appl. Vol. 25. P. 136-145.
Huffaker C.B. 1944. The temperature relations of the immature stages of the malarial mosquito, Anopheles quadrimaculatus Say with a comparison of the developmental power of constant and variable temperatures in insect metabolism // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 37. No. 1. P. 1-27.
Hughes J.H. 1961. Mosquito interceptions and related problems in aerial traffic arriving in United States // Mosq. News. Vol. 21. No. 2. P. 93-100.
Hughes J.H., Porter J.E. 1956. Dispersal of mosquitoes through transportation with particular reference to immature stages // Mosq. News. Vol. 16. No. 2. P. 106-111.
Hugo L.E., Kay B.H., Ryan PA. 2003. Autogeny in Ochlerotatus vigilax (Diptera: Culicidae) from southeast Queensland, Australia // J. Med. Entomol . Vol. 40. No. 6. P. 897-902.
Imai C, Maeda 0.1976. Several factors affecting on hatching of Aedes albopictus eggs //Jpn. J. Sanit. Zool. Vol. 27. P. 367-372.
Istock CA.t Wassermann S.S., Zimmer H. 1975. Ecology and evolution of the pitcher-plant mosquito: 1. Population dynamics and laboratory response to food and population density // Evolution. Vol. 29. P. 296-312.
217
Jackson F.R., Schroeder A J., Roberts MA., McNeil G.P., Ките К., Aden В. 2001. Cellular and molecular mechanisms of circadian control in insects //J. Insect Physiol. Vol. 47. P. 833-842.
Jaenson T.G.T. 1987. Overwintering of Culex mosquitoes in Sweden and their potential as reservoirs of human pathogens // Med. Vet. Entomol. Vol. 1. No. 2. P. 151-156.
Jenner Ch.E., McCrary A.B. 1964. Photoperiodic control of larval diapause in the giant mosquito Toxorhynchites rutilus // Amer. Zool. Vol. 4. P. 434.
Jones M.D.R, Cubbin C.M., March M.D.R. 1972. The circadian rhythm of flight activity of the mosquito Anopheles gambiae. the light response rhythm //J. Exp. Biol. Vol. 57. P. 337-346.
Jones M.D.R. 1981. The programming of circadian flight-activity in relation to mating and the gonotrophic cycle in the mosquito, Aedes aegypti // Physiol. Entomol. Vol. 6. No. 3. P. 307-313.
Jones M.D.R. 1982. Coupled oscillators controlling circadian flight activity in the mosquito, Culexpipiens quinquefasciatus // Physiol. Entomol. Vol. 7. P. 281-289.
Jones M.D.R., Gubbins SJ. 1977. Modification of circadian flight activity in the mosquito Anopheles gambiae after insemination // Nature. Vol. 268. P. 731-732.
Jones M.D.R., Gubbins SJ. 1978. Changes in the circadian flight activity of the mosquito Anopheles gambiae in relation to insemination, feeding and ovi-position // Physiol. Entomol. Vol. 3. P. 213-220.
Jones MD.R., Gubbins SJ. 1979. Modification of female circadian flight activity by a male accessory gland pheromone in the mosquito, Culexpipiens quinquefasciatus // Physiol. Entomol. Vol. 4. No. 4. P. 345-351.
Jones M.D.R., Hill M., Hope A.M. 1967. The circadian flight activity of the mosquito, Anopheles gambiae'. phase setting by the light regime //J. Exp. Biol. Vol. 47. P. 503-511.
Jones M.D.R., Reiter P. 1975. Entrainment of the pupation and adult activity rhythms during development in the mosquito Anopheles gambiae // Nature (London). Vol. 254. P. 242-244.
Jordan R.G. 1980a. Embryonic diapause in three populations of the western tree hole mosquito, Aedes sierrensis // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 73. P. 357-359.
Jordan R.G. 1980b. Geographic differentiation in the development of Aedes sierrensis (Diptera: Culicidae) in nature // Can. Entomol. Vol. 112. P. 205-210.
Jordan R.G., Bradshaw W.E. 1978. Geographic variation in the photoperiodic response of the western tree-hole mosquito, Aedes sierrensis // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 71. P. 487-490.
Judson Ch.L. 1960. The physiology of hatching of aedine mosquito eggs: hatching stimulus // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 53. No. 5. P. 688-696.
Judson Ch.L., Hokama Y., KliewerJ.W. 1966. Embryogeny and hatching of Aedes sierrensis eggs (Diptera, Culicidae) // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 59. No. 6.P. 1181-1184.
218
Kalpage K.S.P., Brust RA. 1974. Studies on diapause and female fecundity in Aedes atropalpus // Environ. Entomol. Vol. 3. P. 139 145.
Kambhampati S., Black W.C., RaiK.S. 1991. Geographic origin of US and Brazilian Aedes albopictus inferred from allozyme analysis // I leredity. Vol. 67. P. 85-94.
Kappus K.D., Venard C.E. 1967. The effects of photoperiod and temperature on the induction of diapause in Aedes triseriatus Say. //J. Insect Physiol. Vol. 13. P. 1007-1019.
Kasai M., Chiba Y. 1987. Effects of optic lobe ablation on circadian activity in mosquito, Culexpipienspallens // Physiol. Entomol. Vol. 12. P. 59-65.
Kasap M. 1987. Effect of photoperiod on the development of immature stages and some adult attributes of Anopheles sacharovi / / Turk Hijyen ve Denesel Bioloji Dergisi. Vol. 44. No. 1. P. 53-62.
Kawada H., Takemura S. Y., Arikawa K, Takagi M. 2005. Comparative study on nocturnal behavior of Aedes aegypti and Aedes albopictus // J. Med. Entomol. Vol. 42. No. 3. P. 312-318.
Kawai 5. 1969. Studies on the follicular development and feeding activity of the females of Culex tritaeniorhynchus with special reference to those in autumn // Trop. Med. Vol. 11. No. 3. P. 145-169.
Kay B.H., Edman J.D., Mottram P. 1986. Autogeny in Culex annulirostris from Australia //J. Am. Mosq. Control Assoc. Vol. 2. No. 1. P. 11-13.
Kettle D.S. 1995. Medical and veterinary entomology. 2nd ed. Wallingford: CAB International. 725 pp.
KhanA.Q., Reisen W.K. 1977. Laboratory observations on developmental rhythms in Culex tritaeniorhynchus // Mosq. News. Vol. 37. No. 4. P. 637-645.
Kim MJ., Robich R.M., Rinehart J.P., Denlinger D.L. 2006. Upregulation of two actin genes and redistribution of actin during diapause and cold stress in the northern house mosquito, Culex pipiens // J. Insect Physiol. Vol. 52. No. 11/12. P. 1226-1233.
К Hewer J. W. 1961. Weight and hatchability of Aedes aegypti eggs (Diptera, Culicidae) // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 54. No. 6. P. 912-917.
Kliglerl., Mer G. 1930. Studies of malaria. 6. Long range dispersion of Anopheles during the prehibernating period // Riv. Malariol. Vol. 9. P. 363-374.
Klowden MJ. 1988. Factors influencing multiple host contacts by mosquitoes during a single gonotrophic cycle // Entomol. Soc. Am. Misc. Publ. Vol. 68. P. 29-36.
Knight K.L. 1951. A review of the Culexpipiens complex in the Mediterranean subregion (Diptera, Culicidae) // Trans. Roy. Entomol. Soc. Lond. Vol. 102. No. 7. P. 354-364.
Knudsen A.B. 1995. Geographic spread of Aedes albopictus in Europe and the concern among public health authorities. Report and recommendation of a workshop held in Rome // Europ. J. Epidemiol. Vol. 11. No. 3. P. 345-348.
Kraan H., de Buck A.A., Swellengrebel N.H. 1935. On the fat- and water content of hibernating Anopheles maculipennis var. atroparvus and var. messeae in Holland // Riv. Malariol. sez. 1. Vol. 14. No. 3. P. 201-213.
219
KuchleinJ.H., RingelbergJ. 1964. Further investigations on the distribution of hibernating Culexpipiens pipiens L. (Diptera, Culicidae) in artificial marl-caves in south Limburg (Netherlands) // Entomol. Exp. Appl. Vol. 7. No. 1. P. 25-46.
Kwak KJ., Lu H.	1977. Studies on overwintering mosquitoes of Korea // Korea
Univ. Med. J. Vol. 14. No. 3. P. 427-432 (In Korean, English summary).
Laird M. 1984. Commerce and the spread of pests and vectors. N.Y. 354 pp.
Laird M. 1988. The natural history of larval mosquito habitats. London. 555 pp.
Lanciani CA. 1992. Photoperiod and the relationship between wing length and body weight in Anopheles quadrimaculatus //J. Am. Mosq. Control Assoc. Vol. 8. No. 3.P. 297-300.
Lanciani CA. 1993. Photoperiod and longevity in Anopheles crucians // J. Am. Mosq. Control Assoc. Vol. 9. No. 3. P. 308-312.
Lanciani CA., AndersonJ.F. 1993. Effects of photoperiod on longevity and metabolic rate in Anopheles quadrimaculatus // J. Am. Mosq. Control Assoc. Vol. 9. No. 2.P. 158- 163.
Lanciani CA., Edwards R. 1993. Effect of photoperiod on wing area in Anopheles quadrimaculatus // Florida Entomol. Vol. 76. No. 4. P. 622-626.
Lanciani CA., Le T.M. 1995. Effect of temperature on wing length - body relationship in Anopheles quadrimaculatus // J. Am. Mosq. Control Assoc. Vol. 11. No. 2. P. 241-243.
Lang C.H. 1963. The effect of temperature on the growth and chemical composition of the mosquitoes //J. Insect Physiol. Vol. 9. P. 279-286.
Lankinen P., Riihimaa A. 1997. Effects of temperature on weak circadian eclosion rhythmicity in Chymomyza costata (Diptera: Drosophilidae) // J. Insect Physiol. Vol. 43. No. 3. P. 251-260.
Lea A.0.1964. Studies on the dietary and endocrine regulation of autogenous reproduction in Aedes taeniorhynchus //]. Med. Entomol. Vol. 39. P. 40-44.
Lee D.K., Olson J.K. 2006. Effects of temperature and soil moisture on survival of eggs of the mosquito Psorophora columbiae (Diptera: Culicidae) // Entomol. Res. Vol. 36. No. 4. P. 229-237.
Lee R.E. 1991. Principles of insect low temperature tolerance // Insects at low temperatures . R.E. Lee, D.L. Denlinger (eds.). N.Y.: Chapman and Hall. P 17-46.
Lee SJ. 1994. Bloodsucking, oviposition and longevity of Aedes albopictus (Skuse) (Diptera: Culicidae) // Chinese J. Entomol. Vol. 14. No. 2. P. 217-231.
Lees A.D. 1955. The physiology of diapauses in arthropods // Cambridge Monogr. Exper. Biol. Vol. 4. P. 1-151.
Lees A.D. 1973. Photoperiodic time measurement in the aphid Megoiira viciae // J. Insect Physiol. Vol. 19. P. 2279-2316.
Lengy J., Gold D. 1966. Studies on Culex pipiens pipiens molestus in Israel. I. Clinical observationson bite reaction in man // Int. Arch. Allergy. Vol. 29. No. 4. P 404-414.
Lewis R.D., Saunders D.S. 1987. A damped circadian oscillator model of an insect photoperiodic clock. I. Description of the model based on a feedback control system //J. Theor. Biol. Vol. 128. P. 47-59.
220
Lipsitz E.Y., Brown A.WA. 1964. Studies on the responses of the female Aedes mosquito. IX. The mode of attractiveness of lysine and other amino acids // Bull. Entomol. Res. Vol. 54. P. 675-687.
Liscia A., Cmjar R., Tomassini-Barbarossa I., Esu S., Muroni P., Galun R. 1993. Electrophysiological responses of labral apical chemoreceptors to adenine nucleotides in Culexpipiens //]. Insect Physiol. Vol. 39. No. 3. P. 261-265.
Liu F.M., Zhen T.M., Wang H.W., Sun Y.X. 1998. Observations on the effect of temperature and photoperiod on the span of three mosquito species // Chinese J. Parasit. Dis. Control. Vol. 11. No. 1. P. 58-61.
Lomax J.L. 1967. Fall mosquito breeding and hibernation in an area of the Delaware River survey // Proc. N.J. Mosq. Exterm. Assoc. Vol. 54. P. 170-178.
Loomis E.C., Green D.H. 1959. Ecological observations on Culex tarsalis Coquil-lett and other mosquitoes in the Delta region of Central Valley of California 1953-1956 // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 52. No. 5. P. 524-533.
Lounibos L.P., Martin EA., Duzak D., Escher R.L. 1998. Daylength and temperature control of predation, body size, and rate of increase in Toxorhynchites rutilus (Diptera: Culicidae) // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 91. P. 308-314.
Lounibos L.P, Bradshaw W.E. 1975. A second diapause in Wyeomyia smithii: seasonal incidence and maintenance by photoperiod // Can. J. Zool. Vol. 53. P. 215-221.
Lounibos L.P., Escher R.L., Lourenco-de-Oliveira R. 2003. Asymmetric evolution of photoperiodic diapause in temperate and tropical invasive populations of Aedes albopictus (Diptera: Culicidae) // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 96. No. 4. P. 512-518.
Lounibos L.R., Machado-Alison C.E. 1986. Mosquito maternity: egg brooding in the life cycle of Trichoproson digitatum // The evolution of insect life cycles. F. Taylor, R. Karban (eds.). N.Y.: Springer-Verlag. P. 173-184.
Love GJ., WhelchelJ.G. 1955. Photoperiodism and the development of Aedes triseriatus // Ecology. Vol. 36. P. 340-342.
Madder D.J., Surgeoner GA., Helson B.V. 1983a. Number of generations, egg production and developmental time of Culex pipiens and Culex restuans // J. Med. Entomol. Vol. 20. No. 3. P. 275-284.
Madder DJ., Surgeoner GA., Helson B.V. 1983b. Induction of diapause in Culex pipiens and Culex restuans (Diptera, Culicidae) in southern Ontario // Can. Entomol. Vol. 115. No. 8. P. 877-883.
Mail GA., McHugh RA. 1961. Relation of temperature and humidity to winter survival of Culexpipiens and Culex tarsalis // Mosq. News. Vol. 21. No. 3. P. 252-254.
Makija K., Ichimoto I., Kurihara M. 1985. A convenient synthesis of four stereoisomers of 6-acetoxy-5-hexadecanolide, the major component of the mosquito oviposition attractant pheromone // Agric. Biol. Chemistry. Vol. 49. No. 3. P. 643-649.
Mallack J., L.W. Smith, RA. Berry, W.E. Bickley. 1967. Hatching of eggs of three species of Aedine mosquitoes in response to temperature and flooding // Rev. Appl. Entomol. ser. B. Vol. 55. No. 2. P. 29.
221
MaloneyJ.M., Wallis R.C. 1976. Response of colonized Culiseta melanura to photoperiod and temperature // Mosq. News. Vol. 36. P. 190-196.
Mathias D., Jacky L., Bradshaw W. E., Holzapfel С. M. 2005. Geographic and developmental variation in expression of the circadian rhythm gene, timeless, in the pitcher-plant mosquito, Wyeomyia smithii //J. Insect Physiol. Vol. 51. No. 6. P. 661-667.
Mathias D.t Reed L.K., Bradshaw W.E., Holzapfel CM. 2006. Evolutionary divergence of circadian and photoperiodic phenotypes in the pitcher-plant mosquito, Wyeomyia smithii //]. Biol. Rhythms. Vol. 21. No. 2. P. 132-139.
Mattingly P.F. 1969. The biology of mosquito-borne disease. London: Allen and Unwin. 184 pp.
McCrae A.W.R. 1983. Oviposition by African malaria vector mosquitoes. I. Temporal activity patterns ofcaged, wild-caught, freshwater Anopheles gambiae Giles sensu lato // Ann. Trop. Med. Parasit. Vol. 77. No. 6. P. 615-625.
McDonald R.S., MadderDJ., Surgeoner GA. 1982. Diel periodicity of oviposition by Culex pipiens and Culex restuans in southern Ontario // Entomol. Soc. Ontario. Vol. 112. P 39-40.
McHaffey D.G. 1972a. Photoperiod and temperature influences on diapause in eggs of the floodwater mosquito Aedes vexans (Meigen) (Diptera: Culicidae) //J. Med. Entomol. Vol. 9. No. 6. P. 564-570.
McHaffey D.G. 1972b. Photoperiod and temperature influences on diapause in eggs of the floodwater mosquito Aedes nigromaculis (Ludlow) (Diptera: Culicidae) // Mosq. News. Vol. 32. No. 1. P. 51-61.
McHaffey D.G., Harwood R.E. 1970. Photoperiod and temperature influences on diapause in eggs of the floodwater mosquito, Aedes dorsalis (Meigen) (Diptera: Culicidae) //J. Med. Entomol. Vol. 7. No. 6. P. 631-644.
Medlock J.M., Avenell D., Barrass I., Leach S. 2006. Analysis of the potential for survival and seasonal activity of Aedes albopictus (Diptera: Culicidae) in the United Kingdom //J. Vector Ecol. Vol. 31. No. 2. P. 292-304.
Meola R.W., Petralia R.S. 1980. Juvenile hormone induction of biting behavior in Culex mosquitoes // Science. Vol. 209. P. 1548-1550.
Meola R.W., Readio J. 1987. Juvenile hormone regulation of the second biting cycle in Culexpipiens //J. Insect Physiol. Vol. 33. No. 10. P. 751-754.
Mer G.G. 1931. Notes on the bionomics of Anopheles elutus Ed. (Diptera, Culicidae) // Bull. Entomol. Res. Vol. 22. No. 1. P. 137-145.
Mer G.G. 1936. Experimental study on the development of the ovary in Anopheles elutus (Diptera, Culicidae) // Bull. Entomol. Res. Vol. 27. No. 3. P. 351-359.
Merritt R.W., Dadd R., Walker ED. 1992. Feeding behavior, natural food, and relationships of larval mosquitoes // Annu. Rev. Entomol. Vol. 37. P. 349-376.
Mitchell CJ. 1981. Diapause termination, gonoactivity, and differentiation of host-seeking behavior from blood-feeding behavior in hibernating Culex tarsalis (Diptera: Culicidae) //J. Med. Entomol. Vol. 18. P. 386-394.
Mitchell CJ. 1995. The role of Aedes albopictus as an arbovirus vector // Parasi-tologia. Vol. 37. P. 109-113.
222
Mitchell CJ., Briegel H. 1989a. Fate of the blood meal in force-fed, diapausing Culexpipiens (Diptera: Culicidae) //J. Med. Entomol. Vol. 26. P. 332-341.
Mitchell C.J., Briegel H. 1989b. Inability of diapausing Culex pipiens (Diptera, Culicidae) to use blood for producing lipid reserves for overwinter survival //J. Med. Entomol. Vol. 26. No. 4. P. 318-326.
Miura T., Takahashi R.M. 1973. Observations on the hatching of Aedes nigromac-ulis (Ludlow) eggs: seasonal variation // Proc. 41st Ann. Conf. Calif. Mosq. Control Assoc., Inc., Jan 28-31 1973. TD. Peck, T.D. Mulhern (eds.). Santa Barbara. P. 111-114.
MogiA.D. 1981. Studies on Aedes togoi (Diptera: Culicicdae). 1. Alternative diapause in the Nagasaki strain //J. Med. Entomol. Vol. 18. No. 6. P. 477-480.
Mogi M. 1992. Temperature and photoperiod effects on larval and ovarian development of New Zealand strains of Culex quinquefasciatus // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 85. No. 1. P. 58-66.
Mogi M., Okazawa T., Sota T. 1995. Geographical pattern in autogeny and wing length in Aedes togoi (Diptera: Culicidae) // Mosq. Syst. Vol. 27. P. 155-166.
Moore D.E., Sutherland D.J. 1986. The effect of temperature and light on the immature development of Aedes sollicitans // Proc. 73d Ann. Meet. New Jersey Mosq. Control Assoc. New Jersey, March 19-21 1986. P. 65-70.
Moore R.C., Bickley W.E. 1966. Hatching of eggs of Aedes taeniorhynchus Wied. (Diptera, Culicidae) in response to temperature and flooding // Mosq. News. Vol. 26. No. 3. P. 405-415.
Mori A. 1976. Autogeny in Tripteroides bambusa (Yamada) // Trop. Med. Vol. 17. No.4.P. 177-179.
Mori A., Buei K., Phan-Urai P, Fujita K., Urai-P-Phan. 1985. Difference in biological characteristics between Aedes togoi originated from Thailand and Japan // Trop. Med. Vol. 27. No. 4. P. 283-288.
Mrosovsky N. 1999. Masking: history, definitions and measurement // Chrono-biol. Int. Vol. 16. No. 4. P. 415-429.
Muller K. 1973. Circadian rhythms of locomotor activity in aquatic organisms in the subarctic summer // Aquilo Ser. Zool. Vol. 14. P. 1-18.
Mulligan F.S. 1980. Direct induction of embryonic diapause in colonized Aedes dorsalis // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 73. P. 589-592.
NatuigL.R. 1948. Contributions to the knowledge of the Danish and Fennoscan-dian mosquitoes Culicini //Norsk. Ent. Tiddskr. Suppl. 1. P. 1-567.
Nayar J.K. 1967. Endogenous diurnal rhythm of pupation in a mosquito population //Nature. Vol. 214. P. 828-829.
Nayar J.K. 1968. The pupation rhythm in Aedes taeniorhynchus. IV. Further studies of the endogenous diurnal (circadian) rhythm of pupation // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 61. No. 6. P. 1408-1417.
NayarJ.K., Crossman RA., Pierce P 1978. Circadian rhythm of emergence in the mosquito Wyeomyia mitchellii and the effects of light cycles on the pupation rhythm of Culex nigripalpus // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 71. P. 257-263.
223
NayarJ.K., Sauerman D. M. 1970. A comparative study of growth and development in Florida mosquitoes //J. Med. Entomol. Vol. 7. No. 2. P. 163-174.
Nayar J.K., Sauerman D.M. 1971. The effect of light regimes on the circadian rhythm of flight activity in the mosquito Aedes taeniorchynchus //J. Exp. Biol. Vol. 54. No. 3. P. 745-756.
Newson H.D., Blakeslee T.E. 1957. Observations of a laboratory colony of the mosquito Culex tritaeniorhynchus Giles // Mosq. News. Vol. 17. No. 4. P. 308-311.
Nielsen E. T., Haeger J. S. 1954. Pupation and emergence in Aedes taeniorhynchus // Bull. Entomol. Res. Vol. 45. No. 4. P. 757-768.
Nielsen E.T., Haeger J.S. 1960. Swarming and mating in mosquitoes // Misc. Publ. Entomol. Soc. Am. Vol. 1. P. 71-95.
Nielsen E.T., Greve H. 1950. Studies on the swarming habits of mosquitoes and other Nematocera // Bull. Entomol. Res. Vol. 41. P. 227-258.
Nielsen E.T., Nielsen A.T. 1953. Field observations on the habits of Aedes taeniorhynchus (Wied.) // Ecology. Vol. 34. P. 141-156.
Nielsen E.T., Nielsen H.T. 1963. The swarming habits of some Danish mosquitoes // Ent. Meddelelser. Vol. 32. No. 2. P. 99-170.
Nielsen H.T., Nielsen ET. 1962. Swarming of mosquitoes. Laboratory experiments under controlled conditions // Entomol. Exp. Appl. Vol. 5. No. 1. P. 14-32.
Novak R.J., Shroyer DA. 1978. Eggs of Aedes triseriatus and Aedes henderso-ni: a method of stimulation optimal hatch // Mosq. News. Vol. 38. No. 4. P. 515-521.
Nudelman S., Galun R., Kitron U., Spielman A. 1988. Physiological characteristics of Culexpipiens populations in the Middle East // Med. Vet. Entomol. Vol. 2. No. 2. P 161-169.
O’Meara G.F. 1985. Ecology of autogeny in mosquitoes // Ecology of mosquitoes: Proc, of a Workshop. E.P. Lounibos, J.R. Ray, J.H. Frank (eds.). Vero Beach, Florida Med. Entom. Lab. N.Y.: Chapman and Hall. P. 174-198.
O'Meara G.F., Larson V.L., Mook D.H. 1993. Blood feeding and autogeny in the peridomcstic mosquito Aedes bahamensis (Diptera: Culicidae) //J. Med. Entomol. Vol. 30. No. 2. P. 378-383.
Oda T. 1971. On the effect of the photoperiod and temperature on the feeding activity and follicular development of Culexpipienspallens females // Trop. Med. Vol. 13. No. 4. P. 200-204.
Oda T., KuhlowF. 1973. Beobachtungen fiber Sterblichkeit und Follikelgrosse bei Verlauf der Uberwinterung // Tropenmed. Parasitol. Vol. 24. P. 373-378.
Oda T., Kuhlow F. 1974. Jahreszeitliche Veranderungen der Gonoaktivitat von Culex pipiens pipiens L. in Norddeutschland und deren Beeinflussung durch Tageslichtlange und Temperatur // Tropenmed. Parasitol. Vol. 25. No.2.P. 175-186.
Oda T., Kuhlow F. 1976. Gonotrophische dissoziation bei Culex pipiens pipiens L. // Tropenmed. Parasitol. Vol. 27. No. 1. P. 102-105.
224
Oda T., Kuhlow F. 1979. Tages- und jahrzeitliche Veranderungen der Eiablageak-tivitat von Culexpipienspipiens L. // Tropenmed. Parasitol. Vol. 30. No. 4. P. 443-445.
Oda T., Nuorteva P. 1987. Autumnal photoperiod and the development of follicles in Culexpipiens L. (Diptera, Culicidae) in Finland // Ann. Entomol. Fennici. Vol. 53. No. 1. P. 33-35.
Oda T., Wada Y. 1972. On the development of follicles after bloodfeeding in Culexpipienspallens females which were reared under various environmental conditions // Trop. Med. (Nagasaki). Vol. 14. No. 2. P. 65-70.
Oda T., Wada Y., Kurokawa K., Ueda M., Itoh T. 1978. Studies on the overwintering of the mosquito Armigeres subalbatus in the Nagasaki area // Trop. Med. Vol. 20. P. 157-166.
Okazawa T., Horio M., Mogi M., Miyagi I., Sucharit S. 1985. Laboratory bionomics of Tripteroides aranoides //J. Am. Mosq. Control Assoc. Vol. 1. No. 4. P. 428-434.
OlejnicekJ., Gelbic I. 2000. Autogeny in Culexpipiens quinquefasciatus Say. //J. Vector Ecol. Vol. 25. No. 1. P. 118-122.
Omori N. 1954. On the swarming of Culex pipiens pallens // Jap. J. San. Zool. Vol. 4. P. 342-350.
Onyeka J.О A., Boreham P.F.L. 1987. Population studies, physiological state and mortality factors of overwintering adult populations of females of Culex pipiens L. (Diptera, Culicidae) // Bull. Entomol. Res. Vol. 77. P. 99-112.
Page T.L. 1989. Masking in invertebrates // Chronobiol. Int. Vol. 6. No. 1. P.3-11.
Pandian R. S., Dwarakanath S. K. 1991. Rhythm in the pupation and adult eclosion of the mosquito, Aedes vittatus (Diptera: Culicidae) //J. Ecobiol. Vol. 3. No. 3-4. P. 207-210.
Pandian R.S. 1994. Circadian rhythm in the biting behaviour of a mosquito Armigeres subalbatus (Coquillett) // Indian J. Exp. Biol. Vol. 32. No. 4. P. 256-260.
Pandian R.S. 1995. Effect of twilight illumination on the onset of crepuscular biting rhythm in a mosquito, Armigeres subalbatus (Coquillett) // Indian J. Exp. Biol. Vol. 33. No. 4. P. 253-260.
Parker BM. 1985. Effects of photoperiod on the induction of embryonic diapause in Aedes taeniorhynchus (Diptera: Culicidae) //J. Med. Entomol. Vol. 22. P. 392-397.
Parker B.M. 1986. Hatchability of eggs of Aedes taeniorhynchus (Diptera: Culicidae): effects of different temperatures and photoperiods during embryogenesis // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 79. No. 6. P. 925-930.
Parker B.M. 1988. Photoperiod-induced diapause in a North Carolina strain of Aedes sollicitans: photosensitivity of fully formed and developing embryos //J. Am. Mosq. Control Assoc. Vol. 4. P. 57-63.
Pener H.t Wilamowski A., Schnur H., Orhan L., Shalom U., Bear A. 2003. Aedes albopictus in Israel // Europ. Mosq. Bull. Vol. 14. P. 32.
225
Pesina H.O., Hernandez MA., Valdez Rodriguez MA. 2001. Aedes albopictus in Allende City, Nuevo Leon, Mexico //J. Am. Mosq. Control Assoc. Vol. 17. No. 4. P. 260-261.
Peyton E.L. 1956. Biology of the pacific coast tree hole mosquito Aedes varipal-pus (Coq.) // Mosq. News. Vol. 16. P. 220-224.
Pinger R.R., Eldridge B.F. 1977. The effect of photoperiod on diapause induction in Aedes canadensis and Psorophora ferox (Dipera: Culicidae) // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 70. P. 437-441.
Pittendrigh C.S. 1954. On temperature independence in the clock system controlling emergence time in Drosophila // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. Vol. 40. P. 1018-1029.
Pittendrigh C.S. 1966. The circadian oscillation in Drosophila pseudoobscura pupae: a model for the photoperiodic clock // Z. Pflanzenphysiol. Vol. 54. P. 275-307.
Pittendrigh C.S. 1967. Circadian systems I. The driving oscillation and its assay in Drosophila pseudoobscura // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. Vol. 58. P. 1762-1767.
Pittendrigh C.S. 1972. Circadian surfaces and the diversity of possible roles of circadian organization in photoperiodic induction // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. Vol. 69. P. 2734-2737.
Pittendrigh C.S. 1981. Circadian organization and the photoperiodic phenomena // Biological clocks in seasonal reproductive cycles. B.K. Follett, D.E. Follett (eds.). Bristol, UK: Wright. P. 1-35.
Pittendrigh C.S., Elliot T., Takamura T. 1984. The circadian component in photoperiodic induction // Photoperiodic regulation of insect and molluscan hormones. R. Porter, G.M. Collins (eds.). Ciba Foundation Symposium 104, Pitman, London. P. 26-47.
Pooolny D. 1963. Einige erwagungen uber die beziehung zwischen den begriffen “synanthriop” and “kulturfolger” // Beitr. Entomol. Bd. 13. S. 431-444.
Provost M.W. 1958. Mating and male swarming in Psorophora mosquitoes // Proc. 10th Int. Congr. Entomol. Vol. 2. P. 553-561.
Pumpuni C.B., Hawley W.H., Copeland R.S., Craig G.B. 1987. Photoperiodism and cold tolerance in Aedes albopictus // Proc. Ohio Mosq. Control Assoc. Vol. 17. P. 223-227.
Pumpuni C.B., Knepler J., Craig G.B. 1992. Influence of temperature and larval nutrition on the diapause inducing photoperiod of Aedes albopictus // J. Amer. Mosq. Control Assoc. Vol. 8. No. 3. P. 223-227.
Reeves W.C. 1953. Possible recent introduction of mosquito vectors of human disease in the Central Pacific // Proc. 7th Рас. Sci. Congr. Vol. 7. P. 371-373.
Reeves W.C, Bellamy R.E., Scrivani R.P. 1958. Relationships of mosquito vectors to winter survival of encephalitis viruses. 1. Under natural conditions // Amer. J. Hyg. Vol. 67. No. 1. P. 78-89.
226
ReinertJ.F. 2000. New classification for the composite genus Aedes (Diptera: Culicidae), elevation of subgenus Ochlerotatus to generic rank, reclassification of the other subgenera, and the notes on certain subgenera and species //J. Am. Mosq. Control Assoc. Vol. 16. P. 175-188.
Reisen W.K. 1986. Studies on autogeny in Culex tarsalis'. 2. Simulated diapause induction and termination on genetically autogenous females // J. Am. Mosq. Control Assoc. Vol. 2. No. 1. P. 44-47.
Reisen W.K., Aslamkhan M. 1978. Biting rhythm of some Pakistan mosquitoes (Diptera, Culicidae) // Bull. Entomol. Res. Vol. 68. P. 313-330.
Reisen W.K., Lothrop H.D., Meyer R.P. 1997. Time of host seeking by Culex tarsalis (Diptera, Culicidae) in California //J. Med. Entomol. Vol. 34. No. 4. P. 430-437.
Reisen W.K., Meyer R.P., Arbolante C. 1989. Population ecology of preimaginal Culex tarsalis (Diptera, Culicidae) in Kern County, California //J. Med. Entomol. Vol. 26. No. 1. P. 10-22.
Reisen W.K., Meyer R.P., Milby M.M. 1986a. Overwintering studies on Culex tarsalis (Diptera, Culicidae) // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 79. P. 677- 685.
Reisen W.K., Meyer R.P., Milby M.M. 1986b. Patterns of fructose feeding by Culex tarsalis (Diptera, Culicidae) //J. Med. Entomol. Vol. 23. No. 4. P. 366-373.
Reiter P, Jones M.D.R. 1975. An eclosion timing mechanism in the mosquito Anopheles gambiae // J. Entomol. (A). Vol. 50. No. 3. P. 161-168.
RinehartJ.P., Robich R.M., Denlinger D.L. 2006. Enhanced cold desiccation tolerance in diapausing adults of Culexpipiens and a role for Hsp70 in response to cold shock but not as a component of the diapause program // J. Med. Entomol. Vol. 43. No. 4. P. 713-722.
RiyongD., Choochote W.,Jitpakidi A., Suvannadabda S., Lecmingsawat S., Chathong U. 2000. Autogenous Aedes togoi sub-colony (Chanthaburi, Thai-land-strain), an efficient laboratory vector in study of filaria in Southeast Asian //J. Trop. Med. Public Health. Vol. 31. No. 2. P. 246-251.
Robich R.M., Rinehart J.P., Kitchen L.J., Denlinger D.L. 2007. Diapause-specific gene expression in the northern house mosquito, Culex pipiens L., identified by suppressive subtractive hybridization //J. Insect Physiol. Vol. 53. No. 3. P. 235-245.
Robich R.M., Denlinger D.L. 2005. Diapause in the mosquito Culexpipiens evokes a metabolic switch from blood feeding to sugar gluttony // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. Vol. 102. No. 44. P. 15912-15917.
Rockwell E.M. 1952. Some investigational studies concerning reaction to insect bites // Ann. Allergy. Vol. 10. No. 4. P. 404-410.
Rosato E., Kyriakou C.P. 2001. Flies, clocks and evolution // Phil. Trans. Roy. Soc. bond. Vol. 356. P. 1769-1778.
Rossi G., Pascual N., Krsticevic F. 1999. First record of Aedes albopictus (Skuse) from Argentina //J. Mosq. Control Assoc. Vol. 15. P. 422-424.
Roth L.M. 1948. A study of mosquito behavior. An experimental laboratory study of the sexual behavior of Aedes aegypti (Linnaeus) // Am. Midland Nat. Vol. 40. P. 262-352.
227
Roubaud E. 1929. Cycle autogene d’attente et generations hivrenales suractives inaparentcs chez le moustique commun Culex pipiens // C. R. Acad. Sci. Vol. 180. P. 735-738.
Roubaud E., Colas-Belcour J. 1933. Observations sur la biologic de ГAnopheles plumbeus. 2. L’astenobiose cyclique hivernale // Bull. Soc. Pathol. Exot. Vol. 26. P. 965-972.
Roubaud E., Ghelelovich S. 1956. Obsevations sur le moustique anthropophile mediterraneen du groupe pipiens, Culex berbericus Roub. // C. R. Acad. Sci. Vol. 242. P. 2900-2903.
Roughgarden J., Istock CA., Wasserman S.S., Zimmer H. 1975. Ecology and evolution of the pitcher-plant mosquito: 1. Population dynamics and laboratory responses to food and population density // Evolution. Vol. 29. P. 296-312.
Rowland M. 1989. Changes in the circadian flight activity of the mosquito Anopheles stephensi associated with insemination, blood-feeding, oviposition and nocturnal light intensity // Physiol. Entomol. Vol. 14. No. 1. P. 77-84.
Rush W.A., Brennan J.M., Eklund CM. 1958. A natural hibernation site of the mosquito Culex tarsalis Coquillett in the Columbia River Basin, Washington // Mosq. News. Vol. 18. No. 4. P. 288-292.
Sanburg L.L., Larsen J.R. 1973. Effect of photoperiod and temperature on ovarian development in Culex pipiens pipiens // J. Insect Physiol. Vol. 19. P. 1173-1190.
Sandholm H.A., Price R D. 1962. Field observations on the nectar feeding habits of some Minnesota mosquitoes // Mosq. News. Vol. 22. No. 4. P. 346-349.
Saunders D. S. 2002. Insect clocks. 3d ed. Amsterdam, Boston, London: Elsevier. 560 pp.
Saunders D.S. 1990. The circadian basis of ovarian diapause regulation in Drosophila melanogaster. is the period gene causally involved in photoperiodic time measurement? //J. Biol. Rhythms. Vol. 5. P. 315-331.
Saunders D.S., Henrich V.C., Gilbert L.I. 1989. Induction of diapause in Drosophila melanogaster. photoperiodic regulation and the impact of arrhythmic clock mutations on time measurement // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. Vol. 86. P. 3748-3752.
Saunders D.S., Hong S.-F. 2000. Effects of temperature and temperature steps on circadian locomotor rhythmicity in the blow fly Calliphora vicina //J. Insect Physiol. Vol. 46. P. 289-295.
Savage H.M., Anderson M., Gordon E., McMillen L., Colton L., Chametzky D., Delorey M., Aspen S., Burkhalter K., Biggerstaff В J., Godsey M. 2006. Oviposition activity patterns and West Nile virus infection rates for members of the Culex pipiens complex at different habitat types within the hybrid zone, Shelby County, TN, 2002 (Diptera: Culicidae) //J. Med Entomol. Vol. 43. No. 6. P. 1227-1238.
Service M.W. 1968a. Some environmental effects on blood-fed hibernating Culiseta annulata // Entomol. Exp. Appl. Vol. 11. No. 3. P. 286-290.
Service M.W. 1968b. Observations on the ecology of some British mosquitoes // Bull. Entomol. Res. Vol. 59. No. 1. P. 161-194.
228
Service M.W. 1993. Mosquitoes (Culicidae) // Medical insects and arachnids. R.P. Lane, R.W. Crosskey (eds.). London: Chapman and Hall. P. 120- 240.
Service M. 1У. 1997. Mosquito (Diptera: Culicidae) dispersal (he long and short of IT //J. Med. Entomol. Vol. 34. No. 6. P. 579 588.
Shalaby A. M., El-Ghaffar A., El-Kady E. M. 1989. On the periodicity of activity of Culex pipiens fatigans Wied., at Burg El-Arab district, west of Alexandria, Egypt // Alexandria J. Agricul. Res. Vol. 34. No. 1. P. 215 227.
Shinkawa Y., Takeda Sh.-I., Tomioka K., Matsumoto A., Oda T., Chiba Y. 1994. Variability in circadian activity patterns within the Culex pipiens complex (Diptera, Culicidae) //J. Med. Entomol. Vol. 31. No. 1. P. 49-56.
Shinogama M., Takatsuki Y. 1967. Seasonal changes in the distribution and abundance of mosquitoes, especially of Culexpipiens pallens in a cave in Nagasaki City // Endem. Dis. Bull. Nagasaki Univ. Vol. 8. P. 159-165.
Shousha A.T. 1948. Species-eradication. The eradication of Anopheles gambiae from upper Egypt 1942-1945 // Bull. WHO. No. 1. P. 309-348.
Shroyer DA. 1979. Seasonal aspects of egg hatching in Aedes triseriatus (Say): sex ratio distortion and diapause. Ph. D. thesis. Univ. Notre Dame. Notre Dame. Indiana.
Shroyer DA., Craig G.B.Jr. 1980. Egg hatchability and diapause in Aedes triseriatus (Diptera: Culicidae): temperature- and photopcriod-induced latencies // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 73. P. 39-43.
Shroyer DA., Craig G.B.Jr. 1983. Egg diapause in Aedes triseriatus (Diptera: Culicidae): geographic variation in photoperiodic response and factors influencing diapause termination //J. Med. Entomol. Vol. 20. P. 601-607.
Shute P.G. 1933. The life-history and habits of British mosquitoes in relation to their control by antilarval operations // J. Trop. Med. and Hyg. Vol. 36. No. 1. P. 83-88.
Sims S.R. 1982. Larval diapause in the eastern tree-hole mosquito, Aedes triseriatus: latitudinal variation in induction and intensity // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 75. P. 195-200.
Sims S.R., Munstermann L.E. 1983. Egg and larval diapause in two populations of Aedes geniculatus (Diptera: Culicidae) // J. Med. Entomol. Vol. 20. P. 263-271.
SinclairB.J., Addo-Bediako A., Chown S.L. 2003. Climatic variability and the evolution of insect freeze tolerance // Biol. Rev. Camb. Philos. Soc. Vol. 78. No.2.P. 181-195.
Sinegre G. 1983. Induction photoperiodique de la diapause embryonnaire chez un culicide commun dans le sud de la France: Aedes (O.) caspius (Pallas, 1771) // Bulletin de la Society d’ Ecophysiologie. Vol. 6. P. 113-117.
Skultab S., Eldridge B.F. 1985. Ovarian diapause in Culexpeus (Diptera: Culicidae) //J. Med. Entomol. Vol. 22. P. 454-458.
Smith S.M., Brust RA. 1971. Photoperiodic control of the maintenance and termination of larval diapause in Wyeomyia smithii (Coq.) (Diptera: Culicidae) with notes on oogenesis in the adult female // Can. J. Zool. Vol. 49. P. 1065-1073.
229
Snow K.R., Ramsdale C.D. 2003. A revised checklist of European mosquitoes // Europ. Mosq. Bull. Vol. 15. P. 1-5.
Soliman MA., Seif-Al Hassan A.N., Abdel-Hamid M.E., Mansour MA., Gad A.M. 1995. Nutritional reserves in autogenous and anautogenous populations of Culexpipiens and Aedes caspius (Diptera, Culicidae) //J. Egypt. Soc. Para-sitol. Vol. 25. No. 2. P. 499-507.
Song G. H, Ke IV. 1989. Laboratory studies on the bionomics of Armigeres subal-batus (Coquillett) // Acta Entomol. Sinica. Vol. 32. No. 1. P. 74-79.
Soper F. L., Wilson D.B. 1943. Anopheles gambiae in Brazil 1930 to 1940. N.Y.: The Rockefeller Foundation. 262 pp.
Sota T. 1994. Larval diapauses, size, and autogeny in the mosquito Aedes togoi (Diptera; Culicidae) from tropical to subarctic zones // Can. J. Zool. Vol. 72. No. 8. P. 1462-1468.
Sota T., Mogi M. 1992. Survival time and resistance to desiccation of diapause and non-diapause eggs of temperate Aedes (Stegomyia) mosquitoes // Entomol. Exp. App. Vol. 63. P. 155-161.
Sota T., Mogi M. 1994. Seasonal life cycle and autogeny in the mosquito Aedes togoi in northern Kyushu, Japan, with experimental analysis of the effects of temperature, photoperiod ans food on life-history traits // Researches on Poplation Ecology (Kyoto). Vol. 36. No. 1. P. 105-114.
Sota T., Mogi M. 1995. Vatiation in the expression of autogeny in Aedes togoi (Diptera: Culicidae) under different temperature and photoperiod // J. Med. Entomol. Vol. 32. No. 2. P. 181-189.
Spielman A. 1957. The inheritance of autogeny in the Culexpipiens complex mosquitoes // Am. J. Hyg. Vol. 65. No. 3. P. 404-425.
Spielman A. 1964. Studies on autogeny in Culexpipiens populations in nature. I. Reproductive isolation between autogenous and anautogenous populations // Amer. J. Hyg. Vol. 80. No. 2. P. 175-183.
Spielman A., Wong J. 1973. Environmental control of ovarian diapause in Culex pipiens // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 66. No. 4. P. 905-907.
Sprenger D., Wuithiranyagool T. 1986. The discovery and distribution of Aedes albopictus in Harris County, Texas //J. Am. Mosq. Control Assoc. Vol. 2. P. 217-219.
Su T., Mulla M.S. 1997. Physiological aspects of autogeny in Culex tarsalis (Diptera: Culicidae): influences of sugar-feeding, mating, body weight, and wing length //J. Vector Ecol. Vol. 22. No. 2. P. 115-121.
Sulaiman S., Service M.W. 1983. Studies on hibernating mosquito Culexpipiens L. in southern and northern England //J. Nat. Hist. (London). Vol. 17. No. 6. P. 849-857.
Suleman M., Shirin M. 1981. Laboratory studies on oviposition behaviour of Culex quinquefasciatus Say (Diptera: Culicidae): choice of oviposition medium and oviposition cycle // Bull. Entomol. Res. Vol. 71. No. 3. P. 361-369.
Sun Y.C. 1987. Physiological effect of photoperiod on winter diapause of Anopheles sinensis // Chin. J. Parasitol. Parasitic Dis. Vol. 5. No. 2. P. 158.
230
Swellengrebel N.H. 1929. La dissociation des fonctions sexuelles et nutritives (dissociation gonotrophique) d’Anopheles maculipennis comme cause du paludisme dans les Pays-Bas et ses rapports avec "1’infection domicilaire” // Ann. Inst. Pasteur (Paris). Vol. 43. P. 1370-1389.
Takahashi S., Harwood R.F. 1964. Glycogen levels of adult Culex tarsalis in response to photoperiod // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 57. No. 5. P 621-623.
Takata N., Harwood R.F. 1964. Fatty acid composition during post-embryonic development of the mosquito Culex tarsalis // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 57. No. 6. P. 749-753.
Takeda M., Skopik S.D. 1997. Photoperiodic time measurement and related physiological mechanisms in insects and mites // Annu. Rev. Entomol. Vol. 42. P. 323-349.
Takumi K., Scholye EJ., Braks M., Reusken C., AvenellD., MedlockJ.M. 2009. Introduction, scenarios for establishment and seasonal activity of Aedes albopictus in Netherlands // Vector Borne Zoonotic Dis. Vol. 9. No. 2. P. 191-196.
Tate P., Vincent M. 1932. Influence of light on the gorging of Culex pipiens // Nature. Vol. 130. No. 3279. P. 3366.
Tate P, Vincent M. 1936. The biology of autogenous and anautogenous races of Culexpipiens L. // Parasitology. Vol. 28. P. 115-145.
Tauber MJ., Tauber CA., Masaki S. 1986. Seasonal adaptations of insects. N.Y.: Oxford Univ. Press. 411 pp.
Tauthong P, Brust RA. 1977. The effect of photoperiod on diapause induction, and temperature on diapause termination in embryos of Aedes campestris Dyar and Knab (Diptera: Culicidae) // Can. J. Zool. Vol. 55. P. 129-134.
Taylor B., J ones M.D.R. 1969. The circadian rhythm of flight activity in the mosquito Aedes aegypti (L.): the phase setting effects of light-on and light-off//J. Exp. Biol. Vol. 51. P. 59-70.
Tekle A. 1960. The physiology of hibernation and its role in the geographical distribution of populations of Culex pipiens complex // Am. J. Trop. Med. Hyg. Vol. 9. P. 321-330.
Telang A., Wells MA. 2004. The effect of larval and adult nutrition on successful autogenous egg production //J. Insect Physiol. Vol. 50. No. 7. P. 677-685.
Telford A.D. 1958. The pasture Aedes of central and northern California. Seasonal history // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 51. No. 4. P. 360-365.
Telford A.D. 1963. A consideration of diapause in Aedes nigromaculis and other aedinc mosquitoes (Diptera, Culicidae) // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 56. No. 4. P. 409-418.
The arboviruses: epidemiology and ecology. T.P. Monath (ed.). Vol. 1-5. Boca Raton, FL: CRC Press.
Thiel P.H. 1930. Hibernation et semihibernation de 1’Anopheles maculipennis et de la variete atroparvus un probleme de 1’anophelisme dans paludisme // Acta Leidensia. Vol. 5. P. 196-211.
Tischler W. 1973. Ecology of arthropod fauna in manmade habitats: the problem of synanthropy // Zool. Anz. Bd. 191. S. 157-161.
231
Toma L., Severini F., Luca M., Bella A., Romi R. 2003. Seasonal patterns of oviposition and egg hatching rate of Aedes albopictus in Rome //J. Am. Mosq. Control Assoc. Vol. 19. No. 1. P. 19-22.
Toto J.C., Abaga 5., Carnevale P., Simard F. 2003. First report of the oriental mosquito Aedes albopictus on the West African island of Bioko, Equatorial Guinea // Med. Vet. Entomol. Vol. 17. P. 343-346.
Travis B.V. 1953. Laboratory studies on the hatching of marsh-mosquito eggs // Mosq. News. Vol. 13. No. 3. P. 190-198.
Trimble R.M. 1983. Potential of a temperate zone Toxorhynchites for the biological control of tropical container-breeding mosquitoes // Mosq. News. Vol. 43. P. 71-73.
Trimble R.M., Lund C.T 1983. Intra- and interpopulation variation in the thermal characteristics of preadult development of two latitudinally diverse populations of Toxorhynchites rutilus septentrionalis (Diptera: Culiciade) // Can. Entomol. Vol. 115. No. 6. P. 659-662.
Trimble R.M., Smith S.M. 1979. Geographic variation in the effects of temperature and photoperiod on dormancy induction, developmental time and predation in tree-hole mosquito Toxorhynchites rutilus septentrionalis // Can. J. Zool. Vol. 57. P. 1612-1618.
Trpis M. 1965. Larval ecology of members of the Culexpipiens complex // WHO (Vector Control). No. 125. P 135-137.
Trpis M. 1972a. Developments and predatory behavior of Toxorhynchites brevi-palpus (Diptera: Culicidae) in relation to temperature // Environ. Entomol. Vol. 1. No. 5. P. 5377-5546.
Trpis M. 1972b. Dry season survival of Aedes aegypti eggs in various breeding sites in the Dar es Salaam area, Tanzania // Bull. World Health Organ. Vol. 47. P. 433-437.
Trpis M., Horsfall W.R. 1967. Eggs of floodwater mosquitoes (Diptera: Culicidae) XI. Effect of medium on hatching of Aedes sticticus // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 60. No. 6. P. 1150-1152.
Trpis M., Shemanchuk J A. 1969. The effect of temperature on pre-adult development of Aedes flavescens (Diptera, Culicidae) // Can. Entomol. Vol. 101. No. 2. P. 128-132.
Trpis M., Shemanchuk J A. 1970. Effect of constant temperature on the larval development of Aedes vexans (Diptera: Culicidae) // Can. Entomol. Vol. 102. No. 8. P. 1048-1051.
Tun-Lin IV., Burkot T.R., Kay B.H. 2000. Effects of temperature and larval diet on development rates and survival of the denge vector Aedes aegypti in north Queensland, Australia // Med. Vet. Entomol. Vol. 14. No. 1. P. 31-37.
Tveten M.S., Meola R.W. 1988. Autogeny in Culexsalinarius from Texas, Florida and New Jersey //J. Am. Mosq. Control Assoc. Vol. 4. No. 4. P. 436-441.
Twohy D.W., Rozeboom L.E. 1957. A comparison of food reserves in autogenous and anautogenous Culexpipiens populations // Am. J. Hyg. Vol. 65. No. 3. P. 316-324.
232
Van Handel E. 1967. Nondependence of the saturation of depot fat on temperature and photoperiod in a hibernating mosquito // J. Exp. Biol. Vol. 46. P. 487-490.
Van Pletzen R., Van Der Linde T.C.D. 1981. The biology of Culiseta longiareolata (Diptera: Culicidae) // Bull. Entomol. Res. Vol. 71. No. 1. P. 71-80.
Vaz Nunes M. 1998. A double circadian oscillator model for quantitative photoperiodic time measurement in insects and mites //J. Theor. Biol. Vol. 194. P. 299-311.
Vaz Nunes M., Lewis R.D., Saunders D.S. 1991a. A coupled oscillator feedback system as a model for the photoperiodic clock in insects and mites. I. The basic control system as a model for circadian rhythms // J. Theor. Biol. Vol. 152. P. 287-298.
Vaz Nunes M., Saunders D.S., Lewis R.D. 1991b. A coupled oscillator feedback system as a model for the photoperiodic clock in insects and mites. II. Simulations of photoperiodic responses //J. Theor. Biol. Vol. 152. P. 299-317.
Vaz Nunes M., Saunders D.S. 1999. Photoperiodic time measurement in insects: a review of clock models //J. Biol. Rhythms. Vol. 14. P. 84-104.
Vaz Nunes M., Veerman A. 1982. Photoperiodic time measurement in the spider mite, Telranychus tirlicae: a novel concept //J. Insect Physiol. Vol. 28. P. 1041-1053.
Veerman A. 2001. Photoperiodic time measurement in insects and mites: a critical evaluation of the oscillator-clock hypothesis //J. Insect Physiol. Vol. 47. P. 1097-1109.
Vinogradova E.B. 2000. Mosquitoes Culex pipiens pipiens (taxonomy, distributor ecology, physiology, genetics, applied importance and control). Sofia, Moscow: Pensoft. 250 pp.
Vinogradova E.B. 2001. Reproduction pattern of the house mosquito, Culexpipiens pipiens f. molestus (Diptera, Culicidae) from the St. Petersburg basements //Trudy Zool. Inst. Ross. Acad. Nauk. Vol. 289. P. 167-172.
Vinogradova E.B. 2007. Diapause in aquatic insects, with emphasis on mosquitoes // Diapause in aquatic invertebrates. Theory and human use. Mono-graphiae biologicae. Vol. 84. Springer. P. 83-113.
Vinogradova E.B., Karpova S.G. 2005. Effect of photoperiod and temperature on the autogeny rate, fecundity and wing length in the urban mosquito, Culex pipiens pipiens f. molestus (Diptera, Culicidae) // Int. J. Dipterol. Res. Vol. 17. No. l.P. 3-12.
Vinogradova E.B., Karpova S.G. 2006. Exogenous control of autogeny in mosquitoes // Proc. Zool. Inst. Vol. 310. P. 123-132.
Wallis R.C. 1959. Diapause and fat body formation by Culexrestuans Theobald // Proc. Entomol. Soc. Wash. Vol. 61. No. 5. P. 219-222.
Wallis R.C. 1988. Sex difference in pupation of larval Culiseta melanura //J. Am. Mosq. Control Assoc. Vol. 4. No. 2. P. 192-194.
Wang R.L. 1966. Observations on the influence of photoperiod on egg diapause Aedes albopictus // Acta Entomol. Sinica. Vol. 15. P. 75-77.
233
Wang R.L. 1979. Observations on the influence of photoperiod on diapause of Culexpipiens pallens Coq. // Acta Entomol. Sinica. Vol. 22. No. 3. P. 294-300 (In Chinese, English summary).
Wing R.L., Zhang E.Y., Qian Z.L. 1984. Observations on criteria of ovarian diapause in Culexpipienspallens and its hormone control // Chin. J. Parasitol. Parasit. Dis. Vol. 2. P. 228-231.
Washino. R.K. 1977. The physiological ecology of gonotrophic dissociation and related phenomena in mosquitoes //J. Med. Entomol. Vol. 13. No. 2. P. 381-388.
Washino R.K., Nelson R.L., Reeves W.C, Scrivani R.P., Tempelis CH. 1962. Studies on Culiseta inomata as a possible vector of encephalitis viruses in California // Mosq. News. Vol. 22. No. 3. P. 268-274.
Weissman-Strum A., Kindler S.H. 1963. Hatching of Aedes aegypti L. eggs, a two stage mechanism //J. Insect Physiol. Vol. 9. No. 6. P. 839-847.
Wesenberg-Lund C. 1920-1921. Contributions to the biology of the Danish Culicidae // Kgl. Danske Vid. Selsk. Skr. Nat. Mat. Afd. Vol. 8. No. 7. P. 1-210.
White G.B. 1974. Biological effects of intraspecific chromosomal polymorphism in malaria vector populations // Bull. World Health Organ. Vol. 50. P. 299-306.
Wilson G.R., Horsfall W.R. 1970. Eggs of floodwater moasquitoes.XII. Installment hatching of Aedes vexans (Diptera, Culicidae) // Ann. Entomol. Soc. Am. Vol. 63. P. 1644-1647.
Wilton D.G., Gordon C.S. 1985. Ovarian diapause in three geographic strains of Culexpipiens (Diptera, Culicidae) //J. Med. Entomol. Vol. 22. No. 5. P. 524-528.
Woodard D.B., Chapman H.C., Petersen J J. 1968. Laboratory studies on the seasonal hatchability of egg batches of Aedes sollicitans, Ae. taeniorhynchus, Psorophora confinnis // Mosq. News. Vol. 28. No. 2. P. 143-146.
World Health Organization. 1975. Manual on practical entomology in malaria.
Parts I and II. Offset Publication No. 3. Geneva: World Health Organization.
Wright J.E. 1967. Diapause induction, maintenance and termination studies on larval Aedes triseriatus Say (Diptera, Culicidae). Dissert. Abstr., ser. B. Vol. 27. P. 7-2549.
Wright J.E., Venard C.E. 1971. Diapause induction in larvae of Aedes triseriatus // Asm. Entomol. Soc. Am. Vol. 64. P. 11-14.
Xue R.D., Barnard D.R. 1997. Diel patterns of pupation, emergence, and oviposi-tion in a laboratory population of Aedes albopictus //J. Am. Mosq. Contr. Assoc. Vol. 13. No. 2. P. 205-207.
Xue R.D., Lu B.L. 1991. Effects of photoperiod regime on nucleic acid kinetics during development of Culex tritaeniorhynchus // Acta Entomol. Sinica. Vol. 34. No. 2.P. 173-177.
Xue R.D., Lu B.L. 1992. Observations on the effect of photoperiod and temperature on the autogeny in Culex tritaeniorhynchus // Acta Entomol. Sinica. Vol. 35. No. 2. P. 254-256.
234
Xue R.D., Zhou F., Wang L.C., Lu B.L. 1991. Reproductive diapause in relation to changes of the fatty acids in Culex tritaeniorhynchus Giles // Acta Entomol. Sinica. Vol. 34. P. 297-302.
Yajima T.f Yoshida Sh., Watanabe T. 1971. Ecological studies on the population of adult mosquito, Culex tritaeniorhynchus summorosus Dyar: the diurnal activity in relation to the physiological age //Jap. J. Ecol. Vol. 21. No. 5-6. P. 204- 214.
YangZ.Z. 1988. Egg diapause in the mosquito Aedes albopictus (Skuse) (Diptera: Culicidae) // Acta Entomol. Sinica. Vol. 31. P. 287-294.
Yaval B., Bouskila A. 1993. Temporal dynamics of mating and predation in mosquito swarms // Oecologia. Vol. 95. P. 65-69.
Yee W. L., Foster W. A. 1992. Diel sugar-feeding and host-seeking rhythms in mosquitoes (Diptera: Culicidae) under laboratory conditions // J. Med. Entomol. Vol. 29. No. 5. P. 784-791.
Yoshida M., Nakamura IL, Ito S. 1974. Effects of temperature and photoperiod on the larval development in Culex tritaeniorhynchus summorosus //Jap. J. Sanit. Zool. Vol. 25. No. 1. P. 7-11.
Young CJ. 1922. Notes on the bionomics of Stegomyia calopus Meig. in Brazil // Ann. Trop. Med. Parasitol. Vol. 16. No. 4. P. 389-406.
Zaslavski VA. 1988. Quantitative perception of photoperiod // Insect development: photoperiodic and temperature control. A. Veerman (ed.). Berlin: Springer-Verlag. P. 91-99.
Zhang X.Z., Huang KJ., Wang L.K., Peng X.W., Fu X.Z., Liu H.L. 1992. A study on the ecology of Armigeres subalbatus in Dawa area of the Mengshan mountain in Shandong Province // Chin. J. Parasitol. Parasit. Dis. Vol. 10. P. 48-51.
ОГЛАВЛЕНИЕ
Введение ............................................ 3
Глава 1. Комары как переносчики возбудителей заболеваний человека и животных................................. 9
1.1. Медицинское значение.......................... 9
1.2. Ветеринарное значение........................ 23
Глава 2. Жизненный цикл комаров..................... 25
2.1.	Преимагинальный период....................... 25
2.1.1.	Личиночные биотопы...................... 25
2.1.2.	Зависимость развития от абиотических и биотических факторов.................................. 29
2.2.	Имагинальный период жизни.................... 42
2.2.1.	Отрождение из куколок, углеводное питание, роение и спаривание............................... 42
2.2.2.	Гонотрофический цикл.................... 44
2.2.3.	Автогения............................... 48
2.2.4.	Вольтинизм и расчет числа генераций..... 51
Глава 3. Соотношение фотопериодических и температурных условий в регуляции диапаузы....................... 52
3.1.	Диапауза яйца................................ 52
3.1.1.	Особенности диапаузирующих яиц.......... 52
3.1.2.	Индукция диапаузы яйца.................. 56
3.1.3.	Фотопериодическая чувствительность...... 61
3.1.4.	Географическая изменчивость диапаузы.... 70
3.1.5.	Прекращение диапаузы.................... 73
3.2.	Личиночная диапауза.......................... 77
3.2.1.	Характеристика диапаузы................. 77
3.2.2.	Индукция диапаузы......................  80
3.2.3.	Географическая изменчивость диапаузы.... 88
3.2.4.	Прекращение диапаузы.................... 93
3.3.	Имагинальная диапауза........................ 96
3.3.1.	Эколого-физиологическая характеристика диапаузы 	 96
3.3.2.	Индукция диапаузы...................... 107
3.3.3.	Прекращение диапаузы................... 122
3.4.	Наследование диапаузы у комаров............. 126
3.5.	Влияние фотопериода и температуры на некоторые другие биологические особенности комаров............ 129
236
Глава 4. Суточные ритмы комаров..................... 132
4.1.	Суточные ритмы насекомых и их регуляция внешними и внутренними факторами............................ 132
4.2.	Окукление................................... 136
4.3.	Вылет имаго из куколок...................... 136
4.4.	Роение и спаривание......................... 141
4.5.	Лет и нападение............................. 149
4.5.1.	Природные наблюдения.................... 149
4.5.2.	Экспериментальный анализ................ 155
4.6.	Яйцекладка.................................. 161
4.7.	Суточные ритмы и фотопериодическая реакция у комаров	 165
Глава 5. Комары в антропогенных экосистемах и расселение их за пределы первичного ареала.................. 174
5.1. Многообразие антропогенных воздействий...... 174
5.2. Процессы инвазии и значение сезонных адаптаций . . . 180
Summary............................................. 187
Список литературы................................... 194
ЕЛЕНА БОРИСОВНА ВИНОГРАДОВА СВЕТЛАНА ГЕОРГИЕВНА КАРПОВА
СЕЗОННЫЕ И СУТОЧНЫЕ РИТМЫ КРОВОСОСУЩИХ КОМАРОВ
Утверждено к печати редакцион но- издательски м советом Зоологического института РАН План 2010 г.
Редактор Т.А. Асаиович Художник О.И. Малова Компьютерная верстка ТВ. Дольник
Подписано к печати 15.11.2010. Формат 60x84 1/16. Печать офсетная. Бумага офсетная. Гарнитура Петербург. Печ. л. 13.95. Тираж 200 экз. Цена договорная.
Зоологический институт РАН, 199034, СПб, Университетская паб., 1